ARTRÓPODOS BENÉFICOS EN CULTIVOS DE MAÍZ Y MAÍZ-FRIJOL EN VALLES CENTRALES, OAXACA, MÉXICO

ARTRÓPODOS BENÉFICOS EN CULTIVOS DE MAÍZ Y MAÍZ-FRIJOL EN VALLES CENTRALES, OAXACA, MÉXICO RESUMEN Laura Martínez Martínez 1 Roselia Jarquín López 1 María Eugenia Silva Rivera 1 En este presente trabajo se estudiaron la abundancia de los artrópodos presentes en un agroecosistema de maíz y maíz-frijol, empleando diferentes trampas, en los Valles Centrales de Oaxaca, México. El estudio se realizó en el campo experimental del CIIDIR Unidad Oaxaca. Se realizó un cultivo tradicional de maíz y de maíz-frijol, y se muestrearon los artrópodos empleando platos amarillos y trampas pitfall. Los órdenes con mayor abundancia de individuos fueron Coleoptera e Hymenoptera. La mayo 2 r diversidad de familias se presentó en el orden Araneae, Hymenoptera y Coleoptera en el cultivo de maíz-frijol. Se encontraron 18 familias de himenópteros en el cultivo de maíz y 16 familias en el de maíz-frijol. Las familias de Hymenoptera con una mayor abundancia de individuos fueron Scelionidae, Braconidae y Eucoilidae. Se colectaron 96 organismos del orden Araneae en 15 familias, presentando mayor abundancia la familia Lycosidae. Se colectaron 45 organismos del orden Coleoptera con 12 familias, siendo la familia Carabidae la más abundante en la trampa. Se presentaron más familias en el cultivo de maíz-frijol con respecto al cultivo de maíz. Es importante conocer la abundancia y diversidad de artrópodos en los agroecosistemas ya que éstos mantienen un balance de las poblaciones de herbívoros. PALABRAS CLAVE: Araneae, Hymenoptera, Coleoptera, Scelionidae, Braconidae INTRODUCCIÓN El maíz Zea mays L. y el frijol Phaseolus vulgaris L. son plantas ampliamente utilizadas por el hombre y son un alimento prioritario para los mexicanos. En el caso del maíz, no sólo sirve para hacer tortillas, de él se obtienen sustancias que se utilizan en la elaboración de productos como triplay, recubrimientos para madera, pintura, barniz, cerillos, papel, aditivos para gasolina, neumáticos, acabado y estampado de textiles, detergentes, fibra de vidrio y plástico. También se emplea para elaborar alimentos como jugos de fruta, frutas enlatadas y congeladas, postres, licores, alimentos para niños, edulcorantes etc. Además del uso artesanal y forrajero (Salazar, 26). Los cultivos de maíz y frijol son atacados por diferentes plagas que de no controlarse con oportunidad pueden reducir significativamente el rendimiento. Generalmente el control de las plagas se realiza con agroquímicos, lo cual afecta la fauna benéfica, desembolsos económicos, resistencia de las plagas, y favorece la aparición de plagas secundarias (Hajek, 24; Altieri y Nicholls, 1999). Los artrópodos son organismos abundantes en los cultivos agrícolas y una de sus funciones es la de regular las poblaciones de los herbívoros que pueden ser perjudiciales, sin embargo, no son aprovechados y por el contrario se ignoran y con frecuencia son eliminados al aplicar agroquímicos (Kogan et al., 1999). 1 CIIDIR-Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional (IPN), COFAA. lamtzmtz@hotmail.com

Son pocos los estudios que se han realizado para conocer la diversidad de artrópodos con hábitos depredadores en agroecosistemas, por lo que es necesario realizar trabajos para enriquecer el conocimiento la diversidad y la importancia de artrópodos depredadores. Sánchez (27) en su trabajo sobre artrópodos depredadores en el altiplano de Puebla nos dice que la riqueza de especies depredadoras en los agroecosistemas puede ser impresionante y destaca la presencia de géneros de la familia Coccinellidae (Coleoptera), y de los ordenes Hemiptera, Neuroptera y Diptera. Cortez et al. (27) encontraron 11 géneros de insectos entomófagos en un cultivo de frijol, siendo más abundante la catarinita roja Cycloneda sanguinea, (Coleoptera: Cociinelidae) depredador de áfidos seguida por Hipodamia convergens y Chrysoperla spp. (Neuroptera: Chrysopidae) otros entomófagos importantes fueron la chinche asesina Zelus sp. y Sinea sp. (Hemiptera: Reduvidae), depredadores generalistas de insectos de cuerpo pequeño a mediano. En el cultivo de maíz detectaron 18 especies de insectos entomófagos, 13 depredadores entre los as abundantes estuvo Cycloneda sanguinea, Chrysoperla spp. y cinco parasitoides. Sánchez et al. (28) realizaron una revisión de los géneros de Braconidae presentes en el estado de Oaxaca, señalan 24 subfamilias, 127 géneros y 26 especies registrados para este estado. Martínez-Martínez et al. (28) menciona a 13 especies de parasitoides de gusano cogollero de maíz en el estado de Oaxaca. Sin embargo, consideramos que hace falta conocer la riqueza y abundancia de artrópodos benéficos, en los agroecosistemas, por lo que la finalidad del presente trabajo, fue estudiar la abundancia de los artrópodos presentes en un agroecosistema de maíz y maíz-frijol, empleando diferentes trampas, en los Valles Centrales de Oaxaca, México. MATERIALES Y METODOS El estudio se realizó en el campo experimental del CIIDIR Unidad Oaxaca, ubicado en el municipio de Santa Cruz Xoxocotlán, en la región Valles Centrales del estado de Oaxaca. La altitud es de 1,53 metros sobre el nivel del mar. El clima en la mayor parte del año es templado seco, con lluvias en el verano. La temperatura media anual es de 22 C, la precipitación anual promedio es de 735.5 mm. Durante la época de temporal del 27 se realizó un cultivo tradicional de maíz y de maíz-frijol, empleando semillas criollas, el 2 de junio del 27. Se aplicó fertilizante a base de urea y no se aplicaron insecticidas. Cuando hubo escasa lluvia se realizó el riego. Se llevó un registro diario de la temperatura máxima y mínima, y de la precipitación pluvial. Para la colecta de artrópodos se utilizaron dos tipos de trampas: platos amarillos y trampas pitfall. Se colocaron a nivel del suelo, dos platos de plástico de color amarillo, uno en el cultivo de maíz, y otro en el cultivo de maíz-frijol. Los platos amarillos tenían 2cm de diámetro y se llenaron con 5ml de agua jabonosa. Las trampas pitfall tenían 14cm de longitud y 9cm de diámetro, con una tercera parte de agua jabonosa. Las trampas se colocaban en orificios en el suelo a 15cm de profundidad, cubriéndolos con una tabla a 3cm de altura del vaso para permitir la entrada de artrópodos. Las trampas pitfall fueron colocadas a ocho metros de distancia entra cada trampa. Las trampas se revisaron semanalmente, hasta el 14 de septiembre del 27. En el laboratorio, el contenido de las trampas se tamizaba, los organismos se lavaban con agua corriente, se separaban, etiquetaban y se colocaban en frascos con alcohol al 7% los insectos y en alcohol al 8% los arácnidos. Los organismos se identificaron con la ayuda de un microscopio estereoscópico, y con claves taxonómicas. Los organismos del orden Araneae se identificaron con las claves de Ubic et al. (24) y Kaston (1983). Los órdenes de la clase Insecta se identificaron con las claves de Triplehorn y Johnson (25), y los estados inmaduros con claves de Stehr (25). Los organismos del orden Hymenoptera se determinaron con las claves de Fernández y Sharkey (26) y de Wharton et al. (1988).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Se colectó un total de 1388 artrópodos. 717 organismos en el cultivo de maíz y 671 en el cultivo de maíz-frijol. Los órdenes que mayor abundancia de individuos presentaron fueron Coleoptera e Hymenoptera (se eliminó el número de individuos de la familia Formicidae). La mayor diversidad de familias se presentó en el orden Araneae, Hymenoptera y Coleoptera en el cultivo de maíz-frijol. Orden Hymenoptera En los dos tipos de trampas, pitfall y platos amarillos, y en ambos cultivos, se colectaron un total de 283 himenópteros. Cabe mencionar que se eliminó el número de individuos de la familia Formicidae, debido a que son organismos con hábitos sociales y podía afectar los cálculos que se realizaron. Se encontraron 18 familias de himenópteros en el cultivo de maíz y 16 familias en el de maíz-frijol. Se capturaron significativamente más individuos en los platos amarillos, comparados con las trampas pitfall (Cuadro 1). Cuadro 1. Familias de himenópteros en cultivos de maíz-frijol y maíz. Santa Cruz Xoxocotlan, Oaxaca, Méx., 27. Pitfall M Pitfall M-F P. Ama. M P. Ama. M-F Total por familia Braconidae 24 7 31 Ceraphronidae 1 17 18 Crabronidae 6 7 13 Diapriidae 7 1 8 Drynidae 1 1 Encyrtidae 1 4 5 Eucoilidae 12 13 25 Eulophidae 1 1 Eurytomidae 4 4 Ichneumonidae 9 4 13 Megaspilidae 1 1 Mutilidae 4 4 Mymaridae 1 2 3 Platygastridae 1 11 21 Pompilidae 7 4 11 Pteromalidae 1 2 3 Scelionidae 3 45 45 93 Scoliidae 2 2 Sphecidae 1 1 Tiphiidae 1 12 22 Vespidae 3 3 No. familias 1 18 16 21 M = maíz, F = frijol, P. Ama. = platos amarillos. La familia de Hymenoptera con una mayor abundancia de individuos fue Scelionidae, con igual número de individuos en el cultivo de maíz y maíz-frijol (Cuadro 1). Los sceliónidos son parasitoides de huevecillos de arañas y de insectos en varios ordenes como: Orthoptera, Mantodea, Hemiptera, Homoptera, Embiidina, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera y Neuroptera (Triplehorn y Johnson, 25). Algunas especies han sido usadas exitosamente en programas de control biológico

Después de la familia Scelionidae, en orden de abundancia siguieron Braconidae y Eucoilidae (Cuadro 1). La familia Braconidae es un reconocido grupo de parasitoides que atacan insectos en los ordenes: Diptera, Lepidoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Coleoptera, Neuroptera y Psocoptera (Triplehorn y Johnson, 25). La familia Eucoilidae son parasitoides de pudas de dípteros (Triplehorn y Johnson, 25). De la familia Braconidae se encontraron seis subfamilias y 12 géneros (Cuadro 2). La subfamilia más abundante fue Euphorinae con nueve individuos en tres géneros: Peristenus, Leiophron y Microctonus. Después de los euphorinos, en orden de abundancia, le siguió la subfamilia Alysiinae con siete individuos en tres géneros: Aphaereta, Digonogastra y Microcrasis (Cuadro 2). La subfamilia Euphorinae son endoparasitoides de coleópteros, himenópteros, neurópteros, hemípteros y psocópteros. La subfamilia Alysiinae son parasitoides de dípteros ciclorráfos (Wharton et al., 1988). El género más abundante fue Peristenus (Euphorinae) con seis individuos. Otro género que también fue abundante fue Nealiolus (Helconinae) con cinco individuos (Cuadro 2). Los Peristenus son parasitoides de los últimos estadíos ninfales y adultos de Miridae (Wharton et al., 1988). Especies del género Nealiolus se han obtenido a partir de Curculionidae (Wharton et al., 1988). Cuadro 2. Subfamilias de Braconidae (Hymenoptera) en cultivos de maíz-frijol y maíz. Santa Cruz Xoxocotlan, Oaxaca, Méx., 27. Subfamilia Género Cultivo M-F Cultivo M Total Género Alysiinae Aphaereta 4 4 Alysiinae Digonogastra 1 1 Alysiinae Microcrasis 2 2 Cheloninae Chelonus 3 3 Cheloninae Leptodrepana 1 1 Doryctinae Heteropilus 1 1 Euphorinae Peristenus 6 6 Euphorinae Leiophron 2 2 Euphorinae Microctonus 1 1 Helconinae Nealiolus 2 3 5 Helconinae Urosigalphus 1 1 Opiinae Opius 1 3 4 Total 12 4 2 31 M = maíz, F = frijol, P. Ama. = platos amarillos. Los himenópteros se presentaron principalmente a mediados del mes de julio y hasta agosto (Figura 1). Posiblemente la mayor presencia de lluvias a finales del mes de agosto afectó su captura en los platos amarillos.

Núm de individuos Num. de individuos Núm. de individuos 7 6 5 4 3 2 1 6-jul 13-jul 2-jul 27-jul 3-ago 1-ago 17-ago 24-ago 31-ago 7-sep 14-sep 27 Pi M-F Pi M Pl M-F Pl M Figura 1. Fluctuación poblacional del orden Hymenoptera en el cultivo de maíz-frijol y maíz. Santa Cruz Xoxocotlán, Oaxaca, Méx., 27. F = frijol, M= maíz, Pi = trampa pitfall, Pl = plato amarillo. Orden Araneae Se colectaron 96 organismos del orden Araneae en los dos tipos de trampas, observando una mayor abundancia en el plato amarillo colocado en el cultivo de maíz-frijol (Figura 2). Se identificaron 15 familias, presentando mayor abundancia la familia Lycosidae (Figura 3). En la Figura 3 se puede observar que en el cultivo de maíz-frijol hubo una mayor diversidad de familias del orden Araneae, comparado con el cultivo de maíz. 35 3 25 2 15 1 5 Pi M-F PiM Pl M-F Pl M Trampa Figura 2. Abundancia de individuos del orden Araneae en las trampas colocadas en cultivos de maíz y maíz-frijol. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. 18 15 Pit Plato 12 9 6 3 Lycosidae Nesticidae Miturgidae Pisauridae Anapidae Oxyopidae Salticidae Oecobidae Familia Lyniphidae Dictynidae Clubionidae Coriinidae Sparisiidae Thomisidae Anyphaenidae Figura 3. Abundancia de individuos en las familias de Araneae con las trampas empleadas. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27.

Num. de individuos Núm. individuos Núm de individuos 18 15 12 9 6 3 Lycosidae Nesticidae Miturgidae Pisauridae Anapidae Oxyopidae Salticidae Oecobidae Familia M-F M Lyniphidae Dictynidae Clubionidae Coriinidae Sparisiidae Thomisidae Anyphaenidae Figura 3. Abundancia de individuos de las familias de Araneae en los cultivos de maíz, y maíz asociado a frijol. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. En la Figuras 4 se muestra la fluctuación poblacional del orden Araneae mostrando mayor abundancia a finales del mes de julio y principios de agosto en el cultivo de maíz. 9 8 7 6 5 4 3 2 1 6-jul 13-jul 2-jul 27-jul 3-ago 1-ago 17-ago 24-ago 31-ago 27 Pi M-F Pi M Pl M-F Pl M Figura 4. Fluctuación del orden Araneae en el cultivo de maíz y maíz-frijol. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. Orden Coleoptera Se colectaron 45 organismos del orden Coleoptera en los dos tipos de trampas pitfall y platos amarillos y en los dos sistemas de cultivo: maíz y maíz-frijol. En la Figura 5 se observa que el plato colocado en el cultivo de maíz tuvo una mayor abundancia de coleópteros, comparado con las trampas pitfall. 16 14 12 1 8 6 4 2 Pi M-F PiM Pl M-F Pl M Figura 5. Abundancia de individuos del orden Coleoptera en las trampas de colocadas en cultivos de maíz y maíz-frijol. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. Del orden Coleoptera se identificaron 12 familias, siendo la familia Carabidae la más abundante en la trampa pitfall (Figura 6). Trampa

Nùm. de indivíduos Núm. de individuos Núm. de individuos 9 8 7 6 5 4 3 2 1 Carábidae Coccinellidae Melyridae Cicindelidae Anthicidae Familia Staphylínidae Mordelidae Figura 6. Abundancia de individuos en las familias de Coleoptera en las trampas de colecta. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. La presencia de familias de coleópteros en los dos sistemas de cultivos, se observa en la Figura 7, presentando más familias en el cultivo de maíz-frijol con respecto al cultivo de maíz. Pit Lycidae Plato Histéridae 8 7 6 5 4 3 2 1 Carábidae Coccinellidae Melyridae Cicindelidae Anthicidae Familia Staphylínidae Figura 7. Abundancia de individuos de las familias de Coleoptera en los cultivos de maíz, y maíz asociado a frijol. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. En el orden Coleoptera se presentó una mayor captura de organismos a mediados del mes de julio en el cultivo de maíz-frijol en plato amarillo, aunque también a principios de agosto, pero en trampa pitfall (Figura 8). Mordelidae Lycidae M-F M Histéridae 4 35 3 25 2 15 1 5 6-jul 13-jul 2-jul 27-jul 3-ago 1-ago 17-ago 24-ago 31-ago 7-sep 27 Pi M-F Pi M Pl M-F Pl M Figura 8. Fluctuación del orden Coleoptera en el cultivo de maíz y maíz-frijol. Santa Cruz Xoxocotlán, Oax., 27. CONCLUSIONES

Los órdenes con mayor abundancia de individuos fueron Coleoptera e Hymenoptera. La mayor diversidad de familias se presentó en el orden Araneae, Hymenoptera y Coleoptera en el cultivo de maíz-frijol. Se encontraron 18 familias de himenópteros en el cultivo de maíz y 16 familias en el de maízfrijol. Las familias de Hymenoptera con una mayor abundancia de individuos fueron Scelionidae, Braconidae y Eucoilidae. Se colectaron 96 organismos del orden Araneae en 15 familias, presentando mayor abundancia la familia Lycosidae. Se colectaron 45 organismos del orden Coleoptera con 12 familias, siendo la familia Carabidae la más abundante en la trampa. Se presentaron más familias en el cultivo de maíz-frijol con respecto al cultivo de maíz. AGRADECIMIENTOS Este trabajo se realizó gracias al financiamiento del IPN al proyecto SIP 27656, SIP 28386 y SIP 29345. Al Biól. Pedro Valeriano-Fernández, del Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca (ITVO), por su ayuda en la colecta del material y procesamiento de ejemplares. Al Ing. Néstor Pérez Paz, del CIIDIR, por el establecimiento de los cultivos y su mantenimiento. LITERATURA CITADA Altieri, M. A. and C. I. Nicholls. 1999. Classical biological control in Latin America: past, resent, and future. In: Handbook of biological control. T. S. Bellows and T. W. Fisher (Eds.). Academic Press. Pp. 975-991. Cortéz, M. E., J. R. C. Báez., García M. J. L. y J. R. Bojorquez. 26. Insectos entomófagos asociados a cultivos de grano en el norte de Sinaloa. Entomología Mexicana 5: 56-565. Fernández, F. y M. J. Sharkey. 26. Introducción a los Hymenoptera de la Región Neotropical. Sociedad Colombiana de Entomología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá D. C. 894 pp. Hajek, A. E. 24. Natural Enemies. An introduction to Biological Control. Cambridge University Press. 378 pp. Kaston, B. J. 1983. How to know the spiders. Third edition. The pictured key naturae series. 272 pp. Kogan, M., D. Gerling and J. V. Maddox. 1999. Enhancement of biological contrrol in annual agricultural environments. In: Handbook of biological control. T. S. Bellows and T. W. Fisher (Eds.). Academic Press. Pp. 789-818. Martínez-Martínez, L., E. Cruz-Sosa y R. Jarquín-López. 28. Control Natural de Spodoptera frugiperda (Smith) en cultivos de maíz en Valles Centrales, Oaxaca, México. Entomología Mexicana 7: 418-421. Salazar A., H. C. 26. El maíz perspectivas y propuestas para enfrentar el 28. Confederación Nacional de Productores Agrícolas de Maíz de México. http://www.iiec.unam.mx/media/pres/seminario_economia_agric ola/26/1

Sánchez, A. C. 27. Insectos depredadores en el cultivo de maíz en el Altiplano de Puebla. UPAEP. 62 pp. Sánchez G., J. A., M. Morales L., A. Martínez G. y I. Figueroa-De La Rosa. 28. Géneros de Braconidae (Hymenoptera) del estado de Oaxaca, México. Entomología Mexicana 7: 985-99. Stehr, F. W. 25. Immature insects. Volumen I. Kendall Hunt Publishing Company. 754 pp. Triplehorn, C. A. and N. F. Johnson. 25. Borror and Delong s Introduction to the Study of Insects. Seventh Edition. Thomson Brooks Cole. USA. 864 p. Ubic, D., P. Paquin, P. E. Cushing and V. Roth. 24. Spiders of North America, an identification manual. American arachnological society. 377 pp. Wharton, R. A., P. M. Marsh y M. J. Sharkey. 1988. Manual para los géneros de la familia Braconidae (Hymenoptera) del Nuevo Mundo. Special publication of The Internacional Society of Hymenopterists, Number 1 (Edición en español). Washington, D. C. 447 pp.