Dinámica espacio-temporal de ensambles de murciélagos frugívoros en respuesta a la disponibilidad de frutos en selvas medianas

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1 Dinámica espacio-temporal de ensambles de murciélagos frugívoros en respuesta a la disponibilidad de frutos en selvas medianas Edgar Toribio-Hernández Comisión Nacional Forestal de México - Carretera Acapulco-Pinotepa Nacional km , Colonia Vista Hermosa, C.P , Copala, Estado de Guerrero, México * Corresponding author: edconres@gmail.com ARTICLE Manuscript history: Submmited in 22/Mar/2012 Accept in 31/Jul/2013 Available on line in 04/Aug/2013 Section editor: Ludmilla M.S. Aguiar Abstract The availability of fruits and consumption of fruits by bats in semievergreen forest remnants in central Veracruz, Mexico, were studied. To do this goal, five fragments were sampled bimonthly from March 2009 to May Was it found a relationship between availability and consumption of fruits with the abundance of bats. The results allowed verifying the marked determinism of these ensembles by the resources used. Finally, the contribution is the one to discuss these issues with this group in semi-evergreen forests. Introducción Los ensambles de especies cambian en su composición a través del tiempo, como consecuencia de los movimientos de las especies en consecuencia a los recursos que utilizan (Kalko 1998). En el caso de los murciélagos frugívoros, su gran capacidad de dispersión y el tipo de recursos de los que dependen, permiten una variada conformación de sus ensambles a una escala espacio-temporal, permitiendo predecirla en base a los recursos tróficos que consumen (Stevens et al. 2007). Esto permite que, la abundancia ó riqueza de murciélagos frugívoros presentes en un sitio particular durante un periodo, corresponden a la estructura de los recursos tróficos presentes y consumidos (da Silva et al. 2008). Dado que los recursos tróficos usados por este grupo varían a través del año, la composición de especies debe cambiar o covariar conjuntamente con estos recursos (Mello et al. 2008). Existen estudios sobre la relación entre la abundancia espacio-temporal de los murciélagos frugívoros con los recursos tróficos en selvas altas, bajas y bosque mesófilo de montaña (Montiel et al. 2006, Mello et al. 2008, Castro-Luna & Galindo-González 2012, ), aunque no existe una información al respecto para selvas medianas. Un estudio previo sobre los murciélagos frugívoros en la cuenca media del río de Los Pescados, en el centro de Veracruz (México), muestra que los murciélagos frugívoros presentan abundancias superiores en la selva mediana respecto a los demás hábitats disponibles en la región (selvas Keywords: ensembles, fruits, monitoring, frugivorous bats, semievergreen forests 1192 bajas, cañaverales, milpas, mangales), durante todo el año (Moreno & Halffter 2001). Referente a la disponibilidad temporal de frutos en la región, un estudio florístico de la zona ha aportado información básica sobre las especies de árboles y arbustos presentes en los fragmentos de selva mediana y otros tipos de vegetación, lo cual permite establecer una línea de base sobre los frutos que los murciélagos podrían estar consumiendo en base a su disponibilidad (Castillo- Campos 1995). Se ha sugerido una relación entre la cantidad de frutos disponibles y su masa con la riqueza y abundancia de murciélagos (Mello et al. 2008). Ambos aspectos son importantes para entender la relación determinista de los murciélagos con sus nichos tróficos. El presente estudio tiene por objeto evaluar la variación de la composición de ensambles de murciélagos frugívoros a través del tiempo y su relación con los frutos consumidos y a la disposición de los mismos, en los fragmentos de selva mediana de la cuenca media del río Los Pescados, en la costa central este de México, una de las escasas cuencas con remanentes de este tipo en el país. Materiales y Métodos Se escogieron cinco remanentes de selva mediana localizados en la parte media del valle del río Los Pescados, en el centro del Estado de Veracruz, México ( ` N y O). Los sitios están rodeados de mangales y selvas bajas, situados en barrancas, con una distancia entre ellos de 6 a 8 km, a una altitud de 300 a 500 m, asentados sobre regosoles

2 y litosoles (Figura 1). Con una superficie individual de 10 a 15 ha, dominando un clima cálido subhúmedo, siendo febrero el mes más seco y junio el más húmedo. La temperatura promedio mensual oscila entre los 20 y 27ºC. La época seca (precipitación menor a 100 mm) ocurre entre octubre a mayo. La época húmeda se presenta de junio a septiembre, con presencia de una canícula en agosto (Castillo-Campos 1995). Los sitios se muestrearon cada dos meses de marzo de 2009 a mayo de En cada sitio y ocasión de muestreo, se monitorearon los ensambles de murciélagos con seis redes de niebla (12 m x 2.5 m, malla 38 mm), situadas a nivel del suelo (0.5 a 3 m de altura) en la parte central de cada fragmento forestal, situadas azarosamente siguiendo las formaciones de barranca. Las capturas se realizaron dentro del periodo comprendido entre la quinta noche después de luna llena y la luna nueva, para evitar el efecto posible de la luz de la luna sobre la captura de murciélagos (Castro-Luna & Galindo-González 2012). En cada evento de muestreo las redes estuvieron abiertas durante cuatro horas, a partir de una hora después de la puesta del sol. Las redes fueron revisadas cada 30 minutos de manera cuidadosa (Galindo-Gonzalez & Sosa 2003). Los murciélagos capturados fueron colocados en bolsas de manta durante un par de horas para la colección de las heces. Fueron colocados plásticos de 1.5 m de anchura debajo de cada red para colectar el material fecal de los murciélagos atrapados. El material fecal fue colocado en sobres de papel de cera debidamente identificados, en los cuales se dejó secar al aire hasta su análisis en el laboratorio (Galindo-Gonzalez et al. 2000). Los murciélagos fueron identificados con la ayuda de guías de identificación estándar para México y posteriormente fueron liberados (Medellín et al. 1997). Las heces fecales fueron hidratadas con una solución de pegamento transparente y agua, y diseccionadas sobre un portaobjetos con ayuda de un estereoscopio. Las semillas y la pulpa fueron identificadas por la comparación con colecciones de referencia disponibles en el Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), y con las colecciones propias elaboradas a partir de frutos colectados en los fragmentos de bosque durante el estudio. Para evaluar la disponibilidad de recursos en los fragmentos se realizaron transectos de conteo de frutos (perpendiculares a las barrancas presentes en cada transepto) en la semana anterior o posterior al monitoreo de murciélagos. En cada fragmento de selva mediana, fue muestreada un área de 2750 m 2 a lo largo de cinco transeptos de 5 m de ancho y 110 m de largo, situados en la parte central de cada fragmento y separados al menos m; abarcando aproximadamente el área donde se disponían las redes para la captura de los murciélagos. Con ayuda de binoculares se revisó la franja de dosel localizada sobre el área del transecto, contabilizando el número de frutos maduros por especie. La disponibilidad de frutos se reportó como el número total de frutos por especie, observados en los transectos. Los frutos fueron identificados al nivel de especie con la ayuda de guías botánicas y de expertos del INECOL. Para encontrar la masa de frutos, se colectó una muestra de 20 frutos maduros reportados como consumidos en los monitoreos, tomándolos directamente de los árboles padre y obteniendo en laboratorio su masa en gramos con una balanza analítica. La masa de los frutos consumidos y disponibles fue el resultado de multiplicar la cantidad de estas variables con el promedio de las masas de las diferentes especies de frutos. Estadísticamente, se elaboró una curva de acumulación de especies, bajo el modelo de Clench, para asegurar como mínimo un 95% de especies detectadas y poder realizar análisis subsecuentes (Moreno & Halffter 2000). Los datos de riqueza, abundancia de murciélagos, de frutos disponibles, frutos consumidos y masa de frutos consumidos y disponibles fueron transformadas a logaritmo 10 y sumadas para cada mes y sitio de monitoreo (Stoner 2005). Como análisis preliminar para observar diferencias en cada una de estas variables en el tiempo, fueron realizada anovas con medidas repetidas, siendo el sujeto cada sitio y las repeticiones cada mes de muestreo. Una vez encontrada variabilidad en el tiempo, se prosiguió a analizar las relaciones entre las variables con la cantidad de frutos disponibles y consumidos, mediante análisis de covarianzas con medidas repetidas. Posteriormente fue realizado un análisis similar relacionándolas con la masa de los frutos consumidos y los disponibles. Resultados Se realizaron ocho monitoreos, con un esfuerzo total de captura de 6,720 m/hr y un total de 2,342 murciélagos capturados. Se detectaron 11 especies de murciélagos frugívoros (Tabla 1), en cuyas deyecciones se observaron restos de 17 especies de frutos, todos disponibles en los sitios de estudio (Tabla 2). Bajo el modelo de Clench (r 2 = 0.962) el porcentaje de la quiropterofauna registrada fue de 98.1%. El anova con medidas repetidas permitió conocer que la riqueza no cambio significativamente en el tiempo (F = 1.94, p = 0.13). En cambio, la abundancia de murciélagos frugívoros si cambió (F = 3.28, p = 0.02), de forma que esta variable fue la única considerada para realizar los análisis de covarianzas. En este

3 Tabla 1. Especies y abundancia total de murciélagos frugívoros en la zona de studio (Veracruz, Mexico). Especie de murciélago sentido la covariación de la abundancia de murciélagos con la cantidad de frutos consumidos fue ligeramente significativa (F = 4.28, p = 0.049), de manera similar que con la cantidad de frutos disponibles (F = 4.21, p = 0.046). Finalmente, la relación de la masa de frutos disponibles covarío con la abundancia de los murciélagos (F = 11.26, p = 0.002), repitiéndose este patrón con la masa de los frutos consumidos (F= 7.53, p = 0.047; Figura 2). Discusión Abundancia total Artibeus intermedius 308 Artibeus jamaicensis 936 Centurio senex 38 Chiroderma villosum 15 Carollia sowelli 329 Dermanura phaeotis 113 Dermanura tolteca 85 Platyrrhinus helleri 8 Sturnira lilium 413 Sturnira ludovici 28 Los resultados ofrecen una imagen ampliamente dinámica de la comunidad de murciélagos frugívoros de las selvas medianas de las tierras bajas de la cuenca del río de la Antigua, cuyo dinamismo está vinculado con la fluctuación diferencial en la disponibilidad de recursos tróficos en las selvas medianas. En esta dinámica también puede participar la respuesta de las especies a los factores climáticos a lo largo de los gradientes altitudinales y latitudinales, así como las dinámicas migratorias que pueden responder a la disponibilidad de recursos a nivel regional (Etienne & Alonso 2007, Roy & Goldberg 2007, Stevens et al. 2007). La dinámica poblacional ligada a los ciclos reproductivos de las especies también tiene una participación fundamental en este dinamismo, al provocar fluctuaciones de la abundancia endógenas a las selvas medianas, y también efectos de masa cuando se da la inmigración de individuos nacidos en otros hábitats donde puede darse una alta disponibilidad estacional de recursos (Stevens & Willig 2000, Stevens et al. 2007, Presley et al. 2009). Si bien existen otros factores que pueden explicar la dinámica espacio-temporal de los ensambles de murciélagos frugívoros, la disponibilidad de frutos y su consumo han resultado en una explicación favorable en el presente estudio. Siguiendo con esta base, la cantidad de especies de frutos consumidas (17) por la comunidad de murciélagos es muy similar a la encontrada en estudios similares para selvas medianas o subperenifolias de México, donde se han encontrado de 15 a 19 especies (Montiel et al. 2006, Vargas-Contreras et al. 2009). Los frutos consumidos por cada especie de murciélago en la zona de estudio están en su mayoría reportados en la literatura (da Silva et al. 2008, Mello et al. 2008). Cabe destacar que el porcentaje de deyecciones obtenidas del total de murciélagos capturados en el presente estudio fue entre un 150 y 1000% superior a otros estudios similares (donde lo común es tener del 5 al 10% de número de deyecciones en referencia a las capturas totales), lo que demuestra que la estrategia de comenzar el muestreo una hora después de la puesta de sol, y de colocar plásticos bajo las redes para colectar deyecciones, además de las que depositan en las bolsas de manta fue acertada, algo previamente evidenciado en otros estudios (Galindo-González et al. 2009). Se detectaron todas las especies de murciélagos frugívoros de posible presencia en la zona de estudio según su área de distribución, incluyendo todas las que ya habían sido registradas en trabajos anteriores (Moreno & Halffter 2001). La composición de la fauna encontrada en las localidades muestreadas se asemeja en general a la observada en selvas tropicales primarias del sureste mexicano (Montiel et al. 2006, Vargas-Contreras et al. 2009). Aunque en estos estudios (localizados generalmente en zonas costeras) dominan especies de los géneros Carollia y Sturnira, en nuestro estudio estas fueron superadas en número por las especies del género Artibeus. Las tasas de captura totales de murciélagos frugívoros fueron del 150 al 400% superiores a la de estudios similares (anuales, en selvas perenifolias y subperenifolias) en el trópico mexicano, lo que sugiere una importancia muy elevada de los fragmentos de estudio como reservorios de quiropterofauna en la región y donde se puede explicar esta abundancia en base a la elevada oferta de recursos (Galindo-Gonzalez & Sosa 2003, da Silva et al. 2008). Se presentaron elevadas abundancias en estos sitios que, como selvas medianas son dominadas por árboles de Manilkara zapota y Brosimum alicastrum. Estos árboles producen frutos muy importantes en la dieta de bastantes especies de murciélagos, y ya se ha sugeridos en otros estudios la relación de su presencia con altas abundancias de murciélagos frugívoros en selvas medianas (Montiel et al. 2006, Vargas-Contreras et al. 2009). Las especies que fueron más abundantes: Artibeus intermedius, Artibeus jamaicensis, Carollia sowelli, Sturnira lilium y Dermanura 1194

4 phaeotis, también resultaron ser las más comunes Veracruz (Estrada & Coates-Estrada 2001, 2002). en otros estudios realizados en el estado de Tabla 2. Frutos totales disponibles, consumidos y masa promedio por fruto durante el tiempo del estudio en todos los sitios de muestreo en Veracruz, Mexico. Familia Especie Disponibilidad Cantidad total Masa x Forma de vida total (N) consumida (N) fruto (g) Anacardiaceae Mangífera indica Árbol Spondias mombin Árbol Lauraceae Beilchmeidia sp. Árbol Moraceae Brosimum alicastrum Árbol Ficus americana Hemiepífita Ficus insípida Árbol Piperaceae Piper sanctum Arbusto Piper amalago Arbusto Piper hispidum Arbusto Piper scabrum Arbusto Piper auritum Arbusto Rubiaceae Antirhea aromatica Árbol Sapotaceae Manilkara zapota Árbol Sideroxylon capiri Árbol Solanaceae Solanum sp. Herbacea Urticaceae Cecropia obtuscifolia Árbol Vitaceae Vitis boulongeana Liana Figura 1. Ubicación de los cinco fragmentos de selva mediana estudiados en el centro de Veracruz (señalados dentro 1195

5 de los hexágonos). Figura 2. Abundancias totales de murciélagos, frutos totales disponibles y consumidos durante cada visita bimensual (de marzo de 2009 a mayo de 2010) en todos los sitios. Otras especies, como es el caso de Centurio senex, Dermanura tolteca y Chiroderma villosum, aparecen repentinamente y permanecen en el área varios meses del año, estando ausentes el resto del tiempo, probablemente debido a que experimentan movimientos migratorios entre estaciones, aunque también puede deberse a la oferta especializada de frutos en temporadas (Snow et al. 1980, Estrada & Coates-Estrada 2002). La abundancia de especies es una variable ampliamente relacionada con los recursos tróficos. En el caso del presente estudio tuvo relación con la cantidad y masa de los frutos disponibles y consumidos. Se confirma el conocido fenómeno del nicho ecológico como determinante en la conformación de las comunidades ecológicas (Morgan et al. 2008, Pueyo 2006). El determinismo permite predecir en el espacio el tiempo el patrón de la estructura de un ensamble en particular (Willig & Moulton 1989, Ellwood et al. 2009). Por lo que el trabajo, junto con la primacía de relacionar las variables de cantidad y masa de los recursos tróficos con la abundancia de murciélagos, revalora la capacidad de poder determinar las variables ecológicas representantes del concepto de nicho de este grupo en selvas medianas. Agradecimientos Un reconocimiento importante al Instituto de Ecología, A.C. por la infraestructura aportada, al 1196 Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, Idea Wild, Inc. y Bat Conservation International por el financiamiento otorgado. Finalmente una gracias insuficientes a Antonio Guillén por sus amables comentarios; y a Carlos Ibarra, Laura Torres, Sergio, por su entusiasta colaboración en campo. Referencias Castillo-Campos G Ecología del paisaje del municipio de Jalcomulco, Veracruz. Msc Thesis, Instituto de Ecología, A. C. Castro-Luna A.A. & Galindo-González J Enriching agroecosystems with fruit-producing tree species favors the abundance and richness of frugivorous and nectarivorous bats in Veracruz, Mexico. Mammalian Biology 77: da Silva A.G.; Gaona O. & Medellin R.A Diet and trophic structure in a community of fruit-eating bats in Lacandon Forest, Mexico. Journal of Mammalogy 89: Ellwood M.D.F.; Manica A. & Foster W.A Stochastic and deterministic processes jointly structure tropical arthropod communities. Ecology Letters 12: Estrada A. & Coates-Estrada R Species composition and reproductive phenology of bats in a tropical landscape at Los Tuxtlas, Mexico. Journal of Tropical Ecology 17:

6 Estrada A. & Coates-Estrada R Bats in continuous forest, forest fragments and in an agricultural mosaic habitat-island at Los Tuxtlas, Mexico. Biological Conservation 103: Etienne R.S. & Alonso, D Neutral community theory: How stochasticity and dispersal-limitation can explain species coexistence. Journal of Statistical Physics 128: Galindo-Gonzalez J.; Guevara S. & Sosa V.J Bat- and bird-generated seed rains at isolated trees in pastures in a tropical rainforest. Conservation Biology 14: Galindo-Gonzalez J. & Sosa V.J Frugivorous bats in isolated trees and riparian vegetation associated with human-made pastures in a fragmented tropical landscape. Southwestern Naturalist 48: Galindo-González J.; Vázquez-Domínguez G.; Saldaña-Vázquez R. & Hernández-Montero J A more efficient technique to collect seeds dispersed by bats. Journal of Tropical Ecology 25: Kalko E.K.V Organisation and diversity of tropical bat communities through space and time. Zoology 101: Medellín R.; Arita H. & Sánchez O Identificación de los murciélagos de México clave de campo. UNAM, México. D. F. Mello M.A.R.; Kalko E.K.V. & Silva W.R Diet and abundance of the bat Sturnira lilium (Chiroptera) in a Brazilian montane Atlantic forest. Journal of Mammalogy 89: Montiel S.; Estrada A. & Leon P Bat assemblages in a naturally fragmented ecosystem in the Yucatan Peninsula, Mexico: species richness, diversity and spatio-temporal dynamics. Journal of Tropical Ecology 22: Moreno C.E. & Halffter G Assessing the completeness of bat biodiversity inventories using species accumulation curves. Journal of Applied Ecology 37: Moreno C.E. & Halffter G Spatial and temporal analysis of alpha, beta and gamma diversities of bats in a fragmented landscape. Biodiversity and Conservation 10: Morgan S.K.; Brown J.H.; Thibault K.M.; White E.P. & Goheen J.R Zero sum, the niche, and metacommunities: long-term dynamics of community assembly. The American Naturalist 172: Presley S. J.; Higgins C.L.; Lopez-Gonzalez C. & Stevens, R.D Elements of metacommunity structure of Paraguayan bats: multiple gradients require analysis of multiple ordination axes. Oecologia 160: Pueyo S Diversity: between neutrality and structure. Oikos 112: Roy K. & Goldberg E.E Origination, extinction, and dispersal: Integrative models for understanding present-day diversity gradients. American Naturalist 170: Snow J.L.; Jones J.K. Jr. & Webster W.D Centurio senex. Mammalian Species 138: 1-3. Stevens R.D.; Lopez-Gonzalez C. & Presley S.J Geographical ecology of Paraguayan bats: spatial integration and metacommunity structure of interacting assemblages. Journal of Animal Ecology 76: Stevens R.D. & Willig M.R Density compensation in New World bat communities. Oikos 89: Stoner K.E Phyllostomid bat community structure and abundance in two contrasting tropical dry forests. Biotropica 37: Vargas-Contreras J.; Medellin R.; Escalona- Segura G. & Interián-Sosa L Vegetation complexity and bat-plant dispersal in Calakmul, Mexico. Journal of Natural History 43: Willig M.R. & Moulton M.P The role of stochastic and deterministic processes in structuring neotropical bat communities. Journal of Mammalogy 70: