Diversidad y abundancia de quirópteros en plantaciones de café bajo sombra en Palajunoj, Quetzaltenango, Guatemala

Transcripción

1 Diversidad y abundancia de quirópteros en plantaciones de café bajo sombra en Palajunoj, Quetzaltenango, Guatemala Lemuel Valle 1 y Lorena Calvo 2 Centro para Conservación de Biodiversidad de Guatemala, Parque Zoológico La Aurora zona 13, Guatemala ciudad. lemuel@intelnet.net.gt 1 lcalvo@guate.net 2 AGRADECIMIENTOS Se agradece la colaboración de los finqueros que permitieron utilizar sus fincas para la investigación: Olga Martínez, Finca Bohemia; Julio González, Finca Santa Anita; Rebeca De Mirón, Finca Nueva Delfina; Federico Lanz, Paraíso; Tony Bishop, Finca San Luis y Roberto Mombiela, Finca Santa Marta. El señor Mario Aguilar amablemente permitió el uso de su casa de campo en Finca Patrocinio durante el trabajo de campo. Eduardo Sacayón levantó las parcelas de vegetación, colectó e identificó las heces de los murciélagos que complementaron la investigación. La compañía y auxilio en el campo de Mónica Cajas, fue indispensable en la realización del trabajo de campo Este proyecto fue financiado por Disney Wildlife Conservation Fund y Wildlife Trust.

2 1. RESUMEN El presente estudio evalúa la riqueza y abundancia de las comunidades de murciélagos que pueden ser explicadas por el impacto que causa el tipo de manejo poda, uso de fertilizantes y agroquímicos en dos tipos de sombra de café: monocultivo (Inga spp.) y policultivo (varias especies). Se efectuaron tres repeticiones de muestreo de 360 metros/horas/red utilizando redes neblineras en tres fincas replica de cada tipo de sombra, durante las épocas lluviosa y seca en Palajunoj, Quetzaltenango, Guatemala. Se registró la diversidad y abundancia de especies de murciélagos en cada sistema de cultivo de café, se describió la dieta predominante y se relacionó con la disponibilidad de especies vegetales para evaluar la preferencia alimenticia. Se capturaron 2881 especimenes de murciélagos de 24 especies en su mayoría frugívoros. Los análisis de t de student pareados muestran que la abundancia de individuos es más alta en el policultivo que en el monocultivo, pero en ambas existe la misma riqueza de especies. Se propone que los murciélagos utilizan el policultivo como área preferencial de paso hacia sus áreas de forrajeo debido a que les concede protección contra algunos depredadores. Los análisis de Chi cuadrado muestran que existe un patrón porcentual en la composición de las comunidades al final de la temporada lluviosa (agosto) en el sistema de monocultivo de sombra. Las fincas de policultivo tienen una composición de comunidades independientes a lo largo del año. El manejo de las fincas de policultivo es muy variable de finca a finca, mientras que en los monocultivos es homogéneo. A finales del verano la sombra de los monocultivos se encuentra uniformemente podada, mientras que los policultivos permanecen con algún tipo de sombra remanente (dosel superior remanente de bosque natural y árboles frutales cuya composición varia considerablemente de finca a finca). El manejo de las fincas de policultivo es menos tecnificado y permite mayores y mejores remanentes en sus alrededores de bosque natural, secundario 2

3 maduro y riverino, que aumentan la disponibilidad de recursos alimenticios para los murciélagos El efecto puede ser mayor en especies insectívoras, debido a la aplicación de insecticidas de forma más intensa en el monocultivo. Se sugiere a los caficultores el uso de técnicas tradicionales de cultivo, la conservación de áreas naturales de bosque, en especial alrededor de las fuentes de agua. 2. INTRODUCCIÓN Casi 25 por ciento de los mamíferos existentes en América tropical son murciélagos. Existen 9 familias, 560 géneros y cerca de 136 especies de murciélagos desde el SE de México hasta Costa Rica (Reid 1997). Guatemala cuenta aproximadamente con 192 especies de mamíferos silvestres (McCarthy et al ; Valle 1997; Villar 1986) de los cuales 96 son murciélagos (McCarthy et al. 1993, Valle 1997) y le siguen los roedores con 54 especies (Villar 1986). Debido a su abundancia la investigación de mamíferos en Guatemala, se ha centrado en estos dos órdenes. Los murciélagos juegan un rol especial en la polinización y la dispersión de semillas en los trópicos; no solo mantienen la diversidad en hábitats no perturbados, sino que son extremadamente importantes en la regeneración a través de la dispersión de semillas de plantas pioneras como Piper, Solanum, y Cecropia sp. en áreas deforestadas (Fleeming 1988). Los murciélagos además son predadores importantes de insectos nocturnos, muchos de los cuales constituyen serias pestes en los cultivos agrícolas (Staskko & Kunz,1987) Las actividades de los murciélagos en las zonas tropicales cambian con la época lluviosa a seca. Estas épocas tienen gran influencia en la disponibilidad de insectos, frutas y flores. En la época seca, los murciélagos pueden variar sus dietas o migrar hacia áreas de mayores recursos. Además, los ciclos reproductivos de los murciélagos están estrictamente relacionados con la estacionalidad y la disponibilidad de los recursos alimentarios (Kunz 1982). Sin embargo, los murciélagos son uno de los grupos de animales más susceptibles a la extinción. Muchas poblaciones han disminuido en casi 90 por ciento durante los últimos veinte años. Las principales causas de amenazas a los 3

4 murciélagos son el efecto de la aplicación de químicos en el ambiente y la perdida de hábitat. Los productos agrícolas usados contra plagas de insectos envenenan a los murciélagos que se alimentan de estos organismos (Kunz 1982). La perdida de hábitat por la destrucción de bosques tropicales, también es una amenaza a la supervivencia de los murciélagos (Fleeming 1988). La pérdida de bosques tropicales destruye los hogares y las fuentes de comida de los murciélagos que tienen importancia ecológica y económica. Mas de 95 por ciento de todas las plantas tropicales son polinizadas por animales, y en su mayoría también dependen de la dispersión de sus semillas (Staskko and Kuntz 1987). Por esta razón, los murciélagos son importantes también en la propagación de plantas comerciales de las que depende la economía de muchos países. Muy pocos estudios se han hecho en poblaciones de murciélagos que se encuentran en plantaciones de café bajo sombra. Se tienen algunas referencias de estudios que se han iniciado en otros países latinoamericanos pero aparentemente nada ha sido publicado. Sin embargo, varios estudios preliminares han demostrado que los cafetales en sombra son importantes como hábitat de aves residentes y migratorias. Su presencia se relaciona con una vegetación compleja tanto en diversidad como en estructura de la cobertura vegetal (Aguilar- Ortiz 1982, Wunderle y Latta 1996, Greenberg et. al. 1997). Sin embargo, los sistemas de café difieren en su diversidad estructural debido a la presencia de diferentes árboles de sombra y a las practicas de manejo que se dan al café. El estudio de Calvo & Blake (1998) que se llevo a cabo en Palaunoj, Quetzaltenango, Guatemala (región de estudio en el presente trabajo) comparó la diversidad y abundancia de aves residentes y migratorias en dos fincas de la región, las cuales diferían en las técnicas de manejo y consecuentemente en la estructura de la vegetación. La abundancia de aves y su diversidad fue significativamente mayor durante la época seca y lluviosa en la finca tradicional debido a la estructura vegetal que resulta de las practicas de manejo de sombra. En este estudio se demostró que las técnicas de producción que afectan la estructura vegetativa y diversidad florística de la vegetación (poda y aplicación de químicos) tienen consecuencias sobre las poblaciones de aves. 4

5 De igual forma, Zuñiga y Calvo (en prensa) han observado en la misma región de estudio, que la presencia de frutos y flores de Inga y otros árboles de sombra en el cafetal influye en la presencia de aves insectívoras y frugívoras. Estos datos de fenología de Inga spp. también serán utilizados para comparar las poblaciones de quirópteros en la región de estudio Antecedentes Estrada et al. (1993) comparó la diversidad de murciélagos en cafetales y la cobertura boscosa. En parches de bosque primario se registraron 32 especies de murciélagos, en mosaicos mixtos de cultivos (cocoa, café, banano y cítricos) se registraron 23 especies, y 14 en café. La cobertura de café muestra muy poca importancia en este estudio, pero debe aclararse que el esfuerzo de trabajo documentado es bastante extensivo (cubrieron mucha área), pero muy poco intensivo (poco esfuerzo de redes) y muestra una apreciación relativa de la biodiversidad de las áreas. El estudio fue representativo en evaluar la extrema diferencia en biomasa que existe entre los bosques naturales y los cultivos. Las especies registradas en cobertura de café son frugívoros generalistas. El único trabajo realizado en Guatemala (López 1992) donde se menciona la relación de los murciélagos con el café, describe la captura de Glossophaga soricina, Uroderma bilobatum y Platyrrinus helleri como especies características del intervalo de los 1000 a 1500 msnm en terrenos utilizados para el cultivo de café, macadamia y cardamomo. Este trabajo no menciona la época climática del muestreo. Otras especies registradas para este tipo de cobertura vegetal (aunque no exclusivamente) fueron Glossophaga commisarisi, Anoura geoffroyi, Sturnira ludovici, Artibeus jamaicensis, Artibeus phaeotis, Desmodus rotundus y Diphylla ecaudata (Finca Santo Domingo Quenene, Quetzaltenango N, W, 1000 msnm, cobertura de café con Inga micheliana e I. spuria y Finca Los Pirineos, N W, 1250msnm). Se describen tres días de días de trabajo de captura por sitio de muestreo. Los intervalos sugeridos en este documento son bastante artificiales y se deben simplemente al bajo esfuerzo. 5

6 En un trabajo (manuscrito no publicado), realizado por estudiantes de la Universidad del Valle de Guatemala, en la finca tecnificada La Violeta, Colomba, Quetzaltenango, Guatemala, se realizó la colecta donde se reporta Phyllostomus discolor, Glossophaga soricina, Anoura geoffroyi y una especie desconocida del género Carollia en los bosques de galería remanentes en los muchos riachuelos que alimentan la zona de cultivos. En todos estos casos se han realizado esfuerzos de trabajo bastante bajos que no muestran la verdadera contribución de las áreas cafetaleras a la biodiversidad natural y que no auxilian en la descripción del funcionamiento natural del café de sombra en el paisaje. En ningún estudio se ha registrado que los murciélagos consuman frutos de café o se alimenten de sus flores. Sin embargo existen estudios que muestran que las flores de Inga son visitadas por algunas especies de murciélagos para consumir néctar (Salas, 1967), de lo que podrían mostrarse alguna preferencia de los murciélagos nectarívoros por el monocultivo, ya que en este las flores de Inga son visibles y evidentes Justificación Guatemala es un país cuya economía se basa en la agricultura. El total de área cubierta por reservas y parques nacionales en el país es de un 12 por ciento, magnitud similar al total de área cubierta por agroecosistemas que es de 13 por ciento (Calvo & Blake, 1998). Además de eso, los arboles de sombra de las plantaciones de café proporcionan un 16 por ciento de la leña utilizada anualmente, lo que agrega un beneficio extra al reducir el uso de recursos naturales para este objetivo (Arrivillaga 1996). En términos de importancia económica para el país, Guatemala es el sexto país productor de café en el mundo, por lo que el café es la principal actividad económica y la principal fuente empleo. Por lo tanto, las acciones de conservación e investigación sobre la dinámica de estos agroecosistemas en Guatemala deben empezar a enfocarse por buscar alternativas de conservación en agroecosistemas como lo es el café cultivado bajo sombra. 6

7 El conocimiento de los hábitos alimenticios de los murciélagos y sus movimientos una región de café, son útiles para entender la importancia ecológica que estos representan dentro de un agroecosistema de este tipo. Así mismo, puede aportar información que permita comprender la dinámica ambiental de una comunidad natural y sugerir medidas de manejo de plantaciones de café que ayuden a conservar especies polinizadoras y dispersoras importantes Objetivos Nuestro estudio evalúa los efectos que tienen las prácticas de manejo del café (manejo de sombra y uso de herbicidas y fertilizantes) sobre las comunidades de murciélagos en dos tipos de sistemas de café bajo sombra. La hipótesis es que las plantaciones de café con un manejo técnico más conservador (sistemas de policultivo tradicional de sombra) tendrán mayor abundancia y diversidad de especies de murciélagos que aquellas que se manejan tecnificadamente (sistema de monocultivo de sombra). Los objetivos específicos del proyecto son: Cuantificar la diversidad y abundancia de especies de murciélagos asociadas a cada sistema de cultivo de café. Describir la influencia del manejo de la sombra del café (poda en este caso) sobre la abundancia de murciélagos. Corroborar el uso que los murciélagos hacen de los cultivos de café, en base a la descripción básica de la preferencia dietética de las especies de murciélagos y su comparación con la disponibilidad de alimentos en las fincas estudiadas. 3. MATERIALES Y MÉTODOS 3.1. Factores En Guatemala, existen básicamente 4 diferentes sistemas de cultivo de café (Calvo & Blake 1998). En este estudio nos concentraremos en dos tipos de sistemas: 1. Sistemas de policultivo tradicional: Plantaciones donde se combina árboles de sombra plantados con árboles frutales (cítricos, banano, aguacate, etc) y 7

8 árboles naturales remanentes. La poda de la sombra se realiza febrero o marzo y últimamente en julio o agosto cuando la lluvia ya se ha iniciado en la región y en algunos casos ni siquiera se efectúa Sistemas de monocultivo de sombra: Plantaciones donde se ha sustituido la vegetación natural para la siembra en forma regular de sombra para café, (Inga spp., chalum). La cantidad de agroquímicos utilizados en cada planta (fertilizantes por ejemplo) es mayor que en el policultivo. La productividad de café es mayor que en el policultivo. La poda de los árboles de sombra se realiza durante el verano, desde enero hasta marzo y en general al llegar las lluvias las fincas se encuentran muy bien podadas Fincas-replica Se usaron como replicas de los tratamientos 3 fincas con sistema de monocultivo de sombra y 3 con sistema de policultivo, todas ubicadas en Palajunoj, Quetzaltenango, al Oeste de Guatemala. El área de estudio esta delimitada al Este por el río Ocosito y al Oeste por el río Samalá. Las características de las fincas de policultivo utilizadas son: Finca Santa Anita, entre 900 y 1000 msnm. Aproximadamente el 50 por ciento de la finca es un área de policultivo en forma alargada, adyacente a un bosque secundario maduro. La otra mitad de la finca es un área de monocultivo manejada de forma poco agresiva, ya que no se realiza una poda intensiva e incluso existe una cantidad reducida de vegetación arbórea original. Es la finca limite Norte de la frontera cafetalera en el área. Al norte de la finca se inicia la falda sur de la cadena volcánica guatemalteca. Finca Bohemia, entre 900 y 1000 msnm. Es un policultivo regular, con grandes áreas internas de bosque secundario y plantaciones de maíz, con un buen estado de las áreas de bosque alrededor de las pequeñas fuentes de agua internas. Finca Paraíso, entre 700 y 900 msnm. Es el policultivo en su manejo extremo, se efectúa poca limpieza del sotobosque, tiene un buen remanente de vegetación arbóreas nativas como sombra y una variedad de especies frutales introducidas. 8

9 Tiene áreas de café de hasta 40 años de edad. Se encuentra totalmente rodeada de monocultivo. Las características de las fincas de monocultivo son: Finca Nueva Delfina, entre 900 y 1000 msnm. Se eligió por ser un monocultivo agresivo en manejo y por encontrarse ubicada entre dos fincas de policultivo. Finca Santa Marta, entre 800 y 900 msnm. Es parte de un bloque grande de monocultivo al norte del área. Finca San Luis, a los 500 msnm. Se encuentra alejada del resto de fincas, rodeada de áreas de cultivo de caña de azúcar y café con sombra de hule. Su altitud es diferente del resto de fincas, pero la forma de la cuenca permite que el clima sea bastante similar. Las fincas Santa Anita, Bohemia (ambas de policultivo) y Nueva Delfina (monocultivo) colindan al Este con el bosque ribereño del río Ocosito que se encuentran en muy buen estado de conservación. Las fincas Santa Marta, San Luis (las dos de monocultivo) y Paraíso (policultivo) se encuentran adyacentes en su lado Este con el río Samalá, el cual no tiene cobertura vegetal en sus orillas, de lo que se producen grandes áreas de inundación en sus orillas (Figura 1) Repeticiones Para cubrir las variación debido al cambio en el clima (que puede afectar la distribución de los murciélagos) se realizaron muestreos a lo largo al año. Tres repeticiones de los muestreos se realizaron en la época seca (noviembre, enero y marzo) y el resto en la época lluviosa (mayo, junio y agosto). La época lluviosa coincide con la poda de la sombra en todas las fincas. La poda puede ser un factor de manejo que puede afectar la distribución de murciélagos, ya que aumenta de manera cuantiosa la cantidad de luz que penetra en el cultivo. En las áreas iluminadas las presas son más vulnerables a diversos depredadores Esfuerzo efectuado En cada repetición del muestreo se colocaron 216 pies de red de niebla en cada finca, desde las 18 a las 23 horas. Los muestreos se realizaron en la semana 9

10 alrededor de la luna nueva y se muestrearon de manera alterna cada noche, fincas de policultivo y monocultivo, para compensar cualquier variación en la cantidad de luz lunar. Este esfuerzo de muestreo ha demostrado que puede cubrir como mínimo el 70 por ciento de la diversidad disponible en el área. El muestreo en noches posteriores inmediatas retribuye muy pocos datos en comparación con el esfuerzo realizado (Estrada et. al. 1993) Procedimiento general A cada espécimen capturado se le midió el largo del antebrazo, cola (milímetros) y peso (gramos). Se identificó el sexo, estado reproductivo, edad relativa (identificación visual de cartílago en los dedos) y salud básica (apariencia y presencia de parásitos). Se colectaron las heces (semillas o pulpa) producidas por los murciélagos al ser capturados. Las heces fueron guardadas en seco en viales, se colectaron los frutos acarreados y se obtuvieron muestras en portaobjetos del polen acarreado, todo para su inmediata identificación Vegetación La dieta preferencial de cada especie en cada una de las repeticiones se describe en base al porcentaje de heces provenientes de diferentes familias de plantas, colectadas de los especimenes capturados. El trabajo descriptivo de vegetación tuvo como objetivo el corroborar los recursos aprovechados por los murciélagos en los cultivos de café. Se levantaron seis parcelas de 25 metros cuadrados en cada una de las fincas, durante cada uno de las repeticiones de los muestreos, para auxiliar en la identificación especifica de las plantas y para identificar la preferencia por recursos estacionales. Se colectaron las heces producidas por los individuos al momento de la captura, para evaluar su preferencia por el consumo de especies vegetales. Este trabajo descriptivo cubrió solo los muestreos desde enero a agosto, Análisis estadístico 10

11 Abundancia, riqueza y efecto del bosque riverino sobre estas Se utilizó t de student pareada (Daniel, 1992) utilizando monocultivo y policultivo como factores. La cantidad total de capturas realizadas entre las tres fincas replica (variable dependiente) asociadas con las repeticiones a lo largo del año se usaron como parejas. La t pareada es una prueba más poderosa que la t simple, ya que el uso de pares evita la influencia de fuentes extrañas de variación y evalúa directamente las diferencias. La riqueza se evaluó de manera similar utilizando el monocultivo y policultivo como factores, y las repeticiones a lo largo del año como niveles de pares. La cantidad de especies acumuladas registradas en conjunto por las tres fincas fue la variable dependiente. Para evaluar el efecto del bosque riverino sobre la riqueza y abundancia se practicaron los mismos procedimientos efectuados sobre ambas variables, pero agrupando las fincas de acuerdo a su colindancia con los ríos Ocosito y Samalá Preferencia de especies Para demostrar la preferencia de la mayoría de especies por un tipo de cultivo, se utilizó t de student pareada utilizando monocultivo y policultivo como factores. La cantidad total de capturas realizadas entre las tres fincas replica (variable dependiente) y las especies como pares Influencia de la poda Las fincas de monocultivo son podadas uniformemente (0 a 10 por ciento de sombra remanente), mientras que las de policultivo mantienen cobertura arbórea. Se efectuaron tests de X 2 cuadrado para verificar la posible existencia de patrones proporcionales en la cantidad de capturas por especie. En cada una de las replicas realizadas a lo largo del año se compararon las cantidades de capturas por especie en cada finca de monocultivo. El mismo procedimiento se realizó para las fincas de policultivo. 4. RESULTADOS 11

12 4.1. Abundancia El análisis de t pareado muestra que en los policultivos se efectúa una cantidad significativamente mayor que en los monocultivos, a lo largo de todo el año (td= , g.l.= 5, p= ). (Cuadro 1). Cuadro 1. Abundancia total de individuos en dos tipos de café con sombra MUESTREO INDIVIDUOS CAPTURADOS TOTAL POLICULTIVO MONOCULTIVO lluviosa lluviosa lluviosa seca seca seca TOTAL Riqueza El análisis de t pareado muestra que no existe diferencia significativa entre la riqueza capturada en los monocultivos y los policultivos, a lo largo del año (td= , g.l.= 5, p= ) (Cuadro 2). Cuadro 2. Riqueza de especies total en los dos tipos de sombra estudiados MUESTREO ESPECIES REGISTRADAS TOTAL POLICULTIVO MONOCULTIVO Lluviosa Lluviosa Lluviosa seca Efecto del seca2 bosque riverino sobre 17 la riqueza y la abundancia seca La diferencia entre la riqueza de especies registradas en las fincas ubicadas TOTAL en el río Ocosito y el río Samalá es significativa (td= -2.15, g.l.= 5, p= ). En las fincas ubicadas al lado del río Ocosito se registra mayor cantidad de especies (Cuadro 3). Cuadro 3. Abundancia total de individuos en los dos cuencas. ÉPOCA MUESTREO INDIVIDUOS CAPTURADOS OCOSITO SAMALÁ Lluviosa mayo junio agosto Seca noviembre enero marzo

13 Lo mismo sucede con la abundancia de murciélagos capturados. La diferencia entre la riqueza de especies registradas en las fincas ubicadas en el río Ocosito y el río Samalá es significativa (td= -1.73, g.l.= 5, p= ). En las fincas ubicadas al lado del río Ocosito se registra mayor cantidad de capturas (Cuadro 4). Cuadro 4. Total de riqueza de especies en los cuencas de influencia. ÉPOCA MUESTREO ESPECIES REGISTRADAS OCOSITO SAMALÁ Lluviosa mayo junio agosto Seca noviembre enero marzo TOTAL Preferencia de las especies El análisis de t pareado muestra que en los policultivos se efectúa mayor cantidad de capturas de la mayoría de especies registradas en comparación con lo monocultivos (td= , g.l.= 23, p= ). La probabilidad de que las diferencias encontradas provengan de muestras similares es muy baja, debido a la existencia de marcadas diferencias en el total de capturas en la mayoría de especies (Cuadro 5). Cuadro 5. Registros efectuados por especie en cada cultivo. INDIVIDUOS CAPTURADOS TOTAL ESPECIE MONOCULTIVO POLICULTIVO Anoura geoffroyi Artibeus intermedius Artibeus jamaicensis Artibeus lituratus Carollia perspicillata Centurio senex Chiroderma salvini

14 4.4. Influencia de la poda Las pruebas de X 2 muestran que existe dependencia entre las proporciones de capturas de las muestras de las diferentes especies en las fincas de monocultivo durante el mes de agosto en las fincas de monocultivo (X 2 = , g.l.= 28, p = 0.213). Otros muestreos mostraron algún grado de dependencia, pero fue muy bajo para ser considerado significativo, entre ellos enero (X 2 = , g.l.= 28, p= 0.003) y junio (X 2 = , g.l.= 32, p= 0.005). El policultivo en ningún caso presentó un nivel de dependencia tan marcado como el monocultivo, sin embargo se encontraron en algunos casos buenos niveles de dependencia entre las muestras, que podrían considerarse significativos bajo criterios débiles. Los muestreos que presentaron algún grado de dependencia fueron los realizados en enero (X 2 = , g.l.= 32, p= 0.033) y mayo (X 2 = , g.l.= 28, p= 0.040) Vegetación 14

15 Se colectaron 377 muestras de heces, de las cuales el mayor número pertenecen al genero Artibeus (34.22 %), Sturnira (23 %), Glossophaga (18.57 %), Dermanura (5.57 %) y Carollia (5.31 %). Del resto de géneros de murciélagos capturados se obtuvieron muy pocas muestras para ser consideradas. Las muestras de heces contenían semillas pertenecientes a 14 morfoespecies de plantas: cinco especies pertenecientes a la familia Moraceae del genero Ficus, tres especies a la familia Solanaceae y tres especies a la familia Piperaceae, una especie de la familia Cecropiaceae, una a la familia Mimosacea y una de la familia Musaceae. Cuatro especies no pudieron ser identificadas. Cuadro 6. Disponibilidad de plantas usadas como alimento por los murciélagos. Especie Abundancia relativa de los frutos y/o flores enero marzo mayo junio agosto Piper uspantanense abundante rara rara Piper scabrum abundante rara rara Piper auritum abundante abundante abundante abundante abundante Solanum heartweagii abundante rara rara Solanum sp. abundante rara rara Solanum sp. 2 abundante Whiteringia sp. abundante abundante abundante abundante abundante Cecropia obrusifolia abundante abundante rara rara rara Ficus sp.1 rara abundante rara Ficus sp.2 abundante rara Ficus sp.3 abundante rara Ficus sp.4 abundante Ficus sp.5 abundante Inga spp. abundante abundante abundante Musa sp. moderada moderada moderada moderada moderada La mayoría de estas especies fueron encontradas en las parcelas de vegetación (Cuadro 6). Las especies más abundantes pudieron ser identificadas comparando las semillas obtenidas en las heces con las muestras obtenidas en las parcelas de vegetación. La gran mayoría de plantas identificadas en las heces habitan áreas secundarias. Diez especimenes de Anoura geoffroyi y dos Glossophaga soricina fueron capturados acarreando polen de Inga durante los 15

16 primeros meses del año. Sin embargo, fueron capturados más especimenes de ambas especies en las áreas de policultivo (Cuadro 3) Preferencias alimenticias por especie Cinco géneros (Carollia, Sturnira, Glossophaga, Artibeus y Dermanura) produjeron una cantidad significativa de muestras de heces para mostrar su preferencia por el consumo de diversos recursos alimenticios. Algunas especies, a pesar de haber sido capturados en cantidades bastante altas, no produjeron muestras de heces suficientes, un ejemplo claro de esto es Platyrrhinus helleri. La preferencia de Carollia por el consumo de varias especies de Piperaceae ya ha sido documentada (Anexo B), lo mismo que la preferencia de Artibeus por frutos provenientes de Ficus (Anexo C). En ambas especies fue notoria la preferencia en el consumo de estas especies vegetales, ya que se registró su consumo, a pesar de que en los transectos vegetales estas especies aparecieran como raras en ciertos momentos. El genero Sturnira presentó la mayor diversidad en dieta (Anexo D), con una marcada preferencia al consumo de Solanaceae. El genero Dermanura presentó la segunda categoría en lo relativo a la variedad de frutos consumidos (Anexo E). El género Glossophaga prácticamente muestra una dieta omnívora (Anexo F). La dieta de todas estas especies ya ha sido documentada y corresponde con lo registrado en la literatura. El resultado más importante, es la gran importancia que los frutos de Cecropia representan para los murciélagos durante el mes de agosto (Anexos B, C, D y E). Esta planta representa el componente principal de la dieta de todos los géneros de murciélagos a pesar de que los frutos de esta planta son bastante raros durante este mes. 5. DISCUSIÓN 16

17 5.1. Abundancia En los muestreos efectuados, la abundancia de especies fue más alta en el sistema de policultivo que en el monocultivo. Esto se debe al manejo básico de las fincas, que tiene incidencia directa en la biodiversidad. En las fincas de policultivo, el remanente de árboles naturales como parte de la sombra, permite una mejor área de paso para el forrajeo, en especial durante el invierno. El remanente de árboles naturales en el policultivo, permite el crecimiento de Ficus sp., que algunas veces se manifiesta como un parásito sobre los árboles y otras veces como un árbol en sí. El Ficus es una fuente importante de alimento para los murciélagos del género Artibeus. En los monocultivos la falta de árboles naturales eliminó los Ficus remanentes, además de que la constante poda no permite el crecimiento de plantas parásitas. La constante limpieza del sotobosque como parte del manejo en los monocultivos y el uso de herbicidas, causa que se eliminen plántulas como las solanaceas que crecen como malezas dentro del café. En algunas fincas el policultivo, ni siquiera se efectúa una limpieza del sotobosque. El manejo en general de los monocultivos de café es similar en todas las plantaciones de este tipo, mientras que el manejo en los policultivos varía considerablemente de finca a finca. En algunas fincas podría considerarse que ni siquiera se realiza un manejo agrícola adicional a la poda. Los policultivos no solo son heterogéneos en su manejo, sino en las proporciones de los cultivos extras que contienen, además del café. La proporción de banano, cítricos, mango, otros frutales, bambú, etc. es variable entre fincas, dependiendo en su totalidad del gusto de los propietarios de las fincas. El manejo de los sistemas de monocultivo es bastante homogéneo, tanto en la poda, aplicación de agroquímicos y composición vegetal, que básicamente consiste en Inga, café y eucalipto alrededor de los caminos principales Riqueza Puede considerarse que no existe diferencia entre la cantidad de especies que habitan uno u otro tipo sistema de cultivo. En los diferentes muestreos pueden 17

18 encontrarse tantas especies en el monocultivo como en el policultivo, o al menos una cantidad bastante similar. Esto significa que la cantidad de especies que pueden encontrarse en el policultivo es similar a la que puede registrarse en el monocultivo en un momento dado. Esto no debe interpretarse como que las especies que habitan ambos cultivos en un momento dado sean las mismas, ya que podrían presentarse diferentes especies en ambos cultivos. Sin embargo, de las 24 especies registradas, 21 pudieron ser capturadas en ambos tipos de cultivo. Dos especies fueron capturadas solo en el policultivo y una en el monocultivo, pero todas estas especies fueron capturas en cantidades muy bajas (2 individuos máximo) y es muy posible que un aumento en el esfuerzo de muestreo o la realización de más muestreos permita verificar su existencia en ambos tipos de cultivo. El efecto de preferencia de estas especies por un tipo de cultivo se debe simplemente a la baja densidad de capturas de estas especies. La riqueza de especies que habitan ambos tipos de cultivo puede considerarse igual. La mayoría de especies de murciélagos realizan desplazamientos grandes durante la noche en busca de áreas de forrajeo, de esto que es muy difícil encontrar preferencias marcadas por algún tipo de bosque por parte de la mayoría de especies frugívoras. Aunque si existen algunas especies que presentan preferencia por la cobertura boscosa original (Fenton et. al. 1992) y se alejan de áreas cultivadas Diferencia entre monocultivo y policultivo En los muestreos efectuados durante la época lluviosa se observa un patrón en composición de la comunidad de murciélagos en los monocultivos. Los resultados obtenidos de esta prueba en el análisis entre monocultivos muestran que existe total independencia en los muestreos efectuados en la época seca. Los niveles de dependencia en otros muestreos son demasiado bajos para ser considerados como importantes. En el policultivo no se observó algún grado marcado de dependencia en la composición porcentual de las muestras obtenidas a lo largo del año. Existe una importante diferencia en el manejo de las fincas que puede explicar esto. En las 18

19 fincas de monocultivo se efectúa un manejo intensivo de la sombra, tanto que al iniciarse el invierno la gran mayoría de fincas se encuentran muy bien podadas para permitir la entrada de la luz al café. En las fincas de policultivo el manejo de la sombra es más pasivo, tanto que algunas veces se demora la poda de la sombra hasta ya entrado el invierno. Además en los policultivos se efectúa una poda de los árboles de la Inga spp. pero el resto de los árboles que componen la sombra, y que en general son más altos que la Inga, permanecen sin ser podados. Esto causa que durante el invierno halla mayor penetración de la luz en los monocultivos, a diferencia de la época seca. Mientras que en el policultivo siempre existe una gran cantidad de sombra a lo largo del año, a pesar de la poda. La penetración de la luz durante la noche, puede estar relacionada con la depredación. En las áreas bien iluminadas (monocultivos en este caso), los murciélagos son más susceptibles a la depredación que en áreas menos iluminadas (policultivos). La diferencia en la penetración de la luz entre monocultivo y policultivo, durante la poda, es dramática, ya que en los monocultivos en una forma práctica, solo se observa el café, ya que solo permanecen los troncos principales de la Inga, mientras que en los policultivos, los árboles naturales remanentes se encuentran produciendo una gran cantidad de hojas, a la par de otros árboles cultivados (cítricos, banano, etc.) en los que no se efectúa poda Uso de la vegetación y fenología de especies vegetales Las heces colectadas de los individuos capturados, corroboran el hecho de que los murciélagos obtienen su alimento en su mayor parte de las áreas secundarias y de los bosques riverinos circundantes a las áreas de siembra de café y no de las áreas de cultivo en sí. A pesar de que se capturaron algunos especimenes de la subfamilia Glossophaginae acarreando polen de Inga, no se encontró una preferencia de estas especies por el monocultivo. Las flores de Inga son apreciables de manera muy obvia en los monocultivos, pero también están disponibles en el policultivo. Las especies vegetales identificadas se encuentran asociadas mayormente a áreas secundarias. Sin embargo, tres de las especies de 19

20 Ficus se encontraron asociadas a árboles que se encontraban en los policultivos, además de una Piperacea y una Solanaceae. Estas especies vegetales no se registraron en las áreas de monocultivo, probablemente debido a la limpieza intensiva a que es sometido este tipo de cultivo. La disponibilidad de algunos recursos alimenticios parece no influir en las preferencias alimenticias de los géneros de murciélagos. A pesar de que en determinado momento todas las especies escasearon, cada genero de murciélagos mostró preferencia por el consumo de alguna familia de planta a pesar de ser escaso. La Cecropia juega un papel muy importante en la alimentación de los murciélagos durante el mes de agosto, ya que prácticamente es el único recurso alimenticio disponible en el área para este momento. Debido a la alta escasez de casi todo el resto de recursos alimenticios en ese momento, todos los géneros de murciélagos cambian su dieta hacia el consumo de Cecropia, a pesar de que este recurso también es raro para el mes de agosto Efecto del policultivo sobre el paisaje Los policultivos se constituyen, no como un tipo de cultivo en sí, sino como un conjunto de diversas proporciones de cultivos combinados. Existen en el área una gama de policultivos, que van desde áreas donde hay remanentes de árboles naturales y se maneja la sombra de Inga, hasta sitios donde se presenta una combinación de todas las especies del área en conjunto, con una casi total falta de manejo agrícola. Es obvio que esto último va en detrimento de la producción económica eficaz del café. El hecho es que cada finca de policultivo debido a su composición hace su contribución propia y única a la biodiversidad del área, mientras que las fincas de monocultivo debido a su homogeneidad parecen ser uniformes en su contribución. Ahora bien, el paisaje circundante a los cafetales también ejerce un efecto en sí sobre la riqueza de las especies, lo que se sugiere en la diferencia en abundancia (Anexo A) y riqueza (Anexo A) que existe entre las fincas ubicadas al lado del río Ocosito (Figura 1) y las fincas ubicadas al lado del río Samalá. El río 20

21 Ocosito tiene un bosque riverino en buen estado de conservación, mientras que el río Samalá no tienen bosque riverino y su orilla es un borde inundable cubierto de arena. Esto refuerza la importancia de las áreas de sombra de café como área de desplazamiento y alimentación para los murciélagos, ya que en el caso del río Samalá el daño causado sobre el bosque riverino es bastante severo y prácticamente esta área no tienen ninguna utilidad como área de forrajeo, desplazamiento o refugio. Esta documentado el hecho de que las áreas de bosque natural tienen una diversidad más alta que cualquier área de cultivo (Estrada et al., 1993). En este caso la influencia que los remanentes de bosque natural tienen sobre la riqueza y abundancia es más alta que la influencia que cualquiera de los tipo de sombra de cultivo de café Efecto de borde En lo relativo al entorno cafetalero como un paisaje, el área en general es un entorno de monocultivo con algunas áreas insertadas de policultivo. Si los policultivos tienen algún efecto como corredores para los murciélagos en la época lluviosa, entonces también puede existir algún efecto de borde de las fincas de policultivo sobre las de monocultivo, ya que un murciélago puede extender su área de forrajeo desde los bosques ribereños hasta el policultivo e incluso fácilmente hasta el borde del monocultivo. La mayoría de las especies capturadas registran promedios de desplazamiento de 500m. Este es un radio de acción bastante grande y sugiere que los individuos capturados no están forzosamente limitados a habitar en el área en donde fueron capturados. Las fincas de monocultivo que colindan con fincas de policultivo, se ven afectadas por la diversidad de estas últimas, ya que los murciélagos son animales de gran movilidad y radio de acción, por lo que es inevitable que se desplacen entre uno y otro tipo de cultivo. Debido a la gran movilidad de la mayoría de las especies de murciélagos, no se esperaba encontrar especies restringidas a uno u otro tipo de cultivo, si no la preferencia por transitar en uno u otro. Futuros muestreos usando radiotelemetría, 21

22 podrán auxiliar a cuantificar la preferencia de las especies, pero este estudio pretendía notar su existencia para corroborar si era necesario el uso de técnicas de muestreo más avanzadas Efecto del Bosque de galería (Bosque ribereño) El río Ocosito tiene un bosque diverso, denso y bastante bien conservado, mientras que el río Samalá carece casi en su totalidad de bosque de galería. La riqueza y abundancia de especies en las fincas colindantes al río Samala es menor que en las fincas colindantes al río Ocosito, debido a la falta de un bosque de galería. En este caso, fincas de policultivo, que auxilien en el movimiento de especies, son aún más necesarias debido a la falta de un corredor natural en el área. El área de estudio es uno de los sitios con mayor precipitación pluvial de Guatemala (hasta 4000 mm anuales) y hay una buena cantidad de quebradas y riachuelos alimentando las plantaciones. Sin embargo no en todas las fincas se conservan de manera adecuada los bosques de galería Tamaño de los parches Los parches de policultivo pueden considerarse pequeños si se les compara con el promedio de desplazamiento de las especies de murciélagos. Es posible, pero muy poco probable, que halla individuos restringidos a las áreas de policultivo. Durante el forrajeo, los individuos se pueden distribuir en diferentes áreas. De este estudio se sugiere que la mayoría de especies invierten más tiempo de forrajeo en las áreas de policultivo que en las de monocultivo. Como una continuación al estudio se sugiere el uso de marcas para registrar la capturarecaptura de individuos, o el uso de telemetría para verificar el tiempo de forrajeo invertido en diferentes tipos de cobertura vegetal. El tamaño de los parches de policultivo puede considerarse pequeño de por sí, pero tomando en cuenta que los murciélagos se desplazan mucho más allá de 22

23 los parches boscosos donde residen, el conjunto de áreas de policultivo (conexión con los bosques ribereños) presenta un excelente mosaico para el movimiento de especies por toda el área. 6. CONCLUSIONES Los policultivos mostraron mayor abundancia de murciélagos que los monocultivos estudiados. No se encontró diferencia entre la riqueza de especies que habitan el policultivo y el monocultivo. Los monocultivos tienen muy poca función como sitio de alimentación para los murciélagos, mientras que en los policultivos a pesar del manejo se pueden encontrar algunas especies que proveen algún cantidad de alimento. Los policultivos funcionan como áreas de desplazamiento para los murciélagos hacia sus sitios de alimentación. Los policultivos son preferidos por los murciélagos como áreas de desplazamiento debido a que durante todo el año mantienen algún grado de cobertura boscosa y se sugiere que esto les provee mayor protección contra depredadores. La gran similaridad de la composición de la comunidad de murciélagos en los monocultivos durante la última parte del invierno se debe a lo similar del manejo de la sombra en todas las fincas de este tipo de cultivo. Las áreas aledañas a los cultivos de café (bosques riverinos, áreas secundarías, paredones) son utilizadas por los murciélagos como sitios de refugio y alimentación, mientras que los. 7. RECOMENDACIONES Casi toda la vegetación tropical de la costa sur de Guatemala ha sido sustituida por cultivos. En todo caso, el cultivo del café de sombra ha demostrado ser amigable con la conservación de la biodiversidad, y dentro del mismo tipo de 23

24 cultivo la más alta riqueza vegetal muestra estar relacionada directamente con la riqueza faunística. En el caso de las fincas cafetaleras, la aproximación a las técnicas de cultivo más tradicionales y menos tecnificadas tiene una contribución a la riqueza y abundancia de especies de murciélagos, de aves y es bastante seguro que si tiene un efecto sobre grupos tan generalistas como los murciélagos, el efecto sobre grupos más diversos y específicos (insectos por ejemplo) pueda ser más marcado. El efecto puede ser mayor en especies insectívoras, debido a la aplicación de insecticidas de forma más intensa en el monocultivo. Sin embargo, en este estudio se utilizaron técnicas dirigidas al registro de murciélagos frugívoros. Se sugiere a los caficultores el uso de técnicas tradicionales de cultivo, la conservación de áreas naturales de bosque, en especial alrededor de las fuentes de agua, las que se encuentran degradadas por residuos químicos y sólidos de desecho que se liberan como parte del proceso de cultivo del café y como desperdicio de los pobladores. Debido al manejo intensivo de la sombra, incluso el eucalipto que se encuentra entre los caminos y que alcanza tallas de hasta 12 metros podría estar siendo usado como corredor por la fauna, debido a que produce una sombra muy obscura, en especial durante las noches de luna llena. De esto, que también se sugiere diversificar la sombra usada para le cultivo de café, lo que ya esta fomentando una de las fincas en estudio. Se recomienda investigar la función de corredor de la sombra de torreliana en los caminos del monocultivo de sombra de café, en especial durante el periodo de luna llena. Además como un complemento se recomienda corroborar el posible uso de los policultivos que los murciélagos hacen durante su forrajeo, mediante el uso de radiotelemetría y la medición del tiempo de inversión de vuelo en cada tipo de cobertura vegetal. 24

25 8. LITERATURA CITADA Aguilar-Ortiz Estudio Ecológico de las aves de cafetal. PP En E. Avila- Benitez, ed. Estudios ecológicos en agroecosistemas cafetalesa. INIREB. Arrivillaga, J Sustainable coffee in Central America. First Sustainable Coffee Congress, Washington, D.C. Calvo, L. and Blake, J Bird diversity and abundance on two different shade coffee plantations in Guatemala. Bird Conservation Int. 8: Daniel, W Bioestadística. 3ra edición. Limusa-Grupo Noriega Editores, México. 667 pp. Estrada, A., Coates-Estrada, R. & D. Meritt Jr Bat species richness and abundance in tropical rain forest fragments and in agricultural habitats at Los Tuxlas, Mexico. Ecography 16: Fenton M.B., L. Acharya, D. Audet, M.B.C. Hickey, C. Merriman, M.K. Obrist, & D.M. Syme Phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomidae) as indicators of habitat disruption in the neotropics. Biotropica 24(3): Fleeming, T.H The short-tail fruit bat: A study in plant-animal interactions. University Chicago Press, Chicago. 365pp. Greenberg, R. Bichier, O., Cruz Angon, A. And Reitsma, R Bird populations in shade and sun coffee plantations in central Guatemala. Conserv.Biol.11:

26 Kunz, T.H. (Ed) Ecology of Bats. Plenum Press, N.Y. and London. López, J.E Las comunidades de quirópteros en los volcanes Zunil, y Santo Tomas Pecul, Quezaltenango. Tesis para el grado de licenciatura, Facultad de Ciencias Químicas y Farmacia de la Universidad de San Carlos de Guatemala, Guatemala. 45+xx pp. McCarthy, T.J., J. Davis, J.E. Hill, J.K. Jones Jr. & G.A. Cruz Bat (Mammalia: Chiroptera) records, early collectors, and faunal lists for northern Central America. Annals of Carnegie Museum 62(3): Reid, F. A A field guide to the mammals of Central America and Southeast Mexico.Oxford University Press. New York. Salas, S Inga sp. as a bat pollinated tree in Cañas, Costa Rica. OTS project report. San Jose, Costa Rica. Staskko, E.R and T. Kunz The economic importance of bat-visited plants in Latin America. Unpubl. Manuscript. World Wildlife Fund, Washington DC. Valle, L. A Distribución Altitudinal de la Comunidad de Quirópteros en San Lorenzo, Zacapa, Reserva de la Biosfera Sierra de las Minas, Guatemala. Tesis para el grado de licenciatura, Facultad de Ciencias y Humanidades de la Universidad del Valle de Guatemala, Guatemala. 93+xvi pp. Villar, L Los mamíferos silvestres de Guatemala. Perspectiva, Revista de la Universidad de San Carlos de Guatemala 8:

27 Wunderle, J.M. Jr. And Latta, S.C Avian abundance in sun and shade coffee plantations and remnant pine forest in the Cordillera central, Dominican Republic. J. Ornithol. 135: 477. Zuñiga, S. y Calvo, L (in press). Diversidad de aves en plantaciones de café en dos sistemas de cultivo bajo sombra en Quetzaltenango, Guatemala. Anexo A. Registros efectuados por finca de cada tipo de sombra. ESPECIE CAPTURAS POR FINCA EN CADA TIPO DE SOMBRA MONOCULTIVO POLICULTIVO Nueva Delfina San Luis Santa Marta Bohemia Paraíso Santa Anita Anoura geoffroyi Artibeus intermedius Artibeus jamaicensis Artibeus lituratus Carollia perspicillata Centurio senex Chiroderma salvini Chiroderma villosum Dermanura tolteca Desmodus rotundus Diphylla ecaudata Enchistenes hartii Glossophaga commissarisi Glossophaga soricina Leptonycteris curasoae Mollosus ater Myotis fortidens Myotis keaysi Phyllostomus hastatus Platyrrhinus helleri Pteronotus davyi Sturnira lilium Sturnira ludovici Vampyrodes caraccioli TOTAL

28 Anexo B. Vegetación consumida por Carollia Piper sp.2 1 Cecropia Sp.C Piper auritum Insecto 0 Polen Enero Marzo Mayo Junio Piper sp.1 28

29 Anexo C. Vegetación consumida por Dermanura Cecropia Ficus sp.3 Ficus sp.1 1 Solanum sp.1 Polen Piper sp.2 0 Piper sp.1 Enero Marzo Mayo Junio Agosto Ficus sp.2 29

30 Anexo D. Vegetación consumida por Sturnira Enero Marzo Mayo Junio Agosto Cecropia Solanum erianthum Solanum sp. Sp.F Solanum sp.1 Piper sp.2 Solanum sp.2 Piper auritum Banano Sp.B Polen Piper sp.1 Ficus sp.2 30

31 Anexo E. Vegetación consumida por Artibeus Cecropia Ficus sp.3 Ficus sp.2 10 Ficus sp.4 Ficus sp.5 Ficus sp.1 0 Banano Enero Marzo Mayo Junio Agosto Insecto 31

32 Anexo F. Vegetación consumida por Glossophaga Polen Piper sp.2 Cecropia Insecto 0 Sp.E Enero Marzo Mayo Junio Agosto Piper sp.1 32

33 - h - 33