CICLO BIOLOGICO DEL BARRENADOR DE LAS SEMILLAS (Bephratelloides cubensis ASHMEAD. HYMENOPTERA: EURYTOMIDAE) EN GUANÁBANA (Annona muricata L. ANNONALES: ANNONACEAE). Span life of seeds borer (bephratelloides cubensis ashmead hymenoptera: eurytomidae) in soursop (annona muricata l. annonales: annonaceae). Luis Martín Hernández-Fuentes y Luis Eduardo Cossio-Vargas. Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, Forestales y Pecuarias. Campo Experimental Santiago Ixcuintla. Km. 6 Carretera Internacional México-Nogales. Entronque a Santiago Ixcuintla. Santiago Ixcuintla, Nayarit, México. C.P. 63300. Tel: 323 23 50710. Email: hernandez.luismartin@inifap.gob.mx Palabras Clave: Bephratelloides, barrenador, guanábana, ciclo. Introducción Bephratelloides cubensis Ashmead (Hymenoptera: Eurytomidae) es un insecto oligófago y sus únicos hospederos conocidos son la guanábana Annona muricata L., saramuyo A. squamosa L., anona A. reticulata L., chirimoya A. cherimola Mill., la atemoya A. cherimola x A. squamosa, A. glabra y A. montana (Nadel y Peña, 1991a; Peña y Bennett, 1995). El principal daño lo causan las larvas al alimentarse del endospermo de las semillas de los frutos en crecimiento, la pupa se forma dentro de la semilla, posteriormente, los adultos, al emerger, realizan galerías a través de la pulpa, las cuales finalizan con un orificio de salida de 1 a 2 mm de diámetro (Hernández et al., 2006a). Los orificios sirven de puerta de entrada a insectos necrófagos y a hongos fitopatógenos, esto demerita la calidad de los frutos (Nadel y Peña, 1991b). El número de generaciones en atemoya es de cuatro a cinco dependiendo de la disponibilidad de hospedantes, la hembra realiza pruebas (inserta el ovipositor sin depositar el huevo) antes de ovipositar; en atemoya oviposita en frutos pequeños de 1.5 a 5.5 cm de diámetro y aunque prueba frutos más grandes usualmente no oviposita, se concluye que la dureza de la semilla y el grosor de la pulpa son determinantes para la oviposición (Peña et al., 2002). En guanábana, la hembra inserta sus huevecillos en frutos de 3.1 a 7.6 cm de diámetro (Hernández et. al., 2006b). Los estudios sobre el ciclo de vida de B. cubensis, son muy variables. Así, por ejemplo, en condiciones de campo, Korytowski y Ojeda (1966) mencionan un periodo de 30 a 45 días en A. cherimolla, Bruner y Acuña (1967) reportan de 66 a 101 días en A. reticulata y Nadel y Peña (1991b) en frutos de atemoya observaron un ciclo total de 86 días. El objetivo del presente trabajo fue determinar, en condiciones de campo, el ciclo completo de B. cubensis en guanábana. Materiales y Método El estudio se realizó en una plantación de guanábana de cinco años de edad, ubicada a los 21 11 15.9 de latitud Norte y 105 º 08 2.9 de longitud Oeste y 40 msnm, en la comunidad de Las Varas, Compostela, Nayarit, México, en el ciclo primavera-verano de 2006. Para evitar infestaciones no controladas del barrenador, se protegieron 87 frutos no mayores de 2 cm de diámetro en ocho árboles, utilizando bolsas de tela de organza de 372 perforaciones por pulgada - 1. Después de estar protegidos por un periodo de 17 a 25 días, se realizó la infestación empleando la metodología propuesta por Pereira et al. (1997), estos autores realizaron estudios con B. 615
pomorum, especie cercana taxonómicamente a B. cubensis, cubriendo un fruto con tela e introduciendo 10 a 15 parejas recién emergidas por cada fruto. En nuestra investigación se cubrió por completo el árbol con tela de organza cuyas dimensiones fueron 2.5x2.5x2.5 metros. Las hembras utilizadas se obtuvieron de frutos de A. squamosa colectados en la región de estudio, se introdujeron dos hembras por árbol durante 48 horas, cada hembra utilizada tenía dos días de emergencia. La cantidad de hembras necesarias para obtener suficientes oviposturas se determinó mediante observaciones previas (Hernández et al., 2006b) el objetivo fue evitar que las hembras se vieran obligadas a depositar en una misma semilla varios huevos como ocurrió en el estudio realizado por Pereira et al. (1997). Debido al cuidado requerido en la manipulación y observación de las hembras introducidas, la infestación se realizó en dos árboles a la vez, por lo que el periodo de infestación utilizado en los ocho árboles fue de ocho días en total, este lapso de tiempo transcurrido se tomó en cuenta al momento de realizar la disección de frutos para observar el estado de desarrollo del insecto. Después de retirar las hembras, se colectó diariamente un fruto para extraer las semillas y observar el estado biológico del insecto. El periodo mínimo de incubación se estableció al considerar el tiempo transcurrido entre la oviposición y la observación de la primera larva; el de máxima incubación comprendió el tiempo transcurrido entre el día de oviposición y el día en que ya no se observaron huevos durante la disección de frutos y semillas. El mismo procedimiento se utilizó para los estados de larva y pupa. Para determinar la longevidad de los adultos, se colectaron frutos de guanábana y se introdujeron en jaulas para esperar la emergencia. Los adultos machos se colocaron individualmente en frascos de plástico de un litro de capacidad, en la parte interna de la tapa de éstos se asperjó una solución azucarada (agua y azúcar, 10 ml y 1 g, respectivamente) como alimento. Las hembras se colocaron en una jaula de vidrio de 45x45x45 cm y en una de las paredes se asperjó la solución azucarada. En total, se confinaron 30 machos y 30 hembras de la misma edad. Las observaciones se hicieron diariamente y con los datos obtenidos se construyó una tabla de vida, se calcularon los siguientes parámetros poblacionales: x= intervalo de tiempo (días de observación) n x = número de sobrevivientes al inicio del intervalo x l x = proporción de organismos que sobreviven al inicio del intervalo x d x = número de individuos muertos durante el intervalo x a x+1 q x = tasa de mortalidad durante el intervalo x a x+1 e x = esperanza media de vida para organismos vivos al inicio de la edad x L x = número de individuos vivos en promedio durante el intervalo de edad x a x+1 T x = número de individuos por unidad de tiempo El lapso que permanecieron vivos, comprendió la longevidad de estos. Resultados y Conclusiones Huevo: Este tuvo una variación de 12 a 24 dias (Fig. 1). Bruner y Acuña (1967) reportan 12 a 14 días para el periodo de incubación de los huevos de B. cubensis en frutos de A. squamosa. Pereira et al. (1997) reportan que los huevos de B. pomorum, tienen un periodo de incubación de 8 a 15 días. Las diferencias entre estudios están fuertemente influenciados por factores geográficos, del hospedero y climáticos; estos últimos con mucha influencia sobre la biología de numerosas especies de insectos. 616
Larva: La larva ocurre de manera individual en una sola semilla. Esta completa su desarrolló en un periodo de 23 a 50 días (Fig. 1). En el caso de B. pomorum, Bruner y Acuña (1967), señalan un periodo de 42 a 52 días. Pereira et al. (1997), observaron que B. pomorum cumple el estado de larva en 31 a 67 días; sin embargo, Saunders y Coto (2001), estudiando esta misma especie, reportaron una duración de 40 a 50 días. Pupa: B. cubensis tardó entre 13 y 34 días (Fig. 1) en estado de pupa; Evangelista et al. (1999) observaron una duración de 9 dias en esta misma especie en condiciones de laboratorio; las causas principales de esa diferencia pueden ser ambientales; Bruner y Acuña, (1967) consignan una duración de la pupa de B. pomorum de 10 a 20 días. En este estado de desarrollo es posible identificar el sexo de los adultos, las pupas hembras tienen el abdomen grande y el ápice constreñido; los machos presentan el abdomen corto y redondeado. Adulto: Los resultados obtenidos en este estudio, demuestran que las hembras de B. cubensis son mas longevas que los machos, observándose una duración de 21 y 14 días (Tabla 1 y 2), respectivamente. Los machos se colocaron separados porque se observó agresión intraespecífica, llegando a provocarse daños considerables e incluso la muerte. Este comportamiento es reportado por Bruner y Acuña (1967). Finalmente, se concluye que el ciclo de vida de B. cubensis tiene una duración promedio de 95.5 días bajo las condiciones ambientales de Nayarit (Temperatura media y humedad relativa de 27 o C y 59.5%, respectivamente); en Perú, en condiciones de campo este insecto tiene un ciclo biológico de 30 a 45 días en A. cherimola (Korytkowski y Ojeda, 1966). Tabla 1. Tabla de vida de adultos hembras B. cubensis, colectados de frutos de guanábana en Las Varas, Nayarit, México. 2006. x (días) n x d x q x L x T x e x l x 0 30 2 0.07 29.00 296.00 9.87 100.00 1 28 3 0.11 26.50 267.00 9.54 93.33 2 25 0 0.00 25.00 240.50 9.62 83.33 3 25 1 0.04 24.50 215.50 8.62 83.33 4 24 2 0.08 23.00 191.00 7.96 80.00 5 22 0 0.00 22.00 168.00 7.64 73.33 6 22 0 0.00 22.00 146.00 6.64 73.33 7 22 1 0.05 21.50 124.00 5.64 73.33 8 21 2 0.10 20.00 102.50 4.88 70.00 9 19 0 0.00 19.00 82.50 4.34 63.33 10 19 2 0.11 18.00 63.50 3.34 63.33 11 17 7 0.41 13.50 45.50 2.68 56.67 12 10 4 0.40 8.00 32.00 3.20 33.33 13 6 2 0.33 5.00 24.00 4.00 20.00 14 4 0 0.00 4.00 19.00 4.75 13.33 15 4 0 0.00 4.00 15.00 3.75 13.33 16 4 1 0.25 3.50 11.00 2.75 13.33 17 3 1 0.33 2.50 7.50 2.50 10.00 18 2 0 0.00 2.00 5.00 2.50 6.67 19 2 1 0.50 1.50 3.00 1.50 6.67 20 1 0 0.00 1.00 1.50 1.50 3.33 21 1 1 1.00 0.50 0.50 0.50 3.33 22 0 * 0.00 0.00 617
a Fig. 1. Ciclo de vida de B. cubensis en A. muricata en condiciones de campo. Las Varas, Compostela, Nayarit, México. *Tabla de vida presentada en páginas posteriores. Tabla 2. Tabla de vida de adultos machos B. cubensis, colectados de frutos de guanábana en las Varas, Nayarit, México. 2006. x (días) n x d x q x L x T x e x l x 0.00 30.00 4.00 0.13 28.00 180.00 6.00 100.00 1.00 26.00 4.00 0.15 24.00 152.00 5.85 86.67 2.00 22.00 0.00 0.00 22.00 128.00 5.82 73.33 3.00 22.00 4.00 0.18 20.00 106.00 4.82 73.33 4.00 18.00 2.00 0.11 17.00 86.00 4.78 60.00 5.00 16.00 0.00 0.00 16.00 69.00 4.31 53.33 6.00 16.00 6.00 0.38 13.00 53.00 3.31 53.33 7.00 10.00 1.00 0.10 9.50 40.00 4.00 33.33 8.00 9.00 2.00 0.22 8.00 30.50 3.39 30.00 9.00 7.00 0.00 0.00 7.00 22.50 3.21 23.33 10.00 7.00 2.00 0.29 6.00 15.50 2.21 23.33 11.00 5.00 2.00 0.40 4.00 9.50 1.90 16.67 12.00 3.00 0.00 0.00 3.00 5.50 1.83 10.00 13.00 3.00 2.00 0.67 2.00 2.50 0.83 10.00 14.00 1.00 1.00 1.00 0.50 0.50 0.50 3.33 15.00 0.00 * * 0.00 0.00 0.00 618
Literatura Citada Bruner, S. C. y Acuña, J. 1967. Sobre la biología de Bephrata cubensis Ashm., el Insecto Perforador de las Frutas Anonaceas. Academia de Ciencias de Cuba, Instituto de Agronomía, Serie Agrícola. Num. 1: 1-14 Coto, D. A. y Saunders J. L. 2001. Insectos plaga de la guanábana (Annona muricata) en Costa Rica. Manejo Integrado de Plagas 61: 60-68. Evangelista, L. S., Estrada, V. Ma. E. y Aldana Ll. L. 1999. Tabla de vida de Bephratelloides cubensis (Hymenoptera: Eurytomidae) bajo condiciones de laboratorio. Pp: 209-216. In: Memorias del II Congreso Internacional de Anonáceas. Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México. Hernández, F. L. M., Bautista M. N., Carrillo, S. J. L., Urias, L. M. A. y Sánchez A. H. 2006a. El guanábano: sus plagas y su manejo. Colegio de Postgraduados-Fundación Produce Nayarit. 34 p. Hernández F., L. M., N. Bautista M., J. L. Carrillo S., J. Cibrián T. y M. A. Urías L. 2006b. Bephratelloides cubensis: Comportamiento diurno y selección de frutos en guanábana (Annona muricata). In: Estrada V., G. E., J. Romero N., A. Equihua M., C. Luna L. y J. L. Rosas A. (eds.). Entomología Mexicana 5 (2): 696-699. Korytkowski, G. y Ojeda, P. D. 1966. Bephrata cubensis Ashmead (Hym.:Eurytomidae), una nueva especie dañina a las anonaceas en el Perú. Rev. Per. de Entomol. 9:56-60. Nadel, H. y Peña, J. 1991a. Hosts of Bephratelloides cubensis (Hymenoptera: Eurytomidae) in Florida. Fla. Entomol. 74:476-479. Nadel, H. y Peña, J. 1991b. Seasonal oviposition and emergence activity of Bephratelloides cubensis (Hymenoptera: Eurytomidae), a pest of Annona species in Florida. Environ. Entomol. 20: 1053-1057. Peña, J. y Bennett, F. D. 1995. Arthropods associated with Annona spp. in the Neotropics. Fla. Entomol. 78: 329-349. Peña, J. L., Nadel, H., Pereira B. M., and Smith, D. 2002. Pollinators and pests for Annona species. Pp: 197-221. In: Tropical Fruit Pests and Pollinators: Biology, Economics, Natural Enemies and Control. J. Peña, L., J. Sharp L., and M. Wysoki (eds.). CABI International Publishing. 430 p. Pereira, B. J. M., Dos Anjos, N. y Picanco, M. 1997. Ciclo biológico del barrenador de semillas de guanábana (Hymenoptera: Eurytomidae). Agronomía Trop. 47:507-519. 619