POBLACIONES DE LA COCHINILLA ROSADA DEL HIBISCO (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE), EN TRES HOSPEDEROS DE NAYARIT, MEXICO

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1 POBLACIONES DE LA COCHINILLA ROSADA DEL HIBISCO (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE), EN TRES HOSPEDEROS DE NAYARIT, MEXICO Nadia Carolina García-Álvarez 1, Mario Alfonso Urías-López 2, Luis Martín Hernández- Fuentes, Jorge Alberto Osuna-García 2 y Jesús Ascención González Carrillo 2. 1 Universidad Autónoma de Nayarit, Posgrado en Ciencias Biológico Agropecuarias. 2 INIFAP. Apdo. Postal 1. C. P Santiago Ixcuintla, Nayarit. urias.marioalfonso@inifap.gob.mx. RESUMEN. La cochinilla rosada del hibisco (CRH) Maconellicoccus hirsutus Green es una plaga que ataca una gran variedad de cultivos, tiene gran capacidad reproductiva y de dispersión. El objetivo del estudio fue determinar la fluctuación poblacional anual de CRH en tres de sus hospederos naturales. La fluctuación de las poblaciones se obtuvo del monitoreo realizado durante dos años (Septiembre/28-Octubre/29). Las poblaciones más bajas de la CRH se registraron durante las lluvias de agosto a octubre, las poblaciones fueron moderadas durante los periodos de bajas temperaturas de noviembre a febrero. Los promedios más altos ocurrieron durante el periodo sin lluvias y con temperaturas relativamente altas de marzo a junio. En el hospedante silvestre Serjania mexicana (L.) Willd. ( rabo de iguana ) se registraron las densidades más altas de la plaga respecto a guanábana y teca. Palabras claves: Macconellicoccus hirsutus, dinámica poblacional, piojo harinoso. ABSTRACT. The pink hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus Green (PHM) is a key pest of several crops, this is a species with a high reproductive and dispersion rate. The objective of this study was to determine the annual population dynamics of CRH on three of its natural hosts. PHM populations were monitored during two years (September/28-Octover/29). The lowest populations were recorded during the rainy season in August-October, and moderate populations during low temperature periods (November-February). The highest populations were recorded during the dry and hottest season from March to June. The wild host, Serjania mexicana (L.) Willd. ( rabo de iguana ) recorded the highest population density than soursop or teca. Key words: Macconellicoccus hirsutus, population dynamics, mealybug. Introducción El estado de Nayarit es de importancia agrícola, sin embargo, a partir de la introducción de la cochinilla rosada del hibisco (CRH) Macconellicoccus hirsutus Green (Hemiptera: Pseudococcidae), se limitó la comercialización de algunos cultivos y frutales, tales como la guanábana (Annona muricata L.) por su alto grado de susceptibilidad a la plaga, el mango (Mangifera indica L.) por tratarse de un producto de exportación y teca (Tectona grandis Linn. F.) por su importancia forestal. La CRH es una plaga de importancia mundial, en México se considera como una especie de importancia cuarentenaria y con gran potencial para dañar la agricultura del país. El impacto de la presencia de la CRH es notorio al impedirse la libre movilización de muchas especies vegetales a nivel nacional e internacional, así como por los daños directos que produce en la calidad de la producción (Hoy et al., 22; Urías, 26). En Nayarit la CRH se detectó en el 24 en el municipio de Bahía Banderas, donde se restringió la comercialización del mango. Actualmente la plaga se ha trasladado a otros municipios del estado, los cuales presentan diversos problemas legales para movilización de las cosechas, dentro de las que destacan el mango y la guanábana (Urías, 26). De acuerdo a Hoy et al. (22), el ciclo completo del insecto dura entre 23 y 3 días y pueden tener hasta 15 generaciones al año. Los estados de desarrollo de M. hirsutus son huevo, ninfa y adulto. Ante el problema actual de la CRH, se requiere generar información básica y aplicada incrementar las opciones dentro del manejo integrado de la plaga, por lo cual se plantearon los siguientes objetivos: determinar la fluctuación poblacional anual de CRH en tres de sus hospederos naturales de Nayarit. 677

2 Materiales y Método Se monitoreó la población de la CRH durante dos años, de septiembre de 28 a octubre de 29. El monitoreo de adultos machos se realizó de Marzo/29 a Octubre/21. Se utilizaron tres hospederos naturales de la plaga: Guanábana (A. muricata Linn.), Teca (T. grandis Linn. F.) y una especie leguminosa ( rabo de iguana ), Serjania mexicana (L.) Willd. En el caso guanábana, se utilizó un huerto comercial de dos hectáreas (ha) y para rabo de iguana se utilizó un potrero de aproximadamente cinco ha con predominancia de esta especie; ambos predios situados en la cercanía de Las Varas, Nayarit. En el caso de teca se utilizó una plantación comercial de tres ha situada en el municipio de Rosamorada, Nayarit. Se seleccionaron 1 árboles (guanábana y Teca) y 1 arbustos ( rabo de iguana ) distribuidos al azar, Los muestreos se realizaron directamente en campo con una periodicidad quincenal. De cada planta, se seleccionaron al azar cuatro ramas orientadas a cada punto cardinal y de cada rama se seleccionaron dos brotes (los últimos 5 cm de cada brote) para realizar el conteo de los diferentes estados biológicos de la CRH. Debido a que los machos adultos son alados, el monitoreo de éstos se realizó mediante el uso de trampas Jackson con una mezcla de dos feromonas de la hembra de la CRH: (R)- lavandulyl (S)-2-methylbutanoate y (R)-maconelliyl (S)-2-methylbutanoate, (Zhang y Amalin, 25; Vitullo et al. 27). Las trampas se colocaron en cada huerto y permanecieron en campo durante un periodo de 15 días, tiempo en el cual se cambió la trampa por una nueva. Una vez colectadas las trampas se transportaron al laboratorio para el conteo de los adultos con un microscopio estereoscópico. Para disponer de datos de temperatura y precipitación pluvial de los huertos en estudio, se obtuvieron datos diarios de las estaciones climatológicas más cercanas a los huertos, operadas por la Red de Estaciones Climatológicas de Nayarit del INIFAP ( Análisis estadístico. Los análisis de las poblaciones se hicieron con un diseño de bloques al azar con cinco repeticiones (árboles), con el paquete estadístico (SAS, 22). Se realizaron los análisis de varianza para comparar las poblaciones entre los hospederos en estudio. La comparación de medias se hizo en todos los casos con la prueba de Tukey (P.5). Resultados y Discusión Para el primer año de monitoreo, las temperaturas promedio correspondientes al tiempo de evaluación en Las Varas, Nayarit (potrero rabo de iguana ) fueron: la temperatura más alta (28.5 ºC) ocurrió en el mes de Agosto y la más baja (21.8 ºC) se registró en Enero. En Altavista, Nay., (huerto de guanábana) la temperatura más alta (3.1 ºC) se presentó en Junio y la temperatura más baja (2.8 ºC) en Diciembre. En Rosamorada, Nay. (plantación de teca) la temperatura promedio más alta (28.9 ºC) ocurrió en Julio y la más baja (2.8 ºC) en Diciembre. En segundo año, la temperatura más alta en Las Varas, se registró en Junio y Agosto (27.8 ºC) y la más baja en enero (22. ºC). En Altavista la temperatura más alta ocurrió en Agosto (27.7 ºC) y la más baja en Febrero (2.3 ºC). En Rosamorada se registró la temperatura más alta en Agosto (28.2 ºC) y la más baja (2.3 ºC) en Febrero. Fluctuación poblacional de la CRH en La población de CRH en el hospedero silvestre rabo de iguana fue estadísticamente diferente entre fechas de muestreo durante el año. La densidad de los diferentes estados biológicos se mantuvo con patrones similares durante el año, aunque con valores más altos en las ninfas respecto al resto de los estados biológicos. Los promedios, de ovisacos, ninfas y adultos (hembras) se mantuvieron por debajo de dos ejemplares 678

3 CRH/rama Temperatura ( C) CRH/rama Temperatura ( C) de cada estado biológico/brote durante la mayor parte del año (Fig. 1). La densidad más alta de cada estado biológico se registró de Abril a Junio; los promedios más altos ocurrieron el uno de Junio con 1.4 ovisacos/brote, 7.7 ninfas/brote y 2.3 hembras/brote (Figura 1). Las poblaciones de CRH en teca se registraron sólo de Octubre/8 a Enero/9. En este periodo de ocurrencia, los promedios de cada estado biológico fueron casi siempre inferiores a un ejemplar por rama. Los registros más altos de la densidad de los tres estados biológicos fueron en Diciembre, con.8 ovisacos/rama,.9 ninfas/rama y.22 hembras adultas/rama). En guanábana solo se registraron ovisacos en Diciembre (.1 ovisacos/rama), las ninfas en Octubre y Marzo (.1 ninfas/rama), mientras que hembras adultas (.2 hembras/rama) solo se registraron en Diciembre. Fluctuación poblacional de la CRH en En el segundo año en rabo de iguana, en general se observaron dos etapas en las poblaciones de cochinilla rosada de Julio a Septiembre con poblaciones bajas (en general con valores inferiores a dos individuos/rama) y un periodo de incremento poblacional de Enero a Marzo (Fig. 2). Las poblaciones más altas se registraron el 15 de mayo con 6.2 ovisacos/brote, 16.8 ninfas/brote y 8.2 hembras adultas/brote (Fig. 2). La etapa de incremento poblacional fue notoria porque coincidió con el incremento de temperaturas durante ese periodo. La caída de las poblaciones de Junio, aun con altas temperaturas, se debió al efecto de la sequía ya que los arbustos no produjeron nuevos brotes. Por otra parte, al inicio de lluvias en julio ocurrieron rebrotes de las plantas, pero la población de CRH ya no se recuperó aún cuando ya había alimento y temperaturas favorables para la plaga. En el segundo año de monitoreo, no se detectó la plaga ni en guanábana ni en teca, razón por la cual no se presentan gráficas para estos casos. Se considera que las bajas poblaciones registradas en esos hospedantes, se debieron como resultado de la liberación de insectos benéficos, actividad enfocada principalmente a especies de importancia económica para el estado y realizada por el Comité estatal de Sanidad Vegetal de Nayarit. Al ser rabo de iguana un hospedero silvestre y sin control biológico inducido, las poblaciones de la cochinilla se desarrollaron con mayor facilidad y pudieron ser detectadas prácticamente durante todo el año en este hospedero. 1 Adul tos O vi sacos Ni nfas Temp 3 2 Adul tos O vi sacos Ni nfas Temp O ct Nov Di c Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Figura 1. Poblaciones de CRH en rabo de iguana Las Varas Nay O ct Nov Di c Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Figura 2. Poblaciones de CRH en Rabo de Iguana. Las Varas Nay Fluctuación poblacional de adultos (machos) en En ambos años de estudio, en el arbusto rabo de iguana fue donde mayor cantidad de adultos se capturaron (Figs. 3 y 4). En el primer año (29), se registraron dos picos de captura de adultos en mayo y diciembre (Figura 679

4 Machos (adultos)/trampa Machos (adultos)/trampa 5). En el segundo año de monitoreo (21) los valores más altos se registraron en marzo y junio con 1748 y 165 adultos por trampa, respectivamente (Fig. 3). En rabo de iguana las capturas de machos en ambos años fueron casi siempre superiores a los 3 adultos por trampa, mientras que en guanábana y teca casi nunca se rebasó esa cantidad. El valor más alto registrado en teca fue al finalizar julio/21, con 529 machos capturados por trampa (Fig. 4). Los patrones de capturas de machos, fueron similares a los de estados inmaduros, en ambos casos las mayores poblaciones fueron en la época seca y calurosa del año (abril junio), mientras que las más bajas ocurrieron de agosto a noviembre. Estos resultados coinciden parcialmente con los obtenidos por González-Gaona et al. (21), quienes indicaron que el periodo de máxima actividad de M. hirsutus en el área de estudio ocurrió de mediados de mayo a mediados de julio, precedido de un periodo de actividad moderada de principios de marzo a principios de mayo. Así mismo Zhang y Amalin (25) y Vitullo et al. (27) señalan que en Florida (EE.UU.) la máxima actividad de M. hirsutus ocurrió a mediados del verano. Rabo de I guana G uanábana Teca Rabo de I guana G uanábana Teca Mar Abr May Jun Jul Ago Sep O ct Nov Di c Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep O ct Figura 3. Captura de adultos de la CRH en tres hospedantes. Nayarit, 29. Figura 4. Captura de adultos de la CRH en tres hospedantes. Nayarit. 21. Densidad de las poblaciones de CRH. En el primer año de monitoreo (28-9), el promedio más alto de ovisacos fue significativamente más alto en rabo de iguana respecto a los otros dos hospedantes; la densidad más baja se registró en guanábana (Cuadro 1). La densidad de ninfas y hembras adultas fue también significativamente más alta en rabo de iguana que en teca o que en guanábana. Como promedio del año, el total de los estados biológicos de esta plaga fue más alto en rabo de iguana, mientras que el más bajo ocurrió en guanábana (Cuadro 1). En el segundo año de estudio (29-1) solo se registraron poblaciones en rabo de iguana (Cuadro 1). La densidad de la población de CRH en sus diferentes estados biológicos fue significativamente diferente durante los dos años de muestreo en los tres hospederos evaluados. Fue en 29-1 cuando se presentaron las poblaciones más altas de CRH (Cuadro 2). Conclusiones En general las poblaciones más bajas de cochinilla rosada del hibisco se registraron durante el periodo de lluvias de agosto a octubre, con poblaciones moderadas durante los periodos de bajas temperaturas de noviembre a febrero. Los promedios más altos ocurrieron durante el periodo sin lluvias y con temperaturas relativamente altas durante marzo-junio. 68

5 En el hospedante silvestre rabo de iguana (Serjania mexicana) se registraron las densidades más altas de estados inmaduros y la mayor captura de adultos respecto a guanábana y teca. Al estar presente durante todo el año y ubicarse en áreas de poco manejo de la plaga, es buen candidato para estudios de poblaciones de la CRH. Cuadro 1. Densidades de cochinilla rosada (±EE) por brote en Nayarit. Hospedero Ovisacos Ninfas Adultos ( ) Total 28-9 Rabo de iguana.38 (1.3) a 2.1 (.9) a.45 (.2) a 2.92 (.13) a Teca.12 (1.3) b.19 (.9) b.9 (.2) b.4 (.13) b Guanábana.1 (1.3) c.1 (.9) b.1 (.2) c.3 (.13) c 29-1 Rabo de iguana 1.23 (.7) a 5.73 (.19) a 1.68 (.8) a 8.64 (.33) a Teca. (.7) b. (.19) b. (.8) b. (.33) b Guanábana. (.4) b. (.11) b. (.5) b. (.19) b Medias por columna y año con la misma literal, son estadísticamente iguales (Tukey, P.5). Cuadro 2. Población de Cochinilla rosada (±EE) por rama de todos los hospederos en Nayarit. Año Ovisacos Ninfas adultos Total (.3) b z.35 (.8) b.6 (.3) b.48 (.13) b (.3) a 1.1 (.9) a.33 (.3) a 1.7 (.13) a Medias por columna con la misma literal, son estadísticamente iguales (Tukey, P.5). Agradecimientos. Este estudio fue realizado con el apoyo del Fondo Sectorial SAGARPA-CONACYT ( ) y del Fondo Mixto Nayarit ( ). Literatura Citada González-Gaona, E.; Sánchez-Martínez, G.; Zhang, A.; Lozano-Gutiérrez, J. y Carmona-Sosa, F. 21. Validación de dos compuestos feromonales para el monitoreo de la cochinilla rosada del hibisco en México. Agrociencia. 44 (1): Hoy, M.A.; Hamon, A. and Nguyen, R. 22. Pink hibiscus Mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green). Florida Cooperative Extension Service. Institute of Food and Agriculture Sciences. University of Florida. Publication number: EENY-29. SAS Institute. 22. SAS/STAT user s guide. Version 9. SAS Institute Inc. Carey, NC Urías L., M. A. 26. Principales plagas del mango en Nayarit. En: El cultivo del mango: Principios y tecnología de producción (V. Vázquez V. e H. Pérez B. Eds.). Libro Técnico No. 1. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Santiago Ixcuintla Nay. 321 pp. Vitullo, J.; Wang, S.; Zhang, A.; Mannion, C. and Bergh, J. C Comparison of sex pheromone traps for monitoring pink hibiscus mealybug (Hemiptera: Pseudococcidae). J. Econ. Entomol. 1: Zhang, A. and Amalin, D. 25. Sex pheromone of the female Pink Hibiscus Mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green) (Homoptera: Pseudococcidae): Biological activity evaluation. Environ. Entomol. 34: