LOS NEURÓPTEROS CONIOPTERÍGIDOS COMO DEPREDADORES DE PLAGAS EN CÍTRICOS

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1 N. Leon F. Garcia Marí LOS NEURÓPTEROS CONIOPTERÍGIDOS COMO DEPREDADORES DE PLAGAS EN CÍTRICOS Instituto Agroforestal Mediterráneo Universidad Politécnica de Valencia ANTECEDENTES RESUMEN Los Neurópteros son insectos beneficiosos eficaces colaboradores del hombre en la lucha contra las plagas de las plantas cultivadas. En los últimos años se observan de forma habitual en nuestras explotaciones citrícolas dos especies de Neurópteros depredadores, Conwentzia psociformis (Curtis) y Semidalis aleyrodiformis (Stephens), pertenecientes a la familia Coniopterygidae, poco conocidas y estudiadas. Ambas especies pueden confundirse, sobre todo en estado adulto. En este trabajo se realiza una recopilación bibliográfica sobre ambas especies y se exponen observaciones sobre su morfología, su desarrollo y su capacidad de ingestión, estableciéndose las diferencias existentes que permiten la caracterización de las dos especies. Ambas especies completan todos los estados inmaduros en unos 40 días. A temperaturas superiores a 18º C el tiempo de desarrollo es similar en las dos, mientras a 14º C S. aleyrodiformis muestra un desarrollo más lento y una mortalidad total en las larvas. En el campo S. aleyrodiformis predomina en verano y C. psociformis en invierno. Las dos especies emplean como presa a los ácaros Tetranychus urticae Koch y Panonychus citri (McGregor), aunque C. psociformis ingiere más presas que S. aleyrodiformis y dentro de cada especie de depredador la larva ingiere más presas que el adulto. La capacidad de ingestión oscila entre 50 presas diarias para la larva de C. psociformis y 20 presas diarias para el adulto de S. aleyrodiformis. Ello implica que cada depredador puede consumir de 1000 a 1500 ácaros a lo largo de su vida. También depredan huevos de Aleurothrixus floccosus, de 5 a 40 huevos diarios en función del estadio de desarrollo. Los neurópteros son insectos polífagos depredadores de ácaros, diaspídidos, pulgones y moscas blancas (Principi y Canard, 1974). Entre los insectos neurópteros citados como eficaces en la lucha contra las plagas de las plantas cultivadas destacan por su abundancia las familias Chrysopidae, Hemerobiidae y Coniopterygidae. En los cítricos, los Coniopterígidos son considerados un importante factor de limitación de las poblaciones de ácaros, áfidos, cochinillas y moscas blancas (Withycombe, 1923; Principi y Canard, 1974).En España, Monserrat (1984) y Marín y Monserrat (1995) identificaron distintas familias de Neurópteros en cítricos del País Valenciano, siendo la familia Coniopterygidae la más abundante, tanto en número de especies como de ejemplares colectados. Ripollés y Meliá (1980) citan la presencia del coniopterígido C. psociformis sobre colonias de mosca blanca algodonosa Aleurothrixus floccosus Maskell, detallando algunas características y comportamiento del insecto. García-Marí et. al. (1991) reportan a C. psociformis como depredador del ácaro Panonychus citri (McGregor). Recientemente Alvis (2003) ha identificado como neurópteros más abundantes en el cultivo de los cítricos a los Coniopterígidos S. aleyrodiformis y C. psociformis y al crisópido Chrysoperla carnea (Stephens). El número de generaciones de los coniopterígidos varía con la especie y con las condiciones ambientales, citándose a menudo dos generaciones anuales. El insecto suele invernar como larva desarrollada en sitios abrigados o como prepupa o pupa dentro del capullo que teje (Killington, 1936). Los adultos son voladores activos al atardecer o durante la noche (Meinander, 1972). Una hembra es capaz de poner a lo largo de su vida alrededor de 200 huevos (Withycombe, 1925). El adulto de Coniopterygidae es depredador al igual que la larva, presentando las mandíbulas /1

2 adaptadas para morder y no para succionar como ocurre en el estado larvario, de forma que la presa es devorada entera (Killington, 1936). A lo largo de su vida una larva de Conwentzia o Semidalis es capaz de devorar entre 150 y 300 áfidos en estado inmaduro (Meinander, 1972). El adulto de C. psociformis, de color blanquecino por estar cubierto de una sustancia cérea pulverulenta y presenta una fuerte reducción del segundo par de alas, cuya longitud es inferior a la mitad de la longitud del primer par (Meinander, 1972; Ripollés y Meliá, 1980). El huevo tiene una longitud aproximada de 0,5 mm, con forma alargada, oval y aplanada en su cara de unión con el sustrato. Es blanquecino o blanco amarillento. El corion es reticulado. El tercer estadio larvario es de color blanco con una mancha larga marrón en la parte central, la cual está interrumpida por manchas blancas. El insecto realiza las fases de prepupa y pupa en el interior de un capullo que construye la larva y que es muy característico de la especie. Este capullo presenta una estructura formada por dos envolturas paralelas, circulares o elípticas, de tejido laxo y blanquecino (Ripollés y Meliá, 1980). El capullo se localiza en el haz de las hojas e incluso en frutos (Ripollés y Meliá, 1980) y en grietas de la corteza del tronco y ramas para pasar el invierno (Killington, 1936; Principi y Canard, 1974). Según Killington (1936) el insecto presenta dos generaciones anuales, con una tercera generación algunos años. En el litoral mediterráneo, concretamente en cítricos de Castellón de la Plana, la máxima actividad del insecto comprende los meses de junio a septiembre, observándose durante este periodo ninfas, larvas y adultos en abundancia (Ripollés y Meliá, 1980). En cítricos de Valencia, Alvis (2003) observa máxima actividad del adulto de enero a marzo y mínima en verano. Carvalho y Franco (1993), en observaciones realizadas en Portugal, indican un periodo de actividad de adultos entre marzo y junio. La puesta se realiza sobre hojas infestadas de presas, como T. urticae (Ripollés y Meliá, 1980). Tanto adultos como larvas se alimentan de ácaros (Principi y Canard, 1974) como Panonychus citri (García-Marí et al., 1991). Otras posibles presas son Dialeurodes citri (Ashmead) (Agekyan, 1979) y Aleurothrixus floccosus Maskell (Monserrat, 1984). Ripollés y Meliá (1980) observan que la densidad del depredador está íntimamente relacionada con el grado de infestación por éste aleiródido. Alvis (2003) encuentra una correlación positiva entre la abundancia de C. psociformis y la del ácaro P. citri. Según Killington (1936) el adulto de S. aleyrodifomis tiene el segundo par de alas más pequeño que el primero, pero no tan reducido como en Conwentzia. El huevo tiene una longitud de 0,5 mm, y es alargado, oval y plano en su cara de unión con el sustrato. El corion es reticulado.la larva es corta y fusiforme El tercer estadio larvario tiene una longitud cuando está completamente desarrollado de 2 a 2,5 mm; es más corta y más ancha que la larva de C. psociformis, presentando un dibujo blanco y negro fuertemente contrastado. Los estados de prepupa y pupa tienen lugar en el interior de un pequeño capullo plano, más o menos circular, blanco y que se localiza en grietas de la corteza del tronco, de ramas y sobre hojas. Consta de dos envolturas unidas. S. aleyrodiformis presenta dos generaciones anuales (Kyllington, 1936; Agekyan, 1979). La máxima actividad de adultos en cítricos de Valencia se registró en marzo y de agosto a octubre (Alvis, 2003). Tanto las larvas como los adultos de S. aleyrodiformis se alimentan de todos los estados de Dialeurodes citri, de los que una larva es capaz de consumir entre 70 y 130 huevos e inmaduros a lo largo de su vida (Agekyan, 1979). También se alimentan de todos los estados de Panoychus citri siendo una larva capaz de devorar de 60 a 110 huevos e inmaduros de este ácaro (Agekyan, 1979). OBSERVACIONES REALIZADAS C. psociformis y S. aleyrodiformis son insectos depredadores que se observan con frecuencia en los cultivos de cítricos valencianos. Se ha observado que sus poblaciones sufren fuertes oscilaciones estacionales que parecen estar relacionadas con las diferencias de climatología a lo largo del año. Hemos realizado una serie de observaciones para comparar en laboratorio las dos especies. Hemos pretendido con ello caracterizar de forma más preci- /2

3 sa la morfología de los diversos estados de desarrollo de los dos insectos y de sus capullos pupales para permitir su diferenciación en el campo. Adicionalmente hemos realizado observaciones sobre la duración de los estados de desarrollo y la capacidad de ingestión de las dos especies tanto en la fase larvaria como adulta sobre diversas presas que pueden encontrarse en las parcelas de cítricos. El huevo, tanto en C. psociformis como en S. aleyrodiformis, es de color blanco, tiene una longitud aproximada de 0,5 mm, forma alargada, oval y aplanada en su cara de unión con la superficie de la hoja, con una pequeña proyección del polo anterior fácilmente apreciable en el huevo del S. aleyrodiformis. Su superficie está reticulada, lo que se observa de una manera más clara en el caso de S. aleyrodiformis, dando la apariencia de tener una superficie más lisa en el caso de C. psociformis. El huevo de C. psociformis está cubierto de cera, mientras que no ocurre así en S. aleyrodiformis. La hembra de C. psociformis, tras realizar la puesta del huevo, lo cubre de cera con movimientos del extremo del abdomen a un lado y otro del huevo de manera longitudinal, comportamiento que no hemos observado en la hembra de S. aleyrodiformis. La localización del huevo sobre la hoja caracteriza sobre todo a S. aleyrodiformis, que lo deposita en el borde de la hoja en la mayoría de las ocasiones, mientras que C. psociformis realiza la puesta en cualquier lugar del haz de la hoja. Durante la fase de pupa los Coniopterígidos se protegen con unas envolturas sedosas de forma circular que constituyen quizás el aspecto más característico de estos insectos. Los círculos de seda son claramente visibles sobre las hojas, pudiendo reconocerse las dos especies por su aspecto. Tanto la capa externa como la capa interna muestran unas dimensiones aproximadamente dobles en el caso de C. psociformis que el caso de S. aleyrodiformis. Otra diferencia entre las dos especies se encuentra en la disposición de las capas, ya que en el caso de S. aleyrodiformis la capa interior más baja, y cerrada lateralmente por paredes verticales, estando pegada a la capa externa que se encuentra sobre ella por toda su zona central, mientras que en el caso de C. psociformis existen dos capas claramente separadas, una interna y otra externa de mayor tamaño. La observación de la envoltura pupal de S. aleyrodiformis muestra un círculo interno de menor tamaño rodeado de una corona que corresponde a la parte no unida de la capa exterior. En los árboles de los cítricos el capullo pupal se localiza en las hojas periféricas de la copa, sobre todo en la cara sur y en menor proporción en las caras este y oeste, no encontrándose apenas pupas en la cara norte. Prácticamente el 100% de los capullos de C. psociformis se encuentran sobre el nervio central de la hoja, mientras que esta proporción en el caso de S. aleyrodiformis es menor del 50%, disponiéndose el resto tanto en el haz como en el envés de la hoja, en cualquier lugar donde una concavidad permita pegar los bordes de la seda que forma el capullo pupal y que se forme una capa horizontal. Se han encontrado capullos pupales de S. aleyrodiformis sobre fruto, aunque no es muy habitual. Se ha observado también en las muestras recogidas de capullos pupales de ambas especies de Coniopterígidos la presencia de parasitismo, apreciándose en las pupas parasitadas una pequeña bolita negra que corresponde al meconio del parásito y que es visible a través de la envoltura pupal al observarla bajo la lupa. El parasitoide identificado pertenece a la familia Ceraphronidae dentro del orden Hymenoptera y probablemente se trate de las especies Aphanogmus steinitzi y/o Dendrocerus halidayi Curtis reportadas como parasitoide de C. psociformis y S. aleyrodiformis en Italia (Sinacori et al. 1992), aunque esto último no se ha comprobado con certeza. Tabla 1. Dimensiones (en mm) (± el error estándar) del capullo pupal de seda de los Coniopterígidos C. psociformis y S. aleyrodiformis. Su forma es aproximadamente elíptica y se dan los diámetros mayor y menor. capa externa capa interna nº de observaciones Largo ancho largo ancho Conwentzia psociformis 39 10,3 ± 0,2 7,5 ± 0,3 4,6 ± 0,1 3,5 ± 0,1 Semidalis aleyrodiformis 19 4,5 ± 0,1 3,6 ± 0,1 2,7 ± 0,1 1,8 ± 0,1 3/

4 El estado adulto es muy similar en C. psociformis y S. aleyrodiformis lo que dificulta la identificación de ambas especies. Sin embargo hay una serie de caracteres morfológicos que pueden ayudar a su distinción. El tamaño global del insecto es mayor en C. psociformis, aproximadamente de 7-8 mm, y algo menor en S. aleyrodiformis (de 6 a 7 mm). El tamaño del primer par de alas es mayor en C. psociformis, siendo algo alargado en su parte posterior, mientras que el primer par de alas de S. aleyrodiformis es más pequeño y más redondeado en su parte final. En C. psociformis el segundo par de alas presenta una fuerte reducción respecto al primer par, mientras que en S. aleyrodiformis esta reducción no es tan acusada. Las antenas son moniliformes, mucho más largas en C. psociformis que en S. aleyrodiformis. El cuerpo de C. psociformis es grande, con el abdomen alargado y estrecho en su parte final, mientras que el cuerpo de S. aleyrodiformis es más pequeño con un abdomen más corto y sin un estrechamiento tan marcado en su extremo. El abdomen permite diferenciar a machos y hembras. En C. psociformis el macho presenta un oscurecimiento del extremo del abdomen, lo que no ocurre en la hembra. En S. aleyrodiformis el abdomen del macho es más estrecho que el de la hembra. Nuestras observaciones son en líneas generales son coincidentes con observaciones previas sobre la morfología y el comportamiento de las dos especies de Coniopterígidos realizadas por otros autores. Destaquemos como aportaciones originales el hecho de que el huevo de C. psociformis aparece cubierto de cera, lo que no ocurre en el huevo de S. aleyrodiformis, las diferencias en la localización de los huevos, que aparecen en el caso de C. psociformis junto al nervio central de la hoja o en el limbo foliar, mientras que en S. aleyrodiformis se encuentran generalmente en el borde de la hoja y ocasionalmente junto al nervio central. Otra aportación original de nuestro trabajo es la localización del capullo pupal en la hoja de las dos especies de depredadores. C. psociformis lo construye sobre el nervio central aproximadamente en el centro del haz de la hoja, mientras que la localización del capullo de S. aleyrodiformis es variable ya que se puede encontrar, tanto en al haz como en el envés de la hoja, en cualquier hueco, esté o no junto al nervio central, o incluso sobre el fruto, lo que no se ha observado en C. psociformis. Hemos comprobado en experiencias de laboratorio que la duración de la fase de huevo es algo mayor en Semidalis aleyrodiformis que en Conwentzia psociformis, reduciéndose en ambas especies al aumentar la temperatura. La duración de la fase larvaria es similar en ambas especies y poco influenciada por la temperatura, oscilando alrededor de 20 a 30 días. Ambas especies completan todos los estados inmaduros en unos 40 días. La duración de la fase de pupa oscila de 10 a 25 días según la temperatura. En relación con los adultos, en el caso de S. aleyrodiformis la duración de la vida de los adultos se reduce notablemente a temperatura baja, de 14ºC. Además, a esta temperatura las larvas de S. aleyrodiformis son incapaces de completar su desarrollo. En el campo S. aleyrodiformis parece que predomina en verano y C. psociformis en invierno. La capacidad de ingestión de ácaros presa por parte de C. psociformis y S. aleyrodiformis es independiente de si la presa es Tetranychus urticae o Panonychus citri. C. psociformis ingiere más presas que S. aleyrodiformis y las larvas devoran más presas que los adultos. La capacidad de ingestión oscila entre 20 presas diarias para el adulto de S. aleyrodiformis y cerca de 50 presas para la larva de C. psociformis. Estimamos que cada depredador de las dos especies puede consumir de 1000 a 1500 ácaros a lo largo de su vida. Además, ambas especies de depredadores devoran huevos de Aleurothrixus floccosus en proporción similar, ingiriendo de 30 a 40 huevos diarios las larvas L3 y L4 y los adultos, unos 20 huevos diarios las larvas L2 y alrededor de unos 5 huevos diarios la primera fase larvaria. REFERENCIAS Agekyan, N.G A little known entomophagous insect, Semidalis aleyrodiformis Stephens (Neuroptera, Coniopterygidae), in Adzharia. Entomological Review, 57: Alvis, L Identificación y abundancia de artrópodos depredadores en los cultivos de cítricos valencianos. Tesis doctoral. Universidad Politécnica de Valencia. Carvalho, B. A. y Franco, J. C Coniopterigídeos asociados aos citrinos García-Marí, F., Costa Comelles, J., y Ferragut, F Acaros de las plantas /4

5 cultivadas y su control biológico. Ediciones Pisa. 175 pp. Killington, F.J A monograph of the British Neuroptera. London, Royal Society. Vol. 1. Marin, F. y V.J. Monserrat Contribución al conocimiento de los neurópteros de Valencia (Insecta, Neuroptera). Boletin de la Asociacion Espanola de Entomologia 19(3-4): Meinander, M A revision of family Coniopterygidae (Planipennia). Acta Zoologica Fennica, 136: Monserrat, V. J Contribución al conocimiento de los Neuropteros de Alicante (Neur. Planipennia). Mediterránea Serv. Biol., 7: Principi, M. M. y Canard, M Les organismes auxiliaires en verger de pommiers. OILB/SROP, Ripollés, J. L. y Meliá, A Primeras observaciones sobre la proliferación de Conwentzia psociformis (Curt) (Neuroptera, Coniopterygidae), en los cítricos de Castellón de la Plana. Bol. Serv. Plagas, 6: Sinacori, A., Mineo, G. y Lo Verde, G Osservazioni su Aphanogmus steinitzi Priesner (Hym. Ceraphronidae) parassitoide di Conwentzia psociformis (Curtis) (Neur. Coniopterygidae). Phytophaga, 4: Withycombe, C. L Notes on the biology of some British Neuroptera. Entomologist, 57: Withycombe, C. L Some aspects of the biology and morphology of the Neuroptera. with special reference to the immature stages and their possible phylogenetic significance. Trans. Entomol. Soc. London, 1924: /

6 Foto 1 Huevo de Semidalis aleyrodiformis, de superficie reticulada y un polo alargado. Foto 2 Huevo de Conwentzia psociformis, cubierto de cera.. Foto 3 Larva de Conwentzia psociformis, de aspecto alargado. Foto 4 Larva desarrollada de Conwentzia psociformis.. Foto 5 Larva de Semidalis aleyrodiformis, de aspecto redondeado. Foto 6 Pupa de Conwentzia psociformis, formada por dos capas de seda separadas. Foto 7 Pupa de Conwentzia psociformis en una colonia de Panonychus citri. Foto 8 Pupa de Semidalis aleyrodiformis. Foto 9 Las dos capas de seda de la pupa de Semidalis aleyrodiformis estan unidas por el centro. Foto 10 Adulto de coniopterígido. Foto 11 Adulto de coniopterigido. Foto 12 Adulto de Conwentzia psociformis, con el segundo par de alas mucho mas pequeño que el primero. Foto 13 Adulto de Semidalis aleyrodiformis, con el segundo par de alas casi igual que el primero. Foto 14 Pupa de Semidalis aleyrodiformis parasitada por un himenóptero Ceraphronidae. 6/