COMPOSICION DIETARIA DEL PEZ INVASOR, COMPLEJO PTEROIS VOLITANS/MILES (PISCES: SCORPAENIDAE) EN SANTA MARTA Y EL PARQUE NACIONAL NATURAL TAYRONA

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1 COMPOSICION DIETARIA DEL PEZ INVASOR, COMPLEJO PTEROIS VOLITANS/MILES (PISCES: SCORPAENIDAE) EN SANTA MARTA Y EL PARQUE NACIONAL NATURAL TAYRONA LAURA MUÑOZ ESCOBAR TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial para optar al título de BIÓLOGA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGÍA Bogotá D.C. Mayo 24 de 2010

2 COMPOSICION DIETARIA DEL PEZ INVASOR, COMPLEJO PTEROIS VOLITANS/MILES (PISCES: SCORPAENIDAE) EN SANTA MARTA Y EL PARQUE NACIONAL NATURAL TAYRONA LAURA MUÑOZ ESCOBAR Dra. INGRID SCHULER, Ph. D Decana académica Facultad de ciencias Dra. Andrea Forero, M. Sc. Directora Carrera de Biología

3 COMPOSICION DIETARIA DEL PEZ INVASOR, COMPLEJO PTEROIS VOLITANS/MILES (PISCES: SCORPAENIDAE) EN SANTA MARTA Y EL PARQUE NACIONAL NATURAL TAYRONA LAURA MUÑOZ ESCOBAR APROBADO Director Diego Luis Gil Agudelo Ph.D. Ciencias del Mar Coordinador Línea de Investigación en Biología y Estrategias de Conservación Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives de Andrés- INVEMAR Jurado Fabio Gómez Delgado M.Sc. (c) Biodegradación de residuos de hidrocarburos Pontificia Universidad Javeriana

4 NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución N o 13 de julio de 1946: "La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará porque no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y porque las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia".

5 Resumen El pez león (complejo Pterois volitans/miles) se encuentra establecido en las costas colombianas. Se reportó su presencia por primera vez en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina en mayo de 2009, pero su abundancia ha aumentado significativamente durante último año, siendo ahora común encontrarlo en prácticamente toda la costa Caribe colombiana. En el presente estudio se analizaron los componentes de la dieta del pez león en Santa Marta y el Parque Nacional Natural Tayrona, por medio de análisis de contenidos estomacales de especímenes colectados entre marzo y abril de 2010 en diferentes bahías del Parque Nacional Natural Tayrona y el área de Santa Marta. Se analizaron 37 especímenes que fueron colectados y sacrificados con la ayuda de eugenol o por arpón banda elástica. Dieciséis especímenes presentaron contenidos estomacales, en los cuales se identificaron 5 familias de teleósteos (Apogonidae, Gobiidae, Serranidae, Clupeidae y Pomacentridae) y algunos crustáceos como componentes de la dieta del pez león. Algunos de los organismos encontrados pertenecen a familias de importancia ecológica y económica, lo cual puede traer problemas a poblaciones de peces locales como ha sucedido en otras latitudes. Por lo anterior, esta especie debe ser controlada y manejada en el área para evitar pérdida de la diversidad y abundancia de especies ecológica y comercialmente importantes para Colombia, teniendo en cuenta la importancia económica de la región, la cual ya se encuentra sometida a diferentes agentes de estrés causados por el desarrollo costero. D. Gutierrez-Pelaez, 2010

6 1. Introducción En aspectos biológicos se denominan especies invasoras a aquéllas que se establecen por fuera de su rango nativo de distribución (Molnar et al, 2008), y son reconocidas por causar efectos deletéreos en los ecosistemas invadidos (Crooks, 2002). Estas especies son consideradas peligrosas debido a que pueden afectar las funciones normales de los ecosistemas; cambiar la diversidad y abundancia de organismos nativos e incluso llevar a éstas a la extinción (Ruiz et al., 1997; Ruiz et al., 1999). Además, no solo afectan al ecosistema por competencia o consumo de las especies nativas, sino que también cambian las interacciones de todas las especies presentes en el ecosistema, alterando su equilibrio (Vitousek et al, 1997). Aunque existe evidencia de los efectos deletéreos que causan las especies invasoras, hasta hace poco se creía que las introducciones marinas eran mejoras al ecosistema e industrias pesqueras y por lo tanto no se consideraban agentes de estrés (Hare y Whitfield, 2003). Se acepta que existen cinco mecanismos para la introducción de especies marinas: aguas de lastre, liberación accidental y/o intencional de especímenes para la industria de la acuicultura, liberación accidental y/o intencional de especímenes de acuarios, expansión del rango natural y movimiento por canales (Ruiz et al, 1997; Hare y Whitfield, 2003), siendo la introducción por aguas de lastre la que más ha aportado especies exóticas en los ecosistemas marinos (Ruíz et al, 1997). Recientemente se ha encontrado que el comercio de especies de acuicultura tanto para la pesca como para los acuaristas aficionados puede ser un vector importante de introducción de especies marinas (Padilla y Williams, 2004, Semmens et al, 2004). En la última década se ha observado la introducción de una especie marina que ha prendido las alarmas alrededor del Atlántico: el Pez León 1. Este pez proviene del Indo-Pacífico y solo pudo haber llegado al Atlántico por liberación accidental y/o intencional de acuaristas aficionados o por el movimiento de aguas de lastre (Whitfield et al, 2002; Hare y Whitfield, 2003). Se ha confirmado que la introducción de este pez puede ser contraproducente para los ecosistemas marinos del Atlántico debido al veneno que posee y su dieta carnívora, ya que al ser venenoso 1 Schultz (1986) diferenció Pterois volitans de P. miles, y aunque Hamner y colaboradores (2007) encontraron diferencias genéticas entre P. volitans y P.miles, sus merísticas son muy similares. Por esta razón el complejo Pterois volitans/miles será tratado como pez león.

7 presenta peligro para los seres humanos además de ayudar en su defensa ante posibles predadores, y su dieta puede llevar especies nativas a la extinción ya sea por consumo o por desplazamiento de predadores nativos (Bax et al, 2003; Gurevitch y Padilla, 2004). Estudios de su dieta muestran no solo el peligro que presenta a la composición de especies de peces, sino también el desequilibrio que puede acarrear las comunidades de organismos sésiles, pues se ha registrado que se alimenta de algunas especies herbívoras de las familias Scaridae y Acanthuridae, pudiendo contribuir a proliferación de algas antagonistas a los corales, especies que ya se encuentran en peligro debido a agentes de estrés causados por el hombre, tales como el cambio climático, la eutroficación y la contaminación del agua (Porter et al, 1999; Graham et al, 2006). Pterois spp. también puede causar desequilibrios en la industria pesquera, pues se ha demostrado que se alimenta de juveniles de especies comercialmente importantes (Morris y Akins, 2009). Este pez fue reportado por primera vez en Colombia en el año 2009 por González y colaboradores en San Andrés Islas y en el Parque Nacional Natural Tayrona. Hoy día, el pez león se ha observado en Manaure (La Guajira), en la Isla de Barú y Parque Nacional Natural Corales de Rosario y San Bernardo (Cartagena) e Isla Fuerte y el Golfo de Morrosquillo (Fuller et al, 2009; Navas-Camacho, com. pers.)(figura 1). El objetivo del presente estudio es determinar la composición de la dieta del pez león en Santa Marta y el Parque Nacional Natural Tayrona como primeros pasos para establecer el impacto que esta invasión biológica puede estar teniendo sobre comunidades biológicas nativas del área.

8 Figura 1. Espécimen del pez león fotografiado en el barco hundido (Bahía de Gaira) a 15 metros de profundidad (Abril 2010). Fotografía de David Gutiérrez (Tienda de Buceo El Rodadero) 2. Justificación y Planteamiento del Problema El pez león fue reportado en Colombia por primera vez en Mayo de 2009 en San Andrés Islas, observándose luego en el Parque Nacional Natural Tayrona (González et al., 2009). Se conoce que este organismo presenta una dieta carnívora, predando sobre invertebrados y peces, especialmente en ambientes arrecifales. La dieta del pez león fue estudiada por Morris y Akins (2009) en las Bahamas, reportando 21 familias de Teleósteos y algunos crustáceos como presas de este invasor. Albins y Hixon (2008) a través de experimentos in situ realizados en las Bahamas, evidenciaron una reducción del 79% en el reclutamiento de peces arrecifales nativos en zonas con presencia de peces león comparado con zonas que no experimentaban la invasión.

9 Por estas razones, la presencia del pez león en aguas colombianas supone cambios profundos en las poblaciones de organismos nativos, especialmente de peces. Así, el presente proyecto pretende estudiar los hábitos alimenticios del pez león en Colombia. Siendo éste el primer proyecto de este tipo en el país, se convierte en línea base para el estudio de los impactos que puede llegar a tener este invasor sobre los ecosistemas marinos y las industrias pesqueras tanto en Colombia como en el Atlántico Sur Occidental. 3. Marco teórico Las especies invasoras son consideradas uno de los mayores peligros para ecosistemas terrestres y acuáticos (Wilcove et al, 1998; Davis, 2003; Gurevitch y Padilla, 2004). Sin embargo, en algunas ocasiones las introducción de peces marinos ha sido considerada una mejoría para ecosistemas, ya que potencializa la producción de ciertas especies de importancia para la industria pesquera y de acuacultura (Hare y Whitfield, 2003). Recientemente se han realizado estudios sobre la influencia que tienen las especies invasoras en el ambiente marino, en los cuales se comprueba el peligro que presentan estas especies en los ecosistemas marinos. Molnar et al. (2008) realizaron una revisión de las especies introducidas que podrían convertirse en invasoras. De las 329 especies que estudiaron, 268 presentan un potencial peligro, ya que no habría manera de controlarlas. En cuanto a los ecosistemas arrecifales, Bax y colaboradores (2003) confirmaron que la presencia de especies invasoras en estos ecosistemas son la causa principal para el cambio ecológico de las comunidades, pues se alimentan o compiten con las especies nativas. Estos estudios consideran que los principales peligros radican en la introducción de crustáceos, moluscos y algas, pero poco se sabe de los efectos de la introducción de peces. Randall (1997) en su estudio en Hawaii reportó la introducción intencional de 21 especies de peces, de las cuales 7 se han establecido y 4 se han considerado como introducciones desafortunadas dado que están afectando la industria pesquera y posiblemente al ecosistema pues

10 se ha encontrado que se alimentan de peces, crustáceos y cefalópodos. De las 7 especies establecidas se destaca Lutjanus kasmira, debido a que es poco apetecida por los pescadores por su pequeño tamaño, y es la segunda especie más abundante en los arrecifes de Hawaii (Friedlander et al, 2002). Las especies introducidas según el Convenio de Diversidad Biológica son aquellas introducidas fuera de su rango natural ya sea de manera intencional o accidental, las cuales pueden establecerse formando nuevas poblaciones, denominándose una especie establecida. Pero estas especies al interactuar con otros estresantes ecosistémicos, tales como el cambio climático, la sobrepesca, eutroficación y las catástrofes naturales pueden convertirse en especies invasoras (Hare y Whitfield, 2003; García-Clavijo et al, 2010), que pueden alterar el equilibrio de las poblaciones nativas, e incluso llevar especies a la extinción (Bax et al., 2003). Stachowicz y colaboradores (2002) demostraron que los ecosistemas que tienen mayor diversidad son menos propensos al establecimiento de las especies invasoras, pero en el Atlántico la diversidad de agentes estresantes presentes debido al desarrollo y el crecimiento de las poblaciones costeras, ha producido una reducción en la diversidad, convirtiendo los ecosistemas costeros en posibles blancos de invasiones. Se ha establecido que la introducción de especies marinas puede darse por cinco mecanismos (Ruiz et al., 1997, Hare y Whitfield, 2003; García-Clavijo et al., 2010): 1. Expansión del rango natural. 2. Liberación intencional de especies de acuicultura o pesquerías, junto con sus correspondientes asociados (parásitos u organismos de vida libre). 3. Liberación intencional y/o accidental por acuaristas aficionados. 4. Movimiento por medio de canales. 5. Transporte de organismos en aguas de lastre. Aunque el mecanismo más importante para la introducción de especies marinas son las aguas de lastre (Ruiz et al., 1997), la mayoría de las introducciones marinas se han dado por la liberación intencional para el desarrollo pesquero y más recientemente la liberación de acuaristas

11 aficionados (Randall, 1987, Hare y Whitfield, 2003; Padilla y Williams, 2004, Semmens et al, 2004). Se ha reportado la introducción de 573 especies de peces en los Estados Unidos (de aguas dulces y marinas), pero solo 34 son marinas (Fuller et al., 2009). La Estrategia Regional de Biodiversidad para los Países del Trópico Andino (2001) registraron 227 especies exóticas sin incluir algas ni peces marinos, García-Clavijo y colaboradores (2010) reportan 16 especies introducidas en Colombia, de las cuales se identifican una macro-alga, un Cnidario, un poliqueto, cuatro moluscos, cuatro crustáceos y cuatro peces, incluyendo el pez león. La introducción del pez león (complejo Pterois volitans/miles) aparentemente sucedió por liberación accidental, pues en 1992 se dio una liberación accidental de varios especímenes en la Bahía de Biscayne, Florida (Cortenay, 1995), aunque ha sido reportado en el Atlántico desde 1985 en la Florida (Morris y Akins, 2009), pero solo se ha visto un aumento en su densidad desde el 2000 (Whitfield et al, 2002). La introducción de este pez en las aguas del Atlántico puede llegar a causar impactos negativos sobre los ecosistemas marinos (Hare y Whitfield, 2003), debido a su voraz apetito (Whitfield et al, 2002). Este pez es una de las pocas especies exóticas que se ha establecido en la costa Atlántica de Estados Unidos, las Bahamas, Cuba, Republica Dominicana, México y Honduras, expandiéndose hasta Bermudas y llegando hasta el Caribe Colombiano (Schofield, 2009). Su estrategia de alimentación no es novedosa en el Atlántico, pero las especies nativas no se encuentran familiarizadas con el pez león, lo cual le puede dar una mayor eficacia alimenticia (Hare y Whitfield, 2003). Courtenay (1995) realizó el primer reporte del Pez León en Biscayne Bay, anotando también observaciones de este pez en tres localidades sureñas de Florida, aunque Morris y Akins (2009) reportan la presencia de este pez desde 1985, cuando un pescador extrajo un espécimen en Playa Dania, Florida. En el 2002 Whitfield y colaboradores reportaron la presencia de este pez en costas de Carolina del Norte, Georgia y Florida, junto con la colección de algunos juveniles en Long Island, Nueva York. Luego de estos primeros reportes, se ha dado una expansión del territorio invadido del pez león de manera descontrolada, encontrándose ya establecido en la costa Atlántica de Estados Unidos, Bermuda, Bahamas, Islas Turks y Caicos, Islas Cayman,

12 Jamaica, República Dominicana, Puerto Rico, México, Honduras y Costa Rica (Schofield, 2009) y ahora Colombia. Esto confirma que la invasión del pez león en el Caribe representa la invasión marina más rápida en la historia (Morris et al 2008). Existen zonas donde la información registrada no es suficiente para determinar el establecimiento de estas poblaciones, como en Belice, Panamá y Colombia (Meister et al., 2005; Schofield, 2009; González et al., 2009), aunque se encuentran grandes poblaciones en zonas como Santa Marta, Colombia (Obs. pers.). Esta rápida expansión de las poblaciones del pez león demuestra el potencial de dispersión de los peces marinos con larvas plantónicas transportadas a través de corrientes marinas (Kimball et al., 2004; Morris et al., 2008). Antes de la invasión del pez león en el Caribe, poco se conocía sobre de su biología o ecología, aunque fuese un pez de importancia comercial entre acuaristas aficionados (Morris et al, 2008). Entre los estudios realizados de su biología y ecología en el Indo-Pacífico se encuentran los realizados por Steinitz en 1959, donde relata la acción del veneno del pez león en su mano. Cohen y Olek (1989) reportaron que en el tejido de las espinas venenosas se encontraba acetilcolina, y una toxina que afectaba la neurotransmisión muscular, lo cual puede tener efectos cardiovasculares y neuromusculares con reacciones paralíticas de las extremidades, junto con hinchazón e incluso pérdida de la sensibilidad alrededor del área afectada (Morris et al, 2008). En el 2005, Singletary y colaboradores realizaron una revisión de los venenos y su tratamiento, aquí describen el veneno del pez león como una sustancia que causa dolores intensos que comienzan alrededor de minutos después de la picadura y que puede durar hasta 12 horas sin el tratamiento adecuado, el cual consiste en sumergir el área afectada en agua caliente ( C) de 30 a 90 minutos. Fishelson (1997) evalúa la alimentación e inanición del pez león, registrando que un adulto de gramos de peso corporal puede consumir hasta 14,6 gramos por día, y que un pez león adulto puede permanecer hasta 12 semanas sin alimento. Luego de la invasión y establecimiento del pez león en aguas del Atlántico, se han realizado múltiples estudios acerca de su biología y ecología como los realizados por Albins y Hixon (2008), quienes muestran como la presencia del pez león reduce en un 79% el reclutamiento de

13 peces arrecifales nativos, al realizar experimentos in situ con arrecifes artificiales/trasladados y cerrados, comparando la presencia del pez león contra áreas de control (sin peces león). Morris & Akins (2009) realizaron estudios de la alimentación de este invasor en aguas del Archipiélago de las Bahamas, encontrando que esta especie se alimenta de 21 familias de peces y de algunos crustáceos. Entre las familias de peces nativos que hacen parte de la dieta del pez león en las Bahamas se encontraban algunas especies de importancia comercial (Serranidos y Lutjanidos) y otros de importancia ecológica (Acanthuridos y Scaridos). En cuanto a su biología, Ruiz-Carus y colaboradores (2006) realizaron estudios acerca de la reproducción del pez león, analizando el potencial reproductivo de especímenes colectados en la Florida. Estudios de su distribución y abundancia han ayudado a entender la magnitud de la invasión, pues en el 2007 Whitfield y colaboradores reportaron aproximadamente 21 peces león por hectárea en la costa atlántica de Estados Unidos. Dos años después Green y Côté (2008) reportaron más de 390 peces por hectárea en las Bahamas, una densidad 18 veces mayor a lo registrado un año antes. Se cree imposible erradicar las poblaciones (Hare y Whitfield, 2003), pero saber el estado en que se encuentran podría ayudar a crear planes de manejo más adecuados, como el desarrollado por Kojis (2009) para las Islas Vírgenes, y los sugeridos por Morris y Whitfield (2009) para el Santuario Nacional Marino Florida Keys. En Colombia se ha registrado la presencia del pez león en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, en el Parque Nacional Natural Tayrona (González et al., 2009), Bahías de Gaira y Santa Marta (Obs. Per.), en el Parque Nacional Natural Corales de Rosario, San Bernardo e Isla Fuerte, en el Darién, Barú y el Golfo de Morrosquillo (Fuller, 2009). Poco se conoce aún sobre el impacto que puede tener esta invasión sobre los ecosistemas marinos de las aguas colombianas.

14 4. Objetivos 4.1. Objetivo General Evaluar la composición de la dieta del pez león en las bahías de Santa Marta y el Parque Nacional Natural Tayrona 4.2. Objetivos específicos Determinar los componentes de la dieta del pez león en Santa Marta y el PNN Tayrona Establecer la frecuencia porcentual de cada componente de la dieta del pez león Evaluar la relación predador-presa del pez león en Santa Marta y el PNN Tayrona Comparar los componentes de la dieta entre el PNN Tayrona y Santa Marta 5. Materiales y métodos Para colectar los especímenes se realizaron buceos errantes en tres localidades del área de Santa Marta (Bahía de Gaira, Morro de Santa Marta y Punta Venado en la Bahía de Taganga) y nueve localidades dentro del PNN Tayrona (Punta Granate, Nido del Pájaro, La Piscinita, Punta Aguja, La Aguja, Morrito Largo, Bajo del Medio, El Cantil, Bahía Gayraca y Punta del As) (Figura 2). Figura 2. Mapa de las zonas de colecta. Santa Marta, Colombia.

15 La captura de los peces león se llevó a cabo manualmente con una nasa de boca redonda de 30 cm de diámetro, con la ayuda de guantes de carnaza para evitar el contacto con las espinas venenosas del pez. Posteriormente se transportó a superficie donde fueron sacrificados usando la técnica sugerida por Borski y Hodson (2003) en la cual se utiliza un exceso de anestesia con Eugenol, lo cual conlleva a una rápida pérdida de la conciencia e induce hipoxia, eliminando la posibilidad de sufrimiento. Algunos de los especímenes de este estudio fueron capturados por terceros para los que se usó arpón de elástico (hawaiana) (C. Izquierdo, Centro de Buceo Calipso, Santa Marta, com. pers). Cada organismo colectado fue rotulado (número de colecta (ID), profundidad, localidad y fecha), almacenado en bolsas ziploc y transportados al laboratorio refrigerados. En el laboratorio, los especímenes fueron medidos con ayuda de un calibrador digital y las espinas retiradas con ayuda de pinzas de disección y tijeras gruesas; en algunos casos se utilizo un cortafríos debido al grosor de las espinas. La evisceración se realizó con bisturí y los contenidos estomacales se extrajeron e inmediatamente se colocaron en alcohol al 70% para su almacenamiento y posterior identificación. La identificación de peces se llevo a cabo con claves de identificación especializadas (FAO 2002) y corroborados por los curadores del Museo de Historia Natural Marina de Colombia del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras, José Benito Vives de Andréis INVEMAR. Cada uno de los organismos colectados fue medido con calibrador digital

16 6. Resultados Las colectas de pez león se realizaron entre marzo y abril de 2010, siendo la mayoría del mes de marzo (Tabla 1). Se colectaron 37 individuos de las cuales 21 fueron capturados por medio de nasas manuales y sacrificados por medio de Eugenol y 16 fueron colectados por medio de un arpón de banda elástica. Todos los especímenes fueron colectados entre las 9:00 y las 14:00 horas. De los 37 especímenes, 22 provienen de zonas dentro del Parque Nacional Natural Tayrona y 15 provienen de zonas de Santa Marta (Figura 3). Las profundidades a las cuales se colectaron los peces león variaban según el sitio, observando especímenes colectados a una profundidad de 23 metros (profundidad máxima observada) y otros a 3 metros (profundidad mínima). Las tallas de los peces colectados oscilan entre 64,00 y 184,90 milímetros de longitud total, con una media de 141,91 ± mm (Tabla 2). Figura 3. Especímenes colectados por zona (Santa Marta o PNN Tayrona) y por localidad

17 ID de colecta Fecha de colecta Colector LME 001 Marzo 01 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 002 Marzo 01 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 003 Marzo 01 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 004 Marzo 01 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 005 Marzo 01 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 006 Marzo 09 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 007 Marzo 09 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 008 Marzo 09 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 009 Marzo 09 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 010 marzo 11 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 011 Marzo 19 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 012 Marzo 19 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 013 Marzo 19 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 014 Marzo 19 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 015 Marzo 27 de 2010 Laura Muñoz Escobar AJB 001 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 002 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 003 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 004 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 005 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 006 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 007 Marzo 29 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 008 Abril 01 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 009 Abril 01 de 2010 Álvaro José Baigorri AJB 010 Abril 01 de 2010 Álvaro José Baigorri LME 016 Abril 04 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 017 Abril 04 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 018 Abril 19 de 2010 Laura Muñoz Escobar CI 001 Abril 18 de 2010 Cesar Izquierdo CI 002 Abril 18 de 2010 Cesar Izquierdo CI 003 Abril 18 de 2010 Cesar Izquierdo CI 004 Abril 18 de 2010 Cesar Izquierdo CI 005 Abril 18 de 2010 Cesar Izquierdo LME 019 Abril 28 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 020 Abril 28 de 2010 Laura Muñoz Escobar LME 021 Abril 28 de 2010 Laura Muñoz Escobar Tabla 1. Fechas y colectores. ID de colecta Longitud total Longitud (mm) estándar (mm) LME LME LME LME LME LME LME LME LME LME LME LME LME LME LME AJB AJB AJB AJB AJB AJB AJB AJB AJB AJB AJB LME LME LME ,00 104,00 CI ,50 133,00 CI ,50 116,00 CI ,00 116,50 CI ,50 128,50 CI ,20 123,00 LME ,00 133,50 LME ,00 129,50 LME ,50 76,60 Tabla 2. Longitud total y estándar de los especímenes colectados

18 De los organismos colectados, 16 presentaron contenidos estomacales. Sus contenidos mostraron la presencia de teleósteos (10) y crustáceos (6). La presa de mayor tamaño (LT) encontrada midió 60,81 milímetros (Teleósteo) y la de menor tamaño midió 7,90 mm (Crustáceo), con una media en el tamaño de las presas de 33,77 ± 16,37 mm. En el presente estudio se realizaron análisis de relación de tamaño predador-presa (Tabla 3) para determinar el tamaño máximo de las presas que el pez león puede consumir en las costas de Santa Marta y el PNN Tayrona. La presa de mayor tamaño fue un individuo perteneciente a la familia Pomacentridae, que presentó una longitud total de 60,81 milímetros, con una relación predador-presa de 0,33, un tercio del tamaño del pez león del cual fue extraído (LME 019, Figura 4), así mismo observamos casos en que la relación tamaño predador-presa es de 0.41, casi la mitad de la longitud corporal del pez león (LME 001) (Tabla 3, Figura 5). Identificación Longitud total Pez león (mm) LT (mm) Presa Relación predadorpresa LME ,19 7,90 0,06 LME ,50 10,30 0,07 AJB ,81 20,54 0,14 AJB ,81 20,70 0,14 LME ,44 23,98 0,13 AJB ,81 30,61 0,17 LME ,44 36,92 0,23 AJB ,50 37,94 0,25 AJB ,10 40,94 0,27 LME ,00 60,81 0,33 LME ,50 50,71 0,28 LME ,55 47,90 0,41 Tabla 3. Relación Predador-Presa Los peces de mayor tamaño fueron aquellos colectados en zonas del Parque Nacional Natural Tayrona, localidades de Isla Aguja y Bahía Gayraca, en donde se obtuvieron peces de , , y milímetros. Los peces de menor tamaño fueron los colectados en zonas de Santa Marta, especialmente los obtenidos en Bahía de Gaira, en donde se colectaron dos especímenes de y milímetros. Además, los especímenes de mayor tamaño se encontraban a mayor profundidad, pues el espécimen que registro milímetros fue

19 colectado a 22 metros de profundidad, mientras que aquellos especímenes que registraron menos de milímetros fueron colectados a 3 metros de profundidad. Todos los especímenes colectados dentro del PNN Tayrona presentaron longitudes mayores a milímetros. Figura 4. Relación predador-presa 0.33 (Ejemplar LME 019) Figura 5. Relación predador-presa 0.41 (Ejemplar LME 001)

20 Los peces encontrados como parte del contenido estomacal de los peces león examinados, pertenecían a 5 familias (Apogonidae, Serranidae, Gobiidae, Pomacentridae y Clupeidae) siendo Apogonidae la más frecuente, ya que presentó un porcentaje de incidencia del 30%, comparado con Serranidae (20%), Gobiidae (20%), Clupeidae (20%) y Pomacentridae (10%) (Figura 6). Se encontraron 6 camarones en los contenidos estomacales de los peces león analizados, pero no fue posible identificarlos. Figura 6. Porcentaje de ocurrencia (%F) de cada familia de teleósteos presentes en la dieta del pez león. Los componentes de la dieta del pez león variaron poco entre las dos zonas de estudio (Santa Marta y el PNN Tayrona), pues en ambas zonas se encontraron contenidos estomacales con Serránidos y algunos camarones. Se observó que en zonas del Parque Nacional Natural Tayrona el pez león predaba principalmente sobre teleósteos (70% de los componentes de la dieta de peces colectados dentro del PNN). Se registró que el pez león consumía cuatro familias de teleóteos dentro del PNN Tayrona y dos en las zonas de Santa Marta (Figura 7).

21 Figura 7. Porcentaje de ocurrencia de los componentes dietarios según zona. 7. Discusión En el presente estudio, el pez león fue encontrado entre los 3 y 23 m de profundidad; en otros lugares del Caribe, se ha registrado más allá de los 50 m de profundidad (Whitfield et al, 2007). Se desconoce aún el rango real al que se encuentra este organismo en el país, debido principalmente a las imposibilidades técnicas que representa la observación submarina a profundidades mayores a los 20 metros. La presente investigación encontró que la dieta del pez león tanto en Santa Marta como en zonas protegidas dentro del PNN Tayrona se compone en su mayoría de teleósteos de diversas familias que son tanto ecológica como económicamente importantes. La diversidad de hábitats en las que habitan estas presas indican que el pez león se está alimentado en diversos ambientes y posee poca selectividad, por lo cual se considera un carnívoro generalista. Se observan especies de hábitats tridimensionales coralinos o rocosos como los integrantes de la familia Serranidae, Apogonidae y Gobiidae (FAO, 2002), mientras que otros son de la columna de agua, como los de la familia Clupeidae y Pomacentridae, especialmente el género Abudefduf, identificado como un componente de la dieta del pez león en la zona de estudio.

22 La familia que mayor porcentaje de ocurrencia presento en la dieta del pez león fue la familia Apogonidae, la cual fue encontrada en 30% de los organismos disectados, incluidos dos individuos de la especie Apogon townsendi. Los apogónidos son peces de hábitos nocturnos y se alimentan de algunos invertebrados y zooplancton, pero de día son generalmente estacionarios, ubicados en cuevas o zonas cubiertas de arrecifes coralinos (FAO, 2002). En su rango nativo (Indo-Pacífico) el pez león es un cazador nocturno y su actividad alimenticia empieza unas pocas horas después del atardecer (Fishelson, 1975). Sin embargo, en el Atlántico se ha reportado que su principal actividad alimenticia se da en las horas de la mañana (Albins y Hixon, 2008; Morris y Akins, 2009), por lo cual es factible que los apogónidos fuesen consumidos en horas de la mañana mientras se refugiaban en cuevas, haciendo de ellos presas fáciles. También se encontraron peces de la familia Serranidae, en la dieta del pez león en ambas zonas de estudio. Integrantes de esta familia son de gran importancia comercial y son una de las presas más apetecidas por parte de los pescadores en la costa Caribe colombiana debido a su valor comercial. El porcentaje de ocurrencia de organismos de esta familia en los contenidos estomacales de los peces león examinados, alta (20%). Estudios en otros lugares del Caribe muestran como el pez león consume serranidos en proporciones que pueden llegar a afectar la estabilidad socioeconómica de las comunidades costeras (Bax et al, 2003; Albins y Hixon, 2008; Morris y Akins, 2009). Ecológicamente, el consumo de los serranidos puede causar desequilibrios ecosistémicos, pues las especies de esta familia se encuentran entre los predadores más importantes las costas colombianas. La importancia comercial de esta familia ha hecho que su abundancia sea baja en muchos lugares del país debido principalmente a la falta de regulación pesquera (Navas-Camacho et al, 2009), lo que podría verse agravado por la predación por esta especie invasora. Ante este panorama, es posible contemplar una futura disminución de esta familia, e incluso la posibilidad de llevar algunas de estas especies a la extinción (Gurevitch y Padilla, 2004). También se puede observar una frecuencia de ocurrencia de 20% en los Clupeidos, familia que también posee especies de importancia comercial dado que son de utilizados como carnada para la pesca de otras especies y también son especies de consumo humano (FAO, 2002).

23 Representantes de la familia Gobiidae representaron una ocurrencia del 20% en los contenidos estomacales revisados. Las especies de esta familia son de poca importancia comercial, pero son parte de la dieta de algunos peces importantes para la industria pesquera, tales como Lutjanus analis (Duarte y García, 1999), especie que actualmente se encuentra entre la lista de especies amenazadas de la UICN (Huntsman, 1996; Navas-Camacho, et al, 2009). Además, los Góbidos se asocian con otras especies para el control de ectoparásitos, lo cual permite la supervivencia de especies de las familias Scaridae y Acanthuridae, que son unas de las familias herbívoras más importantes ecológicamente en el control de macro-algas que compiten con corales (FAO, 2002), los cuales se registraron el menor porcentaje de cobertura histórico en el 2008 (Navas-Camacho et al, 2009). Los Gobiidos también se asocian con algunas especies de Haemulidos (Roncos), especies de alta importancia comercial que en los últimos años han registrado valores bajos en su abundancia en las costas del Caribe colombiano (Arnal et al, 2001; Navas-Camacho et al, 2009). La presencia de este invasor en conjunto con otros agentes de estrés, puede acarrear cambios en la diversidad marina de las costas colombianas. Los ecosistemas marinos tales como los arrecifes coralinos ya se encuentran amenazados por blanqueamiento y mortalidad coralina debido a altas temperaturas del agua que está ocasionando pérdida de la biodiversidad, de hábitat y una reducción y/o pérdida de especies claves de peces arrecifales (Graham et al, 2006; Hoegh- Guldberg, 1999). La eutrofización (incremento de sustancias nutritivas en el agua) es otro agente de estrés en arrecifes coralinos debido a que contribuyen al incremento en algas que compiten con corales (Szmant, 2002; Bruno et al., 2003). La presencia del pez león depredando los herbívoros que controlan estas algas puede limitar el sustrato disponible para el reclutamiento coralino, lo cual puede llevar a una pérdida de la diversidad y la abundancia de corales, y limitar la capacidad de recuperación de los arrecifes luego mortalidades coralinas por altas temperaturas del agua, eutrofización o enfermedades coralinas (Mumby et al., 2006; Aronson y Precht, 2006, Gil-Agudelo et al., 2009) La reducción de la biodiversidad observada en los ecosistemas marinos puede causar una disponibilidad de nichos que podrían ser colonizados por los peces león, debido a su naturaleza generalista. El pez león se encuentra en el mismo nivel trófico de especies de Serránidos y Lutjánidos, los cuales están siendo ampliamente explotados en la región. Así, es posible que esta

24 especie invasora entre a ocupar los nichos vacíos dejados por la ausencia de organismos de las familias anteriormente mencionadas, ocasionando su establecimiento definitivo (Stachowicz et al, 1999). La mayor relación tamaño predador-presa encontrada en este estudio fue 0,41, relación similar a la encontrada por Albins y Hixon (2008). La capacidad de consumir presas grandes puede sentar una base para el futuro de las presas de este invasor. Dado que los especímenes colectados fueron de reducido tamaño, sus presas también eran pequeñas, pero de hallarse organismos de tamaños cercanos al máximo registrado para el Atlántico (424 milímetros, reportado por Morris y Akins {2009}), es posible que puedan predar organismos de más de 180,00 milímetros. 8. Conclusiones Se encontró que el 43% de los especímenes colectados tenían contenido estomacal. La relación predador presa máxima encontrada fue de 0.41, y la mínima fue de El pez león esta predando dos familias de importancia económica: Serranidae y Clupeidae, y tres familias que aportan al equilibrio ecológico: Apogonidae, Gobiidae y Pomacentridae. La familia de peces mas predada por el pez león en las zonas del Parque Nacional Natural Tayrona son especies de la familia Apogonidae La presa preferencial del pez león en las zonas de Santa Marta son algunos Decapodos.

25 9. Recomendaciones El pez león es un predador voraz y generalista que puede causar estrés en los ecosistemas marinos colombianos si no se da un control adecuado. Se recomienda realizar campañas de pesca y extracción masiva de este pez e informar a las comunidades costeras la posibilidad de incluir este pez entre las capturas comerciales, pues durante el desarrollo de este estudio algunos de los especímenes fueron consumidos por la autora. El veneno de este pez se encuentra solo en las espinas dorsales, anales y pélvicas (Morris y Whitfield, 2009), por lo cual al ser removidas el pez deja de ser venenoso y es apto para el consumo humano. Su carne es blanca, similar a la carne de los serranidos (meros y chernas), lo cual podría convertir este pez en una fuente de ingresos para los pescadores de las zonas afectadas. También deben realizarse talleres con los centros de buceo de las zonas afectadas por la presencia de este pez para llevar a cabo jornadas de control de este pez e iniciando programas de adopte un arrecife, de esta manera cada centro de buceo podría encargarse de la remoción de peces león encontrados en el arrecife asignado. Junto con las colectas, es recomendable realizar una base de datos similar a la creada por la United States Geological Survey (USGS) para especies exóticas, de esta manera se podría observar la cronología de la invasión en Colombia. Este estudio es el primero en evaluar los hábitos alimenticios del pez león en Colombia, pero para poder esclarecer los posibles impactos que esta especie puede traer sobre los ecosistemas marinos de la costas colombianas se debe realizar un estudio similar con un rango de tiempo mayor, para evaluar los cambios en la dieta del pez león según las temperaturas del agua, salinidades y épocas de reclutamiento de peces arrecifales nativos. Además se recomienda realizar censos de abundancia de las presas encontradas en la dieta del pez león para determinar hasta qué punto puede afectar a las comunidades de peces e invertebrados la presencia del pez león.

26 10. Literatura citada Crooks, J.A. Characterizing ecosystem-level consequences of biological invasions: the role of ecosystem engineers. Oikos : Molnar, J.L.; Gamboa, R.L., Revenga, C. & Spalding, M.D. Assessing the global threat of invasive species to marine biodiversity. Fron Ecol Environ 2008; 6, doi: / Ruiz, G.M.; Carlton, J.M; Grozholz, E.D. & Hines, A.H. Global invasions of marine and estuarine habitats by non-indigenous species. Mechanisms, extent and consequences. American zoologist : Ruiz, G.M.; Fofonoff, P.; Hines, A.H. & Grosholz, E.D. Non-indigenous species as stressors in estuarine and marine communities: Assessing invasion impacts and interactions. Limnol. Oceanogr. 1999; 44: Vitousek, P.M.; D Antonio, C.M.; Loope, L.L. Rejmánek, M. & Westbrooks, R. Introduced species: a significant component of human-caused global change. New Zealand Journal of Ecology (1): Randall, J.E. Introduction of marine fishes to the Hawaiian Islands. Bulletin of Marine Science. 1987; 41 (2): Hare, J.A. & Whitfield, P.E An integrated assessment of the introduction of lionfish (Pterois volitans/miles complex) to the western Atlantic ocean. NOAA Technical Memorandum NOS NCCOS 2. 21pp. Padilla, D.K. & Williams, S.L. Beyond ballast water: Aquarium trade and ornamental trades as sources of invasive species in aquatic ecosystems. Frontiers in Ecology and the environment (3) Semmens, B.X.; Buhle, E.R., Salomon, A.K. & Pattengill-Semmens, C.V. A hotspot of non-native marine fishes: evidence of the aquarium trade as invasion pathway. Marine ecology progress series Schultz, E.T. Pterois volitans and Pterois miles: Two valid species. Copeia :

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