Artículo Científico. Importancia de los ácaros del género Brevipalpus (Acari: Tenuipalpidae) y las plantas hospedantes asociadas

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1 Beltrán A. et al.: Importancia de los ácaros del género Brevipalpus (Acari: Tenuipalpidae) y las plantas hospedantes asociadas Artículo Científico Comunicación corta Importancia de los ácaros del género Brevipalpus (Acari: Tenuipalpidae) y las plantas hospedantes asociadas Alina Beltrán-Castillo 1 ; Yakelin Díaz 1 ; Lilliam Otero-Pujol 1 ; Mirta Borges-Soto 1 ; Lumey Pérez-Artiles 1 ; Yunet Avalos-Rodríguez 1 ; Gloria González- Arias 2 ; Doris Hernández-Espinosa 1 ; Jorge L. Rodríguez-Tapia 1 y Pedro de la Torre-Santana 3. 1 Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical. Ave. 7 ma No e/ 30 y 32. Miramar. Playa. La Habana. Cuba. alinabeltran@iift.cu 2 Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (INISAV) Calle 110 No. 515 e/ 5ta B y 5ta F. Playa. Ciudad de La Habana. Cuba. 3 Centro Nacional Cuarentena Vegetal. Ayuntamiento 231 e/ San Pedro y Lombillo. Plaza de la Revolución. Ciudad de La Habana. Cuba. Uno de los problemas más significativos que afrontan los frutales, en especial los cítricos, en Cuba y a escala mundial, es la incidencia de plagas que deprimen las frutas y el follaje, con la consecuente repercusión en los rendimientos. Dentro de las plagas, los ácaros constituyen uno de los grupos de artrópodos más perjudiciales en muchas plantas de importancia económica (García Marí et al., 1994; Navia, 2004). La solución de estos problemas fitosanitarios de manera económica y ecológica se enfrenta con la elaboración de proyectos de investigación que partan de inventarios de las especies existentes y del conocimiento de los daños que producen directa o indirectamente, con una especial atención a las especies que juegan un papel importante en la transmisión de enfermedades (González et al., 2007). Los ácaros de la familia Tenuipalpidae tienen gran importancia como vectores de enfermedades virales en plantas cultivadas y ornamentales. Esta familia se encuentra ampliamente distribuida en climas tropicales y subtropicales (Jeppson et al., 1975; Baker y Tuttle, 1987) y los artrópodos que la constituyen son conocidos comúnmente como falsa arañita o ácaros planos. Estos son dificilmente distinguibles por su pequeño tamaño ( µm de longitud) y comportamiento inactivo (Haramoto, 1969; Childers et al., 2001). Desde el punto de vista taxonómico se destaca el patrón reticulado en el idiosoma, el tipo de setas y disposición en el cuerpo, los cuales son caracteres morfológicos distintivos para los miembros de esta familia. Dentro de ella, el género Brevipalpus es reconocido entre los principales, porque afectan diversos cultivos fundamentales como los cítricos (Kitajima et al., 1972), el café (Chagas et al., 2003), maracuyá (Kitajima et al., 1972) y numerosas plantas ornamentales (Smith Meyer, 1979). Los ácaros chatos o planos agrupan 622 especies en 30 géneros (Childers et al., 2003), solamente en México fueron identificados (Baker y Tuttle, 1987) 165 especies de ácaros fitófagos en los que se incluyen 117 en el género Brevipalpus con 65 informes para la ciencia. Como elemento importante se debe destacar que estos ácaros tenuipálpidos pueden ser encontrados durante todo el año en los frutos, ramas y hojas (Childers et al., 2001; Childers et al., 2003; Fundecitrus, 2005; Kitajima, 2008). De la Torre en el 2008, citó y relacionó las primeras observaciones realizadas a la familia Tenuipalpidae, comenzando en Johnston y Bruner citan a Brevipalpus californicus (Banks) 1904 como Tenuipalpus californicus Banks. Bruner et al., 1975 a Brevipalpus phoenicis (Geijskes) 1939 como Dolichotetranychus floridanus (Banks). Livschitz y Salinas (1968) citan a Brevipalpus obovatus Donnadieu, 1875; Brevipalpus pseudolilium Livschitz, 1968; Brevipalpus sexflagellatus Livschitz, 1968; Brevipalpus tetraflagellatus Livschitz, 1968; Tenuipalpus cedrelae Livschitz, 1968; Tenuipalpus hurae Livschitz, 1968; Tenuipalpus swieteniae Livschitz, Por otra parte, Mitrofanov y Strunkova, 1979 hacen una revisión incluyendo las especies cubanas y señalan a B. sexflagellatus Livschitz, 1968, Sin.- Brevipalpus mori De León, 1960; B. tetraflagellatus Livschitz, 1968, Sin.- Brevipalpus alternatus De León, 1961; T. cedrelae Livschitz, 1968, Homonimia con T. cedrelae De León, 1957 (la especie cubana es diferente Tenuipalpus pseudocedrelae Livschitz, 1968; Tenuipalpus hurae Livschitz, 1968 Homonimia de De León 1967 por prioridad; T. swieteniae Livschitz, 1968, Sin.- Tenuipalpus 54 CitriFrut

2 Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 1, enero-junio, 2010 anoplus Baker & Pritchard En 1992, Cao cita a Tenuipalpus imias Cao, 1982 y Suárez en el 2004 a Tenuipalpus coccolobicolus De León, Las especies de este género más estudiadas a nivel mundial son Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Figura 1), Brevipalpus californicus (Banks) y Brevipalpus obovatus Donnadieu, ya que se consideran importantes plagas en una gran variedad de plantas, especialmente los cítricos (Prtichard y Baker, 1958, Childers et al., 2003 citados por Welbourn et al., 2003), por el papel que juegan como vectores de enfermedades virales tales como: virus de la mancha anular del café (Coffee ringspot virus, CoRSV),Virus de la mancha anular del Ligustrum (Ligustrum ringspot virus), virus de la mancha en orquídea (Orchid fleck virus, OFV); virus de la mancha verde en maracuyá (Passion fruit green spot virus, PGSV), virus de la leprosis de los cítricos (Citrus leprosis virus,cilv), etc. Las tres especies antes mencionadas están presentes en Florida pero la enfermedad ha desaparecido (Rodrigues et al., 2003). En Brasil, la transmisión del virus de la leprosis ha sido asociada con B. phoenicis, sin embargo, en Estados Unidos ha sido atribuida a B. californicus y en Argentina a B. obovatus. Fig. 1. Adulto de B. phoenicis. Foto cortesía de Otero-Colina, Por otra parte, estas tres especies pertenecientes al género Brevipalpus, poseen una alta polifagia y han sido señaladas en 928 plantas de 513 géneros y 139 familias, donde están presentes monocotiledóneas, dicotiledóneas, anuales y perennes que incluyen plantas cultivadas de interés económico y ornamentales (Kitajima et al., 2003; González et al., 2004). Ejemplo de ello se muestra en los estudios realizados por Quirós et al., (2007) los que recolectaron 433 ejemplares de malezas correspondientes a 29 familias y 76 especies de angiospermas; sin embargo, sólo 10 de las familias (34,48%) y 14 de las especies (18,42%) identificadas respectivamente, resultaron ser hospederas de siete especies de Brevipalpus. Recientemente fue comprobado que algunas plantas ornamentales pueden ser hospedantes alternativos del virus que causa la leprosis. Los grandes volúmenes y alto movimiento de estas plantas hacen que sean eficientes diseminadoras de plagas (Miranda et al., 2007). En la Tabla I se muestran 15 de las principales familias, géneros y especies de estas plantas hospederas a nivel mundial y los ácaros tenuipálpidos asociados a éstas. En Cuba, los estudios realizados sobre estos ácaros fitófagos han revelado la presencia de las tres especies B. phoenicis, B. californicus, B. obovatus, informando a la primera como la más frecuente de las tres especies de ácaros (Pérez y Almaguel, 1978; Prieto, 1981, Beltrán et al., 2007). También González et al., 2009 reportan por primera vez en Hibiscus rosa-sinensis L., el virus de la mancha verde (Hibiscus green ringspot virus, HGRV), donde se observaron manchas verdes en hojas senescentes y al microscopio electrónico partículas baciliformes cortas dentro del retículo endoplasmático, así como un denso viroplasma de diferentes tamaños en el citoplasma que coincide con lo señalado para el virus HGSV (Kitajima et al., 2003). Además se detectó en Hibiscus schizopetalus L. y en Hibiscus syriacus L. y su transmisión fue posible por B. phoenicis al mismo cultivo y al kenaf (Hibiscus cannabinus L.) (Kitajima et al., 2004). González et al., 2004 registraron en Cuba, en el período 1977 al 2003, más de 50 especies de plantas cultivadas y ornamentales como hospederos principales de ácaros del género Brevipalpus, las que están recogidas en una base de datos confeccionada por el Laboratorio Central de Cuarentena del Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estos resultados formaron parte del trabajo llevado a cabo por investigadores de este centro y del Instituto Nacional de Investigaciones en Sanidad Vegetal incluido en la etapa del proyecto nacional "Prospección, diagnóstico, manejo y análisis de riesgo de la Leprosis de los Cítricos y de los ácaros asociados en Cuba" que concluyó en el En la Tabla II se muestran las principales especies de plantas hospederas de ácaros del género Brevipalpus que se incluyen en estos resultados obtenidos en Cuba. CitriFrut 55

3 Beltrán A. et al.: Importancia de los ácaros del género Brevipalpus (Acari: Tenuipalpidae) y las plantas hospedantes asociadas Tabla I. Principales familias, géneros y especies de plantas hospederas de ácaros del género Brevipalpus a nivel mundial Familias Géneros Especies de plantas Especies de Brevipalpus Anacardiaceae Mangifera Mangifera indica L. B. californicus y B. phoenicis Annonaceae Annona Annona muricata L. B. phoenicis Caricaceae Carica Carica papaya L. B. californicus, B. phoenicis y B. obovatus Convolvulaceae Ipomoea Ipomoea batatas (L.) Lamarck B. californicus, B. phoenicis y B. obovatus Euphorbiaceae Manihot Manihot esculenta Crantz B. phoenicis Gramineae Saccharum Saccharum officinarum L. B. phoenicis y B. obovatus Musaceae Musa Musa paradisiaca sapientum L. B. phoenicis Myrtaceae Psidium Psidium guajava L. B. californicus, B. phoenicis y B. obovatus Rubiaceae Coffea Coffea arabica L. B. californicus, B. phoenicis y B. obovatus Rutaceae Citrus Citrus sinensis (L.)(Osbeck) B. californicus, B. phoenicis y B. obovatus Lauraceae Persea Persea americana Miller B. phoenicis Araceae Anthurium Anthurium sp. B. phoenicis y B. obovatus Malvaceae Hibiscus Hibiscus esculentus L. B. phoenicis y B. obovatus Moraceae Ficus Picus microcarpa L. f. B. phoenicis Orchidaceae Acineta Acineta sp. B. californicus Tabla II. Especies de plantas hospederas de ácaros Brevipalpus en Cuba Ácaros B.phoenicis Especies de plantas hospederas Aloysia virgata (Ruiz et Pav.) Juss., Amomum cardamom L., Annona spp., Cedrela odorata L., Mentha arvensis L., Petrea volubilis L., Pueraria phaseoloidaes (Roxb.) Benth., Psidium guajava L., Citrus sinensis (L.) Osbeck, Citrus aurantiifolia (Christm.) Swingle, Anacardium occidentale L., Prunnus persica Batsch, Malvastrum spp., Solanum melongena L., Vitis vinifera L., Theobroma cacao L., Citrus X_limon (L.) Osbeck, Fragaria vesca L., Carica papaya L., Citrus spp., Hibiscus sp., Lippia lycioides (Chant) Steud., Passiflora spp., Cocos nucifera L., Coffea arabica L., Gardenia jasminoides Ellis, Erytrina poepgigiama (Walp.) O.F.Cook. B. obovatus Annona spp., Cestrum diurum L., Cestrum octurnum L., Citrus spp., Humulus lupulus L., Cupresus sempervirens L., Hibiscus sp., Eucalypto spp., Guazuma ulmifolia Lam., Mentha piperita L., Mentha nemorosa Willd. Ex L., Colocasia esculenta (L.) Schott, Samanea saman Merr. B. californicus Bidens pilosa L., Cassia alata L., Cordia globosa (Jacq.) Kunth, Humulus lupulus L., Spathodea campanulata Baeuv., Trichilia hirta L., Acalipha wilkesiana Muell.Arg., Musa paradisiaca L., Lantana sp., Annona muricata L., Psidium guajava L., Rosa sp., Ipomoea batata (L.) Lamarck, Lantana camara L., Phaseolus vulgaris L., Vitis vinifera L., Acalypha havanensis Muell.Arg., Hibiscus rosa-sinensis L., Hibiscus elatus S.W. Brevipalpus sp. Sida rhombifolia L., Sida acuta Burman f., Psidium guajava L., Ageratum conyzoydes L., Lantana camara L. Citarexylum ellipticum Sesse et Moc. Ex D. Don, Lantana trifolia L., Wedelia rugosa Greemn, Citrus sinensis (L.) Osbeck, Passiflora sp. Por otra parte, Beltrán et al., 2009 continuaron el estudio, durante el período , de plantas hospederas del género Brevipalpus asociadas al cultivo de los cítricos y como resultado obtuvieron que de un total de 44 plantas, 25 fueron hospedantes del género Brevipalpus y 12 constituyeron nuevos informes de plantas hospederas de este género para Cuba (Tabla III). 56 CitriFrut

4 Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 1, enero-junio, 2010 Tabla III. Plantas hospederas del género Brevipalpus en Cuba período Género Especie Autor Nombre vulgar Brevipalpus Si Nuevos reportes 1.Psidium guajava L. Guayaba X 2. Mangifera indica L. Mango X 3. Sida glabra Mill. Malva de caballo X X (Fig. 2) 4. Sterculia apetala (Jacq.) H. Karst. Anacahuita X X 5. Lantana trifolia L. Filigrana X 6. Amaranthus dubius Mart. Ex Thell. Bledo 7.Persea americana Mill. Aguacate X 8.Trichostigma octandrum (L.) H. Walter. Bejuco de canasta 9.Cocos nucifera L. Coco 10.Sida rhombifolia L. Malva de cochino X X 11.Talipariti elatum (SW.) Fryxell Majagua 12.Ricinus communis L. Higuereta 13.Cissus sicyoides L. Bejuco ubí X X (Fig. 3) 14.Citrus sinencis (L.) Osbeck Naranjo Valencia X 15.Parthenium hysterophorus L. Escoba amarga 16.Euphorbia heterophylla L. Yerba lechosa 17.Bidens pilosa L. Romerillo X 18.Amaranthus viridis L. Bledo manso 19.Coffea arabica L. Café X 20.Ipomoea tiliacea (Willd.) Choisy Aguinaldo 21.Centrosema plumieri (Turp. Ex Pers.) Benth. Azulada 22.Annona muricata L. Guanabana X 23.Urochloa maxima (Jacq.) R.D.Webster Yerba Guinea 24.Annona cherimola Mill. Chirimoya X X 25.Argemone mexicana L. Cardo santo 26.Achyranthes aspera L. Rabo de gato 27.Momordica charantia L. Cundiamor X X (Fig. 4) 28.Lepidium virginicum L. Mastuerzo 29.Sorghum halepense (L.) Pers. Don Carlos 30.Portulaca oleracea L. Verdolaga 31.Mimosa pudica L. Dormidera 32.Solanum nodiflorum Jacq. Yerba mora 33.Lantana camara L. Filigrana X 34.Commelina sp. Canutillo X X (Fig. 5) 35.Caesalpinia pulcherrima (L.) Sw. Guacamaya X 36.Citharexillum ellipticum Sesse et Moc. Ex D. Don Anacahuita X X 37.Carica papaya L. Fruta bomba X X 38.Swietenia mahagoni (L.) Jacq. Caoba X X 39.Lagerstroemia indica L. Júpiter X X 40.Lagerstroemia floribunda Jack. Júpiter 41.Hibiscus rosa-sinensis L. Marpacifico X 42.Cordia spp. Ateje X 43.Sida spp. Malva X X 44. Passiflora edulis Sims Maracuyá X CitriFrut 57

5 Beltrán A. et al.: Importancia de los ácaros del género Brevipalpus (Acari: Tenuipalpidae) y las plantas hospedantes asociadas Fig. 2. Sida glabra Mill. (Malva de caballo) Fig. 3. Cissus sycioides L. (Bejuco ubí) Fig. 4. Momordica charantia L. (Cundiamor) Fig. 5. Commelina sp. (Canutillo) AGRADECIMIENTOS Al Dr. Elliot Kitajima de la Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiros, Universidade de Sao Paulo, Piracicaba, Brasil, por sus conocimientos y bibliografía aportados. BIBLIOGRAFÍA Baker, E.W., D.M. Tuttle The false spider mites of Mexico (Tenuipalpidae:Acari). USDA ARS Tech. Bull Beltrán, A.; L. Almaguel; A. C. da Silva Noronha; M. Borges; M. Montes; L. Pérez; D. Hernández; J. L. Rodríguez; Pedro de la Torre; G. Gonzalez; S. Jimenez Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Acari: Tenuipalpidae): Importancia de su manejo para la citricultura cubana. Ponencia oral. II Simp. Int. Fruticultura Tropical y subtropical. Beltrán, A.; Y. Díaz; M. Borges; D. Hernández; J.L. Rodríguez Bases para el manejo de Brevipalpus spp. en los cítricos de Cuba. Informe final del proyecto del programa "Desarrollo de Nuevas Tecnologías para la Sostenibilidad de la Agroindustria Citrícola y la Recuperación de los Frutales Tropicales". Grupo Empresarial Frutícola. Cuba. pp. 46. Chagas, C. M.; E.W.Kitajima & J. C. V. Rodrigues Coffee ringspot virus vectores by Brevipalpus phoenicis (Acari: Tenuipalpidae) in coffee. Exp. Appl. Acarol. 30: Childers, C.C.; E.W.Kitajima; W. C. Welbourn; C. Rivera; R. Ochoa Brevipalpus como vectores de la leprosis de los cítricos. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica) Nº 60. pp CitriFrut

6 Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 1, enero-junio, 2010 Childers C.C.; J. C. V. Rodrigues and W. C. Welbourn Host plant of Brevipalpus californicus, B. obovatus, and B. phoenicis (Acari:Tenuipalpidae) and their potencial involvement in the spread of viral diseases vectored by these mites. Exp. Appl. Acarol. 30: De la Torre, P La Superfamilia Tetranychoidea (Acari: Prostigmata) en Cuba. Presentación oral en el II Simposio de Biodiversidad Acarina. Palacio de las Convenciones. Habana. Cuba. FUNDECITRUS Manual de Leprose. 11 pp. Garcia Marí, F.; F. Ferragut y J. Costa-Comelles Curso de Acarología Agrícola. Valencia. Universidad Politécnica. pp González, G.; M. Saínz; S. Jiménez; C. Font; J. M. Castro; K. Velásquez; A. Beltrán; E. Kitajima Leprosis de los cítricos y otras virosis trasmitidas por ácaros del género Brevipalpus no presentes en Cuba. Memoria Científica I Taller Nacional sobre Bioseguridad y especies exóticas. Centro Nacional de Seguridad Biológica. pp. 22. González, C.; M. Gómez; M. Borges; M. Montes; R.I. Cabrera; A. Beltrán; D. Hernández; J.L. Rodríguez Manual práctico para la identificación de plagas en cítricos. CD ROM ISBN González, G.; E.W. Kitajima y A. Beltrán Presencia de Hibiscus green ringspot virus (HGRV) en Cuba. Comunicación corta. Fitosanidad. 13 (1): Haramoto, F.H Biology and control of Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Acarina:Tenuipalpidae). Hawaii Agric. Exp. Sta. Tech. Bull.68. Otero, G. (2007). Los ácaros fitófagos de los frutales, su importancia y tipos de daños como plagas y vectores de enfermedades. PECI 1 CD- ROM Resúmenes del II Simposio Internacional de Fruticultura Tropical y Subtropical. La Habana. Cuba. ISBN: Pérez, R.; L. Almaguel Los ácaros fitófagos de Cuba y sus principales plantas hospedantes. Dirección General de Sanidad Vegetal. Ministerio de la Agricultura. Ciudad de La Habana. Cuba Prieto, D Análisis de la dispersión y distribución de Brevipalpus phoenicis (Acarina: Tenuipalpidae) en una plantación de naranjo (Citrus sinensis). Cienc. Técn. Agric. Cítricos y otros frutales. 4 (1):7-15. Quirós de, G. M.; Y. Petit; D. Pacheco; G. Sthormes; N. Poleo Malezas hospederas de ácaros Brevipalpus (Acari:Tenuipalpidae) en huerto de Psidium guajava L. (Myrtaceae), Municipio Miranda, estado de Zulia, Venezuela. Rev. Fac. Agron. (LUZ) 24 (1): Rodrigues, J.V.C.; E.W.Kitajima; C.C. Childers and C. M. Chagas Citrus leprosies virus vectored by Brevipalpus phoenicis (Acari:Tenuipalpidae) in citrus in Brazil. Exp. Appl. Acarol. 30: Smith Meyer,M.K.P The Tenuipalpidae (Acari) of Africa with keys to the world fauna. Entomol. Memoir. No 50 Dept. Agric. Tech. Serv. Plant Prot. Res. Inst. Republic of South Africa. Welbourn, W.C.; R. Ochoa; E.C.Kane; E.F.Erbe Morphological observations of Brevipalpus phoenicis (Acari:Tenuipalpidae) including comparisons with B. californicus and B. obovatus. Exp. Appl. Acarology, 30: Jeppson, L.R.; H.H.Keifer and E.W. Baker Mites injurious to Economic Plants. pp.614. Kitajma, E.W. y A. S. Costa Partículas baciliformes associadas a mancha anular do cafeeiro. Ciência e Cultura 24: Kitajma E.W.; C. M. Chagas and J. C. V. Rodrigues Brevipalpustransmitted plant virus and virus like diseases: Cytopathology and reports of some recent cases. Exp. Appl. Acarol. 30: Kitajima, E.W.; C. M. Chagas; J.C.V. Rodríguez; G.J. Moraes; C.C. Childers Brevipalpus (Acari:Tenuipalidae) mites transmit two types of morphologically and cytopathologically distinct viruses. Latin American and Caribbean Symposium- "Mite diversity: use, protection and conservation". An overview about Brevipalpus mites, Citrus Leprosis and related mite-borne viruses. May. Habana, Cuba. Kitajima, E.W Toma de muestra para el diagnóstico de Leprosis y su vector. En: Evento de autorización de profesionales fitosanitarios en la materia de "Plagas cuarentenarias de los cítricos". USP/ESALQ y NAP/MEPA. Villa Hermosa. Tabasco. México. Miranda, L. C.; D. Navia; J. C. V. Rodrigues Ácaros Brevipalpus Donnadieu (Prostigmata: Tenuipalpidae) associados a plantas ornamentais no Distrito Federal. Neotrop. Entomol. 36 (4): 7. Navia, D., Morfometría de ácaros fitófagos y aplicación de técnicas moleculares. Conferencia impartida en el curso teórico-práctico postcongreso. IIFT. Cuba. pp.15. CitriFrut 59