Cinética ovárica y control del ciclo ovárico en camélidos (17-Jun-2000)

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1 In: Recent Advances in Camelid Reproduction, L. Skidmore and G.P. Adams (Eds.) Publisher: International Veterinary Information Service ( Ithaca, New York, USA. Cinética ovárica y control del ciclo ovárico en camélidos (17-Jun-2000) L. Skidmore The Camel Reproduction Centre, Dubai, United Arab Emirates. Traducido por: H. Perez Esteban, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Agraria de La Habana, La Habana, Cuba., (15-Nov-2004). Introducción Las hembras camélidas son reproductoras estacionales con un período reproductivo relativamente corto durante el cual se incrementa la actividad ovárica [1]. Las mismas también son de "ovulación inducida" y por consiguiente ovulan solo en respuesta al apareamiento [2,3]. Por lo tanto, en estos animales el reflejo neuroendócrino relacionado con el inicio de la liberación de la hormona luteinizante (LH) de la glándula hipofisiaria tiene que retrasarse hasta que ocurra el coito. Por esta razón, los folículos tienden a crecer, tienen un período de maduración durante el cual son capaces de ovular y de regresar si no se indujo la ovulación [3]. Es por ello más correcto describir los cambios de la dinámica folicular del ovario como un "patrón de onda folicular" más bien que como un ciclo estral. Los estudios previos del patrón de la onda folicular en dromedarios estuvieron basados sobre exámenes posmortem y palpaciones seriadas de los ovarios por vía rectal en un número pequeño de camellos. Los resultados de estos estudios informaron que la duración de la onda folicular tiene un rango de días en la India [4], 24 días en Egipto [5] y 28 días en Sudan [6], pero tendió a ser más largo al inicio y al final de la estación (19-22 días) que durante la mitad de la estación (12-15 días) [7]. En el camello bactriano se ha informado que la longitud promedio de la onda folicular es de 19 días (14-21 días) [8]. No obstante, estudios más recientes utilizaron ultrasonografía de tiempo real para monitorear los cambios foliculares ováricos día a día con mucha mayor exactitud [9,10]. El tracto reproductivo de camellos hembras puede ser examinado fácilmente con el uso de ultrasonografía. El camello es inmovilizado en un cepo o en posición sentada con una cincha amarrada alrededor de las extremidades posteriores (Fig. 1). Se limpia el recto de heces fecales y se introduce cuidadosamente el transductor del escáner en el recto. Se pasa la sonda sobre el útero y los ovarios y los folículos llenos de fluido son rápidamente distinguibles como "agujeros negros" esféricos no ecogénicos en desarrollo en el ovario (Fig. 2a y Fig. 2b: ultrasonografía de los ovarios). Figura 1. Examen ultrasonográfico transrectal de los ovarios en un camello hembra. - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio - Figura 2a. Ultrasonografía mostrando el desarrollo de un folículo maduro. Ovario con tres folículos pequeños (flecha) de aproximadamente 0.8 cm de diámetro. - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio -

2 Figura 2b. Ultrasonografía mostrando el desarrollo de un folículo dominante maduro de 1.8 cm de diámetro. - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio - Estos estudios ultrasonográficos han mostrado que el patrón de la onda folicular varía considerablemente entre camellos pero se puede dividir en cuatro fases, a saber: el reclutamiento folicular, la fase de crecimiento, la fase de maduración y la fase de regresión. Fase de reclutamiento - La fase de reclutamiento folicular es el lapso de tiempo entre el examen que no muestra actividad folicular alguna y la aparición de varios folículos (2 3 mm) en la superficie del ovario. No se conocen del todo los mecanismos de reclutamiento de cada onda de desarrollo folicular, pero es posible que constituya una respuesta al incremento de FSH. No obstante, ello solo puede ser investigado a fondo mediante técnicas histológicas. En el dromedario, esta fase de reclutamiento folicular dura entre 2 4 días [11]. Fase de crecimiento - El período de reclutamiento folicular es seguido por el período de crecimiento folicular de 3-6 folículos hasta el establecimiento de uno o dos folículos dominantes. En el dromedario, estos folículos pueden crecer alrededor de mm por día hasta que alcanzan aproximadamente 1.0 cm de diámetro y entonces uno o dos folículos se hacen dominantes y continúan su crecimiento. Esta fase de crecimiento generalmente dura entre 6 10 días [9-11]. En alrededor del 50% de los casos, el folículo dominante crece a un diámetro máximo promedio de cm (rango cm) mientras que los otros regresan, en tanto que en el otro 50% de los casos el folículo dominante continúa su crecimiento a un diámetro máximo promedio de cm (rango cm) antes de comenzar la regresión, tomando en promedio días para alcanzar su diámetro máximo. Existe una estrecha relación entre el número de folículos presentes y el diámetro del folículo más grande, lo cual corresponde con la teoría de la onda folicular (Fig. 3) [9,10]. Figura 3. Relación inversa entre el número de folículos y el diámetro folicular (cm) en hembras camélidas no apareadas. (El día 0 se toma como el día en el cual el folículo más grande alcanza su máximo diámetro). - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio - Fase de maduración - Esta fase abarca el momento en que el folículo ha alcanzado el diámetro máximo y es capaz de ovular. Ello demora como promedio días si el folículo maduro tiene entre cm de diámetro y días si el folículo ha crecido tanto como cm. En el último caso los folículos son incapaces de ovular. Es probable que el establecimiento de dominancia y de regresión de los folículos subordinados se encuentre bajo el control de la producción in situ de inhibina por el folículo. Ello se apoya en el incremento del número de folículos de la misma onda que alcanzan tamaños mayores a 1.0 cm después de inmunizar al dromedario hembra contra la inhibina [12]. Fase de regresión - En ausencia de la monta o de tratamiento de inducción de la ovulación el folículo maduro inicia su regresión tomando como promedio días si el folículo maduro mide cm, y días para los folículos anovulatorios de mayor tamaño. Durante el período de regresión, el líquido folicular de estos folículos de mayor tamaño es seroso en las etapas iniciales, y se torna más ecogénico debido al desarrollo de filamentos libres de fibrina flotantes que posteriormente alcanzan mayor organización en filamentos de fibrina que se entrecruzan. Estos folículos grandes se han dividido en 5 categorías: 1. Estructura folicular grande de pared delgada, conteniendo fluido claro, 2. Estructura de pared gruesa (2-4 mm) conteniendo fluido claro, 3. Estructura de pared gruesa con algunos restos que flotan dentro de la cavidad, 4. Estructura de pared gruesa con coágulos de sangre y filamentos de fibrina dentro de la cavidad (folículo hemorrágico)

3 y 5. Folículos luteinizados ya que algunos folículos anovulatorios se pueden luteinizar y producir niveles significativos de progesterona similares a los observados en presencia de un CL. No obstante, estos folículos de gran tamaño no inhiben el crecimiento de otros folículos en el mismo ovario o en el ovario contra lateral, los que maduran y ovulan si se aplica el estimulo apropiado [9-12]. En todos los casos los nuevos folículos se hacen visibles e inician su crecimiento antes de la total regresión del folículo maduro, dando un intervalo entre ondas de alrededor de días en los dromedarios [9,10]. Control de la ovulación Debido al incremento del interés comercial y científico en los camélidos, especialmente en camellos de carrera en Arabia, resulta de interés desarrollar métodos para manipular la función ovárica en las hembras para maximizar la eficiencia reproductiva a lo largo de la relativamente corta estación de apareamiento. En estas especies de ovulación inducida la habilidad para controlar la ovulación es de importancia fundamental. Actualmente está bien establecido que la monta con un macho intacto o vasectomizado inducirá la ovulación en camellos pero el mecanismo detallado que lo controla no esta bien comprendido. También se ha señalado que en camellos bactriano la ovulación puede ser inducida por (i) deposición intravaginal profunda de semen total, o plasma seminal libre de espermatozoides [13] o (ii) mediante inyección intramuscular (IM) de semen o fluido seminal [14]. Este efecto ovulatorio inducido por el plasma seminal se conserva después del calentamiento moderado y tratamiento con ácido o álcali, pero es destruido por la digestión con tripsina, sugiriendo que existe una proteína activa o un polipéptido en el semen de camello que puede expresar una actividad similar a la GnRH [15]. No obstante, en dromedarios, la inyección intrauterina de semen total, plasma seminal, agua o cloprostenol, no estimula la liberación de suficiente LH de la pituitaria para provocar la ovulación [16]. La estimulación manual del cérvix con un dedo por 2-15 minutos en dromedarios también falló en la inducción de la ovulación de igual forma que la estimulación del cérvix con un tubo de inseminación de goma en camellos bactriano [17]. Los métodos alternativos para inducir la ovulación tuvieron que ser investigados debido a que obviamente, cuando los animales estaban siendo preparados para la inseminación artificial o como receptoras para la transferencia de embriones, la monta de un macho vasectomizado o la inseminación con plasma seminal de camello sería poco práctico debido al riesgo de diseminación de infecciones venéreas y a la dificultad para colectar el plasma seminal del camello macho [18]. Además, debido a la existencia común de folículos anovulatorios de gran tamaño, mencionados previamente, es importante determinar los límites en términos de crecimiento y maduración folicular, en cuanto a cuando el folículo dominante es más sensible a dicha terapia. Por consiguiente, se hicieron estudios para investigar la fiabilidad del tratamiento con la Hormona Liberadora de Gonadotropina (GnRH) u hormonas gonadotrópicas como vía para inducir la ovulación en camélidas con presencia de folículos de variados tamaños. Las camélidas fueron tratadas con 20 ug del análogo de GnRH, buserelin (Receptal; Hoechst Animal Health, Milton Keynes, UK) o con 3000 UI de Gonadotropina Coriónica humana (hcg; Chorulon; Intervet Laboratorios, Cambridge, UK) o fueron apareadas (controles) cuando los folículos eran de diferentes tamaños. Los resultados mostraron que la ovulación no se produjo si el folículo era <0.9 cm. de diámetro, pero se incrementó a un 85% si el folículo creció entre cm. de diámetro. La ovulación disminuyó bruscamente a 12.5% si el folículo aumentó de tamaño entre cm, mientras que los folículos por encima de 3.0 cm no ovularon, así como tampoco ningún folículo en la fase de regresión (Fig. 4, muestra las respuestas ovulatorias de hembras con folículos de diferentes tamaños) [10]. Figura 4. Respuestas ovulatorias de camélidas con folículos de diferentes tamaños frente a tres estímulos ovulatorios distintos. A medida que aumenta el tamaño del folículo hay una disminución significativa de la tasa de ovulación. - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio - Aunque los folículos de solo 1.0 cm de diámetro ovularán, este no es realmente el tamaño del folículo preovulatorio, sino que es solo el tamaño al cual el folículo adquiere la habilidad para ovular. En nuestra experiencia, los mejores resultados en la ovulación se obtienen si la hembra es inducida a ovular cuando el folículo mide entre cm de diámetro. Superficie ovárica de ovulación La actividad respectiva del ovario izquierdo y derecho ha sido motivo de gran interés por el hecho de que la mayor parte de las gestaciones se establecen en el cuerno izquierdo del útero en todos los camélidos. Muchos han tratado de explicar el predominio de las gestaciones en el cuerno izquierdo en los camellos por una diferencia de la actividad folicular e incidencia

4 de la ovulación entre el ovario izquierdo y derecho, o por un incremento de la incidencia de la mortalidad embrionaria para gestaciones en el cuerno derecho. Actualmente, en general se acepta, que no existe una diferencia real de la actividad entre uno y otro ovario, y que la tasa de gestación es similar tanto si la ovulación ocurre en el ovario izquierdo como en el derecho [12,19]. Aunque se producen ovulaciones dobles, la incidencia registrada de nacimientos gemelares es solo de alrededor del 0.4% y se piensa que esta baja cantidad de gemelos sea el resultado de la muerte del embrión implantado en el cuerno derecho cuando este alcanza una longitud corona grupa de 2-3 cm. [2]. Cuerpo lúteo (CL) y luteólisis El cuerpo lúteo se desarrolla unos días después de la ovulación, se mantiene y entonces regresa si no hay presencia de una gestación en el útero. Las evidencias endocrinológicas y clínicas sugieren que existen diferencias entre el CL de camélidos y el de otras especies. Primeramente se desarrolla más lentamente y en segundo lugar, presenta una regresión temprana en ausencia de concepto en el útero. El cuerpo lúteo puede ser identificado por ultrasonografía en los días 4 al 5 posteriores al apareamiento y mediante palpación rectal en los días Tiende a alcanzar su máximo tamaño alrededor de los días 8-9, entonces regresa en los días 9 10 posteriores al apareamiento en ausencia de una gestación [10,11]. En comparación con varias especies domesticas, la duración de vida del cuerpo lúteo es relativamente corta, lo cual significa que en el camello, el concepto tiene que transmitir la señal del reconocimiento materno de la gestación, o señal anti-luteolítica al endometrio materno alrededor del día 7 u 8 para que la madre mantenga el CL y en consecuencia permanezca gestante. Ello se produce mucho antes que en otras especies [20]. En los rumiantes, cerdos, equinos y otros mamíferos de gran tamaño, la luteólisis es consecuencia de la liberación pulsátil de prostaglandina F2α (PGF2α) desde el endometrio al final del diestro. La evidencia actual en la oveja y el bovino sugieren que la progesterona del CL y el estradiol de los folículos en desarrollo actúan de forma conjunta para controlar el desarrollo y la sensibilidad de receptores para la oxitocina en el endometrio [21,22]. En los rumiantes, la oxitocina primariamente del CL, pero también de la pituitaria, interactúa con sus receptores endometriales para estimular los pulsos en forma de pico de PGF2α requeridos para la luteólisis [23]. Los estudios en el camello dromedario han demostrado que existe un incremento marcado en la concentración basal de PGF2α entre los días 8 y 10 en el animal que está ciclando, lo que coincidía de cerca con una reducción en los niveles séricos de progesterona, indicando entonces que se estaba produciendo la luteólisis. Tanto la concentración de PGF2α como de progesterona regresaron a niveles basales hacia el día 12 [24]. En el dromedario, la evidencia adicional concerniente a la PGF2α en la luteólisis fue demostrada por el efecto supresivo del ácido meclofenámico. Este compuesto es un inhibidor de la sintetasa de prostaglandina y cuando es administrado a partir del día 6 en adelante, previene la ocurrencia de la luteólisis y por lo tanto se mantiene el CL. En la oveja, el bovino y el equino, inyecciones en bolo de oxitocina administradas alrededor del tiempo esperado de la luteólisis estimulan una liberación pronunciada de PGF2α desde el endometrio [25-27]. En contraste, en los camellos, las inyecciones de dosis equivalentes de oxitocina administradas en el día 10 después de la ovulación, no estimularon un incremento detectable en la concentración de PGF2α. Ello tal vez pueda deberse a la ausencia completa o muy baja cantidad de receptores de oxitocina en el epitelio endometrial en esta especie. Estos resultados sugieren que la PGF2α juega un papel importante en la luteólisis pero no hay ninguna evidencia que sugiera que su liberación está controlada por la oxitocina [24]. Actividad folicular durante la fase luteal La actividad folicular continúa aun en presencia de un CL [11]. En camellos apareados una nueva onda folicular inicia su desarrollo 4 a 6 días después de la ovulación dando lugar a un folículo maduro justo después de la regresión del CL. Estos nuevos folículos dominantes pueden aparecer igualmente en el ovario donde se encuentra el CL o en el ovario contra lateral. Ello coincide con el momento de un nuevo folículo pre-ovulatorio en hembras apareadas por un macho vasectomizado o en la cual la ovulación fue inducida por tratamiento con GnRH o hcg [11]. En consecuencia, como promedio, el intervalo entre ondas es solo de días en hembras no gestantes que están ovulando [11,28]. En el camello bactriano, una nueva onda folicular se inicia de 4 a 6 días después de la ovulación dando lugar a un folículo maduro justo después de la regresión del CL [8]. Perfiles hormonales en camélidas no apareadas Gonadotropinas - Hormona luteinizante - Debido a que los camellos son de ovulación inducida, es el apareamiento lo que induce un pico de LH. En el camello dromedario, el nivel plasmático de LH se incrementa al cabo de una hora después del apareamiento y alcanza un máximo (3 19 ng/ml) 2-3 horas más tarde, para iniciar un descenso en las 6 horas posteriores al apareamiento. Se cree que el pico de LH evoca las etapas finales de desarrollo del folículo y la subsiguiente ovulación [28,29]. En el

5 camello bactriano la LH alcanza un pico ( ng/ml) 4 horas después de la inseminación para disminuir 8 horas más tarde [30]. Hormona estimulante del folículo - En el dromedario los niveles de FSH tienden a incrementarse 3 a 4 días después del apareamiento, pero este incremento es de pequeña amplitud [31]. Hormonas esteroidales Estradiol - Los niveles de estradiol son muy variables entre camellos, aunque no muestran grandes variaciones individuales. En general, tienden a seguir el desarrollo folicular. Por ejemplo, a medida que se incrementa el diámetro del folículo, aumenta la concentración de estradiol desde un nivel basal de pg/ml a pg/ml hasta que el folículo alcanza 1.7 cm de diámetro. No obstante, a pesar de que el folículo puede continuar su crecimiento a >2.0 cm. en los días sucesivos, el nivel medio de estradiol tiende a declinar a niveles basales de 25.0 pg/ml donde se mantiene hasta la próxima onda de folículos en crecimiento (Fig. 5). Esta bien pudiera ser la razón que explique por qué estos folículos de gran tamaño no ovulan, ya que cuando sobre pasan los 2.0 cm empiezan a sufrir atresia [10]. Las fluctuaciones en las concentraciones de estradiol no son mayores debido al hecho de que los camellos no apareados no presentan una fase luteal y los ovarios están produciendo continuamente nuevas ondas de folículos [10,32]. Figura 5. Concentración media (+eem) de estradiol-17β (triángulo) en relación con el diámetro folicular (cuadrado) en camellos no gestantes. - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio - Testosterona - Se encontró que los niveles plasmáticos de testosterona siguieron las mismas variaciones que los estrógenos. El incremento de tamaño de los folículos se acompaña de una elevación en los niveles de testosterona. El nivel de testosterona plasmática aumenta de 50 pg/ml, para entonces declinar con la regresión del folículo [33]. Progesterona - La fuente principal de progesterona es el CL. Por ello, en ausencia de apareamiento y ovulación, las concentraciones de progesterona permanecen bajas (<1ng/ml). Después del apareamiento las concentraciones permanecen bajas durante los primeros 3 4 días posteriores a la ovulación, para entonces elevarse fijamente en un pico de alrededor de 3 ng/ml hacia el día 8 o 9 antes de descender bruscamente en los días 10 y 11, de nuevo a niveles basales de <1ng/ml en los días 11 o 12 en el camello no gestante (Fig. 6) [9,10]. Los niveles de progesterona son bajos al comparar con otros animales pero son un buen indicador de la ocurrencia de la ovulación y de la formación de un CL. En el camello bactriano, se ha observado elevación de los niveles de progesterona plasmática a ng/ml 3 días después de la ovulación. La progesterona continúa incrementándose hasta el día 7 pos-ovulación donde se estabiliza en ng/ml antes de declinar de nuevo en el animal no gestante. Figura 6. Concentración media (+eem) de progesterona sérica en hembras no gestantes, no apareadas (cuadrado) y apareadas (triángulo). - Para ver esta imagen en su tamaño completo, diríjase al sitio - Bibliografía 1. Novoa C. Reproduction in the Camelidae: A review. J Reprod Fert 1970; 22: Musa BE. A Study of some aspects of reproduction in the female camel (Camelus dromedarius). MVSc Thesis University of Khartoum, El Wishy AB. Reproduction in the female dromedary (Camelus dromedarius): A review. Anim Reprod Sci 1987; 82: Joshi CK, Vyas KK, Pareek PK. Studies on the oestrus cycle in Bikaneri she-camels. Indian J Anim Sci 1978; 48: Nawito MF, Shalash MR, Hoppe R, Rakha AM. Reproduction in the female camel. Bull Anim Sci Res Inst Cairo 1967; 2: pp Musa BE, Abusineina ME. The oestrous cycle of the camel (Camelus dromedarius) Vet Rec 1978; 103:

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