COMPOSICIÓN Y FLUCTUACIÓN DE ÁFIDOS VECTORES DEL VIRUS DE LA TRISTEZA DE LOS CÍTRICOS EN LA PENÍNSULA DE YUCATÁN, MÉXICO

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1 COMPOSICIÓN Y FLUCTUACIÓN DE ÁFIDOS VECTORES DEL VIRUS DE LA TRISTEZA DE LOS CÍTRICOS EN LA PENÍNSULA DE YUCATÁN, MÉXICO Sarah Alejandra Patiño-Arellano 1, Esteban Rodríguez-Leyva 1, Gustavo Mora-Aguilera 1, J. Refugio Lomeli-Flores 1, Ovidio Díaz-Gómez 2. 1 Posgrado en Fitodsanidad, Colegio de Postgraduados, Texcoco, Edo. de México, 2 Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de San Luis Potosí, SLP. patiño.sarah@colpos.mx. RESUMEN. El virus tristeza de los cítricos (CTV) representa una amenaza al desarrollo de la citricultura mexicana, y su impacto se agrava por la presencia de su principal vector, el pulgón café de los cítricos, Toxoptera citricida Kirk, en la Península de Yucatán. el objetivo de este trabajo fue identificar las especies de áfidos vectores del CTV, además de determinar de su dinámica poblacional, en la Península de Yucatán para complementar un criterio en el análisis de riesgo del CTV. A la fecha se han identificado siete especies de pulgones en brotes de cítricos, T. citricida representó 87.2% del total. En trampas Moericke se encontraron 12 especie, 63% lo representó A. spiraecola. Las especies de áfidos que podrían representar mayor riesgo de dispersión de CTV está dada por los hábitos de A. spiraecola y T. citricida. Palabras clave: Citrus sp., Toxoptera citricida, Aphis spiraecola, epidemiología. ABSTRACT. The CitrusTristeza Virus (CTV) represent a severe threat to the national citrus growing in Mexico and it is worse because of the presence of its principal vector the brown citrus aphid, Toxoptera citricida Kirk in the Yucatan Peninsula.. The objective of this work was to identify aphid vectors of CTV, as well as their population dynamics in the Yucatan Peninsula for complementing a risk analysis approach about the CTV. Seven aphid species were identified in citrus shoots, where T. citricida represented 87.2%. On the othe hand, in Moericke traps 12 aphid species were collected, A. spiraecola represented 63%. Both species, T. citricida and A. spiraecola, might be representing CTV risk dispersion. Key words: Citrus sp., Toxoptera citricida, Aphis spiraecola, epidemiology. Introducción La citricultura en México representa una actividad de gran relevancia dentro de la fruticultura nacional. Se estima una superficie de 547,901 ha (SIAP, 2010), por lo que se le sitúa como el quinto productor mundial de cítricos y el segundo en la producción de limón persa (SAGARPA, 2010). Esta riqueza citrícola se encuentra amenazada por patógenos de importancia cuarentenaria, dentro de ellos se encuentra el virus tristeza de los cítricos (CTV). Una de las enfermedades que ha provocado la pérdida de más de 116 millones de árboles en los países productores de cítricos como Brasil, Argentina, España, Venezuela y Estados Unidos de América, el problema con el CTV se intensificó por la presencia de su principal vector, el pulgón café de los cítricos, Toxoptera citricida (SAGARPA, 2010). En nuestro país se registró el CTV en 1983 en el estado de Tamaulipas, y en el 2000 se reportó la entrada de T. citricida en el noroeste de la Península de Yucatán. Ante la situación, el Gobierno Federal implementó la NOM-031-FITO-2000, desde el ingreso de esta enfermedad hasta el 2007 las acciones consistían en muestreo, diagnóstico y erradicación de árboles positivos; para el año 2008, se enfocó en la detección de la enfermedad en viveros y el monitoreo y control de T. citricida (SAGARPA, 2010). La entrada de insectos de importancia cuarentenaria como T. citricida por la Península de Yucatán, hace de esta región una zona importante, no por la superficie cultivada o el valor económico de la producción, sino por su relevancia epidemiológica y por el efecto que fenómenos climáticos pueden tener en la dispersión de la enfermedad hacia el interior del país. Debido a la norma previamente citada, se tiene el registro y avance del principal vector, pero no se tienen estudios que contribuyan al entendimiento de la dispersión de esta enfermedad por la influencia de sus vectores. En esta región se tiene a T. citricida y al menos otras dos especies de áfidos con potencial de transmisión del CTV (Villegas, 370

2 2003). Adicionalmente, existe información histórica de la distribución del CTV (Rivas, 2008; Domínguez, 2011). Por lo tanto, un estudio de identificación y monitoreo de las especies de áfidos vectores del CTV, además del seguimiento de su dinámica poblacional, complementarán los criterios de análisis de riesgo del CTV en México. Materiales y Método El ensayo se llevó a cabo en diferentes localidades de tres estados de la Península de Yucatán. En Campeche, en Castamay, San A. Cayal y Villamadero; en Yucatán, en Esperanza, Yoh But, San Manuel, Díaz Ordaz, Buenaventura, Kunchel, Cabache y Unión; y en Quintana Roo, en Cacao, J. Rojo Gómez y Subte. López. Para la estimación de los áfidos se realizaron colectas directas en brotes de diferentes especies de cítricos e indirectas por medio de trampas amarillas tipo Moericke. Los muestreos se realizaron entre julio 2010 a noviembre Las colectas directas se realizaron en huertas previamente seleccionadas por Domínguez (2011) por criterios ponderativos, que se establecieron para hacer una regionalización del área para estimar el estatus del CTV. Para detectar la mayor diversidad de áfidos, se realizaron cinco muestreos en la época más importante de brotación de cítricos en la Península de Yucatán, que ocurre de octubre a marzo. Se utilizó un muestreo sistemático y dirigido a 20 árboles por huerta, en un cinco de oros compuesto, el cual consistió en tomar de cada punto cuatro árboles en un radio de 10 m. Sobre estos árboles se evaluó la presencia y ausencia de áfidos y se tomaron los áfidos de 10 árboles de cada huerta. Para recolectar los áfidos se revisó el estrato medio ( m) de cada árbol (Gaona et al, 2000), tomando cuatro cuadrantes de 40x40 cm, uno por cada punto cardinal, y se escogió el que tenía mayor presencia de áfidos. En ese cuadrante se realizaron dos evaluaciones: la primera para estimar el número de brotes colonizados, y la segunda para estimar el número de áfidos por especie en brotes. La colecta de áfidos, para la identificación de especies, se realizó cortando a 10 cm los brotes y se depositaron en frascos con alcohol al 70% debidamente etiquetados (sitio, fecha de muestreo, especie de cítrico, orientación dentro del árbol y de la huerta) para su cuantificación e identificación en laboratorio. Las colectas indirectas se realizaron por medio de trampas tipo Moericke que se establecieron en seis sitios representativos de la Península de Yucatán (tres en Yucatán, dos en Campeche y una en Quintana Roo), donde se instalaron dos trampas por sitio. Las trampas se revisaron semanalmente de julio 2010 a julio 2011 y el material se colocó en frascos con alcohol al 70% para su posterior identificación. Los especímenes se prepararon en laminillas, de acuerdo a Peña-Martínez (1992), y se identificaron por medio de las claves de Stoetzel (1994), Halbert and Brown (1996) y Villegas (2003); además se cuantificó el número de cada especie. Resultados En los muestreos directos en brotes de cítricos se recolectaron 22,852 áfidos, y se identificaron seis especies. T. citricida representó el 87.2% de la población, el resto lo constituyeron T. aurantii, A. spiraecola, A. gossypii, A. craccivora y A. fabae. La época de mayor colonización de cítricos por las especies de áfidos se presentó en el mes de enero y febrero y disminuyó en el periodo de marzo (Fig. 1). A lo largo del periodo de muestreo con trampas tipo Moericke, se encontraron 12 especies de áfidos, siete de éstas están previamente asociadas a los cítricos. Las más abundantes fueron A. 371

3 spiraecola, que representó 63%, y T. citricida con 4.3% del total (Fig. 2). La mayor actividad de los áfidos voladores capturados se presentó en el periodo de septiembre a enero (Figura 3). Figura 1. Composición y abundancia de las especies de áfidos recolectadas por muestreo directo (2010) sobre cítricos en la Península de Yucatán. Figura 2. Composición y abundancia de áfidos, colectados en trampas tipo Moericke, en huertos de cítricos de la Península de Yucatán. Discusión y conclusiones Toxoptera citricida fue la especie más abundante en brotes de cítricos en la Península de Yucatán esta situación fue diferente a lo que se consignó en Tamaulipas, donde T. aurantii fue la más numerosa, junto con A. gossypii, A. spiraecola y A. fabae (Gaona et al., 2000). La variación de los resultados puede ser consecuencia de la diferencia en los periodos de estudio, hay 10 años entre uno y otro. No hay evidencia que T. citricida estuviese presente en esa zona de México en el momento del trabajo de Gaona et al. (2000). Cuando T. citricida se encuentra en una región generalmente es la predominante, como se observó en el Salvador, donde Menjivar et al.(2003) reportaron a esta especie como la de mayor frecuencia, seguida de T. aurantii y en menor cantidad s A. gossypii y A. spiraecola. La misma dominancia de T. citricida sucedió en cítricos en Madeira, una vez que ingreso a la isla (Fernandes y Franquinho, 2001). 372

4 Figura 3. Fluctuación poblacional de las cinco especies de áfidos más importantes como vectores de CTV en la Península de Yucatán, capturas en trampas tipo Moericke. Por otro lado, Hermoso y Moreno (1989) identificaron ocho especies de áfidos en cítricos en dos localidades de Valencia, España, y determinaron las proporciones relativas de las especies de 1984 a En una localidad aumentó la proporción A. gossypii y disminuyó la de A. spiraecola, y en la otra, los porcentajes de las dos especies permanecieron constantes. Las especies identificadas como transmisoras de CTV fueron A. gossypii, A. spiraecola y T. aurantii, pero la más eficiente para esa región fue A. spiraecola. Una diferencia con este estudio en la Península de Yucatán es que T. citricida se presentó en mayor proporción en brotes. Esto significa que tiene mejor potencial para la colonización de árboles que A. spiraecola. Por su parte A. spiraecola se recuperó más de trampas; por lo tanto, esta última especie tiene una tendencia a la dispersión, probablemente por la presencia de otros hospederos favorables en la zona, que a la colonización en cítricos, no se le identificó en grandes cantidades en brotes, pero aun así representa un factor de riesgo para la diseminación de CTV en la Península de Yucatán. La fluctuación poblacional de las especies de áfidos de los cítricos en la Península de Yucatán fue similar a la que se cita para las zonas sometidas a condiciones monzónicas como la India, donde se observan picos máximos de abundancia entre noviembre y febrero (estación fresca sin lluvias) y ausencia entre marzo y junio (estación seca y cálida) (Shingh y Rao, 1978; Maheswari, 1981). Agradecimientos A CONACYT por el financiamiento para la realización del trabajo, al GIIIC y el INIFAP Mococha, Yucatán. En especial al Dr. Emiliano Loeza por el apoyo para la realización del trabajo; a los Comités Estatales de Sanidad Vegetal de Yucatán, Campeche y Quintana Roo. Al Ing. Edwin Catarino H. y a los productores de cítricos de la Península de Yucatán. Literatura citada Domínguez Caracterización molecular y biológica y efecto epidemiológico de aislamientos de CTV en los estados de la Península de Yucatán. Tesis de Maestría Colegio de Postgraduados. pp

5 Fernandes A. e A. M. Franquinho Evolucao das pragas de quarentena Toxoptera citricida (Kikaldy) e Trioza erytreae (del Guercio) no Arquipelago da Madeira. Bol. San. Veg. Plagas, 27: Gaona G., G., E. Ruiz C., R. Peña M Los pulgones (Homoptera: Aphididae) y sus enemigos naturales en la naranja, Citrus sinensis (L.), en la zona centro de Tamaulipas. México. Acta Zoológica Mexicana 81: Halbert, S. E., and L. G. Brown Toxoptera citricida (Kirkaldy), brown citrus aphid - identification, biology and management strategies. Fla. Dept. Agric. & Cons. Serv., Div. Plant Industry, Entomol pp. 6 Hermoso M. y Moreno P Cambios cuantitativos en la fauna afídica de los cítricos valencianos. Bol. San. Veg. Plags. 15: Maheswari, A. S., 1981: Seasonal occurrence and chemical control of Myzus persicae Sulz. on orange (var. Nagpur). Pesticides, 15(6): Menjívar R. A., Sermeño J. M., Rivas A. W. y Paniagua M. R Áfidos asociados al cultivo de cítricos en el Salvador. Proyecto regional de fortalecimiento de la vigilancia fitosanitaria en cultivos de exportación no tradicional. El Salvador, C. A., pp Peña-Martínez, R Identificación de áfidos de importancia Agrícola. Urias-M. C., R. Rodríguez-M. y T. Alejandre A. (ed): Afidos como Vectores de Virus en México. Centro de Fitopatología. Colegio de Posgraduados. Montecillo. México, Vol, II, 153 pp. Rivas-Valencia P Estructura poblacional de aislamientos del Citrus tristeza Virus (CTV) en México y Brasil. Tesis de Doctorado Colegio de Postgraduados. 131 pp. SAGARPA [en linea] (revisado el 15 de diciembre del 2011) %20Rivas%20Valencia.pdf SIAP [en línea] (revisado el 15 de diciembre de 2011) Singh, S. P. y N. S Rao. 1978: Occurrence of Aphis citricola van der Goot in India. Science and Culture,44(7): Stoetzel, M. B Aphids (Homoptera:Aphididae) of potential importance on Citrus in the United States with illustrated keys to species. Proc. Entomol. Soc. Wash. 96(1): Villegas, 2003: Villegas, J.N biología y morfometría de las principales especies de áfidos (Homoptera Aphididae) vectores de virus en México. Tesis de Maestría en Ciencias biológicas. Instituto Politécnico Nacional. pp