LLUVIA DE SEMILLAS EN UN PAISAJE AGROPECUARIO EN LOS TUXTLAS, VERACRUZ, MÉXICO

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1 UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE MORELOS FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS LLUVIA DE SEMILLAS EN UN PAISAJE AGROPECUARIO EN LOS TUXTLAS, VERACRUZ, MÉXICO TESIS PROFESIONAL QUE PARA OBTENER EL TITULO DE: B I O L O G O P R E S E N T A: YULIANA URINCHO PANTALEÓN Directora Dra. Cristina Martínez Garza Cuernavaca, Morelos. Mayo, 2010

2 AGRADECIMIENTOS Al personal de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas por permitirme la estancia. A la Biol. Marines de la Peña, por sus apoyo en campo y asesoría en la elaboración del anexo. A la Dra. Cristina Martínez Garza por asesorarme a lo largo de la tesis y acompañarme en este camino que hoy culmina en el presente proyecto, por compartir su conocimiento conmigo e inspirar en mi mucha admiración. Al Sr. Eladio Velasco por su ayuda en el campo en la colecta de semillas y reparación de las trampas. Al grupo de sinodales M. C. Rafael Monroy Martínez, Dr. Alejandro Flores-Palacios, Biol. Domitila Martínez Alvarado, M. en C. Marisela Taboada Salgado por su tiempo en revisar el manuscrito y sus acertados cometarios. La NSF de Estados Unidos (DEB # ) y el apoyo PROMEP-SEP para el Cuerpo Académico de Ecología Evolutiva que brindaron el apoyo económico para la realización de este proyecto. 2

3 DEDICATORIA A mis padres Por que gracias a su cariño, guía y apoyo he llegado a realizar uno de los anhelos más importantes de mi vida, fruto del inmenso apoyo, amor y confianza que en mi depositaron y con los cuales he logrado terminar mis estudios profesionales que constituyen el legado más grande que pudiera recibir y por lo cual les viviré agradecida. Con cariño y respeto. Yuliana Urincho Pantaleón 3

4 ÍNDICE Resumen 5 Introducción.. 6 Antecedentes.. 8 Objetivo general Objetivos específicos Hipótesis Métodos Sitio de estudio Diseño experimental.. 18 Análisis de datos Resultados. 23 Descripción general Forma de crecimiento Historia de vida. 34 Discusión Conclusiones. 51 Literatura citada Anexo I.. 58 Anexo

5 RESUMEN En Los Tuxtlas, Veracruz, debido a las actividades agropecuarias, el paisaje está formado por fragmentos de bosque, tierras agrícolas, vegetación secundaria, y pastizales para la cría y pastoreo del ganado. En los pastizales ganaderos, el banco de semillas y el banco de plántulas están ausentes debido a las prácticas de manejo que se relacionan con el establecimiento de estos sistemas, por ejemplo, el uso de fuego previo al establecimiento de pastos exóticos. Así que la entrada de especies a los pastizales ésta determinada por la lluvia de semillas. La lluvia de semillas se define como la cantidad de semillas que llegan al suelo dispersadas por medios bióticos (animales) o abióticos (viento o gravedad). El objetivo general de este estudio fue describir la riqueza y abundancia de especies que integran la lluvia de semillas en un paisaje agropecuario en Los Tuxtlas, Veracruz, México durante un año. Evaluar la disponibilidad de semillas que lleguen a los pastizales es fundamental para el desarrollo de actividades de restauración ecológica, debido a que la lluvia de semillas es la única fuente de propágulos para la regeneración de la selva. Este estudio se realizó en la localidad ganadera de Adolfo Ruiz Cortines en un pastizal activo aledaño a la Reserva de la UNAM en Los Tuxtlas. En junio del 2006 se establecieron 24 parcelas de 30 x 30 m y en noviembre del mismo año, cuatro trampas de semillas fueron colocadas al azar en cada parcela. Adicionalmente, en bosque primario y secundario se seleccionaron áreas de 30 x 90 m y se colocaron 12 trampas de semillas, cada trampa con una superficie de captura de 1m 2. El área total de captura fue de 120 m 2. Las semillas fueron colectadas una vez al mes en pastizal y dos veces al mes en el bosque primario y secundario. En la lluvia de semillas durante doce meses se identificaron 118 taxa a nivel de especie, 8 a nivel de género y 24 a nivel de familia, que pertenecen a 57 familias. Se encontraron 80,799 semillas de las cuales 72, 200 semillas fueron de 82 especies leñosas (árbol, arbusto, liana, palma, árbol epifito) y 8,599 semillas fueron de 34 especies noleñosas (hierba, trepadora, pastos y epifita); también cayeron 67,065 semillas de 23 especies pioneras y de estas, 1,180 semillas de 13 especies fueron dispersadas por animales y 65,885 semillas de 10 especies fueron dispersadas por viento o gravedad. También cayeron 2,533 semillas de 34 especies no-pioneras, de las cuales 1,117 semillas de 26 especies fueron dispersadas por animales y 1,416 semillas de ocho especies fueron dispersadas por viento o gravedad. La riqueza y la abundancia en la lluvia de semillas en los tres hábitats fueron mayores en mayo y noviembre, y las menores en octubre. La proporción de especies leñosas en la lluvia de semillas en el bosque primario y secundario fue mayor que la de no leñosas; sin embargo, en el pastizal la proporción se invirtió. En el bosque primario, cayeron más especies de leñosas dispersadas por animales que por viento. En el bosque secundario y pastizal cayeron más semillas dispersadas por viento o gravedad que por animales. Para todos los hábitats cayeron más especies y semillas pioneras que fueron dispersadas por viento que por animales. La lluvia de semillas es la única fuente de propágulos para la regeneración del bosque en los pastizales. En la lluvia de semillas del pastizal hubo más especies y semillas de hierbas y pastos que en el bosque primario y secundario donde cayeron más semillas de árboles. No todas las especies leñosas que se observan en la lluvia de semillas del bosque primario pueden dispersarse hacia el pastizal. La lluvia de semillas de especies leñosas en el pastizal podría continuar escasa hasta que los agentes dispersores se vean atraídos a estos sitios. La regeneración del pastizal será exitosa cuando haya un recambio de especies pioneras por no-pioneras. 5

6 INTRODUCCIÓN El mundo alberga una gran diversidad de tipos de vegetación y posee poco menos de cuatro millones de hectáreas de bosques que cubren alrededor del 30% de su superficie. Sin embargo, la cobertura original de los bosques tropicales a nivel mundial disminuyo durante la década de los 80`s, cuando desaparecieron 15.4 millones de hectáreas de bosques tropicales (FAO, 1992). Después, en el periodo de 1990 al 2000 la pérdida total de bosques tropicales fue de 9.3 millones de hectáreas (FAO, 2002). Las tasas de deforestación en el mundo son preocupantes, ya que se estima que han desaparecido alrededor del 80 % de los bosques de África, 70 % de los de Asia, y en Latinoamérica están reducidos al 53 % de su cobertura original (Houghton, 1994; Achard et al., 1998; FAO, 2007). Las evaluaciones recientes, indican que la pérdida neta de bosques en el mundo es de 7.3 millones de hectáreas anuales, lo que representa una reducción de 20 mil ha cada día (FAO, 2007). De esta manera, la deforestación ha ocasionado que los bosques tropicales, se hayan reducido alrededor del 60 % a nivel mundial (FAO, 2007; FAO, 2005). En el 2008, México tenía un área de bosques tropicales húmedos de aproximadamente 18 millones de hectáreas (SEMARNAT, 2008). La pérdida de los bosques tropicales húmedos en el país entre los primeros años de la década los 90 s y el año 2000 estaba entre las 348 mil y 776 mil ha/año (FAO, 2005). Sin embargo, para el año 2002 sólo quedaban 3.15 millones de hectáreas, equivalente al 17.5% de la vegetación original, el 33.3% era vegetación conservada y el 65.7% estaba constituida por vegetación secundaria, bajo diferentes grados de perturbación. En México, como en el mundo, la deforestación es una de las principales causas de la perdida de los bosques tropicales. 6

7 Actualmente, el paisaje en la región de los Tuxtlas, en el estado de Veracruz, al suroeste de México se encuentra fragmentado debido a la deforestación. La deforestación en esta región entre 1967 y 1986 provocó la disminución de un 56% del bosque tropical con una tasa anual de 4.2%, lo que implicó que el total del bosque original se redujera al 86% hacia finales de ese año (Dirzo y García, 1992). La colonización y los desmontes con fines agropecuarios son una de las causas principales de la deforestación en esta región teniendo como consecuencia la fragmentación del bosque tropical (González-Montagut 1999). La mayoría del paisaje en Los Tuxtlas está formado por fragmentos de selva, tierras agrícolas, vegetación secundaria, y pastizales para la cría y pastoreo del ganado (Mendoza et al., 2005). La deforestación en la región de los Tuxtlas ha generado un paisaje agropecuario altamente fragmentado. Los paisajes agropecuarios tropicales están compuestos de áreas naturales y áreas explotadas para agricultura y/o ganadería. El establecimiento de pastizales, para actividades ganaderas involucra la introducción de pastos forrajeros exóticos y la quema periódica del terreno para eliminar plagas y fortalecer el crecimiento del forraje (Uhl, 1987; Guevara et al., 1994). Las prácticas de manejo que reciben los pastizales eliminan fuentes de propágulos (por ejemplo el banco de semillas y banco de plántulas; Uhl, 1987). Así que la entrada de especies a los paisajes agropecuarios depende totalmente de la lluvia de semillas, misma que se define como la cantidad de semillas que llegan al suelo dispersadas por medios bióticos (animales) o abióticos (viento o gravedad) (Wang y Smith, 2002). Es importante evaluar la lluvia de semillas en el paisaje agropecuario ya que esto permite conocer el potencial de regeneración de estos sitios perturbados. 7

8 ANTECEDENTES Los bosques tropicales son ecosistemas terrestres que presentan una gran diversidad, aun cuando la riqueza de plantas se encuentra amenazada. Los factores que impulsan la destrucción de los bosques tropicales son principalmente la deforestación y la consecuente fragmentación (Guevara et al., 2004). La deforestación se genera básicamente por la conversión de los bosques a pastizales para la ganadería, la apertura de terrenos agrícolas y, en menor escala, por lo menos en tiempos recientes, para la explotación forestal comercial masiva (Noble y Dirzo 1997, Lewis 2006). El bosque tropical presenta las mayores tasas de deforestación y fragmentación (Masera et al. 1997). La historia del proceso de deforestación del trópico mexicano se remonta al periodo colonial (siglos XVI y XVII), y tuvo su auge en la década de los 60 del siglo XX, debido a los proyectos de desarrollo, así como a grandes subsidios del gobierno para la ganadería. Esto propició una fuerte conversión de las áreas forestales y la ganadería llego a ocupar un poco más del 60% del área del país, mientras que los terrenos agrícolas ocuparon un 14% adicional. La deforestación continuó durante la década de los 80 en buena medida fomentada por la crisis económica del país y la profunda pobreza rural (Myers et al. 2000, Dirzo y Raven 2003, Souza 2006). Los cambios en la cobertura forestal tropical (deforestación y fragmentación) han sido provocados por las actividades agropecuarias. La introducción del ganado a la Sierra de Los Tuxtlas, Veracruz se remonta al siglo XVI. Alrededor del año 1525 se introdujo en la región el primer pie de cría de algunos de los tres tipos de ganado (chichihua lechero, rodeano y montaraz) que posteriormente fueron comunes en la zona (González-Sierra 1991). La incorporación de grandes extensiones de tierra a la producción pecuaria se hizo mediante concesiones a los conquistadores y 8

9 primeros peninsulares que llegaron a la nueva España. Dichas concesiones consistían de uno o más sitios para ganado de más de 1,755 ha cada uno. Al término del periodo colonial entre Acayucan y los Tuxtlas existían sólo siete hacendados cuyas propiedades alcanzaban la extensión de 270, 350 ha. El número de cabezas de ganado iba de 1,000 cabezas en un sólo sitio, hasta 30, 000 reses en 64 parcelas (Aguirre-Beltrán 1992). En el siglo XX a partir de 1920, la ganadería en los Tuxtlas, así como en el estado de Veracruz y el trópicohúmedo mexicano, se transformó con la introducción de razas cebuinas mejoradas y adaptadas al trópico húmedo, obtenidas principalmente de Brasil, y nuevas tecnologías en materia de pastos y forrajes tropicales que provenían de Australia y África (Ravel-Mobroz, 1980). La introducción de razas cebuinas y nuevos forrajes, así como el apoyo económico de los gobiernos y distintas instituciones para la producción pecuaria, fue la base para la reciente expansión ganadera en la Sierra de Los Tuxtlas. En la región de Los Tuxtlas encontramos al bosque tropical perennifolio (BTP Rzedowski, 2006) que alberga una gran diversidad biológica. Las investigaciones florísticas registran 2,697 especies de plantas, 30 de ellas registradas como amenazadas (dos endémicas), 17 en peligro de extinción (seis endémicas) y 21 especies sujetas a protección especial (una endémica) (CONANP, 2006). La riqueza de plantas en la región es explicada por su ubicación geográfica, las condiciones climáticas, microclimáticas y la historia geológica (Castillo y Laborde, 2004). Los Tuxtlas es una de las cinco regiones con mayor endemismo de árboles en México, con presencia de 26 de las 41 especies arbóreas exclusivas de las selvas húmedas de la vertiente del Golfo y del Caribe (CONANP, 2006). La región de Los Tuxtlas, es el límite actual de la distribución del bosque tropical perennifolio para América (Dirzo y Miranda 1991). En la Estación de Biológica Tropical 9

10 Los Tuxtlas (EBTLT) perteneciente a la Universidad Nacional Autónoma de México se tiene registro de 943 especies de plantas (545 géneros y 137 familias) de las cuales casi 300 especies son árboles que contribuyen con el 31.7% de la flora de la estación (Ibarra- Mariquez y Sinaca 1995, Ibarra-Manríque et al. 1997). La región de Los Tuxtlas como la EBTLT, además de contener una enorme diversidad de plantas, también tiene un importante número de especies de árboles que son exclusivos de esta región. Perturbación y regeneración natural El bosque tropical perennifolio puede sufrir diferentes perturbaciones que dan paso al proceso de sucesión secundaria. La sucesión o regeneración secundaria es un proceso de recubrimiento vegetal sobre una superficie después de una perturbación (Navarrete Salgado, 2005; Gómez-Pompa y Vázquez-Yánez, 1985). El modelo de Finegan (1996) describe tres fases en la sucesión después de una perturbación: en la primera fase el área perturbada es colonizada por el crecimiento de hierbas, arbustos y trepadoras. Después, los llamados árboles pioneros forman un dosel continuo en menos de 3 años. Los árboles pioneros tienen ciclos de vida cortos (menor a 50 años) y en general poseen elevadas tasas de crecimiento y reproducción. Estas especies tienden a tener semillas pequeñas dispersadas por el viento, aves y/o murciélagos. La segunda fase puede durar de 10 a 30 años, en esta fase los árboles pioneros proveen de sombra y las especies no-leñosas de la primera fase tienden a desaparecer. En la tercera fase los árboles pioneros son sustituidos por árboles no-pioneros. Las especies sucesiónales tardías o no-pioneras poseen ciclos de vida largos (más de 100 años) y pasan periodos largos creciendo lentamente en condiciones 10

11 de sombra. Algunas especies no-pioneras maduran en la sombra y alcanzan tallas pequeñas (< 15 m de altura), pero muchas alcanzan el dosel superior del bosque o pueden emerger sobre este. Las especies no-pioneras tienden a presentar semillas grandes que llegan a cortas distancias de la planta madre (Condit et al., 2000). El proceso de sucesión secundaria describe el reemplazo de especies pioneras por las no-pioneras a través del tiempo. En el bosque tropical encontramos disturbios naturales y causadas por hombre. La caída de ramas y árboles produce claros pequeños en el dosel, que son perturbaciones naturales que ocurren al azar (Martínez-Ramos, 1985). El crecimiento de las plántulas y árboles jóvenes se acelera en los sitios donde aumenta la luz, al abrirse claros en el dosel (Martínez-Ramos, 1994) y rápidamente se alcanza la composición y estructura original del bosque. En el caso de los disturbios causados por el hombre (paisajes agropecuarios, cultivos etc.), el proceso de sucesión puede detenerse o dar lugar a un ecosistema totalmente distinto del original, o bien, puede no ocurrir (Aide y Cavelier, 1994; Aide et al, 1995; Holl, 1999). La comunidad de plantas que se forma después de la destrucción total o parcial de la vegetación primaria es llamada bosque secundario (Rzedowski, 2006; Smith et al., 1997). El bosque secundario esta compuesto principalmente de especies pioneras y al aumentar el grado de la perturbación, deriva en comunidades de herbáceas compuestas por gramíneas y especies de crecimiento rápido (Gomes-Pompa y Vázquez - Yañes 1985). Los bosques secundarios presentan una composición florística que depende de la vegetación cercana, de la presencia de propágulos y del tiempo de abandono (Ibarra et al., 1997, Castillo y Laborde, 2004). El proceso de sucesión lleva a diferentes comunidades finales dependiendo del tipo de disturbio que lo inició. 11

12 Las plantas pioneras y no-pioneras llegan a los sitios por colonizar mediante eventos de dispersión. La dispersión es la separación de la diáspora (unidad de dispersión) de la planta madre. La diáspora puede ser la semilla u otra parte del individuo, en hierbas y arbustos inclusive el individuo completo (Howe y Smallwood, 1982). Los frutos y semillas son dispersadas desde los individuos adultos por medios bióticos (animales) o abióticos (viento, agua y gravedad) (Harms y Timothy, 2003). Los frutos y semillas que se dispersan por medios abióticos son por lo general pequeños con estructuras aladas que les ayudan a viajar (Gómez-Pompa y Vázquez-Yanes, 1983) y son comunes en hábitats secos y en regiones estacionales (Howe y Smallwood, 1982). Por otra parte, las especies dispersadas por animales se encuentran contenidas en frutos carnosos atractivos para ellos y en los bosques tropicales húmedos, más del 80% de las especies de árboles y arbustos dependen de los vertebrados para la dispersión de sus frutos y semillas. La dispersión de las especies depende de las características de sus diásporas. Regeneración en pastizales En un pastizal, el proceso inicial de regeneración del bosque puede ser lento o encontrarse limitado por varios factores. El primero, es la falta de un banco de semillas, concebido como el conjunto de semillas viables que se encuentran por encima y dentro del suelo (De Souza et al., 2006). En pastizales recién abandonados, la densidad de semillas viables en el suelo es equivalente a sólo el 30% o menos de la encontrada en el suelo de los bosques no perturbados (Uhl y Clark, 1983; Nepstad et al., 1996). La abundancia de semillas en el banco se reduce y su composición cambia a medida que las actividades 12

13 agropecuarias se intensifican (Wijdeven y Kuzee, 2000). En un bosque húmedo de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia, la deforestación y el posterior uso agropecuario provocaron la pérdida total del banco de semillas del bosque (Aidé y Cavalier, 1994). El uso intenso del suelo, genera una disminución de especies del bosque en el banco de semillas, limitando el proceso de sucesión secundaria. En los sitios perturbados que fueron utilizados para usos agropecuarios, el banco de semillas está totalmente ausente. El segundo factor que detiene la regeneración del bosque es la falta de propágulos. La fragmentación y la reducción del bosque provoca la disminución de árboles maduros que producen semillas y el aumento en la distancia entre el área abierta y el bosque (Holl, 1999) lo que disminuye la riqueza y densidad en la lluvia de semillas (Uhl, 1987; Álvarez- Buylla y Martínez-Ramos, 1993; Aide y Cavelier, 1994; Galindo-González et al., 2000; Cubiña y Aide, 2001; Holl, 2002), pudiendo disminuirla hasta en un 90% (Aide y Cavelier, 1994; Holl, 1999; Zimmerman et al., 2000). La mayoría de las especies del bosque, en especial las no-pioneras, no pueden dispersarse a grandes distancias y menos aún hacia áreas desprovistas de vegetación (Martínez-Garza y González-Montagut, 1999; Wijdeven y Kuzee, 2000; Cubiña y Aide, 2001). La reducción de especies y semillas en la lluvia de semillas representa un filtro para la regeneración natural de un pastizal abandonado. Evaluar la densidad de semillas permite crear estrategias para incrementar la lluvia de semillas y por ende la regeneración natural en pastizales que sean excluidos de la perturbación con fines de conservación 13

14 OBJETIVO GENERAL Describir la riqueza y abundancia de semillas en la lluvia de semillas en tres hábitats de un paisaje agropecuario en Los Tuxtlas, Veracruz, México durante un año. OBJETIVOS ESPECIFICOS 1. Describir la riqueza y densidad de semillas por forma de crecimiento (leñosas y noleñosas) en la lluvia de semillas del bosque primario, secundario y pastizal. 2. Describir la riqueza y densidad de semillas de especies de todas las formas de crecimiento por su forma de dispersión (biótica o abiótica) en la lluvia de semillas del bosque primario, secundario y pastizal. 3. Describir la riqueza y densidad de semillas de especies leñosas por historia de vida (pioneras y no-pioneras) en la lluvia de semillas del bosque primario, secundario y pastizal. 4. Describir la riqueza y densidad de semillas leñosas por su forma de dispersión (biótica o abiótica) en la lluvia de semillas del bosque primario, secundario y pastizal. 5. Describir el patrón temporal de la riqueza y densidad de semillas de todas las formas de crecimiento durante doce meses en el bosque primario, secundario y pastizal. 14

15 HIPÓTESIS ESPECÍFICAS 1. Se esperaba que en la lluvia de semillas del bosque primario y el secundario la riqueza y densidad de semillas de leñosas fuera mayor que la de no-leñosas en comparación con las del pastizal. 2. Se esperaba que la riqueza y densidad de semillas leñosas dispersadas por animales fuera mayor que las dispersadas por viento dentro del bosque primario en comparación con las del secundario y el pastizal. 3. Se esperaba que la riqueza y densidad de semillas pioneras fuera mayor que las de no-pioneras en la lluvia de semillas del bosque secundario y el pastizal en comparación con las del bosque primario. 4. Se esperaba que la riqueza y densidad de semillas pioneras dispersadas por el viento fuera mayor que las dispersadas por animales dentro del bosque secundario y el pastizal en comparación con las del bosque primario. 5. Se esperaba una mayor riqueza y densidad de semillas no-leñosas que leñosas y más de pioneras que de no-pioneras durante los doce meses. 15

16 MÉTODOS Sitio de Estudio Este estudio se llevó a cabo en la Colonia ganadera Adolfo Ruiz Cortines en un pastizal activo aledaño a la Reserva de la Estación de Biológica Tropical Los Tuxtlas (EBTLT) que pertenece a la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). La reserva de la UNAM tiene un área de 90 x 50 kilómetros aproximados y ocupa un rango altitudinal de 150 a 530 m s.n.m. La EBTLT se localiza entre los y latitud norte y a los y longitud oeste (Figura 1). El clima es cálido y húmedo con una media de precipitación anual de 4500 mm y una temperatura media anual de 27 C (Soto, 2004). La vegetación que caracteriza a la reserva es el bosque tropical perennifolio con tres estratos: el dosel superior con más de 30 m de altura, el dosel medio fluctuando entre m de altura y el dosel inferior de 6-15 m de altura (González et al., 1997). Las especies conservan sus hojas durante todo el año, a excepción de Bernoullia y Ceiba que las pierden durante la época más seca del año (Castillo y Laborde, 2004). 16

17 Figura 1. Localización de la Estación de Biológica Tropical Los Tuxtlas, Veracruz (tomado de Mendoza y Dirzo 2005). 17

18 Diseño experimental En junio del 2006 se establecieron 24 parcelas en el pastizal como parte de un proyecto de restauración ecológica experimental cuyo objetivo principal es lograr la coexistencia de la biodiversidad con las actividades agropecuarias mediante la exclusión de pequeñas porciones de pastizal que se convertirán en islas de vegetación. Cada parcela tiene un área de 30 x 30 m y está subdividida en cuatro sub-parcelas; las sub-parcelas están separadas entre sí por un pasillo central de 4 m. Una trampa de semillas fue colocada al azar en cada sub-parcela, dando un total de cuatro trampas por parcela y 96 trampas en total (Figura 2). En el bosque primario y el secundario se establecieron trampas de semillas en una área de 30 x 90 m, subdividida en tres parcelas de 30 x 30 m para colocar cuatro trampas de semillas, dando total de 12 trampas por parcela (Figura 3). Las trampas de semillas fueron colocadas en noviembre del Cada trampa consistió en cuatro tubos de PVC de 1 m que forman un marco de donde colgaba una tela que daba una superficie de captación de semillas de 1m 2. Las trampas fueron mantenidas continuamente sustituyendo partes en mala condición o la trampa completa cuando fue necesario. Las trampas de semillas se vaciaron una vez al mes en el pastizal y dos veces al mes en el bosque primario y secundario, porque las semillas germinaban debido a la humedad. Cada mes, el material colectado de cada trampa fue depositado en una bolsa de papel y las bolsas fueron etiquetadas con la fecha de colecta, sitio, hábitat (pastizal, bosque primario y secundario), parcela (sólo para pastizal) y número de trampa. Las muestras de semillas se trasladaban mensualmente a la ciudad de Cuernavaca, Morelos, México. Las muestras 18

19 Figura 2. Diagrama de las parcelas experimentales instaladas en junio del 2006 en 12 ha de pastizal aledaño a la Reserva de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las letras dentro de las exclusiones significan Exclusiones plantadas con especies dispersadas por animales (A), especies dispersadas por viento (V) y los controles donde no se sembraron plantas (C). (Dibujo de Biol. Marines De la Peña). 19

20 Figura 3. Parcelas experimental instaladas en junio del 2006 en bosque primario y secundario aledaños a la Reserva de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas, Veracruz. Los asteriscos simulan la localización al azar de las trampas de semillas. húmedas se secaron en un horno eléctrico (Binder Gmb 14D-78532) a 60ºC por 24 hrs. Las muestras fueron separadas y clasificadas en el Laboratorio de Ecología Evolutiva del Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIB y C) de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Para la identificación de semillas se uso como referencia la colección de semillas de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas, la colección de referencia de un trabajo previo (Martínez-Garza y González-Montagut 2001) y la colaboración de expertos (Biol. Álvaro Campos, EBTLT). Con la información obtenida se 20

21 elaboró una colección de semillas de referencia y un catalogo fotográfico (Anexo I). La clasificación taxonómica está basada en el listado florístico realizado por Ibarra-Manríquez y Sinaca (1995,1996a, 1996b). Las especies de semillas encontradas fueron clasificadas de acuerdo a su forma de crecimiento en leñosas (árbol, arbusto, liana, palma, árbol epifito) y no-leñosas (hierba, trepadora, pastos y epifita), su historia de vida para las leñosas (pioneras y no-pioneras) y su forma de dispersión en biótico (animales) y abiótico (viento o gravedad) con ayuda de la literatura (Manriquez y Sinaca 1995,1996a, 1996b, Martínez- Ramos 1985) y la información contenida en las colecciones antes mencionadas. Análisis de datos Este trabajo reporta la lluvia de semillas de diciembre del 2006 a diciembre del El mes de agosto del 2006 no fue considerado ya que las muestras estaban incompletas. Se realizaron cuatro análisis de varianza de medidas repetidas (ANOVA, Zar, 1996) tomando como variables dependientes la riqueza y la densidad de semillas por metro cuadrado por parcela (3 parcelas del bosque primario y secundario y 24 parcelas en el pastizal) y por mes. Los dos primeros análisis se hicieron con los datos de semillas de todas las formas de vida durante doce meses. Los análisis de varianza de medidas repetidas fueron de tres vías tomando como variables independientes (1) forma de vida, con dos niveles (leñosa y no-leñosa), (2) forma de dispersión, con dos niveles (biótico y abiótico) y (3) hábitat, con tres niveles (bosque primario, bosque secundario y pastizal) con 12 medidas repetidas en el tiempo (uno por cada mes). Los dos últimos ANOVAS fueron para la riqueza y densidad de semillas leñosas, en estas ANOVAS el análisis fue de tres vías 21

22 tomando como variables independientes (1) la historia de vida, con dos niveles (pioneras y no-pioneras), (2) forma de dispersión, con dos niveles (biótico y abiótico) y (3) hábitat, con tres niveles (bosque primario, secundario y pastizal), con 12 medidas repetidas en el tiempo (una por cada mes). Las variables no cumplieron con los supuestos del ANOVA por lo que fueron transformadas con el logaritmo base 10. En los resultados se muestra el promedio y el error estándar transformados a su unidad original. Cuando hubo efectos significativos se utilizó la prueba de comparación múltiple de Tukey para aislar aquellas medidas que difirieran. Para determinar el componente de variación que era más importante se calculó el coeficiente de determinación que muestra la varianza explicada para cada nivel del ANOVA. Todos los análisis fueron hechos en el programa Statistica V.6.0 (Statsoft 2007). 22

23 RESULTADOS Descripción de la lluvia de semillas En la lluvia de semillas se identificaron 118 taxa a nivel de especie, 8 a nivel de género y 24 a nivel de familia (57 familias). Las familias más importantes por el número de especies fueron Asteraceae (13 especies), Fabaceae (12 especies), Solanaceae (10 especies), Euphorbiaceae (ocho especies), Moraceae (siete especies) y Rubiaceae (seis especies). Solamente Malvaceae y Poaceae estuvieron representadas por cinco especies cada una, Arecaceae y Cucurbitaceae por cuatro especies cada una y Sapindaceae, Tiliaceae y Ulmaceae estuvieron representadas por tres especies cada una (Anexo 2). En los tres hábitats durante 12 meses cayeron 80,799 semillas de las cuales 72, 200 semillas fueron de 82 especies leñosas (árbol, arbusto, liana, palma, árbol epifito) y 8,599 semillas fueron de 34 especies no- leñosas (hierba, trepadora, pastos y epifita). En la lluvia de semillas en los tres hábitats cayeron 67,065 semillas de 23 especies pioneras; de estas semillas, 1,180 semillas de 13 especies fueron dispersadas por animales y 65,885 semillas de 10 especies fueron dispersadas por viento o gravedad. También cayeron 2,533 semillas de 34 especies no-pioneras, de las cuales 1,117 semillas de 26 especies fueron dispersadas por animales y 1,416 semillas de ocho especies fueron dispersadas por viento o gravedad (Anexo 2). 23

24 Todas las especies Forma de crecimiento. En promedio, en la lluvia de semillas en los tres hábitats durante doce meses, la riqueza (0.53 ± 0.02 especies/m 2 /mes) y la densidad de semillas (4.21 ± 0.11 semillas/m 2 /mes) de leñosas fue casi tres veces mayor que las de no-leñosas (0.17 ± 0.02 especies/m 2 /mes y 1.57 ± 0.11 semillas/m 2 /mes, respectivamente). La riqueza y densidad de semillas fueron significativamente diferentes por forma de crecimiento (Tabla 1 y 2) y este factor fue uno de los que explicó mayor porcentaje de varianza ( %). Hábitat. En promedio, la riqueza en la lluvia de semillas del bosque primario (0.41 ± 0.02 especies /m 2 /mes) fue mayor que la del bosque secundario (0.35 ± 0.02 especies/m 2 /mes) y la del pastizal (0.27 ± 0.02 especies/m 2 /mes). La riqueza fue significativamente diferente en la lluvia de semillas de los hábitats (Tabla 1). La densidad de semillas en el bosque secundario (4.21 ± 0.11 semillas/m 2 /mes) fue mayor que la densidad de semillas en el pastizal (2.35 ± 0.11 semillas/m 2 /mes) y en el bosque primario (1.57 ± 0.11 semillas/m 2 /mes). La densidad de semillas fue significativamente diferente en la lluvia de semillas entre hábitats (Tabla 2). Forma de Dispersión. En la lluvia de semillas en los tres hábitats, los animales dispersaron, en promedio, más especies (0.35 ± 02 especies/m 2 /mes) que el viento o la gravedad (0.33 ± 0.02 especies/m 2 /mes). Sin embargo, no hubo diferencias significativas en la riqueza por forma de dispersión (Tabla 1). La densidad de semillas que fueron dispersadas por animales (3.70 ± 0.09 semillas/m 2 /mes) fue casi dos veces mayor que la densidad de semillas 24

25 Tabla 1. ANOVA de medidas repetidas de tres vías para la riqueza en la lluvia de semillas: (1) forma de vida con dos niveles (leñosas y no-leñosas), (2) hábitats con tres niveles (bosque primario, secundario y pastizal) y (3) forma de dispersión con dos niveles (biótico y abiótico). Los factores en negritas representan los valores más altos del coeficiente de variación (r 2 ). FACTORES DE VARIACIÓN SC Gl F P r 2 HABITAT (HA) % FORMA DE CRECIMIENTO (FC) % FORMA DE DISPERSION (FD) % HA*FC % HA*FD % FV*FD % HA*FC*FD % Error % TIEMPO (T) % T*HA % T*FC % T*FD % T*HA *FC % T*HA*FD % T*FC*FD % T*HA*FC*FD % Error % Total % 25

26 Tabla 2. ANOVA de medidas repetidas de tres vías para la densidad de semillas por (1) forma de crecimiento con dos niveles (leñosa y no-leñosas), (2) hábitat con tres niveles (bosque primario, bosque secundario y pastizales) y forma de dispersión con dos niveles (biótico y abiótico) en la lluvia de semillas de Los Tuxtlas Veracruz, México. Los factores en negritas representan los valores más altos para el coeficiente de variación (r 2 ). FACTORES DE VARIACION SC Gl F P r 2 HABITAT (HA) % FORMA DE CRECIMIENTO(FV) % FORMA DE DISPERSION (FD) % HA*FV % HA*FD % FV*FD % HA*FV*FD % Error % TIEMPO (T) % T*HA % T*FV % T*FD % T*HA *FV % T*HA*FD % T*FC*FD % T*HA*FV*FD % Error % Total % 26

27 dispersadas por el viento o la gravedad (1.69 ± 0.09 semillas/m 2 /mes). Significativamente más semillas fueron dispersadas por animales que por viento o gravedad (Tabla 2). Patrón Temporal (mes). En promedio para los tres hábitats, la riqueza (Figura 4) y la densidad de semillas fueron mayores en el mes de mayo (0.49 ± 0.03 especies /m 2 /mes y 2.05 ± 0.29 semillas /m 2 /mes) y noviembre, (0.42 ± 0.04 especies /m 2 /mes y 1.78 ± 0.29 semillas /m 2 /mes) que en el resto de los meses. Octubre fue el mes con menor caída de especies (0.14 ± 0.02 especies /m 2 /mes) y semillas (1.78 ± 0.29 semillas /m 2 /mes). La riqueza (Tabla 1) y la densidad de semillas (Tabla 2) en la lluvia de semillas fueron significativamente diferentes entre los meses. La riqueza y la densidad de semillas en cada hábitat dependieron de la forma de crecimiento de las especies. La riqueza de especies leñosas en la lluvia de semillas del bosque primario (0.60 ± 0.03 especies /m 2 /mes) y el secundario (0.50 ± 0.03 especies /m 2 /mes) fueron significativamente mayores que la riqueza de no-leñosas (0.09 ± 0.03 y 0.10 ± 0.03 especies /m 2 /mes respectivamente) en esos hábitats, mientras que para el pastizal, la riqueza de leñosas y no- leñosas fue similar (Figura 5). Las densidades de semillas de leñosas que llegaron al bosque secundario (2.91 ± 0.15 semillas /m 2 /mes) y al primario (1.75 ± 0.15 semillas /m 2 /mes) fueron mayores que las de no- leñosas (0.39 ± 0.15 y 0.14 ± 0.15 semillas /m 2 /mes), mientras que en el pastizal, se registró el doble de semillas de no-leñosas (1.61 ± 0.15 semillas /m 2 /mes) que de leñosas (0.80 ± 0.15 semillas /m 2 /mes; Figura 6). La interacción de hábitat por forma de crecimiento fue significativa para la riqueza (Tabla 1) y la densidad de semillas (Tabla 2). Esta interacción explica el % de toda la varianza en la riqueza y el 16.07% de toda la varianza en la densidad de semillas, lo 27

28 0,7 0,6 F (11, 264) = 9.73, P= Log de especies+1/m 2 0,5 0,4 0,3 0,2 ac acd ac acd abd bd abd acd acd d abcd 0,1 c 0,0 D E F M A M J J S O N D MES Figura 4. Riqueza de semillas de todas las formas de crecimiento en tres hábitats (bosque primario, bosque secundario y pastizal) durante 12 meses en los Tuxtlas Veracruz México. Las barra representan el 95% de intervalo de confianza y los círculos representan las medias. 28

29 0.8 F (2, 24) = 64.81, P< Log de especies +1/m 2 /mes a a bc c 0.1 b b 0.0 Bosque primario Bosque secundario Pastizal Habitat Figura 5. Riqueza de leñosa (barras blancas) y no-leñosa (barras negras) en la lluvia de semillas del bosque primario, secundario y pastizal durante doce meses en Los Tuxtlas Veracruz, México. Las barras representan los promedios, las líneas el 95% de intervalo de confianza. Letras distintas representan diferencias significativas evaluadas con Post Hoc Tukey test. El estadístico indica la interacción de la riqueza con el hábitat y la forma de crecimiento. 29

30 4,0 3,5 F (2, 24) =68.00, P> Log de semillas +1/m 2 /mes 3,0 2,5 2,0 1,5 1,0 a c ae af 0,5 0,0 bd b Bosque Primario Bosque Secundario Pastizal Hábitat Figura 6. Densidad de semillas leñosas (barras blancas) y no leñosas (barras negras) en la lluvia de semillas del bosque primario, secundario y pastizal durante doce meses en Los Tuxtlas Veracruz, México. Las barras representan los promedios, las líneas el 95% de intervalo de confianza. Letras distinta representan diferencias significativas evaluadas con Post Hoc Tukey test. El estadístico indica la interacción de la densidad de semillas con el hábitat y la forma de crecimiento. 30

31 que significa que el efecto del hábitat no es independiente para las formas de crecimiento. La riqueza y la densidad de semillas que llegaron a cada hábitat mediante eventos de dispersión dependieron de la forma de dispersión de las especies. En la lluvia de semillas del bosque secundario y el pastizal se encontraron más especies que fueron dispersadas por viento o gravedad ( y 0.27 ± 0.03 especies /m 2 /mes) que por animales (0.26 ± 0.03, 0.20 ± 0.03 especies /m 2 /mes), mientras que en el bosque primario, el número de especies dispersadas por animales fue mayor (0.45 ± 0.03 especies /m 2 /mes) que el de dispersadas por viento o gravedad (0.24 ± 0.03 especies /m 2 /mes). En la lluvia de semillas del bosque secundario fue mayor la densidad de semillas dispersadas por viento o gravedad (2.52 ± 0.15 semillas /m 2 /mes) que por animales (0.78 ± 0.15 semillas /m 2 /mes). En el bosque primario y pastizal, la densidad de semillas dispersadas por animales y viento fueron similares. La interacción de hábitat por forma de dispersión fue significativa para la riqueza y la densidad de semillas, estas interacciones explicaron muy poca varianza (3.89 % y 5.95 %, Tabla 1 y 2 respectivamente). La máxima riqueza y densidad de semillas fueron registradas en distintos meses dependiendo del hábitat. En la lluvia de semillas del bosque primario, la riqueza en el mes de enero (0.39 ± 0.08 especies /m 2 /mes) y mayo (0.50 ± 0.06 especies /m 2 /mes) fue mayor que en el restos de los meses. La riqueza en la lluvia de semillas del pastizal fue mayor en mayo (0.59 ± 0.06 especies /m 2 /mes) y en noviembre (0.49 ± 0.07 especies /m 2 /mes) y para el bosque secundario la riqueza fue mayor en septiembre (0.60 ± 0.07 especies /m 2 /mes, Figura 7). En la lluvia de semillas del bosque secundario la densidad de semillas fue mayor en marzo (2.07 ± 0.25 semillas /m 2 /mes) y en septiembre (2.39 ± 0.36 semillas /m 2 /mes), en 31

32 0,9 F (22, 264) =4.31, P< ,8 Log de especies +1/m 2 /mes 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 * 0,0 D E F M A M J J S O N D MES Figura 7. Riqueza de especies de todas las formas de crecimiento en tres hábitats bosque primario (línea segmentada), secundario (línea continua) y pastizal (línea punteada) durante doce meses en Los Tuxtlas Veracruz México. Los círculos representa las medias, las líneas representan el 95% de intervalo de confianza y los asteriscos muestran diferencias significativas entre los hábitats dentro de cada mes. El estadístico indica la interacción de la riqueza con el hábitat y el patrón temporal. 32

33 4,0 F (22, 264) =4.83, P< ,5 3,0 Log de semillas +1/m 2 /mes 2,5 2,0 1,5 1,0 * * 0,5 0,0 D E F M A M J J S O N D MES Figura 8. Densidad de semillas en la lluvia de semillas del bosque primario (línea segmentada), secundario (línea continua) y pastizal (línea punteada) durante doce meses en Los Tuxtlas Veracruz México. Los círculos representa las medias, las líneas representan el 95% de intervalo de confianza y los asteriscos muestran diferencias significativas entre los hábitats evaluados con Post Hoc Tukey test dentro de cada mes. El estadístico indica la interacción de la densidad de semillas con el hábitat y el patrón temporal. 33

34 el pastizal la densidad de semillas fue mayor en mayo (2.70 ± 0.21 semillas /m 2 /mes) y en noviembre (2.74 ± 0.31 semillas /m 2 /mes, Figura 8). El bosque primario mostró la misma densidad de semillas durante los doce meses evaluados. La interacción de mes (patrón temporal) por el hábitat fue significativa para la riqueza (Tabla 1) y para la densidad de semillas (Tabla 2). Esta interacción explica el 7.55 % de toda la varianza de riqueza y el 7.19 % de toda la varianza en la densidad de semillas. La densidad de semillas de especies leñosas y no-leñosas dispersadas por el viento o la gravedad (2.32 ± 0.12 y 0.65 ± 0.12 semillas /m 2 /mes) fueron mayores que las dispersadas por animales (1.32 ± 0.12 y 0.78 ± 0.12 semillas /m 2 /mes). La interacción de la forma de crecimiento por forma de dispersión fue significativa para la densidad de semillas (Tabla 2). Todas las interacciones de tercer grado fueron significativas para la riqueza (Tabla 1) y densidad de semillas (2); sin embargo, la varianza explicada fue menor al 7 % en todos los casos, sugiriendo que son más importantes los factores principales o las interacciones de segundo orden que las interacciones de tercer grado. Solo para los árboles Historia de vida. En promedio, en la lluvia de semillas en los tres hábitat, la riqueza (0.19 ± 0.01especies/m 2 /mes) y la densidad de semillas (1.40 ± 0.07 semillas/m 2 /mes) de pioneras fueron mayores que las de no-pioneras (0.15 ± 0.01 especies/m 2 /mes y 0.38 ± 0.07 semillas/m 2 /mes respectivamente). La riqueza y densidad de semillas fueron significativas diferentes por historia de vida (Tabla 3 y 4 respectivamente). 34

35 Tabla 3: Análisis de ANOVA de medidas repetidas de tres vías para la riqueza por (1) historia de vida con dos niveles (pionera y no-pionera), (2) hábitat con dos niveles (bosque primario, bosque secundario y pastizales) y forma de dispersión con dos niveles (biótico y abiótico) en Los Tuxtlas Veracruz, México. Los factores sombreados representan los valores más altos para el coeficiente de variación (r 2 ). FACTORES DE VARIACION SC Gl F P r 2 HABITAT (HA) 2, ,23 0, ,18% HISTORIA DE VIDA (HV) 0,15 1 8,54 0,007 0,76% FORMA DE DISPERSION (FD) 0, ,46 0,001 1,11% HA*HV 0, ,26 0, ,72% HA*FD 1, ,04 0, ,65% HV*FD 2, ,64 0, ,46% HA*HV*FD 0, ,01 0, ,87% Error 0, ,17% TIEMPO (T) 1, ,79 0, ,44% T*HA 1, ,41 0,0005 5,49% T*FV 0, ,78 0,7 0,86% T*FD 1,6 11 7,09 0, ,06% T*HA *HV 0,4 22 0,88 0,7 2,01% T*HA*FD 1, ,38 0,0007 5,39% T*HV*FD 0, ,27 0,3 1,46% T*HA*HV*FD 0, ,93 0,5 2,12% Error 5, ,27% Total 19,85 100,00% 35

36 Tabla 4: Análisis de ANOVA de medidas repetidas de tres vías para la densidad de semillas por (1) historia de vida con dos niveles (pionera y no-pionera), (2) hábitat con dos niveles (bosque primario, bosque secundario y pastizales) y forma de dispersión con dos niveles (biótico y abiótico) en Los Tuxtlas Veracruz, México. Los factores sombreados representan los valores más altos para el coeficiente de variación (r 2 ). FACTORES DE VARIACION SC Gl F P r 2 HABITAT (HA) % HISTORIA DE VIDA (HV) % FORMA DE DISPERSION (FD) % HA*HV % HA*FD % HV*FD % HA*HV*FD % Error % TIEMPO (T) % T*HA % T*HV % T*FD % T*HA *HV % T*HA*FD % T*HV*FD % % T*HA*HV*FD % Error Total % 36

37 Hábitat. En promedio, la riqueza de leñosas en el bosque primario (0.23 ± 0.01 especies /m 2 /mes) fue mayor que la riqueza de leñosas del secundario (0.22 ± 0.01 especies /m 2 /mes) y el pastizal (0.07 ± 0.01 especies s/m 2 ). La densidad de semillas leñosas en el bosque secundario (1.49 ± 0.08 semillas/m 2 /mes) fue mayor que la del bosque primario (0.82 ± 0.08 semillas/m 2 /mes) y el pastizal (0.35 ± 0.08 semillas/m 2 /mes). La riqueza y densidad de semillas fueron significativamente diferentes entre hábitats (Tabla 3 y 4). Forma de Dispersión. En promedio, la riqueza de árboles dispersados por animales fue mayor (0.20 ± 0.01 especies /m 2 /mes) que la de los dispersados por viento o gravedad (0.15 ± 0.01 especies/m 2 /mes), mientras que para la densidad de semillas, se encontró lo opuesto: la densidad de semillas dispersadas por viento o gravedad fue del doble (1.20 ± 0.07 semillas/m 2 /mes) de las dispersadas por animales (0.58 ± 0.07 semillas/m 2 /mes). La riqueza y densidad de semillas fueron significativamente diferentes por forma de dispersión (Tabla 3 y 4). Patrón temporal (mes). En promedio, en la lluvia de semillas durante los doce meses, la riqueza y densidad de semillas de árboles fue mayor en el mes de enero (0.20 ± 0.03 especies/m 2 /mes y 1.22 ± 0.26 semillas/m 2 /mes) y en mayo (0.23 ± 0.03 especies/m 2 /mes y 1.18 ± 0,09 semillas/m 2 /mes respectivamente). La riqueza y densidad de semillas fueron significativamente diferentes por mes (Tabla 3 y 4). En el bosque secundario (0.28 ± 0.02 especies /m 2 /mes) y el pastizal (0.21 ± 0.02 especies /m 2 /mes) la riqueza de pioneras fue mayor que la de no-pioneras (0.09 ± 0.02 y 0.06 ± 0.02 especies /m 2 /mes, respectivamente), mientras que en la lluvia de semillas del 37

38 bosque primario se encontraron más especies no-pioneras (0.26 ± 0.02 especies /m 2 /mes) que pioneras (0.21 ± 0.02 especies /m 2 /mes). La densidad de semillas pioneras fue mayor en el bosque secundario (2.67 ± 0.11 semillas /m 2 /mes) y en el pastizal (0.51 ± 0.11 semillas /m 2 /mes) que la densidad de no-pioneras (0.32 ± 0.11 y 0.20 ± 0.11 semillas /m 2 /mes, respectivamente). En la lluvia de semillas del bosque primario y del pastizal la densidad de semillas de pioneras y no-pioneras fue similar. La interacción de hábitat por historia de vida fue significativa para la riqueza (Tabla 3) y la densidad de semillas (Tabla 4). Cayeron más especies leñosas dispersadas por viento en el bosque secundario (0.50 ± 0.02 especies /m 2 /mes) que dispersadas por animales (0.24± 0.02 especies /m 2 /m), el mismo patrón se observo para el pastizal (0.3 ± 0.02 especies /m 2 /mes por viento y 0.2 ± 0.02 especies /m 2 /mes por animales). En el bosque primario hubo más especies dispersadas por animales (1.2 ± 0.02 especies /m 2 /mes) que por viento o gravedad (0.3 ± 0.02 especies /m 2 /mes, Figura 10). La densidad de semillas que cayeron en el bosque secundario dispersadas por viento o gravedad (2.45 ± 0.11 semillas /m 2 /mes) fue mayor que las dispersadas por animales (0.21 ± 0.11 semillas /m 2 /mes), el mismo patrón se observo en el pastizal (0.50 ± 0.11 semillas /m 2 /mes por viento y 0.45± 0.11 semillas /m 2 /mes por animales). En la lluvia del bosque primario, se observo una mayor densidad de semillas dispersadas por animales (0.99 ± 0.11 semillas /m 2 /mes) que por viento (0.65 ± 0.11 semillas /m 2 /mes). La interacción de hábitat * forma de dispersión fue significativa para la riqueza (Tabla 3) y la densidad de semillas (Tabla 4). La prueba de Tukey no mostró diferencias en la densidad de semillas por forma de dispersión para el bosque secundario. Esta interacción explica el 6.65 % de toda la varianza explicada por los datos de riqueza. 38

39 0,4 F (2, 24) = 37.05, P < a Log de especies +1/m 2 /mes 0,3 0,2 0,1 b bc cd bef ef Bosque Primario B osque Secundario Pastizal Hábitat Figura 10. Riqueza de pioneras y no-pioneras en la lluvia de semillas en tres hábitats (bosque primario, secundario y pastizal) por dispersión biótica (barras blancas) y abiótica (barras negras) durante doce meses en los Tuxtlas Veracruz, México. Las barras representan los promedios, las líneas el 95% de intervalo de confianza y letras distintas representan diferencias significativas evaluadas con Post Hoc Tukey test. El estadístico indica la riqueza en la interacción del hábitat y la forma de dispersión. 39

40 0,35 F (1, 24) =160.64, P< ,30 Log de especies+1/m 2 /mes 0,25 0,20 0,15 0,10 a b bc 0,05 d 0,00 Pionera N o-pion era Historia de vida Figura 11. Riqueza de pioneras y no-pioneras según la forma de dispersión que presentan animales (barras blancas) y viento o graveada (barras negras) en la lluvia de semillas en tres hábitats durante 12 meses en los Tuxtlas Veracruz, México.. Las barras representan los promedios, las líneas el 95% de intervalo de confianza y letras distintas representan diferencias significativas evaluadas con Post Hoc Tukey test. El estadístico indica la riqueza en la interacción de la historia de vida y la forma de dispersión. 40