INFLUENCIA DE LA TEMPERATURA Y LA HUMEDAD RELATIVA EN LA BIOLOGÍA DE Triatoma mexicana (HEMIPTERA: REDUVIIDAE) BAJO CONDICIONES DE LABORATORIO.

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1 INFLUENCIA LA TEMPERATURA Y LA HUMEDAD RELATIVA EN LA BIOLOGÍA Triatoma mexicana (HEMIPTERA: REDUVIIDAE) BAJO CONDICIONES LABORATORIO. Influence of temperature and relative humidity on the biology of Triatoma mexicana (Hemiptera: Rediviidae) under laboratory conditions José Alejandro Martínez-Ibarra 1, Mauro Omar Vences 2, Mónica Novelo-López 1, Jazmín Yesenia Montes-Ochoa 1, Paz María Salazar-Schettino 2, Rafael Bustos-Saldaña 1. 1 Área de Entomología Médica, Centro Universitario del Sur, Universidad de Guadalajara, A.P. 20, Ciudad Guzmán, Jalisco, México. 2 Laboratorio de Biología de Parásitos, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México. aibarra@cusur.udg.mx Palabras Clave: Triatoma mexicana, biología, condiciones de laboratorio. Introducción En México, de las 34 especies encontradas de triatominos, por lo menos 10 de ellas son consideradas como importantes vectores de Trypanosoma cruzi, porque tienen altos índices entomológicos, una extensa distribución en el país, contacto frecuente con las poblaciones humanas y alta capacidad de domiciliación (Guzmán-Bracho, 2001; Cruz- Reyes and Pickeri-López, 2006). Triatoma mexicana (Herrich-Scaeffer) tiene un importante papel en la transmisión de T. cruzi a las poblaciones humanas en cuatro estados del centro de México (Hidalgo, Querétaro, San Luis Potosí y Guanajuato), debido a que puede ser una fuente de infección de T. cruzi en los domicilios y zonas silvestres (Zárate and Zárate 1985, Vidal-Acosta et al. 2000, Galvão et al. 2003, Becerril-Flores et al. 2007, Salazar-Schettino et al. 2007). La biología, comportamiento y parámetros biológicos de esta especie no han sido documentados; en consecuencia, tomando en cuenta las asociaciones de esta especies en el ambiente natural y artificial, el objetivo de este estudio fue conocer la influencia de la temperatura y la humedad relativa en el ciclo de vida y desarrollo reproductivo de T. mexicana en México para estimar su capacidad de transmisión de T. cruzi. Materiales y Método Para el desarrollo de este estudio fue usada la segunda generación de la colonia de laboratorio establecida en 2006 de especimenes capturados en Tierra Blanca, Gto. La colonia fue mantenida a 27 ± 1 C, 75 ± 10 % de humedad relativa (rh) y alimentada semanalmente en conejos Nueva Zelanda inmovilizados. Los huevos fueron colectados por fecha de ovoposición, para iniciar tres cohortes de 200 cada una. Después de eclosionar, las tres cohortes fueron separadas; los individuos fueron confinados en grupos de 10 en recipientes de plástico (5.5 cm de diámetro x 10.5 cm de altura), con un soporte de papel en forma de acordeón, para ser usado como refugio. Tres días después de la eclosión, cada cohorte de ninfas fue alimentada con conejos Nueva Zelanda durante una hora hasta lograr la primera alimentación sanguínea, después se les alimentó semanalmente. Las ninfas fueron observadas desde del comienzo de la alimentación hasta una hora postalimentación, para registrar sus comportamientos de alimentación y defecación. Los insectos fueron mantenidos en incubadoras diferentes, con 698

2 condiciones de temperatura y humedad relativa (hr) distintas; cohorte A: 25 1 ºC y 50 5 % hr; cohorte B: 25 1 ºC y 75 5 % hr; cohorte C: 30 1 ºC and 75 5 % hr. Fueron observados diariamente para registrar las mudas o muertes. Las variables que mostraron una distribución normal fueron comparadas por análisis de varianza (ANOVA) y se realizaron comparaciones usando la prueba de Scheffé. La prueba no paramétrica de Wilcoxon fue usada para variables sin distribución normal. Las diferencias fueron consideradas significativas cuando P < Resultados El porcentaje de eclosión varió de 49% a 57.5%, incrementándose conforme aumentaron la temperatura y humedad a las que estaban sometidas las cohortes. El periodo promedio de desarrollo desde huevo a adulto fue significativamente (p < 0.05) más corto en la cohorte C (30 o C /75 % hr) (Cuadro 1). Cuadro 1. Ciclos de desarrollo de huevo a adulto en tres cohortes de Triatoma mexicana, criadas bajo tres combinaciones diferentes de temperatura y humedad relativa. Duración en días Ínstar n Media ± n Media ± n Media ± Huevo-NI NI- NII ± ± ± 11.4 NII-NIII ± ± ± 8.5 NIII-NIV ± ± ± 9.5 NIV-NV ± ± ± 8.9 NV-AD ± ± TOTAL ± Los ejemplares de la cohorte A (25/50) tomaron un número medio de alimentaciones significativamente (p < 0.05) más alto que las otras dos cohortes bajo estudio (Cuadro 2). Cuadro 2. Número de alimentaciones sanguíneas por estadio en tres cohortes de Triatoma mexicana, criadas bajo tres combinaciones diferentes de temperatura y humedad relativa. Número de alimentaciones sanguíneas Ínstar n Media ± n Media ± n Media ± NI- NII ± ± ± 0.4 NII-NIII ± ± ± 1.4 NIII-NIV ± ± ± 0.7 NIV-NV ± ± ± 0.9 NV-AD ± TOTAL La mortalidad ninfal fue más alta en primer ínstar, independientemente de la cohorte. Igualmente, las variantes en las condiciones de humedad y temperatura entre 699

3 cohortes, no influyeron en el porcentaje de ninfas muertas en cada cohorte, ya que este fue similar (p > 0.05) entre las tres cohortes bajo estudio (Cuadro 3). Tabla 3. Mortalidad por ínstar, en tres cohortes de Triatoma mexicana, criadas bajo tres combinaciones diferentes de temperatura y humedad relativa. Mortalidad por ínstar Ínstar n Media ± n Media ± n Media ± I II III IV V TOTAL 57 (41.9) 60 (45.5) 64 (44.3) El tiempo medio de alimentación fue de más de 20 min en la mayoría de los ínstares (Cuadro 4). No se registraron diferencias significativas (p > 0.05) cuando se compararon las tres cohortes. Cuadro 4. Tiempo medio de alimentación en tres cohortes de Triatoma mexicana, criadas bajo tres combinaciones diferentes de temperatura y humedad relativa. Tiempo de alimentación Ínstar n Media ± n Media ± n Media ± I ± ± ± 12.1 II ± ± ± 9.4 III ± ± ± 8.3 IV ± ± ± 12.4 V ± ± ± 9.9 TOTAL ± ± ± 7.7 Discusión El ciclo biológico de un triatomino puede verse influenciado por varios factores, como la especie, disponibilidad y tipo de fuente de alimentación y condiciones ambientales, como humedad y temperatura (Guarneri et al., 2000a, b; Martínez-Ibarra et al., 2005, 2006). Las variantes en las condiciones de temperatura y humedad relativa influenciaron positivamente la duración del ciclo de desarrollo de T. mexicana, acortándose este en relación con los incrementos en la temperatura o humedad relativa. Resultados similares fueron registrados para Triatoma protracta (García-Da Silva, 1989), Meccus (= Triatoma) picturatus (= picturata) (Barbosa-Gomes and García-Da, Silva 2001) y Meccus (= Triatoma) pallidipennis (Villegas-García and Santillán-Alarcón, 2004). Los tiempos promedio de desarrollo de las tres cohortes estudiadas de T. mexicana alimentadas en conejos, fueron superiores a los de la mayoría de las especies de triatominos mexicanos, como días para M. mazzottii, alimentada semanalmente sobre conejos y 700

4 mantenida a 27 ± 2 C y 70% rh (Malo et al., 1993) y ± 6.5 para esta misma especie, alimentada semanalmente sobre conejos y mantenida a 27 ± 1 C y 75 ± 10% rh (Martínez- Ibarra et al., 2005). Igualmente, los tiempos promedio de desarrollo en este estudio fueron mayores que los de otras especies de triatominos mexicanos del mismo complejo que T. mexicana (Martínez et al. 2006) como los ± 15.8 y ± 22.9 días para M. picturatus alimentada semanalmente sobre gallinas y conejos, respectivamente (Martínez- Ibarra et al., 2003a), los ± 22.7 y ± 34.8 días para M. phyllosomus alimentada semanalmente sobre gallinas y conejos respectivamente (Martínez-Ibarra et al., 2006); los ± 34.8 días para M. longipennis alimentada semanalmente con gallinas (Martínez- Ibarra et al., 2003b) y el tiempo promedio registrado de días para M. pallidipennis alimentada semanalmente sobres conejos (Martínez-Ibarra and Novelo-López, 2004); éstas cinco especies mantenidas bajo condiciones de laboratorio similares. Por último, el tiempo de desarrollo fue mayor a los datos reportados por Martínez-Ibarra and Katthain-Duchateau (1999) quienes registraron un tiempo promedio de 168 ± 11.7 días también para M. pallidipennis alimentada semanalmente sobre gallinas y mantenidas a 27 ± 2 C y 60 ± 5% rh. El porcentaje de incubación de huevos en triatominos mexicanos es comúnmente de alrededor de 70% o más bajo; como en M. longipennis (76.9%) (Martínez-Ibarra et al., 2003b), M picturatus (75 y 72 %) alimentada sobre conejos y gallinas, respectivamente (Martínez-Ibarra et al., 2003a), M. pallidipennis (72 y 60 %) alimentada sobre conejo y gallinas, respectivamente (Martínez-Ibarra and Katthain-Duchateau, 1999; Martínez-Ibarra and Novelo-López, 2004), T. dimidiata (66.7%) (Martínez-Ibarra et al., 2001), M mazzotti (58.7%) (Malo et al., 1993) y T. mexicana en este estudio. El porcentaje de mortalidad mas bajo fue en las mudas de tercero a cuarto y de este a quinto ínstares, similar a lo registrado en otros estudios (Martínez-Ibarra and Katthain- Duchateau, 1999; Martínez-Ibarra et al., 2003b, 2006; Martínez-Ibarra and Novelo López, 2004). En las ninfas jóvenes (primero, segundo y tercer estadio), la mortalidad pareció ser debida a una incapacidad para alimentarse, dado que los insectos muertos tenían poco contenido intestinal. La mortalidad más alta fue en primer ínstar, similar a los dos ciclos (alimentados en gallina y conejo) de M. mazzottii, y a M. bassolsae alimentada en gallinas (Martínez-Ibarra et al. 2006).En contraste con las ninfas jóvenes, la mortalidad de las ninfas mayores ocurrió durante la muda. El porcentaje de mortalidad acumulada en este estudio fue significativamente (p < 0.05) mayor que los de M. longipennis y M. mazzottii (Martínez-Ibarra et al., 2003b, 2006) y similar al de M. pallidipennis y M. phyllosomus (Martínez-Ibarra and Katthain-Duchateau 1999, Martínez-Ibarra et al. 2006). Al parecer, las variantes en las condiciones de temperatura y hr no influenciaron el tiempo de alimentación, ello debido probablemente a que T. mexicana es una especie con un alto grado de adaptabilidad al ambiente, Los tiempos medios de alimentación de T. mexicana fueron similares a los de las otras seis especies del complejo de M. phyllosomus (Martínez-Ibarra et al., 2003a, b, 2004, 2005, 2006; Martínez-Ibarra and Novelo-López, 2004), todas estas especies consideradas como de las mas importantes vectores en la transmisión de T. cruzi a las poblaciones humanas en México (Guzmán-Bracho, 2001; Cruz-Reyes and Pickeri-López, 2006). De acuerdo con los parámetros estudiados en esta investigación, la temperatura y humedad no influyen en el comportamiento de T. mexicana, y sólo parcialmente lo hacen sobre algunos parámetros biológicos, como la duración del ciclo y el número de alimentaciones necesario para cambiar de estadio. Se puede concluir igualmente que T. 701

5 mexicana podría ser considerada como una especie de moderada potencialidad como vector de T. cruzi a las poblaciones humanas. Literatura Citada Barbosa-Gómes, A. and I. García-da Silva Influência da temperatura na biología de Triatomíneos. XXII. Triatoma picturata Usinger, 1939 (Hemiptera: Reduviidae). Entomología y Vectores, 8(2): Becerril-Flores, M. A., E. Rangel-Flores, J. L. Imbert-Palafox, J. V. Gómez-Gómez, A. H. Figueroa-Gutiérrez Human infection and risk of transmission of Chagas disease in Hidalgo state, Mexico. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 76: Cruz-Reyes, A. and J. M. Pickeri-López Chagas disease in Mexico: an analysis of geographical distribution during the past 76 years- A review. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 101: Galvão, C., R.Carcavallo, D. Rocha-Da Silva and J. Jurberg A checklist of the current valid species of the subfamily Triatiominae Jeannel, 1919 (Hemiptera: Reduviidae) and their geographical distribution, with nomenclatural and taxonomic notes. Zootaxa 202: García-da Silva, I Influência da temperatura na biología de Triatomíneos. XIV. Triatoma protracta (Uhler, 1984)(Hemiptera, Reduviidae). Revista da Patología Tropical 18(1): Guarneri, A. A., M. H. Pereira and L. Diotaiuti. 2000a. Influence of the blood meal source on the development of Triatoma infestans, Triatoma brasiliensis, Triatoma sordida, and Triatoma pseudomaculata (Heteroptera, Reduviidae). Journal of Medical Entomology 37: Guarneri, A. A., L. Diotaiuti, N. F. Gontijo, A. F. Montijo and M. H. Pereira. 2000b. Comparison of feeding behaviour of Triatoma infestans, Triatoma brasiliensis and Triatoma pseudomaculata in different host by electronic monitoring of the cibarial pump. Journal of Insect Physiology 46: Guzmán-Bracho, C Epidemiology of Chagas disease in Mexico: an update. Trends in Parasitology 17: Malo, E. A., A. Ramírez-Novelo, L. Cruz-López and J. C. Rojas Life cycle and influence of age and feeding on the first mating of Triatoma mazzottii (Hemiptera: Reduviidae). Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 88: Martínez-Ibarra, J. A., and G. Katthain-Duchateau Biology of Triatoma pallidipennis (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 94: Martínez-Ibarra, J. A., A. Miguel-Álvarez, J. I. Arredondo-Jiménez and M. H. Rodríguez- López Update on the biology of Triatoma dimidiata Latreille (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Journal of the American Mosquito Control Association, 17: Martínez-Ibarra, J. A., M. Novelo-López, M. R. Hernández-Robles and Y. Grant-Guillén. 2003a. Influence of the blood meal source on the biology of Meccus picturatus Usinger 1939 (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) under laboratory conditions. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 98: Martínez-Ibarra, J. A., Y. Grant-Guillén and D. M. Martínez-Grant. 2003b. Feeding, defecation and development times of Meccus longipennis Usinger 1939 (Hemiptera: 702

6 Reduviidae: Triatominae) under laboratory conditions. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 98: Martínez-Ibarra, J. A. and M. Novelo-López Biological parameters of Triatoma pallidipennis Stal (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Folia Entomológica Mexicana, 43: Martínez-Ibarra, J. A., Y. Grant-Guillén, B. Nogueda-Torres and F. Trujillo-Contreras Influence of the blood meal source on the biology of Meccus longipennis Usinger 1939 (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Journal of the American Mosquito Control Association, 20: Martínez-Ibarra, J. A, B. Nogueda-Torres, E. Paredes González, R. Alejandre-Aguilar, M. Solorio-Cibrián, S. P. Barreto, H. I. Gómez-Estrada and J. C. Trujillo-García Development of Triatoma rubida sonoriana, Triatoma barberi, and Meccus mazzottii (Heteroptera, Reduviidae) under laboratory conditions. Journal of the American Mosquito Control Association, 21(3): Martínez-Ibarra, J. A, R. Alejandre-Aguilar, A. Torres-Morales, J. C. Trujillo-García, B. Nogueda-Torres and F. Trujillo-Contreras Biology of three species of the Meccus phyllosomus complex (Hemiptera: Reduviidae Triatominae) fed on blood of hens and rabbits. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 101(7): Salazar-Schettino, P. M., J. S. Rosales-Piña, G. Rojas-Wastavino, M. Cabrera-Bravo, M. Vences-Blanco and J. López-Cárdenas Triatoma mexicana (Hemiptera: Reduviidae) in Guanajuato, Mexico: house infestation and seasonal variation. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz,102(7): Vidal-Acosta, V., S. Ibáñez-Bernal and C. Martínez-Campos Infección natural de chinches Triatominae con Trypanosoma cruzi asociadas a la vivienda humana en México. Salud Pública de México, 42: Villegas-García, J. C. and S. Santillán-Alarcón The influence of two different temperatures on Meccus pallidipennis Stal, 1872 (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) in laboratory. Entomología y Vectores, 11(3): Zárate, L. G. and R. J. Zárate A checklist of the Triatominae (Hemiptera: Reduviidae) of Mexico. International Journal of Entomology 27: