Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica del pez león Pterois volitans/miles, en el Atlántico occidental

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1 Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica del pez león Pterois volitans/miles, en el Atlántico occidental An analysis of the ecological niche and the geographic distribution of the lionfish, Pterois volitans/miles, in the western Atlantic Héctor Reyes Bonilla, David Petatán Ramírez, Sara M. Melo Merino y Horacio Pérez España Resumen Se ha documentado la aparición del pez león (Pterois volitans/miles) en México, y existe preocupación sobre los daños que pudiera causar a los ecosistemas arrecifales. Este trabajo analiza trece dimensiones (factores oceanográficos) del nicho ecológico de ese pez en el Atlántico occidental y usa un algoritmo de entropía máxima para predecir su distribución. Los resultados muestran que la batimetría es el factor que rige la distribución del pez león, e indican que el Banco de Campeche y la costa de Veracruz son sitios aptos para su establecimiento. Finalmente, un modelo planteado con los registros de presencia disponibles hasta 2005 no fue capaz de predecir la zona de ocupación actual del pez león, quizá porque la especie ha ampliado su zona de residencia a partir de cambios en su nicho ecológico. Palabras clave: MaxEnt, México, arrecifes coralinos, oceanografía, biogeografía, ecología poblacional. Abstract Since the arrival of the lionfish (Pterois volitans/miles) to Mexico was documented there have been concerns about the damage that this species may 253

2 , cause in reef ecosystems. This paper analyzes 13 dimensions (oceanographic factors) of the ecological niche of this fish in the western Atlantic, and uses a maximum entropy algorithm to predict its distribution. The results show that the bathymetry controls the distribution of the lionfish and indicate that Campeche Bank and the Veracruz shoreline are suitable areas for its settlement. Finally, a model built from records of presence available until 2005 was unable to accurately predict the current occupation area of the lionfish, probably because the species has increased its geographic range on the basis of modifications in its ecological niche. Keywords: MaxEnt, México, coral reefs, biogeography, oceanography, population ecology., Introducción La tolerancia fisiológica a los distintos parámetros ambientales es un aspecto clave para definir los factores que determinan la distribución geográfica de las especies, y representa además un indicador adecuado para poder determinar de manera indirecta el tipo de taxa que pueden estar presentes en una localidad. Por esa razón, la biogeografía y el análisis de nicho ecológico se han convertido en disciplinas relevantes para conocer con mejor detalle la función de los ecosistemas (Peterson et al. 2011), y además para evaluar la capacidad de colonización que tienen las especies invasoras. Estas últimas se definen como aquellas que se establecen en áreas geográficas fuera de su rango natural de distribución, donde sus descendientes proliferan, se dispersan y persisten a lo largo del tiempo (Mack et al. 2000). El efecto que este tipo de taxones puede tener en las comunidades bióticas ha sido claramente documentado. Estas especies son capaces de desplazar a las poblaciones nativas o incluso pueden llegar a causar la extinción de especies locales debido a depredación, competencia, modificación del hábitat y por el transporte de nuevas enfermedades y parásitos (Briggs 2007, Molnar et al. 2008). En el caso particular de los ecosistemas arrecifales de México, no existe un ejemplo más llamativo de especie invasora que el del pez león, que en realidad representa un complejo de especies (Pterois volitans y P. miles). 254 Distribución de especies invasoras: casos de estudio

3 Este taxón es de origen Indo Pacífico pero en décadas recientes ha logrado invadir exitosamente gran parte del Caribe (Schofield 2009). Según los registros de la base de datos sobre Especies Acuáticas no Indígenas del Servicio Geológico de los Estados Unidos (USGS-NAS), el primer avistamiento de estos peces ocurrió en el año 1985 al sureste del estado de Florida. En los siguientes años su distribución regional aumentó de forma notable, pues para 2004 se había desplazado al norte siguiendo la costa hasta los 38 N y hacia las Bermudas, y para 2007 invadió las Bahamas, Cuba y otras islas (Fig. 1). Entre 2008 y 2009 el pez león arribó a América Central y del Sur, y también se hizo el primer reporte de su presencia en el Caribe mexicano, frente a Cancún y en Cozumel, Quintana Roo. Finalmente, para el año 2010 se reportó la presencia de la especie al norte de la Península de Yucatán (Aguilar Perera y Tuz Sulub 2010), y en el año 2011 había llegado ya al estado de Veracruz (Santander Monsalvo et al. 2012). Su amplia distribución geográfica en esta región (aproximadamente 27 de latitud) refleja su tolerancia a factores am- Figura 1. Ruta de invasión y temporalidad de la aparición del pez león en el Atlántico occidental. Datos tomados de USGS-NAS Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 255

4 bientales como la temperatura, algo también remarcado en la bibliografía (Kimball et al. 2004). En los casi 30 años que lleva la colonización de Pterois spp. en el Mar Caribe y el Atlántico, se ha generado abundante información sobre su biología en la región, y se sabe que en esa zona los adultos no tienen depredadores específicos, aunque sus juveniles son consumidos por especies de cabrillas como Epinephelus striatus y Mycteroperca tigris (Coté y Maljkovic 2010, Mumby et al. 2011). En contraste, el pez león es un carnívoro activo que se alimenta de peces pequeños (adultos y juveniles) incluyendo taxa de interés comercial y crustáceos (Morris y Akins 2009, Muñoz et al. 2011). Esta especie de hecho puede llegar a reducir el reclutamiento de otras especies hasta en un 79% (Albins y Hixon 2013). Por esas razones el pez león es considerado una amenaza para la biodiversidad marina del Golfo de México y para las actividades económicas enfocadas al turismo y las pesquerías (Arias González et al. 2011), y el Gobierno Federal está desarrollando estrategias para su erradicación. El conocimiento de las condiciones de vida de una especie invasora puede ser utilizado de diversas formas, incluyendo análisis que denoten su distribución potencial en áreas no visitadas y la identificación de zonas con mayor riesgo de ser invadidas. Estos análisis pueden contribuir a buscar métodos y estrategias para tratar de detener sus avances, evaluar de antemano sus posibles efectos y en general tomar medidas preventivas ante su llegada (Peterson 2003, Reshetnikov y Francesco-Ficetola 2011). Tomando en cuenta todo lo anterior, el objetivo del presente estudio fue analizar la relación entre la distribución actual de Pterois spp. y las condiciones oceanográficas del Atlántico occidental, construir un modelo de su nicho ecológico efectivo (o real, Soberón y Nakamura 2009) y mapas que denoten su distribución potencial en la región. Finalmente, analizar cuál hubiera sido la respuesta de un modelo trazado partiendo de la información disponible sobre la ocurrencia del pez león en el año 2005, a 20 años del inicio de su invasión. Metodología El trabajo se fundamenta en información georreferenciada de la presencia de Pterois spp., la cual fue obtenida de la base de datos en línea del Servicio Geológico de los Estados Unidos sobre especies acuáticas no indígenas (USGS- NAS; Se consi- 256 Distribución de especies invasoras: casos de estudio

5 deraron registros históricos de avistamientos del pez león en el Atlántico noroccidental, el Mar Caribe y el Golfo de México, fechados entre 1985 y Estos fueron generados por observadores calificados, generalmente pertenecientes a instituciones académicas y agencias de gobierno (Schofield 2009). Si bien existen otras fuentes de datos de ocurrencia de ese complejo de especies en el Atlántico occidental, como Global Biodiversity Information Facility (GBIF), Ocean Biogeographic Information System (OBIS), y la organización conservacionista REEF, sus registros son inferiores en número que los de USGS-NAS, y además esta última incorpora muchos de ellos. Por ese motivo, decidimos apegarnos a esta última fuente de registros para el análisis. Para construir los modelos de nicho ecológico se requiere información ambiental detallada de las zonas de ocurrencia de la especie de interés, y en el mejor de los casos, conocimiento previo de aquellos factores que la afectan (Peterson et al. 2011). No existen estudios que determinen las condiciones oceanográficas que tolera el género Pterois en las costas americanas Figura 2. Registros de localización del pez león en el Atlántico según el USGS, actualizados al 11 de marzo de 2012 Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 257

6 (Morris y Whitfield 2009). Por lo tanto, se decidió seguir un procedimiento heurístico y tomar en cuenta un grupo de trece variables que han sido cuantificadas de manera sistemática o al menos frecuente en aguas superficiales a lo largo de la región de estudio, aquí definida como un cuadrante delimitado por las latitudes 38 N y 5 N, y las longitudes 110 W y 55 W (Fig. 2). Estas variables incluyen la temperatura (unidades en ºC), salinidad (UPS), concentración de silicatos (micromol), fosfatos (micromol) y nitratos (micromol), y oxígeno disuelto (mg/ml), todas en forma de promedios anuales de 1950 a 2008 tomadas del Atlas Mundial de los Océanos de 2009 (World Ocean Atlas 2009; woaselect.html) de la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica de los Estados Unidos (NOAA, por sus siglas en inglés). Además, consideramos el promedio anual de la radiación fotosintéticamente activa (Einstein/m 2 / día), la concentración de clorofila a (mg/m 3 ), la cantidad de carbono orgánico particulado (mg/m 3 ), el carbono inorgánico particulado (mol/m 3 ), y el coeficiente de atenuación de la luz (1/m), entre los años Esta última variable se calculó a partir de imágenes del satélite MODIS-Aqua, disponibles en la página de internet del Servicio de Visualización en Línea de datos Radiométricos del Color del Océano (Ocean Color Radiometry Online Visualization and Analysis, GIOVANNI; nasa.gov/daacbin/g3/gui.cgi?instance_id=ocean_month) de la Agencia Aeroespacial Nacional de los Estados Unidos (NASA, por sus siglas en inglés). Finalmente, tomamos datos de productividad primaria (g C/m 2 /año) entre los años 2002 y 2011 de la página del Programa de Productividad Oceánica de la Universidad Estatal de Oregon ( ocean.productivity/) e información de la batimetría (m) a partir de la Carta Batimétrica General de los Océanos (GEBCO; ( and_ products/gridded_bathymetry_data/). Los datos de estas variables fueron interpolados y rasterizados a una escala común de cinco minutos de arco con el programa ArcGIS (version 10) usando la rutina de ponderación inversa a la distancia (inverse distance weighting). El formato final ofreció un total de cuadrantes de análisis, en 809 de los cuales está presente la especie (Fig. 2). Cabe señalar que debido al alto número de datos disponibles y al excesivo poder estadístico de la prueba (Zar 2009), existieron correlaciones estadísticamente significativas entre la mayoría de las variables. Sin embargo, la mayoría de ellas tuvieron coeficientes de co- 258 Distribución de especies invasoras: casos de estudio

7 rrelación inferiores a 0.20, es decir, para motivos prácticos las variables se comportaron de manera independiente entre sí. Para la generación de los modelos de distribución se utilizó el paquete MaxEnt, ver (Maximun Entropy, Phillips et al. 2006), el cual es una rutina de inteligencia artificial diseñada para hacer inferencias sobre la distribución de las especies utilizando únicamente datos de ocurrencia. Se evalúan a partir de ellos las condiciones de residencia, y a partir de ahí se estima qué tan adecuadas son las condiciones ambientales en otros sitios para la presencia del taxón (Peterson et al. 2011). Elegimos esta herramienta porque los resultados que arroja son comparables a los obtenidos por otros métodos, e incluso algunos estudios han denotado que su eficiencia predictiva es de las más altas (Elith et al. 2006, Peterson et al. 2011). Se siguió el formato de salida logística que presenta los resultados en forma de probabilidad de ocurrencia de la especie, donde los valores van de 0 en los cuadrantes que no presentan condiciones para su colonización, hasta 1 en los cuadrantes con las condiciones idóneas para la especie (Elith et al. 2011). Sin embargo y para mejor comprensión de los resultados, se presentan mapas con la información resumida en una escala de cuatro niveles de probabilidad: se calificaron como ausencia si los valores iban de 0 a 0.24, baja de 0.25 a 0.49, media de 0.50 a 0.74 y alta de 0.75 a Además, para la interpretación tomamos en cuenta que el nivel de corte para definir la presencia potencial de una especie es de 0.50 (Franklin 2009). Además, que en los sitios donde la probabilidad de aparición de acuerdo al modelo es menor a 0.50, puede considerarse que si hay registros positivos estos representan pseudopoblaciones, muchas veces situadas cerca del límite de distribución del taxón (Gaston 2003). Se construyeron dos modelos, ambos utilizando el 25% de los datos de ocurrencia para la evaluación del desempeño del algoritmo (de acuerdo con las recomendaciones de Franklin 2009). El primero se hizo con base en el total de ocurrencias registradas del pez león en el Atlántico occidental hasta el año 2012 (condiciones actuales), y el segundo tuvo como objeto evaluar cuál era el potencial de colonización de la especie a partir de sus sitios iniciales de establecimiento. Para ello se usaron los registros de 1985 a 2005, periodo en el cual la distribución de la especie en la región de estudio estaba limitada a la costa Este de los Estados Unidos (Schofield 2009). En ambos casos, la evaluación de la eficiencia de los modelos se llevó a cabo empleando el área bajo la curva (AUC) del gráfico de características operativas del receptor (ROC; Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 259

8 Receiver Operating Characteristic), considerando valores de AUC superiores a 0.80 como indicadores de buen desempeño (Elith et al. 2011). Resultados Nicho ecológico de Pterois spp. en el Mar Caribe, y modelo de máxima entropía para 2012 El ámbito de condiciones en las que habita Pterois spp. en el Atlántico occidental es notablemente amplio para factores como la batimetría, el carbono inorgánico particulado y la clorofila a (en todos los casos, coeficiente de variación superior al 100%). Mientras tanto, para la demás variables la amplitud del nicho es menor, indicando rangos más restringidos de ocupación a ese respecto (Tabla 1). Tabla 1. Estadísticos descriptivos de las condiciones ambientales en las que aparece el pez león en el Atlántico occidental (estimados a partir de 809 cuadrantes de 9 km 2 donde ha sido registrada la especie entre los años de 1985 y 2012), e importancia relativa de las mismas en la distribución de Pterois spp. (expresada en forma de porcentajes de contribución al modelo de distribución potencial) Variable Promedio y desviación típica Mediana Rango de ocurrencia Contribución al modelo final (%) Batimetría (m) 130 (371) Fosfatos 0.11 (0.07) (micromol) Silicatos 2.14 (0.72) (micromol) Salinidad (UPS) (0.93) Oxígeno disuelto 4.63 (0.11) (ml/l) Radiación fotosintéticamente 40.5 (2.1) activa Carbono inorgánico particulado (mol/m 3 ) (0.003) Distribución de especies invasoras: casos de estudio

9 Tabla 1. Continúa Variable Promedio y desviación típica Mediana Rango de ocurrencia Contribución al modelo final (%) Atenuación de la 0.09 (0.08) luz (1/m) Productividad 853 (702) , primaria (mg C/ m 2 /día) Nitratos 0.62 (0.45) (micromol) Temperatura (C) 26.6 (2.1) Clorofila a (mg/ 0.90 (1.25) m 3 ) Carbono orgánico particulado (mg/m 3 ) 137 (110) El resultado del análisis realizado con MaxEnt para estimar la distribución potencial de Pterois spp. basado en sus registros de presencia y las condiciones ambientales, nos brinda una proyección de los espacios ocupados y potencialmente por ocupar por el pez león en el Golfo de México y el Mar Caribe (Fig. 3). El modelo denota que las regiones más aptas para la permanencia de esta especie (identificadas como alta probabilidad en la figura) están en la costa sur y este de los Estados Unidos, las Bermudas, las Bahamas, el noreste de La Hispaniola, las Islas Vírgenes, Puerto Rico, el margen caribeño de Colombia, Panamá y Costa Rica, Jamaica, las Islas Caimán, y las costas de Guatemala, Belice y Honduras. De manera relevante, el análisis sugiere que hay bajas probabilidades para la persistencia del pez león en la mayor parte de México, aunque las condiciones son mejores y se pronostica su presencia en el Banco de Campeche, cerca de la Laguna de Términos y en Veracruz. El modelo de predicción de la distribución del pez león con base en los factores oceanográficos fue muy eficiente (AUC= 0.941, con un error de omisión menor al 5%; 40 sitios de 809). El análisis de la contribución de las variables para explicar la distribución del pez león (Tabla 1, Fig. 2) muestra que de los 13 factores empleados, la batimetría fue el que más influyó en los resultados Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 261

10 Figura 3. Distribución potencial de Pterois spp. en el Atlántico occidental, basada en registros acumulados entre los años 1985 y 2012 observados con MaxEnt (más del 75% de la contribución al modelo), seguida por los valores promedios anuales de dos nutrientes (fosfatos y silicatos). Por el contrario, la presencia de la especie prácticamente no se vio afectada por los valores medios de la temperatura superficial, la concentración de clorofilas o la productividad primaria. Modelo de distribución potencial CON registros de 1985 A 2005 Tomando en cuenta solo los datos de registros tomados entre los años 1985 y 2005, cuando la distribución de la especie se restringía a los Estados Unidos y zonas cercanas en las Bahamas (Schofield 2009), el análisis de distribución potencial indicó una muy baja probabilidad de dispersión del pez león hacia el sur y el este del Mar Caribe. Además, la predicción del modelo de nicho ecológico fue que la distribución de Pterois en el Golfo de México estaría restringida 262 Distribución de especies invasoras: casos de estudio

11 en el futuro a la parte este y oeste de Florida, y a las Bahamas (probabilidades alta y media de ocurrencia, respectivamente; Fig. 4). Además, habría cierta posibilidad que el pez invasor llegara también a la costa sur de Texas, casi en la frontera con México, sin embargo, no presentaría poblaciones estables en dicha zona. DiscusiÓn El análisis llevado a cabo sobre el nicho ecológico y las condiciones de residencia del pez león a la escala del Atlántico occidental es el primero en su tipo, y denota la tolerancia de la especie ante una amplia variedad de condiciones ambientales (Tabla 1). En especial, a partir de las desviaciones típicas y rangos presentados, se observa que este organismo es resistente a cambios marcados en la concentración de pigmentos fotosintéticos en el agua (lo cual indica que es capaz de vivir en condiciones muy variables de concentración de fito- Figura 4. Distribución potencial de Pterois spp. en el Atlántico occidental, basada en registros acumulados entre los años 1985 y 2005 Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 263

12 plancton), y habita en un amplio rango batimétrico, lo cual puede confirmarse al revisar su distribución geográfica y los reportes de sus profundidades de ocurrencia (Morris y Whitfield 2009). Cabe señalar que Kimball et al. (2004) mencionan que Pterois spp. en el Atlántico se presenta especialmente a profundidades de 35 a 45 m, con un máximo de 85 m, aunque con base en nuestro estudio se sugiere que potencialmente tiene un rango batimétrico superior. Por otra parte, fue muy interesante denotar que la temperatura tuvo escasa relevancia en el modelo final ya que Pterois spp. puede hallarse en áreas con valores anuales promedio de 14 a 30 C en las Américas (Tabla 1); esto contrasta con las apreciaciones de otros autores quienes al hacer los primeros intentos cualitativos de descripción de la zona potencial de ocupación de esta especie, presentaron predicciones basadas exclusivamente en este factor (Kimball et al. 2004). En dicho trabajo también se propone que eventualmente el pez león arribará a costas de Brasil ya que también son de características tropicales, sin embargo nuestro modelo sugiere que esto no necesariamente ocurrirá ya que la temperatura no es un determinante crítico para la distribución de la especie. Estudios más recientes han mostrado que el factor clave para la colonización del pez león, considerando su historial de colonización (Fig. 1), parece ser la dirección y velocidad de las corrientes (Morris et al. 2008, Johnston y Purkis 2011), lo cual dificultará el paso de la invasión hacia el sur del continente. El programa MaxEnt mostró que las zonas de ocurrencia de la especie pueden predecirse con eficacia a partir de la batimetría, y de manera secundaria por la concentración de los nutrientes fosfato y silicato (Tabla 1). En el primer caso y como se indicó, Pterois spp. puede habitar hasta los 85 m de profundidad, pero considerando su linaje evolutivo en el Indo Pacífico (Kulbicki et al. 2012), posiblemente esté restringido a ocupar zonas arrecifales en la plataforma continental, razón por la cual el 75% del éxito de la simulación se basó en este factor. Por otra parte, la selección de los fosfatos y silicatos como indicadores de la ocurrencia del pez león debe analizarse con cuidado ya que el efecto es indirecto y no lineal; según los datos del World Ocean Atlas usados para el modelo de entropía máxima, la especie de interés prefiere zonas de baja concentración de fosfatos y alta de silicatos, indicando esto posiblemente su preferencia a habitar zonas arrecifales coralinas (donde el fosfato es naturalmente bajo; Sheppard et al. 2009) y áreas cercanas a salidas de agua dulce (el silicato del océano fundamentalmente proviene de fuentes terrígenas; Durr 264 Distribución de especies invasoras: casos de estudio

13 et al. 2009). Esta combinación de condiciones parece indicar que el pez león pudiese verse favorecido en sitios donde haya cercanía entre corales y bosques de manglar, los cuales son muy comunes en el Caribe (Mumby et al. 2004), y la idea se ve reforzada por el hecho que el invasor entra frecuentemente a alimentarse a dichos sitios (Barbour et al. 2010). La modelación llevada a cabo con el algoritmo de máxima entropía fue eficaz (AUC=0.941) y de los 809 sitios de ocurrencia de la especie (Fig. 2), solo se erró en la asignación de 40 de ellos a un valor de probabilidad alta o media (es decir, cometió errores de omisión sugiriendo su ausencia cuando en realidad hay registros positivos; Soberón y Nakamura 2009). La mayoría de esos puntos anómalos están situados al sur del Arco de Islas del Caribe, en la costa este de Venezuela y en el sur del Golfo de México; esta zona es de particular relevancia aquí dado que incluye las costas mexicanas (Fig. 3). Nuestro hallazgo está indicando que si se considera el nicho ecológico de Pterois spp. descrito por los valores de la Tabla 1, debe pensarse que las condiciones de vida para esta especie en las últimas regiones citadas son poco adecuadas, y de ahí se deriva la hipótesis que las observaciones efectuadas puedan ser atribuibles a individuos transeúntes o atípicos, de tolerancia fisiológica muy alta (Peterson et al. 2011). Los datos del USGS-NAS mencionan que los organismos que han sido vistos en el sureste del Golfo de México (Banco de Campeche y Veracruz) forman parte de poblaciones establecidas, pero no se especifica con base en qué criterio se tomó esa decisión, y más bien existen varias razones para discutir esa posición. De inicio, es un hecho que el número de registros realizados en México (fuera del Caribe) aún es bajo (Fig. 2), y por ende las densidades poblacionales en los arrecifes también deben serlo; prueba de ello es que Aguilar Perera y Tuz Sulub (2010) y Arias González et al. (2011) indican que se encontraron 260 peces en las capturas de 40 pescadores a lo largo de 8 meses, para un cociente de menos de un pez por persona al mes. En resumen, quizá el efecto Allee aún esté evitando el establecimiento formal de esta especie en México (Taylor y Hastings 2009). En segundo lugar, no existen estudios que demuestren que los organismos de esas regiones son aptos para la reproducción, ni se han detectado grupos que incluyan cohortes adultos y juveniles; solo animales aislados (Aguilar Perera y Tuz Sulub 2010, Santander Monsalvo et al. 2012), y muchos de los cuales tienen talla menor a 10 cm y por ende son juveniles (Johnston y Purkis 2011). Situaciones similares se conocen para áreas norte- Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 265

14 ñas en el Atlántico occidental como la costa de Nueva York y Nueva Jersey. Allí los autores sugieren que los peces arribaron a esas zonas como larvas transportadas por la Corriente del Golfo (Ruiz Carus et al. 2006), y que al ser capaces de permanecer solo en la temporada de verano, en realidad representan pseudo-poblaciones. Tomando en cuenta los argumentos anteriores, aquí se afirma que no contamos con evidencia suficientemente como para asegurar que el pez león ha invadido exitosamente la zona sur del Golfo de México. A manera de corolario sugerimos que los organismos encontrados en el Sistema Arrecifal Veracruzano (zona muy alejada de la fuente de colonizadores que sería el Mar Caribe), deben ser los primeros colonizadores y que aún está por verse si pueden o no formar una población real. Combinando los argumentos expuestos con los resultados de nuestro análisis de entropía máxima (Fig. 3) y distribución potencial, se concluye que existen varias áreas en los mares mexicanos donde potencialmente puede haber poblaciones reproductivas (en especial en el Banco de Campeche). Sin embargo, estamos a tiempo para llevar a cabo acciones preventivas que puedan tener éxito en el control de las poblaciones de este pez introducido, como las realizadas en otras regiones (Morris y Whitfield 2009, Green et al. 2012). La última sección de los resultados (Fig. 4) muestra una aparente contradicción si consideramos la baja tasa de omisión del modelo en las condiciones actuales (la cual indica error en la detección de lugares donde la especie en efecto está presente; Franklin 2009). Cuando se usó la información generada entre los años 1985 y 2005, los resultados de la simulación ofrecieron una mala predicción relativa al éxito de colonización del pez león en el Atlántico occidental, indicando que su zona de residencia quedaría limitada a una región pequeña de los Estados Unidos y el Caribe. El problema de la detección de áreas susceptibles para recibir invasiones es complejo y está en plena etapa de investigación (Peterson et al. 2011, Gallien et al. 2012), y en nuestro estudio existen varias razones para explicar las discrepancias encontradas. De inicio, los sitios de ocurrencia de Pterois spp. en sus primeros 20 años de residencia en las Américas eran de corte subtropical (el este de los Estados Unidos, Bermudas y el norte de las Bahamas; Schofield 2009), por lo que con base en ello el modelo trazó zonas de ocurrencia que tendrían que parecerse ambientalmente a las de ocupación original. Por otra parte, es posible que antes de 2005 se haya dado relativamente poca atención a la ocurrencia de esta especie en el Caribe, y con ello se subestimara su área real de ocurrencia. Finalmente, en este caso 266 Distribución de especies invasoras: casos de estudio

15 como en cualquier otro donde se trate de simular el potencial de distribución de una especie introducida (Gormley et al. 2011), se corre el riesgo de errores. Normalmente no existe congruencia entre las zonas de llegada al sitio invadido y las adaptaciones fisiológicas de las especies, situación que incluye una variable desconocida al modelo de nicho ecológico (Peterson 2003). A pesar de que los puntos anteriores son aplicables a la simulación llevada a cabo en este caso, consideramos que la imprecisión en las predicciones respecto al rango ocupado por el pez león puede tener un origen ecológico. Es interesante notar que tomó a esta especie 20 años salir de su zona inicial de introducción en los Estados Unidos y pasar a la zona tropical en Bahamas (Schofield 2009), y luego menos de la mitad de ese tiempo en invadir el resto del Caribe e incluso entrar al Golfo de México (Fig. 1). La diferencia en la tasa de colonización es notable y ello obliga a la búsqueda de una explicación, la cual también sería aplicable para entender la falla en el modelo MaxEnt. Aquí se sugiere que en las dos primeras décadas de que el pez león arribó al Atlántico occidental, su variabilidad genética era notablemente baja (Betancour et al. 2011). Esto implica que la especie no tenía posibilidades de expandir su rango hasta que no pasaran algunas generaciones y se produjeran suficientes mutaciones para responder a la selección natural. La nueva información genética debió haberse ido acumulando y modificando la posición y amplitud del nicho ecológico, hasta que alrededor de 2005 las poblaciones contaban ya con el potencial adaptativo para expandirse hacia el sur. La hipótesis planteada se ve sustentada en la buena correlación entre el número de haplotipos y el año de llegada del pez león a diversas zonas del Atlántico occidental, y al hecho que las localidades del Caribe difieren genéticamente de las de los Estados Unidos. En conclusión, la batimetría es el factor clave que rige la distribución del pez león en el Atlántico occidental, mientras que otros factores que se han considerado importantes como la temperatura o la productividad primaria, no parecen afectarlo. Las regiones del Banco de Campeche y la costa de Veracruz son sitios aptos para su establecimiento, pero aún no hay evidencia contundente para afirmar que en la actualidad esas áreas ya cuentan con poblaciones establecidas del pez invasor. Finalmente, un modelo planteado con la información disponible hasta el año 2005 no fue capaz de predecir la zona de ocupación real del pez león, y se sugiere que esto puede ser consecuencia de modificaciones en su nicho ecológico que dieron lugar a una extensión de rango de residencia. Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 267

16 Agradecimientos Dos de los autores (DPR y SMMM) gozaron de una beca Conacyt de maestría durante el tiempo de preparación del documento (números de registro y 54032, respectivamente). El estudio estuvo apoyado con fondos de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (proyectos JM065, a HRB y GM004 a HPE). Se agradece la labor de Cecilia Mozqueda, Violeta Martínez, Magdalena Précoma y Ollin González (UABCS) para la obtención y sistematización de la información oceanográfica, así como los comentarios sobre el manuscrito de parte de Gabriela Cruz (UABCS) y de dos revisores anónimos. Bibliografía Albins, M. A. y M. A. Hixon Worst-case scenario: potential long-term effects of invasive predatory lionfish (Pterois volitans) on Atlantic and Caribbean coral-reef communities. Environmental Biology of Fishes 96(10-11): DOI: / s Aguilar-Perera, A. y A. Tuz-Sulub Non-native, invasive Red lionfish (Pterois volitans [Linnaeus, 1758]: Scorpaenidae), is first recorded in the southern Gulf of Mexico, off the northern Yucatan Peninsula, Mexico. Aquatic Invasions 5(supp. 1): S9-S12. Arias González, J. E., G. González-Gándara, J. L. Cabrera y V. Christensen Predictive impact of the invasive lionfish Pterois volitans on the food web of a Caribbean coral reef. Environmental Research 111: Betancour, R. R., A. Hines, A. P. Acero G. Ortí, A. E. Wilbur y D. W. Freshwater Reconstructing the lionfish invasion: insights into Greater Caribbean biogeography. Journal of Biogeography 38: Barbour, A. B., M. L. Montgomery, A. A. Adamson, E. Díaz Ferguson y B. R. Silliman Mangrove use by the invasive lionfish Pterois volitans. Marine Ecology Progress Series 401: Briggs, J. C Marine biogeography and ecology: invasions and introductions. Journal of Biogeography 34: Coté, I. M, y A. Maljkovic Predation rates of Indo-Pacific lionfish on Bahamian coral reefs. Marine Ecology Progress Series 404: Durr, H. H., M. Meybeck, J. Hartmann, G. G. Laruelle y V. Roubeix Global spatial distribution of natural riverine silica inputs to the coastal zone. Biogeosciences Discussions 6: Distribución de especies invasoras: casos de estudio

17 Elith, J., S. J. Phillips, T. Hastie, M. Dudik, Y. E Chee. y C. J. Yates A statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Diversity and Distributions 17: Elith, J., C. H. Graham, R. P. Anderson, M. Dudik, S. Ferrier, A. Guisan, R.J. Hijmans, F. Huettman, J. R. Leathwick, A. Lehmann, J. Li, L. Lohmann, B. A. Loiselle, G. Manion, C. Moritz, M. Nakamura, Y. Nakazawa, J.M. Overton, A. T. Peterson, S. Phillips, K. Richardson, R. Schachetti-Pereira, R. E. Schapire, J. Soberón, S. E. Williams, M. Wisz y N. E. Zimmermann Novel methods improve predictions of species distributions from occurrence data. Ecography 29: Franklin, J Mapping species distributions. Cambridge University Press, Cambridge. 320 pp. Gallien, L., T. Munkemuller, C. H. Albert, I. Boulangeat y W. Thuiller Predicting spatial distributions of invasive species: where do we go from here? Diversity and Distributions 16: Gallien, L., R. Douzet, S. Pratte, N. E. Zimmermann y W. Thuiller Invasive species distribution models- how violating the equilibrium assumption can create new insights. Global Ecology and Biogeography 21(11): , DOI: /j x. Gaston, K. J The structure and dynamics of geographic ranges. Oxford University Press, Oxford. 266 pp. Gormley, A. M., D. M. Forsyth, P. Griffioen, M. Lindeman, D. S. L. Ramsey, M. P. Scroggie y L. Woodford Using presence-only and presence-absence data to estimate the current and potencial distribution of establishes invasive species. Journal of Applied Ecology 48: Green, S. J., J. L. Akins, A. Maljkovic y I. M. Coté Invasive lionfish drive Atlantic coral reef fish declines. PLoS ONE 7(3): e Johnston, M. W. y S. J. Purkis Spatial analysis of the invasion of lionfish in the western Atlantic and Caribbean. Marine Pollution Bulletin 62: Kimball, M. E., J. M. Miller, P. E. Whitfield y J. A. Hare Thermal tolerance and potential distribution of invasive lionfish (Pterois volitans/miles complex) on the east coast of the United States. Marine Ecology Progress Series 283: Kulbicki, M., J. Beets, P. Chabanet, K. Cure, E. Darling, S. R. Floeter, R. Galzin, A. Green, M. Harmelin-Vivien, M. Hixon, Y. Letourneur, T. Lison de Loma, T. McClanahan, J. McIlwain, G. MouTham, R. Myers, J. K. O Leary, S. Planes, L. Vigliola y L. Wantiez Distribution of Indo-Pacific lionfishes Pterois spp. in their native ranges: implications for the Atlantic invasions. Marine Ecology Progress Series 446: Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 269

18 Mack, R. N., D. Simberloff, W.M. Lonsdale, H. Evans, M. Clout y M. A. Bazzaz Biotic invasions: causes, epidemiology, global consequences, and control. Ecological Applications 10: Molnar, J. L., R. L. Gamboa, C. Revenga y M. D. Spalding Assessing the global threat of invasive species to marine biodiversity. Frontiers in Ecology and the Environment 6: Morris, J. A. y J. L. Akins Feeding ecology of invasive lionfish (Pterois volitans) in the Bahamian archipelago. Environmental Biology of Fishes 86: Morris, J. A., y P. E. Whitfield Biology, ecology, control and management of the invasive Indo-Pacific lionfish: an updated integrated assessment. NOAA Technical Memorandum NOS NCCOS 99: Morris, J. A., J. L. Akins, A. Barse, D. Cerino, D. W. Freshwater, S. J. Green, R. C. Muñoz, C. Parisy P. E. Whitfield Biology and ecology of the invasive lionfishes Pterois miles and Pterois volitans. Proceedings of the 61 Gulf and Caribbean Fisheries Institute 1: 1-9. Mumby, P. J., A. J. Edwards, J. E. Arias González, K. C. Lindeman, P. G. Blackwell, A. Gall, M. I. Gorczynska, A. R. Harborne, C. L. Pescod, H. Renken, C. C. C. Wabnitz y G. Llewellyn Mangroves enhance the biomass of coral reef communities in the Caribbean. Nature 427: Mumby, P. J., A. R Harborne y D. R. Brumbaugh Grouper as a natural biocontrol of invasive lionfish. PLoS ONE 6(6): e Muñoz, R. C., C. A. Currin y P. E. Whitfield Diet of invasive lionfish on hard bottom reefs of the Southeast USA: insights from stomach contents and stable isotopes. Marine Ecology Progress Series 432: Peterson, A. T Predicting the geography of species-invasions via ecological niche modelling. Quarterly Review of Biology 78: Peterson, A. T., J. Soberón, R. G. Pearson, R. Anderson, E. Martínez-Meyer, M. Nakamura y M. Araujo Ecological niches and geographic distributions. Princeton University Press, Princeton, 328 pp. Phillips, S. J., R. P. Anderson y R. E. Schapire Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modeling 190: Reshetnikov, A. N. y G. Francesco-Ficetola Potential range of the invasive fish rotan (Perccottus glenii) in the Holartic. Biological Invasions 13: Ruiz-Carus, R., R. R., Matheson, D. E. Roberts y P. E. Whitfield The western Pacific Red lionfish Pterois volitans (Scorpaenidae) in Florida: evidence for reproduction and parasitism in the first exotic marine fish established in state waters. Biological Conservation 128: Distribución de especies invasoras: casos de estudio

19 Santander-Monsalvo, J., I. López-Huerta, A. Aguilar-Perera y A. Tuz-Sulub First record of the red lionfish (Pterois volitans [Linnaeus, 1758]) off the coast of Veracruz, Mexico. BioInvasions Records 1: Schofield, P. J Geographic extent and chronology of the invasion of non-native lionfish (Pterois volitans [Linnaeus 1758] and P. miles [Bennett 1828]) in the Western North Atlantic and Caribbean Sea. Aquatic Invasions 4: Sheppard, C. R. C., S. K. Davy y G. M. Pilling The biology of coral reefs. Oxford University Press, Oxford. 339 pp. Soberón, J. y M. Nakamura Niches and distributional areas: concepts, methods and assumptions. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 106: Taylor, C. M. y A. Hastings Allee effect in biological invasions. Ecology Letters 8: Zar, J. H Biostatistical analysis. Quinta edición. Pearson, San Francisco. 960 pp. Análisis del nicho ecológico y la distribución geográfica 271