Capítulo 9 Estructuras reproductivas Introducción Las plantas terrestres presentan una gran variedad de estructuras reproductivas, las cuales pueden ser muy sencillas, como esporas desnudas con limitada capacidad de dispersión, o muy complejas, como los frutos de las angiospermas. En todo caso, los órganos reproductores vegetales han permitido la exitosa dispersión de las plantas, ya que ellas han colonizado prácticamente la totalidad del planeta. En este capítulo se revisa la estructura básica de los órganos reproductores de las plantas terrestres, tanto en aspectos anatómicos como morfológicos, desde las más sencillas, las briófitas hasta las más elaboradas, las angiospermas. Contenido 9.1. Generalidades acerca de las estructuras y ciclos reproductivos de las plantas terrestres y las algas verdes. 9.2 Las plantas terrestres sin sistema vascular poseen las estructuras reproductivas más sencillas del reino vegetal. 9.3. Las plantas vasculares sin semilla presentan estructuras reproductivas más complejas que las briófitas. 9.4. Estructuras reproductivas de las plantas vasculares con semilla desprotegida (gimnospermas). 9.5. La máxima especialización reproductiva se da en las plantas vasculares con semilla protegida, mejor conocidas como angiospermas.
9.1. Generalidades acerca de las estructuras y ciclos reproductivos de las plantas terrestres y las algas verdes. Todas las plantas terrestres presentan un ciclo de vida con alternancia de dos generaciones, una productora de esporas denominada esporófita y otra productora de gametos o generación gametófita (Figura 9.1). Estas generaciones siempre son interdependientes, ya que una de ellas es dominante y sostiene nutritivamente a la otra, a diferencia de las algas verdes, sus parientes más cercanos, donde es posible que ambas generaciones sean de vida libre (ej: Ulva, Ulothrix). En las plantas sin sistema vascular (briófitas), la generación dominante es la gametófita, mientras que en las plantas vasculares es la esporófita. Estas dos generaciones también difieren en su ploidía, ya que el esporófito es diploide (2n) y el gametófito es siempre haploide (n). En contraste con las algas, el esporófito y el gametófito difieren en su apariencia externa, es decir, son heteromorfos, mientras que en las algas verdes es común que las dos generaciones sean de similar apariencia o isomorfas, como en Ulva y Cladophora. Figura 9.1. Esquema mostrando la alternancia de generaciones en el reino Viridiplantae, indicando su estado de ploidía: n es haploide y 2n es diploide. A) En las algas la generación diploide es simplemente una célula, mientras que la etapa haploide es la dominante y puede ser mucho más grande, B) en las briófitas el gametófito es fotosintético y es la generación dominante, C) en las pteridófitas ya el esporófito es fotosintético y dominante, mientras que el gametófito es de corta duración y pequeño, D) en las angiospermas se ha llegado al máximo estado de reducción del gametófito, el cual está representado por el saco embrionario y el grano de polen y depende completamente de la generación diploide o esporófito, que es la fase dominante y puede alcanzar proporciones gigantescas. Los órganos reproductores de las plantas terrestres están construidos con un mismo patrón básico, en el cual hay un tejido interno fértil y una cubierta externa de células estériles, que puede tener una o varias capas de grosor. Sólo dentro del grupo de las algas del orden Charales hay una estructura protectora estéril similar, por lo que esta cubierta protectora debe considerarse una importante innovación evolutiva. Los órganos reproductivos de las plantas son los esporangios y los gametangios (Figura 9.2 y portada del capítulo). Los primeros producen esporas, por lo que son propios de la generación esporófita, mientras que los segundos son productores de gametos y están presentes en el gametófito. La diferencia entre los esporófitos de las plantas se aprecia en la portada, donde un sencillo esporangio de una briófita es comparado con un complicado arreglo de esporangios y estructuras anexas en una angiosperma. 114
Figura 9.2. Esquema de los órganos reproductivos en las plantas inferiores y ciclo de vida de un alga verde. A) Cubierta estéril de los gametangios en cuyo interior se desarrolla una sola ovocélula grande en los arquegonios y muchas células espermáticas pequeñas en los anteridios, B) parte superior del esporangio de un musgo en el que se muestra la capucha protectora (b1) y el tejido esporógeno interno (b2), rodeado de una cubierta estéril. D) Ciclo de vida de un alga verde isomorfa: 1) cigoto, 2) esporófito, 3) esporas flageladas haploides que germinan originando los gametófitos, 4) gametos flagelados haploides que se fusionan y dan origen a un nuevo cigoto diploide. En muchas especies el esporófito y el gametófito son iguales, por lo que se dice que son isomorfas. Las esporas y los gametos también son similares pero se diferencian funcionalmente, ya que los gametos se fusionan entre sí para dar origen a una nueva célula, mientras que las esporas germinan directamente y producen un individuo. Dado que en las plantas hay alternancia de generaciones, existen dos tipos de células reproductivas, el gameto y la espora, los cuales pueden ser similares morfológicamente pero con una gran diferencia funcional. En efecto, el primero debe fusionarse con otro gameto para generar un nuevo individuo, mientras que la espora no se une a otra célula similar, sino que germina para dar lugar a un nuevo individuo directamente. Es muy importante tener en cuenta que en las plantas terrestres las esporas nunca tienen flagelos, a diferencia de las algas cuyas esporas pueden ser flageladas. Además, las esporas de las plantas son haploides porque son producidas por meiosis a partir de células esporógenas diploides. En cuanto a los gametos vegetales, éstos también son haploides, pero se producen por mitosis ya que la generación gametófita es completamente haploide. Los gametos de las plantas terrestres pueden ser flagelados en algunos grupos. Otro aspecto en el que es importante contrastar la biología reproductiva de las plantas terrestres con las algas verdes, es en la presencia del embrión. Éste es el cuerpo primordial o rudimento del esporófito, que se forma a partir del cigoto diploide y es retenido temporalmente en los tejidos maternos, el cual puede entrar en estado de latencia antes de proseguir su desarrollo. En las algas el cigoto no pasa por estado embrionario, sino que empieza a multiplicarse produciendo directamente el cuerpo del organismo adulto en su forma definitiva, bien sea filamentoso o formando un talo (Figura 9.2). Por ello varios autores se refieren a las plantas terrestres con el apelativo de embriófitas, para enfatizar esta notable diferencia con las algas verdes. Para finalizar este apartado introductorio, es necesario hacer una aclaración en cuanto a la terminología referente al gametófito y al esporófito. Usualmente se emplean los prefijos micro y mega para designar las estructuras masculinas y femeninas, como por ejemplo microgametófito, que es el organismo productor de gametos masculinos, o megagametófito, que es el individuo productor de gametos femeninos. Sin embargo, estos prefijos también se usan en la generación esporófita, ya que en ella se habla de microsporas y megasporas, pero es necesario aclarar que en ese caso no hacen referencia a la sexualidad, dado que sólo los individuos que producen gametos tienen sexo, bien sea masculino o femenino. El esporófito, por definición, es un individuo productor de esporas, no de gametos, por lo tanto no puede tener ni células ni órganos reproductivos masculinos o femeninos. Al usar las palabras megaspora y microspora se hace referencia al tamaño de las esporas y al hecho que las primeras darán origen a los megagametófitos, estos sí de sexo femenino ya que producirán ovocélulas, mientras que las microsporas originarán los microgametófitos, de sexo masculino. 115
Figura 9.3. Ciclo de vida de una briófita (musgo). A) Esporangio, B) liberación de las esporas haploides que germinan para formar el protonema, C) gametófito masculino, D) gametófito femenino (en ambos gametófitos se señala el protonema), F) anteridio, G) espermatozoide, H) arquegonio, I) ovocélula, J) gametófito femenino que sostiene al esporófito diploide (K). 9.2 Las plantas terrestres sin sistema vascular poseen las estructuras reproductivas más sencillas del reino vegetal. Las plantas que carecen de un sistema vascular (avasculares), son conocidas en conjunto como briófitas y muestran total dependencia del agua líquida para completar su ciclo reproductivo, a pesar de ser organismos terrestres. Están constituidas por tres grupos: los musgos, las hepáticas y los antoceros, cada uno de los cuales es tratado en su propia división en la sección de diversidad, donde se discute su posición taxonómica. Su ciclo de vida consta de generaciones heteromorfas que se alternan, siendo la generación gametófita la dominante, ya que es completamente independiente por ser fotosintética. Los órganos reproductores tanto de la generación esporófita como de la gametófita, son básicamente un conjunto de células con potencial reproductivo, envueltas en unas pocas capas de tejidos estériles cuya función es proteger a las células reproductivas en formación. En la generación gametófita se puede formar gametangios de ambos sexos en el mismo individuo (especies monoicas) o en individuos diferentes (especies dioicas, figura 9.3), los cuales producen gametos masculinos móviles o gametos femeninos inmóviles. Los gametos masculinos nadan hacia los femeninos y, luego de la fertilización, se forma un cigoto que es retenido dentro del arquegonio y alimentado por los tejidos maternos, fenómeno al que se denomina matrotrofia. No hay conexiones de tipo plasmodesmo entre el embrión en desarrollo y el tejido materno, lo que implica que el transporte de nutrientes y otras sustancias se realiza sólo por la vía apoplástica. En la interfase de las generaciones se ubican células de transferencia que forman una placenta, las cuales facilitan la movilización de nutrientes hacia el embrión, debido a que poseen numerosas invaginaciones en su pared que aumentan la superficie de transporte. El embrión se desarrolla produciendo un nuevo individuo de la generación esporófita, el cual no abandona la planta madre y al madurar producirá esporangios en los que se generará las esporas por meiosis. Cuando las esporas estén maduras serán liberadas y si caen en un sustrato apropiado, germinan dando origen a los gametófitos, con lo que se completa el ciclo reproductivo. 9.2.1. El gametangio es el órgano encargado de producir gametos. El cuerpo de la generación gametófita se conoce como gametóforo ya que se encarga de producir y sostener los gametangios (Figura 9.2A), que son los órganos generadores de las células reproductoras gaméticas: células espermáticas y ovocélulas. Las células espermáticas son pequeñas, biflageladas y se producen en el microgametangio, también llamado anteridio, mientras que la ovocélula o gameto femenino, es grande e inmóvil y se encuentra dentro del megagametangio o arquegonio. A continuación se estudia el gametófito en los tres diferentes grupos de briófitas, ya que hay diferencias importantes entre ellas. En los musgos (Figura 9.3), el gametangio masculino (anteridio), posee un corto tallo que lo sostiene y un cuerpo ovalado con una masa interna de células espermatógenas cubiertas por una capa de células estériles. Las células espermáticas son producidas por mitosis, ya que el gametófito se origina de una espora 116
haploide. El arquegonio posee una base ensanchada y un cuello largo y esbelto que es hueco en la madurez, sólo una ovocélula sobrevive en cada arquegonio, la cual se deposita en la base del órgano. El anteridio y el arquegonio pueden coexistir en el mismo individuo en especies bisexuales o monoicas (Funaria, Pottia), mientras que están en individuos separados en especies dioicas (Barbula, Polytrichum, Rhacomitrium). Tanto los anteridios como los arquegonios pueden presentarse agrupados en estructuras llamadas cabezuelas (anteridial y arquegonial), en las cuales hay estructuras estériles llamadas paráfisis, que se ubican intermezcladas con los gametangios. La apertura del anteridio se realiza bien sea por acumulación de líquido en el interior, lo que genera una presión y empuja las células espermáticas hacia fuera, o por contracción de las células de la cubierta protectora estéril. La célula espermática puede ser dispersada por gotas de lluvia, pero siempre tiene que viajar nadando hasta el arquegonio. Se sabe de la secreción de sacarosa por parte del arquegonio como guía química para las células espermáticas. Figura 9.4. Gametófito femenino de Marchantia sp. A la izquierda hay una vista macroscópica y a la derecha un corte anatómico longitudinal. A) Arquegonióforos, con sus características estructuras digitiformes, B) corte transversal del arquegonióforo, en cuya parte inferior se encuentran los arquegonios (en el óvalo), C) talo del gametófito, D) rizoides, hebras de una célula de grosor en la parte inferior del talo que lo anclan al sustrato. En las hepáticas la generación gametófita puede ser monoica o dioica y sus gametangios se ubican intermezclados con hojas vegetativas, o en ramas laterales rodeados por hojas modificadas. Los gametóforos más complejos de las hepáticas están presentes en Marchantia, donde existen anteridióforos y arquegonióforos, órganos portadores de anteridios y arquegonios, respectivamente (Figura 9.4). El anteridióforo consta de un tallo que se eleva sobre el gametófito y que sostiene una estructura aplanada dentro de la cual están inmersos los anteridios. El arquegonióforo es palmiforme, con un tallo largo que sostiene una estructura plana con proyecciones apendiformes de las cuales se sostienen a los arquegonios en su superficie abaxial. Los antoceros, el grupo menos estudiado de las briófitas, presentan notables diferencias en los órganos reproductivos con el resto de ellas. El gametófito es 117 aplanado, multiestratificado, con estomas en ambas caras del cuerpo, cuyas células poseen un pirenoide y casi siempre es unisexual, con los gametangios ubicados en la parte superior del talo. Comúnmente presenta asociaciones simbióticas con microorganismos como Nostoc. El anteridio se origina internamente de una célula anteridial inicial y queda recluido en una cavidad, cuyo techo eventualmente se romperá quedando expuesto al ambiente y liberando las células espermáticas al medio externo. Cuando esto sucede las células de la capa estéril exterior cambian de color, bien sea a amarillo o naranja. Los arquegonios son superficiales, a veces dispuestos en filas, pero no rodean completamente a la ovocélula por lo que no son órganos discretos. Ellos están en contacto directo con las células vegetativas del talo en el que están embebidos.
9.2.2. Las esporas son producidas en el esporangio por meiosis. La generación esporófita en las plantas avasculares está constituida por un individuo diploide, el cual depende completamente del gametófito para sobrevivir, excepto en los antoceros. El esporófito produce esporas mediante meiosis en un órgano especializado llamado esporangio (Figura 9.5), siendo los musgos el grupo de briófitas en los que más se ha estudiado. En ellos, el cigoto diploide, que es la primera célula de la generación esporófita, se divide transversalmente por mitosis generando dos hijas, de las cuales la superior da origen a un único esporangio apical llamado cápsula. Esta estructura posee una columna interna de tejido estéril denominada columela y una cubierta protectora también estéril, entre las cuales se desarrolla el tejido esporógeno (Figura 9.2B). Las esporas se producen por meiosis y son liberadas sólo cuando la tapa protectora de la cápsula, llamada opérculo, se separa del resto del esporangio. Esta separación deja expuestos los dientes del peristoma, estructuras sensibles a la humedad del aire que pueden doblarse para liberar las esporas que serán dispersadas por el viento. Los dientes del peristoma se disponen en dos capas, una más interna que la otra. Si las esporas caen en un medio adecuado, germinan produciendo la generación gametófita. Figura 9.5. Esporangios en briófitas. A) En los antoceros son estructuras cilíndricas de varias capas celulares de grosor, B) en los musgos constan de un tallo delgado llamado seta y una parte terminal globosa denominada cápsula. La parte foliosa fotosintética inferior es el gametófito. Con información de http://botanica5semestre-antonio.blogspot.com/2011/10/ briofitas.html. En las hepáticas los esporangios poseen una estructura un poco diferente (Figura 9.6). Por ejemplo, carecen de columela y de opérculo, por lo que la liberación de las esporas se realiza por dehiscencia del esporangio, la cual se da a lo largo de cuatro suturas longitudinales. En algunas especies de los géneros Riccia y Ricciocarpus, la liberación se da por la muerte y descomposición del esporangio. Existe además un grupo de células estériles denominadas eláteres, las cuales son elongadas, con engrosamientos en la pared interna, que pueden adquirir la forma de resorte para estirarse y encogerse con el objeto de dispersar las esporas, dependiendo de la humedad del ambiente. El esporófito de los antoceros (Figura 9.5A), es quizá el más diferente entre todas las briófitas. Una vez fecunda la ovocélula, ésta se divide longitudinalmente y empieza a formarse el cuerpo del esporófito, en cuyo eje central se generará el tejido esporógeno que dará origen a las esporas. La dehiscencia del esporangio se realiza por dos aberturas lineales produciendo la liberación de las esporas, que pueden ser multicelulares en algunas especies. Los antoceros poseen columela como en los musgos, además de eláteres, pero éstos son pluricelulares y sus paredes carecen de engrosamientos espiralados. 9.2.3. Las briófitas también pueden reproducirse vegetativamente. En las briófitas es común encontrar especies que puedan reproducirse asexualmente por fragmentación, pues pequeños trozos del cuerpo son capaces de regenerar un individuo nuevo. De hecho, para algunas especies se cree que esta es la principal forma de reproducción. Sin embargo, además de la fragmentación también hay estructuras multicelulares especializadas en la propagación asexual de musgos y hepáticas, las cuales se denominan yemas (gemmae en latín). Estas estructuras son particularmente conspicuas en hepáticas del género Marchantia (Figura 9.7), donde se localizan en la 118
superficie dorsal del gametófito sobre estructuras en forma de cúpula denominadas conceptáculos y de donde son dispersadas por gotas de lluvia. También han sido llamadas propágulos. se denominan soros en los helechos, mientras que en las psilotófitas se llaman sinangios y en las colas de caballo y licopodios reciben el nombre genérico de estróbilos. Figura 9.6. Corte transversal del esporangio de una hepática (Marchantia sp.). A) Pared del esporangio, B) eláteres, filamentos que ayudan a la dispersión de las esporas. En las hepáticas la generación esporófita permanece siempre adherida y depende completamente de la gametófita para su alimentación. 9.3. Las plantas vasculares sin semilla presentan estructuras reproductivas más complejas que las briófitas. Las plantas vasculares que no producen semillas se conocen en conjunto como pteridófitas, e incluyen a los helechos verdaderos (Pteridophyta), las colas de caballo (Equisetophyta), los licopodios (Lycopodiophyta) y las psilotófitas o helechos primitivos (Psilotophyta). No es un grupo monofilético, pero se les estudia siempre en conjunto atendiendo propósitos didácticos, ya que se diferencian de las briófitas por poseer verdaderos tejidos conductores, mientras que del resto de plantas vasculares se distinguen porque carecen de semilla. Actualmente hay evidencia fuerte que anida las colas de caballo dentro de los helechos, por lo que algunos autores han creado el término monilófitas para referirse a un nuevo taxón entre las plantas terrestres, lo cual se aborda con más detalle en la sección de diversidad. En estas y en todas las demás plantas terrestres, el esporófito es la generación dominante y es comúnmente perenne, en contraste con las briófitas. Las pteridófitas presentan la característica de agrupar sus esporangios en estructuras especializadas, siendo esto lo que más las diferencia de las briófitas, en términos reproductivos. Las agrupaciones de esporangios 119 Figura 9.7. Vista superior del talo de Marchantia mostrando los conceptáculos (óvalos), en los que se producen los propágulos asexuales (yemas), que permiten la reproducción clonal del individuo. El estróbilo es un órgano generalmente terminal, que consta de un eje central en el que se insertan hojas o pequeños tallos que sostienen a los esporangios, mientras que el sinangio es una agrupación de tres esporangios que están fusionados y que son sostenidos por un pequeño tallo. De otra parte, los soros son agrupaciones de esporangios individuales unidos a un mismo punto en el envés de la fronda de los helechos y que pueden presentar o no una estructura protectora. Los gametófitos producidos por la germinación de las esporas que se producen en las estructuras recientemente mencionadas, poseen gametangios básicamente iguales a los de las briófitas, ya que el anteridio es casi esférico, multicelular y cubierto por una capa de tejido estéril, mientras que el arquegonio es alargado con la base ensanchada y produce una sola ovocélula. 9.3.1. En las psilotófitas los esporangios se agrupan en órganos más especializados que en las briófitas. Los esporangios de la división Psilotophyta están fusionados en una estructura denominada sinangio (Figura 9.8), en la cual se lleva a cabo la meiosis que producirá las esporas. Los sinangios se originaron por la fusión de tres esporangios y no son sostenidos por hojas modificadas, sino por ramas muy cortas. Cuando las esporas maduran, su liberación se da por la apertura del sinangio a través de suturas longitudinales. Una vez liberadas, las esporas germinan dando origen al gametófito, que es monoico y en el que sus anteridios sobresalen de la superficie del cuerpo, mientras que los arquegonios están parcialmente hundidos. La célula espermática es flagelada ya que debe nadar para alcanzar
la ovocélula. Tanto en sus estructuras reproductoras como vegetativas, las psilotófitas son las plantas vasculares más sencillas, muy parecidas a los fósiles de las primeras plantas vasculares, pero se cree que llegaron a ese estado mediante una aparente reducción secundaria de sus órganos. Figura 9.8. Cuerpo vegetativo y estructuras reproductivas en Psilotum. A) Espécimen de herbario mostrando el cuerpo dicótomo y la posición de los sinangios, B) ampliación de los sinangios que muestra su naturaleza trímera, C) representación esquemática de un corte transversal de uno de ellos, en la que se aprecia el tejido esporógeno en su interior, distribuido en tres grupos discretos. 9.3.2. Los licopodios presentan hojas especializadas que acompañan a los órganos reproductivos. En este grupo de plantas vasculares, agrupadas tradicionalmente en la división Lycopodiophyta, hay hojas reproductivas especializadas que sostienen los esporangios y se denominan esporófilos (Figuras 9.9 y 9.10). Pueden estar agrupadas al final de los tallos formando estróbilos y en este caso no son fotosintéticas, o pueden estar entre las hojas vegetativas y se distinguen de ellas sólo por la presencia del esporangio en su axila. Algunas plantas de este grupo presentan una innovación importante en sus esporas con respecto a los helechos primitivos y las briófitas, ya que presentan dos tipos de ellas según su morfología: las microsporas que darán origen al gametófito masculino y las megasporas que originarán los gametófitos femeninos. A esta condición se le conoce como heterosporia. Las hojas que las subtienden se denominan microsporófilos y megasporófilos respectivamente, las cuales pueden estar en el mismo estróbilo. El megasporangio produce cuatro megasporas, mientras que en el microsporangio se producen muchas microsporas. Figura 9.9. Espécimen de herbario de Huperzia. A) Parte vegetativa basal, B) estructura reproductiva apical, en la cual los esporangios están subtendidos por hojas modificadas (esporófilos). 120
Ambos gametófitos de este grupo crecen dentro de las esporas y éstas se abren sólo cuando el masculino está listo para liberar las células espermáticas flageladas y el femenino está receptivo. El ácido cítrico parece jugar un papel importante en la atracción de la célula espermática por parte del arquegonio y se sabe que la autofertilización está poco favorecida. Tras la fecundación el cigoto se divide y una de las células hijas producirá el suspensor, otra innovación de este grupo con respecto a las plantas más simples. La función de este órgano es empujar el embrión dentro del tejido nutricio del gametófito que lo rodea, aunque también parece estar involucrado en la transferencia de nutrientes hacia el embrión. La otra célula hija de la primera división mitótica del cigoto dará origen al embrión, que se desarrollará en el esporófito propiamente dicho. Figura 9.10. Corte longitudinal de un estróbilo de un licopodio heterósporo (Selaginella sp.). A) Esporófilo, hoja modificada que subtiende al esporangio, B) macroesporangio, C) tallo del estróbilo, D) microsporangio. 9.3.3. Las colas de caballo presentan una innovación interesante en la disposición de sus esporangios. Las colas de caballo se han agrupado generalmente en la división Equisetophyta, alguna vez también denominada Arthrophyta (por el carácter articulado de su cuerpo), que tiene la característica de agrupar los esporangios en una estructura en forma de sombrilla llamada esporangióforo (Figura 9.11), la cual posee un tallo corto y una superficie aplanada superior de la que se sostienen entre 5 y 10 esporangios. Los esporangióforos se disponen en espiral en un estróbilo y sólo producen un tipo de espora, por lo 121 que se dice que estas plantas son homósporas. Según la especie, el estróbilo puede estar en el ápice de un tallo fotosintético o de un tallo especial reproductor, carente de clorofila. Las esporas germinan produciendo un gametófito masculino o bisexual. Del anteridio se liberan numerosos espermatozoides multiflagelados que nadan hasta el arquegonio para fecundar la ovocélula. 9.3.4. Los helechos se caracterizan por la presencia de agrupaciones de esporangios abaxiales en las hojas del esporófito. El esporófito es la generación dominante en los helechos y está representado por la frondosa planta muchas veces usada con fines ornamentales, por lo que se trata de la parte dominante de su ciclo de vida (Figura 9.12). En algunas especies de helechos hay hojas especializadas en la producción de esporangios, denominadas esporófilos, las cuales son alargadas como tallos, no son fotosintéticas y poseen cerca de su ápice muchos esporangios agrupados, lo cual es común en los géneros Blechnum y Osmunda. En la mayoría de las especies de helechos, sin embargo, todas las hojas son fotosintéticas y poseen agrupaciones de esporangios denominadas soros, que se ubican en la superficie inferior de las hojas (Figura 9.13). Los esporangios constan de un tallo corto estéril que sostiene una estructura globosa fértil con un borde engrosado, y en ellos son producidas las esporas por meiosis (Figura 9.12D). Los soros pueden estar protegidos por una estructura con forma de sombrilla denominada indusio o pueden estar completamente expuestos al aire. Se pueden ubicar tanto en el centro de la lámina como en sus bordes, denominándose en este caso soros marginales. Cuando el soro es marginal puede estar envuelto por un pliegue del borde de la hoja, el cual imita al indusio y recibe el nombre de pseudoindusio o falso indusio (Figura 9.14). La mayoría de los helechos son homósporos, es decir, poseen esporas morfológicamente iguales, pero hay dos grupos muy particulares que son helechos heterósporos y corresponden a los órdenes Marsileales y Salvineales, los cuales son de ambientes acuáticos. La mayoría de helechos son especies homósporas en el orden Polypodiales, cuyo ciclo de vida típico se muestra en la figura 9.12. En todo caso, los helechos liberan sus esporas maduras tras la apertura del esporangio, para así germinar y producir diminutos gametófitos aplanados, en los que se producen gametangios (arquegonios y anteridios), en la superficie inferior, entre los rizoides unicelulares (Figura 9.15). Se sabe que los gametófitos producen sustancias hormonales como el anteridiógeno, que induce la maduración de los anteridios de otros gametófitos. Cuando las células espermáticas están maduras, son liberadas y nadan mediante flagelos hacia el arquegonio para fecundar la ovocélula. Al parecer hay sustancias químicas que guían a los espermatozoides hacia su destino, al cual pueden llegar sólo si existe agua líquida disponible.
Figura 9.11. Estróbilo de un equiseto o cola de caballo (Equisetum sp.). A) Tallo articulado del esporófito, B) estróbilo terminal con esporangióforos (puntos negros), uno de los cuales está ampliado a la derecha, C) tallo central del estróbilo, D) pedúnculo del esporangióforo, E) tejido esporógeno dentro de los esporangios. Figura 9.12. Ciclo de vida de un típico helecho homósporo. A) Rizoma del esporófito, B) fronda, C) esporangios maduros, D) esporas producidas por meiosis, E) gametófito monoico o prótalo (con dos tipos de gametangios), F) detalle de los gametangios, G) gametos masculinos producidos en los anteridios que nadan hasta el arquegonio, H) ovocélula producida en el arquegonio, la cual será fecundada por el espermatozoide restableciendo la condición 2n, I) esporófito joven creciendo sobre el gametófito. 122
En los helechos ya es evidente una complejidad mayor en cuanto a sus estructuras reproductivas se refiere, pues además de una estructura estéril protectora alrededor de las células fértiles, hay componentes anexos y complejos patrones de dispersión y atracción química. La fase gametófita es independiente pero vive poco tiempo y es difícil de observar en la naturaleza, así que varios aspectos de su biología son aún desconocidos. Muchas especies ornamentales deben esta propiedad a sus frondas, ya que sus estructuras reproductivas no son atractivas, adiferencia de las flores de las angiospermas. En efecto, cuando un helecho ornamental entra en fase reproductiva muchas veces pierde su valor comercial, tal como es muy evidente con el helecho cuero (Rumohra adiantiformis), usado como follaje en arreglos florales. Figura 9.13. Diferentes tipos de soros en los helechos. A) Esporangios en frondas fértiles de Anemia sp., B) soros redondeados en Polypodium sp., C) soros marginales continuos en la superficie inferior de una fronda de un helecho terrestre y D) soros marginales discretos en fronda de Adiantum sp. Figura 9.14. Detalle de un corte transversal de un soro marginal. A) Epidermis de la fronda, se nota bajo ella el parénquima esponjoso, B) esporangios, C) pseudoindusio, estructura que cubre el conjunto de esporangios (soro). Figura 9.15. Gametófito de un helecho. A) Cuerpo aplanado, a menudo en forma de corazón y de pocos milímetros de diámetro, B) gametangios, estructuras productoras de gametos, C) rizoides, filamentos usados para adherirse al sustrato. 123
9.4. Estructuras reproductivas de las plantas vasculares con semilla desprotegida (gimnospermas). La innovación reproductora más notable en las plantas terrestres es la semilla (del latín sperma), razón por la cual a las plantas que la poseen se les denomina espermatófitas. Estas plantas también tienen en común que presentan la mayor reducción de tamaño del gametófito en todo el reino vegetal. La semilla puede estar cubierta por un carpelo, como en las angiospermas, o completamente expuesta al ambiente (sin protección o desnuda ), como sucede en las gimnospermas. Las plantas con semilla descubierta constituyen un grupo variado cuya monofilia no ha sido demostrada, pero tradicionalmente se han estudiado en conjunto debido al factor común de producir sus semillas sin la protección del mencionado carpelo. Entre las especies vivientes de gimnospermas hay cuatro grupos a los que se les ha dado categoría de división, que son las coníferas (Pinophyta), las cícadas (Cycadophyta), las gnetófitas (Gnetophyta) y el grupo monotípico de las ginkgófitas (Gingkgophyta: Ginkgo biloba). Todas ellas en conjunto son consideradas el grupo hermano de las angiospermas y su ciclo de vida se ilustra para las coníferas (Figura 9.16). 9.4.1. Las coníferas poseen los estróbilos más grandes del reino vegetal y un complicado ciclo reproductivo. El esporófito de las coníferas es un árbol de gran tamaño que posee dos tipos de órganos productores de esporas, a los que se denomina estróbilos o conos, que son de mucho mayor tamaño que los presentes en briófitas y pteridófitas. Como todas las plantas con semilla son heterósporas, hay conos productores de polen y conos productores de semillas (Figura 9.17). Los conos productores de polen están generalmente hacia los extremos de las ramas, a menudo en la parte baja del árbol y son de menor tamaño que los conos de semillas. El cono de polen consta de un eje central con vascularización en el cual se desarrollan los esporófilos, hojas pequeñas que sostienen a los microsporangios. Dentro de los microsporangios las células madres de las microsporas producen por meiosis tétradas de microsporas, cada una de las cuales desarrollará un grano de polen o gametófito masculino. Hay dos tipos de conos con semillas en las coníferas, el de las coniferales y el de las taxales. Los conos de semillas en las coniferales son compuestos (Figura 9.16), pues hay yemas axilares a diferencia de los conos de polen. En dichos conos se producen brácteas, que son hojas modificadas que sostienen su respectiva yema axilar, la cual produce la escama ovulífera. Sobre la escama se ubican dos óvulos que consisten de un megasporangio, también llamado nucela, rodeado por integumentos que se abren hacia el eje del cono por un micrópilo. En cada megasporangio hay un megasporocito o célula madre de la megaspora, que se divide por meiosis y produce cuatro esporas de las cuales sólo sobrevive una, la más alejada del micrópilo. La megaspora haploide que sobrevive no es liberada, sino que se desarrollará dentro del megasporangio y producirá el gametófito femenino, en cuyo interior se pueden desarrollar dos arquegonios, cada uno de los cuales contendrá una ovocélula. De otra parte, en las taxales no hay conos femeninos ya que las semillas se ubican en tallos cortos laterales en las ramas, mientras que los microsporangios se desarrollan en grupos de hasta nueve sobre microsporófilos aplanados. Sus semillas desarrollan un arilo, estructura brillante y carnosa que parece atraer animales dispersores. La generación gametófita en las coníferas es muy pequeña y depende completamente del esporófito (Figura 9.18). Está constituida por el grano de polen, también llamado gametófito masculino o microgametófito y el megagametófito o gametófito femenino. El grano de polen posee cuatro células: dos protálicas (aparentes remanentes del talo del gametófito que se desintegran antes de la fertilización), una célula del tubo y una célula generativa, la cual se multiplica en dos produciendo una célula tallo (aparente vestigio del anteridio) y una célula del cuerpo, que es la que originará las células espermáticas. La dispersión del polen se da luego de la dehiscencia del microsporófilo y es debida al viento (anemófila). Este método requiere la producción de una gran cantidad de granos ya que muchos de ellos caen fuera de los conos femeninos y son desperdiciados. Inicialmente, el gametófito femenino es cenocítico y puede contener más de 7000 núcleos. La formación de paredes celulares puede durar hasta un año y dará lugar a un megagametófito celular, en el que se desarrollan dos o tres arquegonios con una ovocélula cada uno, la cual está llena de sustancias nutritivas como glúcidos y proteínas. Las coníferas generalmente crecen formando grandes agregaciones de individuos, lo que es necesario si dependen de la polinización por el viento, ya que de otra forma, con individuos aislados, las probabilidades de fecundación serían mínimas. El polen llega al cono femenino antes que el huevo esté maduro y alcanza el óvulo debido a que las escamas ovulíferas están ligeramente separadas entre sí. Luego se cierran haciendo del cono una estructura más compacta y puede pasar hasta un año para que se verifique la fertilización. La forma del grano de polen es redondeada, con dos prolongaciones laterales que sirven para la dispersión anemófila. La germinación del polen produce un tubo polínico que debe digerir los tejidos para llegar a la ovocélula, ya que el megasporangio no se abre. Es posible que se fertilice a los dos o tres gametos femeninos presentes en sus respectivos arquegonios, produciendo el fenómeno de poliembrionía, pero generalmente sólo uno es viable. 124
Figura 9.16. Ciclo de vida general de las coníferas. A) Esporófito diploide adulto con conos o estróbilos esparcidos por todo su cuerpo, B) conos ampliados, C) megagametófito y microgametófito (grano de polen), D) detalle de la llegada del grano de polen y su germinación en la cercanía de los arquegonios, E) formación del cigoto diploide que genera una plántula (F), la cual madura hasta producir un nuevo esporófito adulto. Figura 9.17. Vista macroscópica y anatómica de estróbilos de gimnospermas. A) Cono de semillas de una gimnosperma ornamental introducida a Colombia (Cryptomeria japonica), B) cono de polen, más pequeño y totalmente independiente del cono de semillas, ya que todas las plantas con semilla son heterósporas (producen dos tipos de esporas en órganos separados en el mismo individuo). A la derecha hay un detalle del corte longitudinal de un cono de semillas en el ciprés (Cupressus sp.), en el que se muestra el megasporocito en desarrollo (C) y la escama ovulífera (D). 125
Figura 9.18. Gametófitos en gimnospermas. A la izquierda se observa una representación esquemática del megasporangio, A) Micrópilo, B) tegumentos, C) célula madre de la megaspora, D) tejido nutritivo. La megaspora sobreviviente producida por meiosis originará el megagametófito maduro, que posee dos arquegonios en su interior, E) microgametófito o gametófito masculino o grano de polen de Pinus sp. El polen es producido en los microsporangios y en esta especie posee una característica estructura alada, la cual es útil para la dispersión por el viento. De las primeras divisiones del cigoto se origina el suspensor, que empuja el grupo menor de células que originarán el embrión dentro del tejido del megagametófito. Las células empujadas reciben el nombre de proembrión y generarán el embrión verdadero. El gametófito femenino continúa creciendo y proveerá el tejido nutritivo para el embrión, el cual consta de una radícula, el hipocótilo, el epicótilo y los cotiledones, que pueden ser muchos. La semilla es retenida en el cono, el cual generalmente es seco pero puede ser carnoso en algunas especies de Podocarpus y Juniperus, hasta cuando está madura y lista para la dispersión. 9.4.2. Las cícadas son gimnospermas con sexos separados. Todas las cícadas actuales son dioicas. Sus órganos reproductores son conos situados en el ápice de la planta o cerca de él y pueden ser de polen o de semillas (Figura 9.19). Los conos de polen pueden alcanzar más de 30 cm de longitud, poseen microsporófilos arreglados en espiral con grupos de microsporangios en los cuales se generan los granos de polen. Una vez germinado, el polen produce un tubo polínico que puede ser ramificado pero que no penetra el arquegonio. A lo largo del tubo polínico se mueven las dos células espermáticas multiflageladas en busca de la ovocélula para fecundarla. De otra parte, los conos de semilla son más variables en su morfología, siendo algunos el resultado de la agregación de megasporófilos foliosos, unidos de manera poco compacta, con 6 a 8 óvulos basales. Otras especies poseen conos más compactos, con megasporófilos en forma de escudo y con sólo dos óvulos, a los cuales se les considera los conos más derivados. 9.4.3. Las gnetófitas poseen características reproductivas de difícil interpretación. Este grupo de plantas comprende los géneros Ephedra, Gnetum y Welwitschia (Figura 9.20), los cuales poseen estróbilos compuestos. Los conos de polen de las gnetófitas poseen pequeñas brácteas y el polen que producen es alargado con bordes angostos. Existe un verdadero tubo polínico que conduce las células espermáticas aflageladas hasta la cercanía de las ovocélulas. Los conos de semillas poseen tejido accesorio alrededor de los óvulos y la interpretación de esta característica es compleja. Gnetum y Welwitschia carecen de arquegonios y la célula generativa del polen produce los espermatozoides directamente, al igual que en las angiospermas, con la particularidad que Welwitschia produce un crecimiento tubular a partir de sus óvulos, de forma similar a como lo hace el tubo polínico. De otra parte, Ephedra y Gnetum presentan doble fecundación, al igual que las angiospermas, pero se producen dos embriones, en lugar de un embrión y un endospermo como sucede en las plantas con flores. Por todas estas similitudes reproductivas repartidas entre los miembros del grupo, hay varias hipótesis acerca de cuál de ellos está más cercanamente emparentado con las angiospermas, pues tradicionalmente se les consideró el grupo hermano de las plantas con flores. Sin embargo, algunas voces claman que estas similitudes no son más que convergencias originadas independientemente en ambos grupos, pues estudios moleculares con genes MADS presentan a las gnetófitas más cercanamente emparentadas al resto de las gimnospermas que a las angiospermas. 126
Figura 9.19. Conos reproductivos de cícadas. Los conos de estas plantas se originan en la parte terminal del vástago, entre las hojas que los rodean a manera de corona. A) Cono de polen, B) cono de semillas. Figura 9.20. Estructuras reproductivas en Welwitschia, género que posee una sola especie dioica. Conos de semillas a la izquierda y conos de polen a la derecha. Todas las gnetófitas (Ephedra, Gnetum y Welwitschia), presentan el fenómeno de doble fecundación. Foto cortesía de M O Brien. 9.4.4. Órganos reproductivos del Ginkgo biloba. El ginkgo, la única especie viviente de las ginkgófitas, es dioica, sin conos, con óvulos desnudos (Figura 9.21), situados en pares al final de un eje corto llamado braquiblasto, los cuales producen compuestos de azufre y desarrollan una semilla con una cubierta de tres capas. El fétido olor que producen los óvulos que caen por no ser fecundados hace que sólo árboles machos, es decir, los que producen polen, sean usados con fines ornamentales. El polen es producido en un eje de las ramas cortas que posee microsporófilos y algunos esporangióforos, los 127
cuales portan un par de esporangios cada uno. Tanto los microsporófilos como los megasporófilos son sostenidos en sus respectivos individuos en ramas cortas, intermezclados con las hojas. Una vez el grano de polen ha llegado al óvulo, desarrolla un tubo polínico ramificado que se torna haustorial y crece entre las células de la nucela, sin penetrar el arquegonio. Luego, la parte basal del polen se agranda y libera dos espermatozoides que nadan hasta alcanzar el gametófito femenino para fecundar las ovocélulas. Figura 9.21. Semillas de ginkgo. Esta especie es una gimnosperma dioica, así que las semillas aquí mostradas sólo se hallan en los árboles que producen óvulos (popularmente llamados femeninos o árboles hembras). Por ser gimnospermas carecen de envoltura protectora externa. 9.5. La máxima especialización reproductiva se da en las plantas vasculares con semilla protegida, mejor conocidas como angiospermas. Las angiospermas obtienen su nombre de dos palabras griegas que significan vasija o recipiente (angeion) y semilla (sperma), queriendo esto decir que son plantas con semillas guardadas en un recipiente, es decir, protegidas. La estructura reproductiva central de las angiospermas es el carpelo, que es el recipiente protector de las semillas y en las plantas modernas está confinado a la flor. Una vez polinizadas, las flores pierden sus órganos externos (cáliz, corola y estambres), tras lo cual el carpelo se modifica para producir el fruto con las semillas en su interior, que son las encargadas de la dispersión de los nuevos individuos. Como sucede con todas las plantas vistas, las estructuras reproductivas son esenciales para entender su ciclo de vida, el cual se ilustra para las angiospermas en la figura 9.22. 9.5.1. La flor es un conjunto de hojas modificadas que alberga a los esporangios. La definición de flor no es muy clara a pesar de ser el órgano característico de las angiospermas, pero se puede describir como una estructura del vástago (parte aérea de la planta) con una disposición de los esporangios que difiere de las otras plantas, la cual además posee estructuras accesorias que protegen los órganos reproductores o atraen vectores para la dispersión de los granos de polen. La flor se compone de un eje caulinar llamado pedúnculo, el cual está ensanchado apicalmente formando una plataforma que se denomina tálamo o receptáculo, sobre la cual se insertan cuatro grupos de órganos denominados verticilos florales, que son el cáliz, la corola, el androceo y el pistilo (Figura 9.23). Todos los verticilos son antófilos, es decir, hojas modificadas que sirven para contribuir al proceso reproductor de la planta. Uno o varios verticilos florales pueden estar ausentes o muy modificados según la especie. Si la flor carece del perianto (cáliz y corola juntos), se dice que es aclamídea, si sólo posee uno de ellos es monoclamídea. Los verticilos más externos son estériles y reciben en conjunto el nombre de perianto, haciendo alusión a que rodean a la parte reproductiva. Son ellos el cáliz y la corola. El cáliz está constituido por sépalos, los cuales son casi siempre verdes y de apariencia foliosa, si bien algunos sépalos pueden ser casi idénticos a los pétalos y sólo se distinguen de ellos por su posición más externa. En tal caso ambos verticilos se denominan tépalos. Los sépalos a veces reemplazan a los pétalos en la función de atraer polinizadores y pueden estar fusionados y presentar variaciones de simetría. Cuando la flor no ha abierto, los sépalos constituyen la cubierta protectora más externa del capullo floral. En algunas plantas los sépalos se pierden en el momento de la abertura floral. El siguiente verticilo hacia adentro es la corola, la cual está formada por los pétalos y su función es generalmente atraer polinizadores. Los pétalos pueden ser libres o estar fusionados y determinan el tipo de simetría floral, la cual puede ser radial (actinomorfa) y bilateral (cigomorfa). Los pétalos presentan muy variadas modificaciones morfológicas entre las especies, lo cual se supone es el resultado de la coevolución entre las plantas y sus visitantes florales. Sus muy variados colores se dan porque las células de los pétalos son especialmente ricas en cromoplastos, plastidios especializados en almacenar pigmentos. 128
Figura 9.22. Ciclo de vida de las angiospermas. A) Planta adulta de la generación esporófita con flor, B) estambre y carpelo mostrando la liberación del polen y los óvulos en su interior, C) ampliación del polen (gametófito masculino) y del óvulo (que contiene al gametófito femenino), D) llegada del tubo polínico al óvulo con dos núcleos espermáticos, E) formación del cigoto diploide y de un tejido alimenticio que lo rodea llamado endospermo, el cual es triploide, F) semilla que en su interior posee un embrión, el cual dará origen a un nuevo esporófito. Figura 9.23. Flor del borrachero (Brugmansia sp.). En la parte superior la flor está en estado natural: A) cáliz con sus sépalos fusionados (sinsépalo), B) corola de pétalos también fusionados (simpétala), en la parte inferior está abierta para mostrar detalles: C) Punto de unión entre el ovario y el estilo, D) cáliz disectado, E) corola abierta, F) estambre señalado cerca de la inserción de la antera en el filamento. Esta solanácea posee los cuatro verticilos en sus flores, razón por la cual se dice que es una flor completa. 129
Figura 9.24. Representación esquemática del estambre. A) Antera, B) filamento, C) sacos polínicos o microsporangios, D) teca, E) conectivo visto en corte transversal de las anteras, F) epidermis de la antera, G) células esporógenas, H) paredes del microsporangio, I) parénquima de la antera, J) tapete, K) capas de la pared del microsporangio, L) granos de polen en formación, M) granos de polen maduros liberados tras la apertura de la antera por el estomio. El tercer verticilo es conocido como androceo y lo forman los estambres, órganos reproductores formados por un filamento y una antera (Figura 9.24). El filamento está constituido por epidermis, parénquima y una traza vascular, es generalmente de forma alargada y sostiene en su extremo superior la antera. Ésta consta de dos masas denominadas tecas, cada una de las cuales posee dos sacos polínicos o microsporangios, en los cuales se generan las microsporas. Las tecas están unidas entre sí por un tejido denominado conectivo y según la forma en que el filamento las sostiene se clasifica a las anteras en basifijas (sostenidas por la base), dorsifijas (sostenidas por el dorso) y versátiles o en balancín (sostenidad por la parte media, las cuales pueden moverse a lado y lado) (Figura 9.25). Figura 9.25. Esquema en el que se muestra la disposición y dehiscencia de los estambres en la flor. A) Estambres epipétalos, B y C) estambres libres, D) diadelfos (fusionados en dos grupos), E) monadelfos (fusionados en un solo grupo), F) sinanterios (fusionados por las anteras), G) estambre de dehiscencia vertical, H) dehiscencia transversal, I) dehiscencia poricida, J) dehiscencia por valvas, K) estambres laminares, L) estambre basifijo, M) estambre dorsifijo, N) anteras en balancín. 130
Al desarrollarse, cada microspora genera un grano de polen o gametófito masculino, también llamado microgametófito. El grano de polen es de tal importancia en biología vegetal, que en torno a él se ha desarrollado una disciplina propia dedicada a su estudio, denominada palinología. El polen está constituido por dos capas protectoras, la externa denominada exina y la interna llamada intina. La exina está compuesta de esporopolenina, sustancia extremadamente resistente que se compone al parecer de carotenoides polimerizados, la cual permite la preservación de los granos de polen durante muchos de años. Esta es la razón por la cual son tan útiles en estudios de paleobiología. En la exina se encuentran las aperturas que permitirán la germinación del polen, denominadas colpos si son alargadas o poros si son redondeadas. La ornamentación de la exina prácticamente define la morfología del grano de polen y es de gran importancia taxonómica (Figura 9.26). La capa interna, la intina, está constituida por celulosa y pectina principalmente, por lo que es menos resistente que la exina. Los estambres varían en número desde uno en algunas gramíneas hasta cientos en las mimosáceas y pueden estar libres o fusionados entre sí o con otros órganos florales. Cuando están fusionados en un solo grupo son monadelfos, en dos grupos son diadelfos, en tres triadelfos y en más de tres poliadelfos. La liberación del polen se hace por líneas de dehiscencia longitudinal o transversal o por poros en el extremo de la antera (dehiscencia poricida). Comúnmente se habla de los estambres como los órganos masculinos de las plantas, pero la verdad es que ellos carecen de sexo ya que pertenecen a la generación esporófita, por lo que producen esporas y no gametos. Sólo puede hablarse de sexo en órganos o individuos que produzcan células reproductoras sexuales destinadas a fusionarse con otras células similares (gametos). Esto quiere decir que los estambres y las otras estructuras del esporófito, incluyendo el ovario y sus óvulos, carecen de sexualidad ya que sólo la generación gametófita produce gametos: el gametófito femenino producirá ovocélulas mientras que el masculino generará células espermáticas. Figura 9.26. Fotografías electrónicas de barrido de los estambres y el polen. La figura de la parte izquierda muestra la parte terminal de los filamentos y su inserción basifija en las anteras de Penta sp. Se observa algunos granos de polen esparcidos. A la derecha hay una foto en la que se muestra las diversas morfologías de los granos de polen. La escultura y forma del polen es de utilidad taxonómica y está determinada por la cubierta externa, denominada exina. Fotos cortesía del Dartmouth Electron Microscope Facility, Darmouth College. El cuarto verticilo es el pistilo o gineceo (Figuras 9.23C y 9.27), el cual está formado por uno o varios carpelos, que son las estructuras reproductoras tradicionalmente llamadas femeninas, pero al igual que con los estambres, producen esporas y no gametos femeninos. El carpelo es una hoja modificada que sostenía los esporangios y que se plegó sobre sí misma para cerrarse y originar una cavidad protectora que actualmente cubre el megasporangio y la megaspora que se origina de él. Esta megaspora y su producto, el gametófito femenino, jamás son liberados de la planta madre. El carpelo se modificó mucho durante la evolución y en la actualidad se considera que está compuesto de tres partes: 1) el ovario, que es la parte basal que yace sobre el receptáculo y contiene los óvulos, 2) el estilo, órgano generalmente alargado de posición intermedia y caracterizado por el tejido transmisor que facilita el crecimiento del tubo polínico, aunque puede estar ausente en algunas especies, y 3) el estigma, que es la parte superior y presenta gran variedad formas, cuya función es recibir el grano de polen. El estigma (Figura 9.27E), posee en muchas especies una superficie de naturaleza glandular y secreta 131
sustancias ricas en azúcares. Su forma varía ampliamente pues posee adaptaciones para atrapar los granos de polen según el tipo de polinización que suceda en cada especie. En plantas de polinización anemófila, por ejemplo, es muy ramificado para ampliar su superficie de contacto y así atrapar los grandos de polen que viajan impulsados por el viento. El estilo (Figura 9.27D), es un conducto en el que numerosas interacciones bioquímicas se llevan a cabo entre el tubo polínico y los tejidos diploides de la planta receptora. Su longitud es muy variable entre especies, pues los hay de varios centímetros hasta de pocos milímetros o casi inexistentes. El ovario (Figuras 9.23C y 9.27), es la parte más interna de la flor y al desarrollarse dará origen al fruto, que es el ovario en estado maduro, el cual en su interior contendrá las semillas u óvulos fecundados. El óvulo (Figura 9.28), consta de un tallo que lo une a la pared del ovario, denominado funículo, además de dos envolturas protectoras llamadas tegumentos que se encuentran interrumpidas en uno de los polos formando el micrópilo. En el centro del óvulo hay una masa de células denominada megasporangio o nucela, en la cual se desarrollará una célula madre de la megaspora que dará origen al megagametófito. Figura 9.27. Pistilo. Corte transversal de un ovario de una monocotiledónea en el que se puede apreciar: A) las suturas por las que se realiza la dehiscencia del fruto, B) los óvulos. El esquema del pistilo deja ver el nivel del corte anterior (C), así como el estilo (D) y el estigma (E), en el que se muestra una foto de un corte longitudinal de una especie de la familia liliácea. Se aprecia el conjunto de prolongaciones papilares en su epidermis, las cuales están involucradas en el apropiado reconocimiento del grano de polen. La anterior descripción corresponde a la estructura que presentan la mayoría de los óvulos en las plantas modernas, si bien hay variantes notables. La disposición espacial de ellos dentro del ovario también es variable y puede ser usada para clasificarlos, así: anátropos, cuando el micrópilo se orienta cercano al funículo que lo sostiene y ortótropos cuando el micrópilo y el funículo quedan opuestos. Hay incluso una posición intermedia en los óvulos anfítropos, pero en las angiospermas el óvulo se caracteriza por ser mayoritariamente anátropo. El lugar que el óvulo ocupe dentro del ovario está genéticamente determinado y recibe el nombre de placentación (Figura 9.29). La biología reproductiva de la planta, específicamente lo referente a la forma en que el polen llega al estigma, germina y fertiliza a la ovocélula, se discute en el capítulo 14. especies. Es decir, a pesar que las flores están compuestas por las mismas estructuras, la orientación espacial de éstas no es igual en todas las flores. Para describir la manera en que los verticilos se disponen en una especie dada, se usan dos representaciones gráficas denominadas diagrama floral y fórmula floral (Figura 9.30). En el diagrama se dibuja de manera esquemática cada uno de los verticilos en su posición real con respecto a los demás órganos florales, como si se observaran en vista superior. Dado que esta perspectiva no permite mostrar ciertas características situadas en otros planos de la flor, se usa la fórmula para complementar la información. La fórmula floral es característica para algunas familias o grupos, como por ejemplo en el género Solanum, donde la regla es que haya 5 sépalos, 5 pétalos, 5 anteras y un pistilo. Es pertinente mencionar que la disposición de todos estos verticilos florales varía ampliamente entre 132
Figura 9.28. Esquema de la estructura del óvulo o rudimento seminal de una angiosperma. A) Pared del ovario, B) placenta, C) funículo, D), tegumentos, E) micrópilo, F) extremo de la cálaza. Rodeado por los tegumentos está el saco embrionario, el cual posee tres antípodas en el extremo de la cálaza, dos núcleos polares en el centro y dos sinérgidas flanqueando a la ovocélula (en negro), en el extremo micropilar. Esta es la característica estructura de 7 células y 8 núcleos del gametófito femenino o saco embrionario. B) placentación libre central, C) placentación axilar, D) óvulo anátropo y E) ortótropo. Las flores pueden ser solitarias o pueden estar dispuestas en grupos densos llamados inflorescencias, las cuales son de importancia taxonómica. El eje principal de la inflorescencia es el pedúnculo, mientras que los ejes menores que se originan de él y que sostienen las flores individuales se denominan pedicelos. La disposición de los pedicelos y la secuencia de maduración de las flores son diferentes para cada uno de los tipos de inflorescencias. Según su tipo de desarrollo las inflorescencias se clasifican en: 1) indefinidas o racemosas (racimo, espiga, espádice, corimbo, umbela y capítulo), 2) definidas o cimosas (cima bípara, cima escorpioide, drepanio, cima helicoidal y ripidio) (Figura 9.31). Varias de estas inflorescencias son típicas de ciertas familias botánicas, como la espiga que está siempre presente en las gramíneas (Poaceae), o la espádice que caracteriza a los cartuchos (Araceae), o las umbelas que distinguen a las umbelíferas (Apiaceae). Otro ejemplo bien típico es el de las compuestas (Asteraceae), en las que la inflorescencia es típicamente un capítulo o cabezuela. Figura 9.30. Esquema que representa la posición relativa de los verticilos florales, a la cual se denomina diagrama floral. A) Pistilo, B) estambres, C) corola, D) cáliz. En la parte de abajo se muestra la fórmula floral correspondiente a este diagrama floral: K5 significa que el cáliz posee cinco partes, C(5) quiere decir que hay cinco sépalos fusionados, A5 representa el número de estambres y G(2) significa que el gineceo es súpero, de dos carpelos fusionados. Figura 9.29. Esquema que muestra la inserción de los óvulos en el ovario vegetal (placentación), así como su orientación espacial. A) Óvulos de placentación parietal, 133
Figura 9.31. Esquema que muestra los principales tipos de inflorescencias. Los puntos negros son las flores, representando los más grandes a las flores que maduran primero. A) Racimo, B) corimbo, C) panícula (racimo de racimos), D) umbela compuesta, E) cima helicoidal, F) cima escorpioide, G) espiga, H) espádice (espiga con eje carnoso), I) cima bípara, J) umbela, K) capítulo. (Dibujo cortesía de M. Morales). 9.5.2. La semilla trajo numerosas ventajas reproductivas a las plantas. La semilla se origina del óvulo fecundado y es probablemente el órgano de dispersión más especializado que existe en el reino vegetal. Ella consta de un embrión en estado de latencia que está protegido por una estructura especializada denominada cubierta seminal (Figura 9.32). Es común que la semilla posea material nutritivo de reserva, el cual es conocido también como albumen. Dicho material de reserva puede constituir el endospermo, tejido triploide o a veces poliploide, cuya primera célula es producida por la unión de un núcleo espermático con los dos (o más) núcleos polares del megagametófito, proceso que se conoce con el nombre de doble fecundación. Las semillas que presentan endospermo se denominan albuminosas y en general poseen embrión pequeño como en el maíz. Las que carecen de él se denominan exalbuminosas y su embrión es generalmente grande. Se ha visto que algunas semillas poseen el en- 134
dospermo con su superficie agrietada, producto de invaginaciones de la cubierta seminal, denominándose en este caso ruminado, pero en la mayoría de semillas es de superficie lisa. Algunas especies carecen de endospermo porque transfieren completamente el material nutritivo de él hacia los cotiledones del embrión, como las leguminosas. Alternativamente, las reservas alimenticias pueden estar en el perispermo, tejido nutritivo diploide de origen nucelar. Por lo regular el perispermo es consumido por el embrión durante su desarrollo, pero algunas semillas maduras pueden poseerlo, como en algunas especies de las familias Quenopodiaceae, Amaranthaceae y Phytolaccaceae. Figura 9.32. Esquema de un corte longitudinal de la semilla de una planta monocotiledónea (maíz, A-F) y una dicotiledónea (fríjol, G-I). A) Endospermo (incluye, en su parte más externa, la capa de aleurona rica en proteína), B) Escutelo (cotiledón), C) pericarpo fusionado con la cubierta seminal, D) coleóptilo, E) embrión, F), coleorriza, G) cotiledón, H) cubierta seminal, I) embrión (Dibujo cortesía de M. Morales). La cubierta seminal, también llamada episperma, se deriva de los tegumentos del óvulo y tiene como función proteger al embrión contenido en su interior. Puede poseer dos capas, siendo la más externa la testa y la más interna el tegmen. Según el origen del tejido mecánico de la cubierta seminal, la semilla se clasifica en exotestal, mesotestal o endotestal si dicho tejido deriva de la testa. También puede ser exotégmica, mesotégmica y endotégmica si la cubierta protectora proviene del tegmen. Rara vez hay tejido mecánico en la testa y el tegmen simultáneamente. El tejido mecánico puede estar constituido por células escleróticas en empalizada, fibras en variada orientación, células cuboidales u osteobraquiesclereidas. Esta cubierta de la semilla protege al embrión de la deshidratación, las lesiones mecánicas y la entrada de plagas y agentes infecciosos. Las semillas poseen muchas variaciones en tamaño y forma, además de ser común que presenten estructuras accesorias (Figura 9.33). Una característica muy visible es el hilo, cicatriz que se ubica en el sitio en que el funículo unía la semilla a la placenta, el cual es muy notable en algunas plantas como las leguminosas. El micrópilo es observable en algunas semillas y su posición con respecto al hilo depende del tipo de óvulo (ortótropo, anátropo, etc.). Algunas semillas de leguminosas y cucurbitáceas poseen una línea curvada en ambas caras de la cubierta seminal denominada pleurograma, que delimita un área con diferencias de color y textura con respecto al resto de la semilla. La cubierta seminal puede estar fusionada a veces al funículo, originando una estructura denominada rafe. 135
Figura 9.33. Algunas semillas y frutos tropicales. En la guama (Inga sp.), la semilla posee una excrecencia que sirve como atractivo para los animales dispersores, al igual que en el mamoncillo (Melicoccus sp.). El chontaduro (Bactris gasipaes), en la parte superior derecha de la foto, es un fruto indehiscente con una sola semilla (Foto cortesía U.S.D.A.), mientras que el arazá (Psidium cattleianum), es una baya con muchas semillas. Es común encontrar semillas con partes asociadas a manera de excrecencias que sirven para la dispersión. Por ejemplo, de la parte externa de la testa se origina la sarcotesta, de consistencia carnosa y jugosa como en las guamas (Inga spp.) y el mamoncillo (Melicoccus bijugatus). Del tegumento externo también se origina la carúncula, estructura oleosa, situada cerca al micrópilo. Cuando es el funículo el que origina la excrecencia, se denomina arilo, como en la badea, maracuyá, curuba y granadilla, donde cubre totalmente la semilla, o como en el trompeto (Bocconia frutescens), donde la envuelve parcialmente. Adicionalmente, en la superficie seminal puede haber pelos como en el algodón (Gossypium) o expansiones de la testa que forman alas para facilitar la dispersión anemófila, como en las bignoniáceas. El embrión es la razón de ser de la semilla y resulta de la multiplicación celular del cigoto diploide originado en la fertilización. Constituye el esporófito joven y su grado de desarrollo en el momento de la dispersión varía mucho entre las especies. En muchas orquídeas, por ejemplo, el embrión es simplemente una masa de células indiferenciadas y sin tejido nutricio alguno, por lo que depende de una asociación simbiótica mutualista con un hongo para su germinación. El caso opuesto de desarrollo embrionario se ve en otra monocotiledónea, el maíz, cuyo embrión presenta una clara diferenciación en radícula y vástago, los cuales poseen estructuras protectoras denominadas coleorriza y coleóptilo, respectivamente. Además, el embrión del maíz posee un cotiledón especializado en la absorción de nutrientes a partir del endospermo en digestión, que se denomina escutelo, el cual puede presentar hasta seis pequeñas hojas que empiezan a hacer fotosíntesis inmediatamente después de la germinación. La estructura del embrión maduro se basa en un eje longitudinal con polaridad, diferenciado en una parte basal y una apical. El punto de separación entre ellas está marcado por el nudo cotiledonar, punto de inserción de los cotiledones. Arriba del nudo se halla el epicótilo, que presenta un meristemo y a veces una yema desarrollada denominada plúmula. Por debajo del nudo se encuentra el hipocótilo, cuyo extremo forma la radícula o raíz embrionaria. La transición entre el hipocótilo y la radícula es a veces difícil de distinguir, por lo que se puede denominar eje hipocótilo radicular. La posición del embrión dentro de la semilla hace que se les clasifique en semillas con embriones basales, axiales y periféricos. La proporción entre el endospermo y los cotiledones varía mucho entre las semillas de las diferentes especies. En muchas dicotiledóneas, el endospermo desaparece gradualmente mientras alimenta al embrión y ayuda a crecer los cotiledones. Éstos se llenan de almidón proteínas o aceites que alimentarán la plántula en sus primeras etapas de crecimiento. En las plantas monocotiledóneas, sin embargo, el endospermo está presente en la semilla madura y ayuda a digerir y absorber nutrientes al embrión. De otra parte, algunas dicotiledóneas presentan un estado intermedio, pues desarrollan cotiledones pero parte del endospermo está presente y es funcional durante la germinación y el desarrollo de la plántula. 136
9.5.3. Con el fruto se optimizó la dispersión de la semilla. Las semillas desnudas dependen de la gravedad, el viento o el agua para su dispersión, ya que carecen de atractivo para animales dispersores. Con la aparición del fruto, las plantas desarrollaron variadas estrategias de dispersión de sus semillas, como la presencia de estructuras en forma de gancho que se adhieren a la piel de animales, o la provisión de tejidos comestibles que aumentó el interés de los animales por ese tipo de especies (Figuras 9.31-9.35). Ontogenéticamente hablando, el fruto es el resultado del proceso de maduración del ovario luego de la fertilización de la ovocélula. En dicho proceso las paredes del carpelo experimentan grandes modificaciones por acción de las fitohormonas, que originan la forma y el tamaño definitivos del fruto maduro. La pared del fruto está formada por tres capas denominadas endocarpo, mesocarpo y exocarpo, que en conjunto reciben el nombre de pericarpo. La naturaleza seca o carnosa del pericarpo es comúnmente usada para clasificar los frutos. Aunque el objetivo del fruto es la dispersión de las semillas, se sabe del desarrollo de algunos que no las poseen, a los cuales se denomina frutos partenocárpicos. Algunos de ellos, sin embargo, son el resultado de procesos de hibridación artificial con fines comerciales, como sucede con los frutos del banano y los plátanos (Musa spp.). simples se desarrollan de un carpelo o de varios carpelos fusionados, los agregados se originan de carpelos separados de un solo gineceo, mientras que los frutos múltiples provienen de gineceos de más de una flor (inflorescencia), por lo que también pueden ser llamados infrutescencias. Ejemplos de frutos agregados son las polidrupas de las moras (Rubus spp., figura 9.32), y los sincarpos de la guanábana (Annona muricata) y los anones. Los frutos múltiples son el resultado de la fusión de las flores de una inflorescencia y algunos ejemplos son la sorosis del ananá o piña (Ananas comosus) (Figura 9.35), y el sícono de los brevos. Figura 9.35. Fruto múltiple del ananá o piña (Ananas comosus). Este tipo de fruto se forma por la fusión de los carpelos junto con otras estructuras como el eje de la inflorescencia y las brácteas de muchas flores de la inflorescencia. Dichos carpelos corresponden a cada uno de los casquetes hexagonales que forman la superficie de este fruto. Figura 9.34. Fruto agregado en la mora silvestre (Rubus sp.). Estos frutos preceden de varios carpelos de una misma flor y en este caso forman una polidrupa. En este género hay unas 700 especies, y de las nativas en Colombia al menos 9 son comestibles, la más conocida es la mora. Es importante mencionar que los frutos presentan gran cantidad de modificaciones y adaptaciones, que incluyen la presencia de partes florales diferentes del ovario, denominándose en tal caso frutos accesorios. La forma más comúnmente empleada en la clasificación de los frutos es la que los agrupa en simples, agregados y múltiples, como se describe a continuación. Los frutos Figura 9.36. Frutos simples secos dehiscentes. A) Vaina de una leguminosa que al abrirse expone las vistosas semillas, B) cápsula de una orquídea, la cual puede liberar miles de semillas muy pequeñas por sus suturas longitudinales cuando el fruto haya madurado completamente. 137
Es necesario mencionar que existe un variado grupo de frutos llamados complejos o accesorios, los cuales derivan de uno a varios ovarios simples o compuestos y de algún tejido que procede de partes de la flor diferentes del ovario, como el cáliz, la corola, el receptáculo, etc. Los más conocidos son el cinorrodon de las rosas, que está conformado por aquenios o núculas incluidos en una cavidad formada por el cáliz y el receptáculo floral; la bellota, que es una nuez modificada por una cúpula acartonada; el pseudocarpo de las fresas (Fragaria), en el que varios aquenios están inmersos en el carnoso receptáculo cónico; la pseudodrupa, en la que hay un involucro como en el nogal cafetero (Juglans neotropica). Cabe anotar que el pomo de las peras y manzanas (ver más adelante), es considerado por algunos autores en este tipo de frutos también. Los frutos simples son los más abundantes, se originan de una flor monocarpelar o pluricarpelar sincárpica y se les divide en secos y carnosos. Los frutos secos son de dos tipos, dehiscentes (Figura 9.36), si se abren cuando alcanzan la madurez, e indehiscentes, que no se abren. El folículo es un fruto seco que se abre por un solo lado, el de la sutura ventral, como sucede en las magnolias. En la vaina o legumbre la apertura es por ambos lados, como pasa en las leguminosas, aunque hay un tipo especial denominado lomento, en el que el fruto tiene septos transversales que delimitan segmentos con una semilla que se desprenden individualmente como sucede en el pega-pega (Desmodium spp.). La silicua es un fruto alargado que en la madurez también se abre por ambos lados pero cuyas semillas quedan adheridas a una estructura central y laminar llamada replo, tal como sucede en las brasicáceas. Una variante de ella es la silícula, de forma redondeada y característica del medallón del Papa (Lunnaria annua) y la bolsa del pastor (Capsella bursa-pastoris). La cápsula es otro fruto seco dehiscente que se abre por líneas longitudinales, transversales o por poros terminales, como en las papaveráceas, familia a la cual pertenece la amapola (Papaver somniferum). Algunos frutos secos hacen dehiscencia parcial que a veces no es funcional, ya que la apertura del fruto no es lo suficientemente grande para permitir la salida de las semillas, como sucede en Eschweilera bogotensis (Figura 9.37). Entre los frutos secos indehiscentes el más común es el aquenio, que consta de una sola semilla que está adherida por el funículo a la pared del fruto, como en las ranunculáceas y poligonáceas. Cuando el fruto seco posee prolongaciones aplanadas a manera de alas, se le conoce como sámara y es típico en géneros como Ulmus y en el urapán (Fraxinus chinensis). En las gramíneas el fruto tiene fuertemente adherida la semilla en su interior y se conoce como grano o cariopsis. Otro ejemplo de fruto indehiscente es la nuez, caracterizada por poseer una pared pétrea, que está representada en los trópicos en el género Quercus de las fagáceas. Cuando la nuez es pequeña se le denomina núcula, como en el marañón (Anacardium occidentale). Figura 9.37. Fruto en cápsula de Eschweilera bogotensis, una Lecythidaceae nativa de Colombia. Este fruto es dehiscente por una sutura transversal pero la dehiscencia no es funcional siempre, ya que algunas veces las semillas sólo caen cuando los agentes dispersores las toman o cuando el fruto se descompone y cae al suelo. El esquizocarpo es un fruto seco pluricarpelar que en la madurez desprende trozos o segmentos de su cuerpo (mericarpos), cada uno de los cuales posee una semilla en su interior, como en los geranios y algunas malváceas. La cipsela es otro fruto seco indehiscente proveniente de un gineceo bicarpelar, unilocular y con ovario ínfero. Posee una sola semilla y es típico de las asteráceas como el diente de león, el girasol y las margaritas. El otro gran grupo de frutos simples es el de lo carnosos, entre los que están las bayas, las drupas y los pomos. Las bayas poseen varias semillas y son completamente carnosas, como en el tomate (Lycopersicon esculentum, recientemente renombrado Solanum lycopersicon) y las uvas (Vitis vinifera). Un tipo especial de baya es el pepónide, carnoso en su interior pero con una cubierta coriácea (dura y gruesa), típico de las cucurbitáceas. Otro tipo de baya especial es el hesperidio, el fruto de los cítricos, el cual es una baya pluricarpelar. Las drupas poseen su capa interna muy dura y gruesa, adherida a la semilla que generalmente es individual, como el durazno (Prunus sp.) y el coco (Cocos nucifera). Los pomos son típicos de algunas rosáceas y su parte carnosa proviene de la base agrandada del perianto, mientras que la parte interna del fruto (endocarpo) es membranosa y acartonada, como en la manzana (Malus 138
sylvestris) y la pera (Pyrus communis). Aunque la norma es que los frutos carnosos no sean dehiscentes, hay algunas especies tropicales que sí los abren en la madurez (Figura 9.38). Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, DC., Colombia. Bello-G MA. 2004. Esporogénesis, gametogénesis y embriogénesis: Hacia la reproducción sexual en plantas. Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, DC., Colombia. Esau K. 1976. Anatomía vegetal. Ediciones Omega, S.A., Barcelona, España. Izco J, Barreno E, Brugués M, Costa M, Devesa JA, Fernández F, Gallardo T, Llimona X, Prada C, Talavera S & Valdés B. 2004. Botánica 2 ed. McGraw- Hill Interamericana de España, S.A.U. Madrid, España. Judd WS, Campbell CS, Kellogg EA & Stevens PF. 2002. Plant systematics. A phylogenetic approach. Sinauer Associates Inc., Sunderland, E.U.A. Figura 9.38. Fruto carnoso dehiscente. Esta especie neotropical de la familia Monimiaceae muestra uno de los pocos casos en que un fruto carnoso se abre para exponer sus semillas a los agentes dispersores. Los frutos representaron una gran ventaja para las plantas, ya que protegían a las semillas y a la vez constituyeron un gran atractivo para los animales dispersores, por lo que es apenas lógico que las especies que los poseen son las que más exitosamente han colonizado el planeta. La biología reproductiva es un tema de investigación inacabado, que alcanza su grado máximo de diversidad en las angiospermas (Capítulo 31), y el cual será necesario agotar si se quiere entender completamente la dinámica de la vegetación moderna. BIBLIOGRAFÍA Becerra N & Chaparro de Valencia M. 1999. Morfología y anatomía vegetal. Facultad de Ciencias, Mauseth JD. 2003. Botany. An introduction to plant biology, 3 ed. Jones and Barlett Publishers, Sudbury, E.U.A. Moore R, Clark WD, Stern KR & Vodopich D. 1995. Botany. WCM Brown Communications, Inc., Dubuque, E.U.A. Raven PH, Evert RF & Eichorn SE. 1999. Biology of plants, 6 ed. W.H. Freeman and co. and Worth Publishers, Nueva York, E.U.A. Rost TL, Barbour MG, Thornton RM, Weier TE & Stocking CR. 1985. Botánica. Introducción a la biología vegetal. Editorial Limusa, México DF., México. Sitte P, Ziegler H, Ehrendorfer & Bresinsky A. 1994. Strasburger tratado de botánica, 8 ed. Ediciones Omega, S.A., Barcelona, España. 139