Dinámica de dispersión de murciélagos frugívoros en el paisaje fragmentado del Biotopo Chocón Machacas, Livingston, Izabal

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1 Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología CONCYT- Secretaria Nacional de Ciencia y Tecnología SENACYT- Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología FONACYT- Informe Final Dinámica de dispersión de murciélagos frugívoros en el paisaje fragmentado del Biotopo Chocón Machacas, Livingston, Izabal Proyecto FODECYT No Lic. Salvador Lou Vega Investigador Principal GUATEMALA, ENERO DEL 2007

2 i TABLA DE CONTENIDO Lista de Figuras iv Lista de Tablas iv Resumen v Abstract vi PARTE I Introducción Planteamiento del Problema Objetivos Metodología Area de estudio Diseño experimental Muestreo y métodos Fenología de fructificación de las plantas Muestreo del ensamble de murciélagos 8 frugívoros y su hábitos alimenticios Identificación de semillas Cuantificación de la lluvia de semillas Análisis de datos 10 PARTE II Marco Teórico Patrones espaciales y temporales en la frugivoría y dispersión de semillas Variaciones espaciales Variaciones temporales Murciélagos frugívoros como dispersores de semillas 16 PARTE III Resultados Composición y estructura de los murciélagos frugívoros Hábitos alimenticios de los murciélagos frugívoros Lluvia de semillas Efecto espacio-temporal de abundancia de frutos sobre 25 murciélagos frugívoros Correlación espacial entre la lluvia de semillas y 27 murciélagos frugívoros Correlación espacial entre la lluvia de semillas y 28 abundancia de frutos

3 ii Modelo esquemático del flujo de semillas entre hábitats Discusión de Resultados Composición, estructura y distribución espacial de 32 murciélagos frugívoros Hábitos alimenticios de murciélagos frugívoros Efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos sobre 35 los murciélagos Efecto espacial de la abundancia de murciélagos y sobre 39 la lluvia de semillas PARTE IV Conclusiones Recomendaciones Bibliografía Anexos 51

4 iii LISTA DE FIGURAS FIGURA NOMBRE Pag. Figura 1 Figura 2 Figura 3 Composición porcentual de las especies de murciélagos frugívoros capturados en el Biotopo Chocón Machacas Composición porcentual de las categorías encontradas en las heces de los murciélagos frugívoros Frecuencia de familias de plantas presentes en las heces de los murciélagos frugívoros Figura 4 Modelo esquemático del flujod e semillas entre hábitats 30 LISTA DE TABLAS TABLA NOMBRE Pag. Tabla 1 Distribución espacial de los murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas 20 Tabla 2 Hallazgos por categoría de alimento en las muestras de heces de murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas 21 Tabla 3 Frecuencia de cada género de planta en las heces de los murciélagos 23 Tabla 4 Especies de plantas presentes en la lluvia de semillas por hábitat 24 Tabla 5 Densidad de semilla de las especies de planta consumidas por los murciélagos 25 Tabla 6 Correlaciones ente la abundancia de murciélagos y abundancia de frutos 26 Tabla 7 Correlaciones ente la abundancia de murciélagos y número de individuos de plantas fructificando 27 Tabla 8 Correlaciones espaciales entre la abundancia de murciélagos frugívoros y lluvia de semillas 28 Tabla 9 Correlaciones entre la lluvia de semillas y la abundancia de frutos 29 Tabla 10 Listado de plantas utilizadas por los murciélagos frugívoros en el Biotopo Chocón Machacas, Livingston, Izabal 54 Tabla 11 Correlaciones entre la abundancia de murciélagos frugívoros y abundancia de frutos que ellos consumen en el Biotopo Chocón Machacas, Livingston Izabal 55 Tabla 12 Correlaciones entre la abundancia de murciélagos frugívoros y número de plantas en fructificación en el Biotopo Chocón 55 Machacas, Livingston Izabal

5 iv RESUMEN El presente estudio analizó la dinámica de dispersión de semillas por murciélagos en un paisaje fragmentado en la región del Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia durante 13 meses (septiembre 2004 a octubre 2005). Para el efecto se analizó : a) la dieta de las especies de murciélagos frugívoros b) el efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos y la abundancia de murciélagos frugívoros, y c) la lluvia de semillas; en tres tipos de hábitats (2 comunidades vegetales en diferente etapa sucesional y Bosque primario). A lo largo del estudio se colectaron 15 especies de murciélagos frugívoros, sin embargo para los objetivos del estudio solo se analizaron 10 especies, debido a su frecuencia de captura. Las especies de murciélagos capturadas en el Biotopo Chocón Machacas utilizaron por lo menos 22 especies de plantas como alimento, siendo en su mayoría especies arbustivas y de estados sucesionales tempranos tales como plantas del genero Piper y Solanum. No se obtuvo correlaciones significativas entre la abundancia de frutos y abundancia de murciélagos en el espacio y tiempo, sin embargo hubo correlaciones espaciales entre la abundancia de la lluvia de semillas y la abundancia de murciélagos frugívoros. La baja correlación espacio-temporal entre abundancia de frutos y murciélagos puede deberse a la fenología de las plantas que los murciélagos consumen y las adaptaciones comportamentales de los murciélagos a las estrategias fenológicas de sus plantas nutricias. Los datos de la lluvia de semillas muestran un gran flujo de especies de semillas provenientes de los guamiles (comunidades vegetales en sucesión) hacia el bosque primario y guamil avanzado, mientras que los guamiles tempranos son el origen y destino de su propia lluvia de semillas. Palabras clave: paisaje, dinámica de parches, dispersión de semillas, frugivoría, murciélagos frugívoros

6 v ABSTRACT This study analized the seed dispersal dynamics by bats in a fragmented landscape in the region of the biotopo Chocón Machacas and its sourraundings, along 13 months (september 2004 to october 2005). The study analized : a) the food habits of the frugivorous bats, b) the spatio-temporal effect of fruit abundance on bats and c) the seed rain ; in three different types of plant communities (2 plant communities of different succesional stages and primary forest). Along the study a total of 13 bat species were captured, but only 10 species were analyzed, due to their high rate of captures. The bat species captured at the Biotopo Chocón Machacas fed on at least 22 plant species, mostly succesional shrubs like Piper and Solanum. The spatio-temporal correleations between fruit abundance and bats were low, but the spatial correlations between the abundance of seeds in the seed rain and bats were relatively high. The low spatio-temporal correlation between fruits and bats could be due to the phenology of the plants and the behavioural adaptations of the bats to the phenological strategies of their food plants. The seed rain data shows a greater flow of seeds from plants of the early succesional stages to the plant communities with a developed canopy (primary forest and elderly succesional plant community), while the early succesional plant community are the source and fate of their own seed rain. Key words: landscape, pathc dynamics, seed dispersal, furgivory, frugivorous bats

7 1 PARTE I 1.1. INTRODUCCION Los paisajes de bosque tropical están siendo transformados en un mosaico de pastizales para ganadería, campos de cultivo, bosques secundarios y fragmentos de bosque primario. El Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia no escapan de ésta tendencia. La recuperación o la restauración ecológica de los ecosistemas se basan en los procesos de sucesión ecológica. La dispersión de semillas es uno de los principales factores limitantes de la sucesión e influyen y determinan patrones de regeneración. Los paisajes de bosque tropical están siendo transformados en un mosaico de pastizales para ganadería, campos de cultivo, bosques secundarios y fragmentos de bosque primario. El Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia no escapan de ésta tendencia. La recuperación o la restauración ecológica de los ecosistemas se basan en los procesos de sucesión ecológica. La dispersión de semillas es uno de los principales factores limitantes de la sucesión e influyen y determinan patrones de regeneración. Dado el deterioro ambiental que sufre el Biotopo Chocón Machacas, es de suma importancia el establecimiento de programas de manejo orientados a la recuperación de los bosque naturales. Para ello es imprescindible contar con información ecológica básica, la cual es carente en la región. Entender la dinámica de dispersión en un paisaje, ayuda a comprender de qué manera los diferentes parches interactúan facilitando o limitando los flujos de semilla, así como determinar el potencial de regeneración de los mismos. Siendo murciélagos frugívoros uno de los grupos de mayor impacto en la dispersión de semillas y en la regeneración de los bosque tropicales, el presente estudio busca determinar el papel de éstos en la

8 2 dinámica de dispersión de semillas en el Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia. Siguiendo a Ortiz-Pulido et al. (2000), el presente estudio analizó: a) las especies de murciélagos frugívoros y las plantas que éstos consumen en el Biotopo Chocón Machacas, b) El efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos y la abundancia de murciélagos y c) el origen y destino de las semillas de las plantas que los murciélagos consumen. Con ello se busca entender la dinámica de dispersión de las semillas en un paisaje de bosque tropical fragmentado y el efecto de los murciélagos en los procesos de restauración ecológica de los ecosistemas.

9 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA La degradación del paisaje de bosque tropical lleva a una pérdida de biomasa, diversidad biológica, y fertilidad del suelo (Corlett 2000). La recuperación del paisaje lleva a la restauración de los ecosistemas que la conforman, ya sea por regeneración natural o aisistida. La dispersión de semillas puede ser un factor limitante en la regeneración de los ecosistemas. El conocimiento de los procesos de dispersión puede orientar programas de manejo enfocados a la restauración de ecosistemas. El grado de fragmentación del bosque tropical del Biotopo Chocón Machacas es elevado, y es una de las amenazas a la pérdida de biodiversidad de la región. Actualmente el paisaje del Biotopo está constituido por diferentes parches de vegetación secundaria, cultivos, pastos para ganadería y remanentes de bosque maduro. Entre los planes de manejo del área protegida se debe considerar programas orientados a la restauración de ecosistemas. No obstante no existen estudios biológicos básicos que apoyen dichos programas. La restauración ecológica de ecosistemas involucran la regeneración natural o asistida. En cualquiera de estos casos, la dispersión de semillas es un factor clave de analizar. En el neotrópico cerca del 80 % de las plantas tienen estructuras para se dispersadas por animales. Esto señala la importancia de animales frugívoros en los procesos de dispersión de bosques tropicales. La dispersión de semillas es uno de los factores claves en los procesos de dispersión. Es indispensable identificar las especies de animales y plantas involucradas en los procesos de dispersión, para determinar la dependencia de los agentes dispersores, para

10 4 los procesos de sucesión, y como utilizarlos para acelerar la regeneración natural de los bosques. Por otro lado es de suma importancia identificar el origen y destino de la lluvia de semillas generada por los animales frugívoros. Información sobre los flujos de semillas entre los parches lleva a saber que semillas están llegando a que lugar. Esta información ecológica es relevante para los planes de manejo orientados para la restauración ecológica de los ecosistemas. Hasta el momento no se ha realizado proyecto alguno en la región que analice los procesos de dispersión de semillas por animales. La falta de información sobre las especies de animales y plantas involucrados en los procesos de dispersión, y conocer los flujos de semillas entre diferente parches de vegetación que conforman el paisaje, es primordial para emprender programas de restauración ecológica. Siendo los murciélagos frugívoros uno de los grupos de mayor impacto en la dispersión de semillas y en la regeneración de los bosques tropicales, el presente proyecto espera contribuir con información sobre la dinámica de dispersión de semillas por murciélagos. Con ello se espera iniciar un levantamiento de información orientado a contribuir a programas de restauración de ecosistemas de la región. Esto lleva a analizar las especies de murciélagos y plantas que interactúan en los procesos de dispersión de semillas, así como los flujos de semillas generada por los murciélagos, entre parches de diferente tipo de vegetación. El presente proyecto se propone contribuir con información sobre la dinámica de dispersión de semillas por murciélagos en el Biotopo Chocón Machacas. El proyecto espera ser parte de una secuencia de estudios que permitan diseñar programas de manejo

11 5 orientados a la restauración ecológica de los ecosistemas de la región del Biotopo Chocón Machacas, Izabal.

12 OBJETIVOS General Caracterizar la dinámica de dispersión de semillas por murciélagos en el paisaje de bosque tropical fragmentado del Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia Específicos Identificar los murciélagos frugívoros y las plantas de fruto carnoso que interactúa Determinar el efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos carnosos sobre la actividad frugívora de los murciélagos y su influencia en la lluvia de semillas Determinar el origen y destino de las semillas dispersadas por los murciélagos frugívoros Generar un modelo esquemático que indique los flujos de semillas entre hábitats de diferente desarrollo de cobertura vegetal (p.e.: guamil reciente, guamil avanzado y bosque), identificando el origen, destino de las semillas dispersadas por los murciélagos.

13 METODOLOGIA Area de Estudio El estudio se realizó en el Biotopo Chocón Machacas. El Biotopo se localiza en la latitud y long , en la parte noreste de Guatemala, municipio de Livingston, departamento de Izabal (Anexo I). El Biotopo está dentro de la zona de vida Bosque muy húmedo subtropical, presentando una precipitación promedio anual de 5715 mm y un temperatura promedio de 27 C (Pérez 2001). El Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia forman un paisaje de bosque tropical fragmentado, donde se encuentran parches de distinto estado sucesional, remanentes de bosque primario, cultivos (e.g. maíz), áreas de pastoreo (ver Anexo II) Diseño Experimental Para el estudio de la dinámica de dispersión de semillas por murciélagos se escogieron tres comunidades vegetales con diferente grado de desarrollo vegetal. Estas comunidades fueron : a) guamil temprano (comunidad vegetal en estado temprano de sucesión, de aproximadamente 1 a 5 años de abandono post-agricultura)), b) guamil avanzado (comunidad vegetal en estado avanzado de sucesión, aproximadamente de 15 a 20 años de abandono post-agricultura) y c) bosque (comunidad vegetal de bosque maduro o de aproximadamente 30 a 40 años de sucesión vegetal). Para cada tipo de comunidad vegetal se seleccionaron tres réplicas, haciendo un total de 9 sitios de muestreo. En cada sitio escogido (réplica de cada comunidad vegetal) se analizó lo siguiente a lo largo de 14 meses (septiembre 2004 a noviembre 2005):

14 8 a) Fenología de la fructificación de las plantas de fruto carnoso consumidas por los murciélagos b) Muestreo del ensamble de murciélagos y sus hábitos alimenticios a lo c) Cuantificación de la lluvia de semillas de las plantas que son consumidas por murciélagos ( a lo largo de 7 meses, abril a octubre 2005) Muestreo y Métodos Fenología de fructificación de las plantas En cada réplica de cada comunidad vegetal se estimó la abundancia de frutos maduros por planta quiroptócora (fruto de planta consumida por murciélagos). Para ello se trazaron 3 transectos de 100 metros de largo por 2 de ancho, separados entre sí por 20 metros. A lo largo de estos transectos se cuantificó el número de plantas quiroptócoras que poseían frutos maduros así como la cantidad de frutos maduros que poseía cada planta Muestreo del ensamble de murciélagos frugívoros y sus hábitos alimenticios Durante los meses de septiembre del 2004 a noviembre del 2005 se muestrearon los ensambles de murciélagos en cada réplica de los tres tratamientos (guamil temprano, guamil avanzado y bosque). Se muestreó una noche por mes en cada réplica a lo largo de 14 meses, utilizando 30 metros de red neblinera, lo que totalizó un esfuerzo de 180 metros/hora por réplica. Los murciélagos capturados fueron depositados en bolsas de manta. Cada individuo capturado se identificó hasta especie, se sexó, se anotó el estado reproductivo, la edad (mediante el grado de fusión de las epífisis metacarpales) y luego se

15 9 liberó. Los datos de los murciélagos capturados fueron anotados en las libretas de campo de los investigadores. Los murciélagos capturados se dejaron en las bolsas de manta por un período de 2 a 3 horas, para que defecaran. Luego de la liberación de cada murciélago, se analizó el contenido de las bolsas para comprobar la presencia de semilla o insecto. Las semillas se colocaron en sobres de papel, identificando la especie de murciélago, fecha y sitio de colecta Identificación de las semillas Se elaboró una colección de referencia de semillas de la región que se utilizó para identificar las semillas encontradas en las heces de los murciélagos. Para esto se realizó, durante todo el tiempo que duro el estudio, colectas de plantas con flor y fruto en los transectos que sirvieron para el estudio fenológico de frutos así como colectas ocasionales. Las plantas fueron determinadas en el Herbario del CECON Cuantificación de la lluvia de semillas Para cuantificar la lluvia de semillas se utilizaron trampas de semillas, las cuales consistían en embudos de manta de m² de área, con una bolsa de un mesh muy fino que estaba al final de cada embudo, el cual era removido mensualmente, colocando posteriormente una nueva bolsa de mesh fino. La cuantificación de la lluvia de semillas se llevo a cabo de marzo a octubre del En cada réplica de los tres tratamientos (guamil temprano, guamil avanzado y bosque), se colocaron 21 trampas de semilla a lo largo de tres transectos de 300 metros de longitud (mismos transectos utilizados para cuantificar la fenología de las plantas quiroptócoras).

16 10 La separación entre las trampas de semillas a lo largo del transecto fue de 10 metros. Mensualmente se cuantificó el número de semillas colectadas por las trampas de semilla de cada réplica, identificándolas por medio de comparación con la colección de referencia Análisis de datos Con la metodologías antes descrita se obtuvieron los siguientes datos por réplica de cada tratamiento (guamil temprano, guamil avanzado y bosque): Especie y abundancia de murciélagos frugívoros por mes Abundancia de frutos y número de individuos en fructificación por mes La composición y abundancia de lluvia de semillas por mes Frutos consumidos por los murciélagos a. Distribución espacial de murciélagos frugívoros Para determinar si los ensambles de murciélagos frugívoros difieren entre comunidades vegetales así como las replicas de cada comunidad, se utilizó una prueba de G para distribución de frecuencias (Zar 1997). b. Relaciones entre abundancia de frutos y abundancia de murciélagos Para determinar el efecto espacio-temporal de frutos y murciélagos se hicieron correlaciones por especie entre la abundancia de murciélago y la abundancia de frutos de las plantas que éste consume. Los datos de abundancia tanto de frutos como de murciélago corresponden a cada sitio (réplica de cada tratamiento y mes). c. Análisis de lluvia de semillas Se registraron las especies de la lluvia de semillas colectadas por las trampas de semillas, y se calculó el número de semillas por metro cuadrado a lo largo de 7 meses de

17 11 muestreo para cada réplica de los tres tratamientos. Con estos datos se realizaron correlaciones entre abundancia acumulada (a lo largo de 7 meses) de murciélagos y lluvia de semillas, así como abundancia de frutos acumulados (a lo largo de 7 meses) y lluvia de semillas para cada sitio. d. Elaboración del modelo esquemático de flujo de semillas Con los datos sobre presencia de semillas colectadas por medio de las trampas, se elaboró un modelo esquemático de flujo de semillas. Las flechas en el modelo indican el porcentaje de semillas foráneas que llegan a determinado tipo de comunidad vegetal (guamil temprano, guamil avanzado y bosque) y de qué comunidad vegetal provienen.

18 12 PARTE II 2. MARCO TEORICO La dispersión de semillas es el último paso en el ciclo reproductivo de las plantas, pero el punto de partida en el proceso de reclutamiento y renovación de las poblaciones vegetales (Herrera 1994). La sombra de semillas se define como la distribución espacial de las semillas a partir de un centro de origen que es la planta madre (Willson y Traveset 2000). La distribución espacial de las semillas es producto de los procesos de dispersión y representa la plataforma inicial para la regeneración vegetal (Jordano y Godoy 2002). Para las especies de plantas endozoócoras, la sombra de semillas resulta principalmente de los patrones de movimiento de los frugívoros, que éstos a su vez, responden a la estructura del paisaje. El estudio de los procesos asociados con la dispersión de semillas requiere que éstos sean analizada a una escala espacial de paisaje (Kollmann 2000), es decir a nivel de diferentes hábitats dentro del paisaje. Es a este nivel donde se pueden observar patrones espaciales y temporales de lluvia de semillas, ya que ésta esta controlada por características propias del parche de vegetación o hábitat (Kollman 2000). A escalas más pequeñas (e.g. microhábitats) o a escalas más grandes (e.g. regionales o biogeográficos) los procesos son más estocásticos, obscureciendo patrones que puedan ocurrir (Kollman 2000). La escala paisajística ha sido descrita como un mosaico de comunidades vegetales (de diferente estructura y composición vegetal) y hábitats abióticos (e.g. ríos, lagos, etc.) (Forman 1995). Los diferentes elementos o parches (e.g. comunidades serales, remanentes de bosque, cultivos, etc.) que conforman el paisaje no están aislados, e

19 13 interactúan entre ellos por medio de flujos de organismos y de energía (Meffe et al. 1997). La heterogeneidad del paisaje depende del grado de similitud entre sus elementos. La estructura del paisaje y las características propias de cada parche influyen en los movimientos de animales frugívoros, determinando así diferentes patrones de dispersión de semillas. Ortiz-Pulido et al. (2000) sugieren que para poder entender el efecto que tienen los frugívoros en la dinámica de la dispersión de semillas en paisajes fragmentados es necesario conocer: a) las especies que están interactuando (frugívoro-planta) b) sus características particulares (como se distribuyen las especies en el paisaje, dieta, forma de vida, etc.), c) la interacción de ambas especies a diferentes escalas espaciales (disponibilidad de frutos y dispersores) y d) el resultado de esta interacción (las especies de plantas que son dispersadas y el destino de estas semillas). Utilizando este acercamiento, el presente estudio analizará la dinámica de dispersión de semillas por murciélagos en un paisaje fragmentado en el Biotopo Chocón Machacas y su área de influencia. Específicamente analizará a) las especies de frugívoros y de plantas interactuantes, b) el origen y destino de las semillas dispersadas por los murciélagos y b) cómo las características espacio-temporales de la abundancia de frutos y la estructura del ensamble de murciélagos característicos de cada parche, determinan la actividad de frugivoría y la lluvia de semillas generada por los murciélagos Patrones espaciales y temporales en la frugivoría y dispersión de semillas Las variaciones espaciales y temporales en la interacción entre plantas y sus frugívoros tienen influencia en los procesos de dispersión de semillas, y con ello grandes

20 14 efectos en la demografía y evolución de las plantas (Jordano 1992, 1994, Thompson 1994, Herrera 1995). Las variaciones en la interacción planta-frugívoro obedecen a los patrones espacio-temporales de abundancia de frutos (e.g. aspectos fenológicos de las plantas y distribución espacial de las mismas) y de los frugívoros (e.g. uso de hábitat, comportamiento de forrajeo, ciclos reproductivos, etc.) (e.g. Levey 1988) Variaciones espaciales Las características intrínsecas de cada parche influyen en la actividad frugívora de los animales (Levey 1988). La composición y estructura de la vegetación de cada parche tiene un efecto diferencial en los frugívoros que atraen (Jordano 2000), debido a la diferencia en la riqueza y abundancia de especies de planta con fruto carnoso que presentan. Esto a su vez tiene consecuencias en el flujo de semillas dispersadas hacia y fuera del parche. La riqueza y abundancia de frutos como recurso alimenticio está determinado por dos grandes factores: a) las características sucesionales del parche, y b) la frecuencia relativa de las especies de plantas de fruto carnosos en el parche (Jordano 2000). Especies de plantas con fruto carnoso son abundantes en todas las comunidades serales en los trópicos (Fleming 1991). Sin embargo existe un mayor número de especies de fruto carnoso en bosques secundarios y en claros que en bosque maduro, además de existir una mayor producción de frutos por individuo (Levey 1988, Jordano 2000). Esto sugiere que son los bosques secundarios en donde la interacción planta-frugívoro podría estar más desarrollada, lo que puede implicar que sean entre éstos parches (hábitats de distinto desarrollo sucesional) donde exista mayor flujo de semillas. En este sentido el presente

21 15 estudio busca determinar cómo la composición y abundancia de especies de fruto carnoso en diferentes parches de vegetación influyen en la dispersión de semillas por murciélagos. Para ello se cuantificará la diversidad y abundancia de especies de frutos en los parches y se relacionará con la actividad frugívora de los murciélagos y con la lluvia de semillas que ellos generan. Por otro lado, el estudio busca determinar que parches presentan mayor conexión a través de flujos de semillas. Con ello se pretende ver el origen y destino de las semillas que llegan a los diferentes parches de vegetación. La cuantificación del flujo de semillas alóctonas a un parche, es un factor que ayuda a determinar la tasa de cambio en la composición y estructura de la vegetación. Esto da un panorama preeliminar del potencial de regeneración del parche. Los murciélagos frugívoros juegan un papel importante en la dispersión de semillas alóctonas (Fleming y Heithaus 1981), gracias a su comportamiento de forrajeo y su gran movilidad (Heithaus y Fleming 1978) Variación temporal Además de la distribución espacial de los frutos, los patrones estacionales de abundancia de los mismos influyen en la actividad de frugivoría. La estacionalidad en la fructificación de las plantas decrece desde los bosques templados a los tropicales (Jordano 2000). En los bosques tropicales pueden existir varios picos de abundancia de frutos a lo largo del año, además de presentar períodos largos de fructificación (Jordano 2000). La estacionalidad de la abundancia de frutos es un componente importante en la dinámica de la comunidad de frugívoros (Levey 1988). Levey (1988) encontró una

22 16 relación positiva entre la abundancia de aves frugívoras con la estacionalidad de frutos en diferentes hábitats. La variación temporal en la abundancia de frutos influyen en los patrones de movimiento de los frugívoros (Levey 1988), lo cual tiene implicaciones en la dispersión de semillas. Por ejemplo, la abundancia de frutos en un lugar dado puede reducir el desplazamiento de los frugívoros, disminuyendo así la dispersabilidad de las semillas. Por otro lado, diferencias en los patrones de fenología de las plantas en diferentes hábitats (Levey 1988), generan un mosaico de abundancia de frutos en el paisaje. Esto influye en los patrones de movimiento y forrajeo de los frugívoros, repercutiendo en los patrones espaciales de deposición de semillas. Los frugívoros por lo general, persiguen parches donde los frutos están siendo disponibles estacionalmente (Fleming 1986, Jordano 2000). El éxito de dispersión de semillas de las plantas, dependen de la coincidencia en la maduración de los frutos y la presencia de los frugívoros (Kollman 2000). En este sentido, el presente estudio investigará como la estacionalidad en la abundancia de frutos en diferentes parches influye en la actividad frugívora de los murciélagos y su efecto en la lluvia de semillas generada por éstos Murciélagos frugívoros como dispersores de semillas La evidencia acumulada a la fecha señala que son los vertebrados frugívoros voladores (aves y mamíferos) los mejores dispersores de semillas (en términos de cantidad dispersada y distancia de transporte) para la comunidad de plantas zoócoras en un sitio (Otriz-Pulido et al. 2000). Los murciélagos y aves frugívoras divergen en las especies de frutos que consumen, además de generar diferentes patrones espaciales de

23 17 lluvia de semillas, debido a los diferentes comportamientos de forrajeo y de movimiento (Charles-Dominique 1986). Los murciélagos dispersan un mayor número de semillas que las aves a diferentes hábitats perturbados (Medellín y Gaona 1999). Por ejemplo, Carollia perspicillata dispersa hasta 80 semillas/m 2 /año en los bosques del neotrópico, dependiendo del hábitat (Fleming 1988). Además, Shulze et al. (2000) hipotetizan que los murciélagos frugívoros se desplazan más libremente por todo el paisaje fragmentado de los bosque tropicales que la aves, por lo que las plantas tienen un mayor potencial de dispersión por medio de los murciélagos. El hecho que la mayoría de especies de murciélagos se desplace por la mayoría de hábitats presentes en un paisaje fragmentado de bosque tropical, sugiere que todas las semillas de las plantas consumidas por los quirópteros, tengan la probabilidad de llegar a un parche dado. Sin embargo las diferencias en las abundancias relativas de los murciélagos en los diferentes hábitats, pueden generan diferencias en la composición y estructura de la lluvia de semillas en un parche o hábitat particular. Para los bosques tropicales de Centroamérica se ha reportado las familias y géneros de plantas que frecuentemente consumen los murciélagos frugívoros (Howell 1976, López 1996): Artibeus consume principalmente frutos de la familia Moraceae (Ficus spp., Brosimum alicastrum, etc.), Carollia y Sturnira consumen Piper spp.,cecropia spp. y especies de la familia Solanaceae. Se espera que estas especies de plantas caractericen la dieta de los murciélagos del Biotopo Chocón Machacas.

24 18 PARTE III 3.1. RESULTADOS Composición y estructura de los murciélagos frugívoros La composición de los murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas está representada en su mayoría por 7 géneros que representan al menos a 10 especies, debido a que la determinación taxonómica in situ de los géneros Dermanura y Glosophaga no fue precisa a nivel de especie. En relación a la estructura, algunas especies se caracterizan por ser dominantes en cuanto a abundancia se refiere; entre las especies dominantes se encuentran Dermanura spp (419 individuos) y Carollia brevicauda (299 individuos). Otras especies se capturaron con relativa frecuencia como los son: Artibeus lituratus (84 individuos), Sturnira lilium (84 individuos), Artibeus jamaicensis (79 individuos), C. perspicillata (97 individuos) y Glossophaga spp (57 individuos). El resto de especies oscilan en números menores a 20 individuos (Fig. 1). Las especies raras se encuentran representadas por A. intermedius (17 individuos) Uroderma bilobatum (17 individuos) y Centurio senex (12 individuos) (Fig. 1).

25 19 Figura 1. Composición porcentual de las especies de murciélagos frugívoros capturados en el Biotopo Chocón Machacas Se presenta la distribución espacial y la abundancia respectiva por especie de los murciélagos frugívoros capturados, y se detallan los sitios de muestreo y sus hábitat correspondientes (Tabla 1). Se capturaron mayor número de individuos y especies en los hábitats de guamil temprano y guamil avanzado, siendo los murciélagos con mayor número de capturas Dermanura spp y C. brevicauda (Tabla 1). Todas las especies de murciélagos fueron capturadas al menos en una ocasión en los distintos hábitats muestreados.

26 20 Tabla 1. Distribución espacial de los murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas Creeke Bañador Creeke Cálix Creeke Seco Especie Bosque Guamil Guamil Guamil Guamil Guamil Guamil Bosque Bosque A.i A.j A.l C.b C.p D.spp G.spp S.l Total Abreviaturas: A.i = Artibeus intermedius, A.j = Artibeus jamaicensis, A.l = Artibeus lituratus, C.b = Carollia brevicauda, C.p = Carollia perspicillata, C.s = Centurio senex, D.spp = Dermanura spp, G. spp = Glossophaga spp, S.l= Sturnira lilium, U.b = Uroderma bilobatum Hábitos alimenticios de los murciélagos frugívoros Las muestras de heces obtenidas de los murciélagos se categorizaron en tres grupos: presencia de semilla, presencia de restos de insecto y ausencia de semillas. La categoría de muestras con ausencia de semillas tuvo mayor ocurrencia (59%), seguido de la categoría de muestras de heces con presencia de semillas (40%), y por último la categoría con presencia de restos de insecto (1%) (Fig. 2).

27 21 Figura 2. Composición porcentual de las categorías encontradas en las heces de los murciélagos frugívoros De las muestras de heces, 691 muestras no fueron efectivas en cuanto a la presencia de semillas, 457 tuvieron presencia de semillas y 9 restos de insecto. Las especies Carollia brevicauda y Dermanura spp contribuyeron a la categoría de presencia de semilla en heces con un total de 183 y 108 muestras respectivamente, y ambas tuvieron la mayor aparición de restos de insectos en las heces (5 ocasiones) (Tabla 2). Tabla 2. Hallazgos por categoría de alimento en las muestras de heces de murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas. Especies de murciélagos Semilla Insecto Ausencia Total Artibeus intermedius Artibeus jamaicensis Artibeus lituratus Carollia brevicauda Carollia perspicillata Centurio senex Dermanura spp Glossophaga spp Sturnira lilium Uroderma bilobatum Total de hallazgos

28 22 A través del análisis de heces se logró determinar un total de 22 especies de plantas que los murciélagos frugívoros de Chocón Machacas utilizan como alimento. Un total de 8 especies no se pudieron identificar, el resto de semillas se identificaron hasta especies y corresponden a 6 familias: Moraceae, Cecropiaceae, Clusiaceae, Piperaceae, Solanaceae y Melastomaceae (Tabla 9 en Anexo III). La familia Piperaceae presentó el mayor número de semillas en las muestras (221 muestras con semilla), seguido de Cecropiaceae (96 muestras con semilla), Solanaceae (66 muestras con semilla), Clusiaceae (59 muestras con semilla), Moraceae (12 muestras con semilla) y Melastomaceae (6 muestras con semilla) (Fig. 3). Figura 3. Frecuencia de familias de plantas presentes en las heces de los murciélagos frugívoros

29 23 La frecuencia de aparición de una especie de semilla en las heces de los diferentes murciélagos no es equitativa. La mayoría de especies de murciélago presentó un mayor consumo significativo de cierto género o especie de planta en la composición de su dieta (ver Tabla 10 en Anexo III). Se determinó un consumo diferencial entre los murciélagos por medio de una prueba de G sobre la tabla de contingencia (G =248.67, g.l = 20, p< 0.001) (Tabla 3). También se realizo una prueba de G para determinar un consumo diferencial entre las especies de un mismo genero, obteniéndose para las especies de Carollia una diferencia significativa en la composición de sus dietas (G= , g.l. = 8, p<0.05), no así para las especies del genero Artibeus (G = 5.545, g.l. = 10, p> 0.05). Tabla 3. Frecuencia de cada género de planta en las heces de los murciélagos. Genero de planta Especies murciélagos Cecropia Conostegia Ficus Piper Solanum Vizmia Total A.i A.j A.l C.b C.p D.spp G.spp S.l Total Abreviaturas: A.i = Artibeus intermedius, A.j = Artibeus jamaicensis, A.l = Artibeus lituratus, C.b = Carollia brevicauda, C.p = Carollia perspicillata, C.s = Centurio senex, D.spp = Dermanura spp, G. spp = Glossophaga spp, S.l= Sturnira lilium, U.b = Uroderma bilobatum Lluvia de semillas Se colectó la lluvia de semillas de 8 meses por medio de trampas de embudo en cada uno de los hábitat muestreados. La muestra de lluvia de semillas presentó la mayoría de

30 24 especies de semilla de las plantas que consumieron los murciélagos. Los guamiles tempranos y guamiles avanzados recibieron casi el total de semillas registradas (90 % de las especies de semillas), mientras que el bosque recibió un 75 % de las especies de semillas (Tabla 4). La mayoría de las especies de semillas registradas pertenecen a arbustos de comunidades sucesionales. Tabla 4. Especies de plantas presentes en la lluvia de semillas por hábitat Habitat Especies de semilla Bosque Guamil 1 Guamil 2 Cecropia obtusifolia G1,G2 Conostegia xalapensis G1 Ficus glabrata B 0 0 Ficus sp B 0 Piper aduncum G1 Piper aeroginosibacum G1,G2,B Piper auritum G1 Piper scabrum G1,G2 0 Piper sp G1 0 Solanum torvum G1 Solanum umbellatum G1 0 Vizmia camparaguei * Total spp Se muestra la presencia de semillas en los distintos hábitats muestreados resultante de la lluvia de semillas durante 8 meses. Los superíndices muestra la procedencia de la planta : B = Bosque, G1 = guamil temprano y G2 = guamil avanzado.

31 25 En cuanto al número de semillas por especie, los guamiles tempranos fueron los que mayor lluvia de semillas presentaron, seguido del guamil avanzado (Tabla 5). La especie de semilla más representativas en la lluvia de semillas del Bosque fue Cecropia obtusifolia. En los otros hábtitats (guamil temprano y guamil avanzado) las semillas de los géneros Cecropia, Piper y Solanum estuvieron bien representados. Esp. de semilla Cecropia obtusifolia Conostegia xalapensis Tabla 5. Densidad de semilla de las especies de planta consumidas por los murciélagos Creeke Bañador Creeke Calix Creeke Seco Guamil Guamil Guamil Guamil Guamil Bosque Bosque Gumail Ficus Vizmia camparaguey Piper spp Solanum spp Se muestra el número de semillas acumulado por metro cuadrado durante 8 meses de las especies consumidas por los murciélagos en cada habitat (Bosque Guamil avanzado y Guamil temprano) Efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos sobre la abundancia de murciélagos frugívoros Se hicieron correlaciones entre la abundancia de las especies de murciélagos frugívoros y la abundancia de frutos de las especies de plantas representativas encontradas en las heces de cada especie de murciélagos (Tabla 6). Se muestran las correlaciones se para el hábitat guamil temprano, por ser éste el que presentó mayor número de especies de plantas consumidas por los murciélago (Las correlaciones espacio-temporales con los demás habitats se muestran en las Tablas 11 y 12 en el Anexo IV). Las correlaciones

32 26 realizadas muestran valores bajos para la mayoría de los casos, ya que ningún coeficiente de correlación es mayor que 0.5, aún cuando se juntan todas las abundancias de frutos producidos por las especies de Piper y Solanum. Tabla 6. Correlaciones ente la abundancia de murciélagos y abundancia de frutos Especies de Planta Especie murciélago C.o C.x S.t S.u P.ad P.a P.s P.au Piper Solanum C. b C. p D. spp S. l A. j A. i A. l G.spp Se muestran las correlaciones entre la abundancia de murciélagos versus la abundancia de frutos. Abreviaturas: C.o = Cecropia obtusifolia, C.x = Conostegia xalapensis, S.t = Solanum torvum, S.u = Solanum umbellatum, V.c = Vizmia camparaguei, F.g = Ficus glabrata, F.sp = Ficus sp, P.a = Piper aeruginosibacum, P.ad = Piper aduncum, P.au = Piper auritum. P.s = Piper scabrum, Piper = frecuencias acumuladas del género Piper, Solanum = frecuencias acumuladas del género Solanum La especie S. lilium presenta los valores de correlación más altos, estos se dan con la abundancia de frutos de todas las especies Solanum spp (r = 0.46). El grupo de murciélagos del género Glossophaga spp (murciélagos nectarívoros que se alimentan eventualmente de fruta) muestra una correlación mayor con los frutos de C. obtusifolia, siendo esta de C. brevicauda y la abundancia de frutos de S. torvum, también son de los coeficiente más altos obtenidos. Los murciélagos de los géneros Dermanura spp y Artibeus spp junto con C. perspicilliata presentan correlaciones bajas (< 0.4) con respecto a la abundancia de frutos. Las correlaciones realizadas entre la abundancia de murciélagos frugívoros versus el número de individuos fructificando también muestran valores un poco más altos, pero

33 27 siguen siendo bajos (r < 0.65). C. brevicauda y S.lilium presentan mayor correlación con la abundancia de frutos de las especies de Solanum r = 0.49 y r = 0.48 respectivamente. C. perspicilliata tiene una correlación mayor con P. aduncum (r = 0.54). El grupo de murciélagos del género Dermanura spp muestra una correlación mayor con P. aduncum. El grupo de murciélagos de los géneros Artibeus spp y Glossophaga spp poseen correlaciones bajas (< 0.4) con respecto a la abundancia de frutos. Tabla 7. Correlaciones ente la abundancia de murciélagos y número de individuos de plantas fructificando Especie de murciélago Especie de planta C.o C.x S.t S.u P.ad P.a P.s P.au Piper Solanum C.b C.p D.spp S.l A.j A.i A.l G.spp Se muestran las correlaciones entre la abundancia de murciélagos versus el número de individuos fructificando. Abreviaturas: C.o = Cecropia obtusifolia, C.x = Conostegia xalapensis, S.t = Solanum torvum, S.u = Solanum umbellatum, V.c = Vizmia camparaguei, F.g = Ficus glabrata, F.sp = Ficus sp, P.a = Piper aeruginosibacum, P.ad = Piper aduncum, P.au = Piper auritum. P.s = Piper scabrum, Piper = frecuencias acumuladas del género Piper, Solanum = frecuencias acumuladas del género Solanum Correlación espacial de la lluvia de semillas y abundancia de murciélagos Se realizaron correlaciones entre la abundancia de las especies de murciélagos frugívoros (frecuencias acumuladas de las especies de murciélagos por hábitat, durante el tiempo que duro la captación de la lluvia de semillas) versus la lluvia de semillas de las especies de las plantas utilizadas como alimento por los murciélagos (semillas/trampas para cada hábitat) (Tabla 8). El genero Carollia fue el que más se correlacionó con la

34 28 abundancia de semillas de las diferentes especies registradas. En general la abundancia del genero Carollia se correlaciona con la lluvia de semillas del genero Piper (r = 0.63). A nivel de especie, C. brevicauda muestra una correlación con la abundancia de semillas Cecropia obtusifolia y Vizmia camparaguei, siendo estas de 0.75 y 0.78 respectivamente; C.perspicilliata muestra correlaciones positivas con P. auritum, S. torvum, P. scabrum y P. aduncum (todas con un r > 0.70). Los murciélagos del género Artibeus spp muestran una correlación de 0.60 con F. Glabrata y de 0.53 con Cecropia obtusifolia. Las especies de S. lilium y Dermanura spp presentan correlaciones bajas (< 0.5) con la lluvia de semillas de las especies registradas. Tabla 8. Correlaciones espaciales entre la abundancia de murciélagos frugívoros y lluvia de semillas Especie de planta Especies de murciélagos C.o S.t S.u P.ad P.a P.s P.au F.g F.sp V.c Piper Solanum Ficus C.b C.p D.spp S. l G. spp Artibeus spp Carollia spp S muestran las correlaciones espaciales entre la abundancia de murciélagos frugívoros y lluvia de semillas. Abreviaturas: C.o = Cecropia obtusifolia, C.x = Conostegia xalapensis, S.t = Solanum torvum, S.u = Solanum umbellatum, V.c = Vizmia camparaguei, F.g = Ficus glabrata, F.sp = Ficus sp, P.a = Piper aeruginosibacum, P.ad = Piper aduncum, P.au = Piper auritum. P.s = Piper scabrum, Piper = frecuencias acumuladas del género Piper, Solanum = frecuencias acumuladas del género Solanum Correlación espacial entre la lluvia de semillas y la abundancia de frutos La correlación entre la lluvia de semillas y abundancia de frutos no fueron significativas a excepción de Conostegia xalapensis y Solanum torvum. La lluvia de C. xalapensis se correlacionó con la abundancia de frutos de ella misma, mientras que la

35 29 abundancia de semillas de S. torvum se correlacionó con la abundancia de frutos de C. obtusifolia Entre los mayores coeficientes de correlación que se obtuvieron se encuentra la lluvia de semillas del genero Piper con la abundancia de frutos producidas por las especies de Solanum y Piper (r = 0.58 y r = 0.41 respectivamente) (Tabla 9). Tabla 9. Correlaciones entre la lluvia de semillas y la abundancia de frutos Frutos Semillas C. obtusifolia C. xalapensis Piper Solanum C. obtusifolia C. xalapensis S. torvum S. umbellatum V. camparaguei Piper Solanum

36 Modelo esqumático del flujo de semillas entre hábitats Figura 4. Modelo esquemático del flujod e semillas entre hábitats 33% 22% 27% 90% 10% 27% 63% Bosque Guamil avanzado G 10% Guamil temprano 45% 45 % de las semillas que llegan al bosque provienen del guamil temprano Se muestra el modelo esquemático del flujo de semillas que pueden dispersar los murciélagos frugívoros del Chocón Machacas. Las flechas indican el origen y destino de las semillas, y los porcentajes muestran la proporción de especies que conforman la lluvia de semillas en un hábitat. Las flechas señalan el origen y destino de las semillas. Los porcentajes muestran la proporción de semillas que conforman la lluvia de semillas en un hábitat. La mayor parte de la lluvia de semillas que llega al guamil (90 %) es proveniente de los mismos guamiles tempranos. Solamente un 10 % de las especies de semillas provienen del bosque. Los guamiles avanzados muestran un gran porcentaje de semillas provenientes de los guamiles tempranos y solo un 10 % de las especies de semillas que llegaron a los guamiles tempranos provienen del Bosque.

37 31 La lluvia de semillas que se colectó en los bosques está conformada en su mayoría de especies provenientes de los guamiles. Solo un 33 % de la lluvia de semillas en el bosque es generada por el mismo bosque.

38 DISCUSION DE RESULTADOS Composición estructura y distribución espacial de murciélagos frugívoros La estructura refleja un patrón similar a los ensambles de murciélagos frugívoros de otras regiones tropicales en Centroamérica (ver Lou 2005, Kalko et al 1996), con especies abundantes, comunes y otras de baja frecuencia. La representatividad de las especies es diferente al de las otras regiones tropicales. Los murciélagos frugívoros de talla corporal pequeña son los principales en conformar el grupo de las especies abundantes y comunes. Dentro de las 5 especies de murciélagos de talla corporal grande capturadas, el grupo de los Artibeus fue el más representativo situándose dentro del grupo de especies comunes (principalmente A.jamaicensis y A. lituratus). El hecho que las especies de talla corporal pequeña sean las especies más frecuentemente capturadas en el Chocón Machacas puede ser debido al grado de perturbación y deterioro en la región de estudio. Schulze et al. (2000) señala que la proporción entre murciélagos frugívoros pequeños y grandes muestra el grado de perturbación de una área, siendo en áreas perturbadas las que presentan una mayor número de capturas de especies de talla pequeña. Lo anterior también se ve reflejado en los patrones de distribución espacial de los murciélagos frugívoros del Chocón Machacas. A pesar de que todas las especies se capturaron por lo menos más de una vez en los tres hábitats muestreados (Guamil temprano, Guamil avanzado y Bosque), se pudo observar un patrón diferencial en la distribución espacial de las especies. Las especies de Artibeus (talla corporal grande) presentaron un mayor número de capturas en los hábitats de Bosque y Guamil avanzado.

39 33 Las especies de murciélagos de talla grande como los Artibeus, suelen conocerse como especies de dosel (Shulze et al. 2000, Kalko et al. 1996) y suelen capturarse con mayor frecuencia en comunidades vegetales con un dosel desarrollado, tales como los hábitats de Guamil avanzado y Bosque. Schulze et al. (2000) señala que la diferencias en el número de capturas de murciélagos entre hábitats perturbados y no perturbados puede ser debido a los hábitos alimenticios de los murciélagos. Los murciélagos de talla corporal grande como los Artibeus utilizan un mayor número de especies arbóreas como alimento, lo cual puede explicar la alta frecuencia de capturas de éstos en comunidades vegetales con un dosel desarrollado. Por otro lado las especies de talla pequeña suelen alimentarse de géneros de plantas arbustivos los cuales se desarrollan más en comunidades vegetales de sucesión temprana como los guamiles, lo cual puede explicar la abundancia de especies pequeñas en estos hábitats. Se puede concluir que el ensamble de murciélagos frugívoros del Chocón Machacas presenta patrones similares, tanto en su estructura y distribución espacial así como en los hábitos alimenticios, con otras localidades de bosque tropical en Centroamérica Hábitos alimenticios de murciélagos frugívoros La dieta de los murciélagos frugívoros de Chocón Machacas estuvo representada en su mayoría por las familias y géneros siguientes: Moraceae (Ficus), Cecropiaceae (Cecropiaceae), Piperaceae (Piper), Solanaceae (Solanum), Clusiaceae (Vizmia) y Melastomaceae (Conostegia). Este grupo de plantas también caracterizan la dieta de ensambles de murciélagos frugívoros de otras localidades del neotrópico (Lou 2005, López 1996, Howel 1974).

40 34 Las especies de murciélagos frugívoros del Chocón Machacas presentaron un consumo diferencial de frutos. Los resultados obtenidos mostraron una diferencia en la representatividad de las especie de frutos en la dieta de cada una de los murciélagos. Las especies de Artibeus mostraron un mayor consumo de plantas del género Ficus y Cecropia. Las especies de Carollia y Dermanura spp presentaron un mayor consumo hacia los géneros de Piper, mientras que Sturnira lilium hacia Solanum. Las especies de Cecropia obtusifolia y Vizmia camapraguey aparecieron con frecuencia en las heces de las especies de murciélagos de talla corporal pequeña. Esta tendencia hacia un mayor consumo de un género de planta por parte de los murciélagos concuerda con otros estudios sobre hábitos alimenticios realizados en bosque tropicales de Centroamérica (Lou 2005, López 1996). Los resultados sobre el consumo diferencial entre especies de murciélagos apoya los resultados sobre la estructura del ensamble de murciélagos frugívoros de Chocón Machacas así como su distribución espacial entre los hábitats muestreados. Las especies de talla corporal pequeña consumieron con mayor frecuencia especies de plantas de hábito arbustivo que suelen encontrarse en el guamil temprano (estado de sucesión temprano), mientras que los Artibeus (murciélagos grandes) consumieron con mayor frecuencia especies del dosel como los son los Ficus, que ocurren con mayor frecuencia en comunidades vegetales con dosel desarrollado. Esto concuerda con la estratificación propuesta por Bonaccorso (1979) en murciélagos de dosel y de sotobosque, así mismo Lou (2005) señala una segregación en los hábitos alimenticios según la ecomorfología de las especies de murciélagos, que corresponde a lo encontrado para el ensamble de murciélagos frugívoros de Chocón Machacas

41 35 El número de especies de planta con quienes interactúan los murciélagos frugívoros si varía entre localidades. En los bosque de La Estación Biológica La Selva Costa Rica, los murciélagos frugívoros utilizaron 39 especies vegetales (López 1996), 9 especies más que las registradas en el presente estudio. EN bosque tropical de Yaxha de Petén Guatemala, se registraron 29 especies de plantas utilizadas por los murciélagos (Lou 2005). Estas diferencias pueden ser debidas a los patrones de distribución de las plantas con las que interactúan los murciélagos frugívoros (Moraceae, Cecropiaceae, Piperaceae, Solanaceae, Melastomaceae principalmente)., así como a las intensidades en tiempo y esfuerzo de muestreos den los diferentes estudios. Cabe mencionar que se documentaron solamente aquellas especies de plantas cuyas semillas son capaces de pasar por el tracto digestivo de los murciélagos Efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos sobre la abundancia de murciélagos frugívoros La variación espacio-temporal de una especie de murciélago con la abundancia de los frutos de planas que él consume, no presentaron correlaciones altas. Los coeficientes de correlación estuvieron por debajo del 0.5. Si bien el número de individuos fructificando parece presentar correlaciones más altas que la abundancia de frutos, éstos también se encuentran por debajo del coeficiente de 0.5. Los bajos coeficientes de correlación probablemente fueron influenciados por el bajo número de plantas aliementícias y su baja producción en los hábitats de Guamil 2 y Bosque. Estos hábitats presentaron baja riqueza de especies de Piper y Solanum, dos géneros de planta de los cuales la mayoría de murciélagos utilizó como alimento en Chocón Machacas. Estos géneros son consumidos principalmente por las especies de talla

42 36 corporal pequeña. Si bien éstas especies de murciélagos (pequeños) frecuentan más áreas en sucesión vegetal temprana como guamil temprano, su presencia en los hábitats de Bosque y Guamil 2 no es excluyente. Por otro lado su relativa frecuencia en los hábitats de Bosque y Guamil avanzado puede no estar relacionado con actividad de forrajeo. Las correlaciones entre número de individuos fructificando y abundancia de murciélagos se ve incrementada al analizar solamente los guamiles tempranos, sin embargo los coeficientes siguen siendo menores que 0.5. Las correlaciones más altas la presentaron los individuos de Sturnira lilium con los individuos fructificando del género Solanum. La abundancia de Glossophaga spp. con los frutos de Cecropia obtusifolia también fue de las correlaciones más altas que se obtuvieron. Las correlaciones entre S.lilium y Solanum así como Glossophaga spp. y Cecropia obtusifolia es congruente pues estas plantas son las especies representativas en la dieta. Las especies de Carollia y Dermanura probablemente no muestran correlaciones altas pues la composición de su dieta es más diversa que la de S.lilium y Glossophaga. Carollia consume frecuentemente plantas de los géneros de Piper, Solanum y Vizmia. Al analizar el número de individuos fructificando de Piper, Solanum y Cecropia se observa que siempre existen individuos con frutos a lo largo del tiempo (13 meses). Por otro lado el coeficiente de variación en el número de individuos fructificando no es alto, lo cual puede sugerir que estas especies mantienen un recurso constante de alimento a las especies de murciélagos frugívoros de Chocón Machacas. Thies et al. (2004) documenta que las especies de Piper utilizadas por los murciélagos mantienen una producción continua de frutos a pesar de presentar algunos picos de fructificación durante el año.

43 37 Si bien los murciélagos frugívoros presentan un grupo selecto de géneros de planta como alimento (principalmente Piper, Solanum, Cecropia, Conostegia) de todas las plantas potenciales que puedan existir en los bosque tropicales, este grupo selecto de plantas parecen abastecer a los murciélagos a lo largo del año, suministrando una producción de frutos a lo largo del tiempo. Este suministro constante, puede determinar que las abundancias de murciélagos en un lugar y tiempo dado no sean extremas. Esto se puede observar en los resultados sobre la variación de frecuencia de capturas de los murciélagos Carollia, S. lilium y Dermanura a lo largo del periodo de muestreo. Fleming (1978) señala que la especie de murciélago Carollia perspicillata no forrajea en grupo, y documenta que ésta especie selecciona plantas con un largo período de fructificación pero de baja producción de frutos por planta. Esta información parece apoyar los resultados obtenidos de las correlaciones entre abundancia de frutos o número de individuos fructificando y la abundancia de especies de murciélagos (principalmente las de especies de Carollia y Dermanura). Por otro lado, Fleming (1978) reporta un bajo movimiento de C. perspicillata entre áreas de forrajeo, lo cual indica que ésta especie selecciona áreas con frutos constantes a lo largo del tiempo, ya que una elevada tasa de movimientos entre áreas de forrajeo sugeriría la explotación de plantas con una marcada estacionalidad en su fructificación. Sumado a lo anterior, la inversión de tiempo en localizar nuevas áreas de forrajeo es baja para C. perpicillata, lo que apoya la fidelidad de esta especie a permanecer en pocas áreas de forrajeo (Fleming 1978). Esta fidelidad hacia áreas definidas de forrajeo debe reflejar un beneficio para la especie, lo cual podría ser el suministro constante de alimento a lo largo del tiempo.

44 38 El comportamiento de forrajeo de C. perpicillata no se puede generalizar para las demás especies (Carollia brevicauda, Dermanura spp), sin embargo los bajos coeficientes de correlación entre la abundancia de estas especies de murciélagos y abundancia de frutos y número de individuos fructificando podría sugerir un comportamiento similar, ya que las especies de plantas que éstas utilizan como alimento son las mismas (a saber Piper, Solanum). Los resultados sobre las correlaciones parecen reflejar que tanto las abundancias de especies de murciélagos de talla corporal pequeña y la abundancia de frutos de las plantas que estos consumen se mantienen constantes a lo largo del tiempo. En cuanto a las especies de murciélagos de talla corporal grande (Artibeus spp.) no se puede concluir lo mismo. Los Artibeus se caracteriza por consumir especies arbóreas, las cuales presentan fructificaciones masivas y estacionales como los Ficus, Manilkara achras, Brosimum alicastrum (ver Orozco Segovia 1985). Probablemente éstas especies sí presenten correlaciones con la presencia de una árbol en fructificación, pues las especies de plantas que éstos murciélagos utilizan fructifican estacional y masivamente como Brosimum alicastrum y Manilkara achras (Ramírez 1997). Baja correlaciones entre abundancia de frutos y frugívoros también se ha encontrado para otras localidades. Levey (1988) encontró baja correlación espacio-temporal entre abundancia de frutos totales y aves frugívoras en diferentes hábitats para un bosque tropical en la estación Biológica La Selva en Costa Rica. Sin embargo los hábitats que mayor producción de frutos y diversidad de plantas con frutos, presentaron mayor abundancia de aves frugívoras.

45 39 Podemos concluir que la abundancia de las especies de murciélagos frugívoros de talla corporal pequeña no se correlacionan directamente con la abundancia de frutos ni el número de individuos fructificando de las especies que utilizan mayormente como alimento, resultado que se presenta también para otros grupos de frugívoros como algunas especies de aves. Este resultado parece reflejar el comportamiento de forrajeo de los murciélagos así como los patrones fenológicos de las plantas que ellos consumen Efecto espacial de la abundancia de murciélagos y lluvia de semillas La lluvia de semillas de una especie de planta en un lugar dado está correlacionada con la abundancia del murciélago que la consume. Esto se refleja con el patrón de distribución espacial de los murciélagos y la composición de la dieta de los mismos. Los guamiles tempranos, quienes presentaron una mayor abundancia de murciélagos de los géneros Carollia, Sturnira y Glossophaga mostraron una mayor concentración de semillas de las plantas de los géneros Piper, Solanum, Cecropia y Vizmia, siendo éstos géneros, los más representativos en la dieta de los murciélagos antes mencionados. La abundancia de Artibeus en los bosques también produjo una correlación con la lluvia de semillas del genero Ficus, el cual es consumido principalmente por estos murciélagos. La especies de Cecropia obtusifolia, consumida también con frecuencia por los Artibeus no mostró una correlación tan alta como el género Ficus, probablemente porque esta especie de planta es consumida por la mayoría de murciélagos frugívoros por lo que la correlación de su lluvia de semillas debería estar relacionada con la abundancia total de murciélagos frugívoros, más que con alguna especie en particular.

46 40 La abundancia de frutos de una especie dada no mostraron correlacionarse con la lluvia de semillas de alguna especies de planta, salvo en alguno casos como la concentración de semillas de Solanum torvum y la abundancia de frutos de Cecropia obtusifolia y con demás especies del género Solanum. Otro caso lo constituye la lluvia de semillas del género Piper con la abundancia de frutos de las plantas de Solanum. Estos casos pueden sugerir que la fructificación de especies de plantas ayudan a la dispersión de otras especies de plantas que no presenten abundancia de frutos en el lugar. Estas correlaciones pueden propiciar la dispersión de semillas foráneas a un hábitat determinado. Esto se muestra en la lluvia de semillas de las especies de Solanum en los guamiles avanzados en estudio. La especie de Cecropia obtusifolia está presente en los guamiles avanzado que estudiamos, sin embargo especies de Solanum no. El hallazgo de las semillas de Solanum en los guamiles avanzados puede ser efecto de la atracción de murciélagos que consumen Solanum y Cecropia obtusifolia. Al analizar la tabla de presencia de semillas en un hábitat, se observa que existe dispersión de semillas de especies de plana de un hábitat hacia otro diferente. Esto sugiere una dinámica y flujo de semillas entre hábitats distintos. Esto es importante de establecer pues evidencia los proceso de dispersión que son parte fundamental en los procesos de regeneración (Pikett 1991). El hecho de encontrar especies foráneas, sobre todo en los guamiles tempranos, nos indica que estos pueden cambiar en el tiempo y seguir el proceso de sucesión vegetal. En caso de no haber encontrado semillas foráneas en estos hábitats, los guamiles tempranos podrían estar cambiando en estructura (abudnacia relativa) pero no en composición. Esto

47 41 podría representar a lo largo del tiempo en un estancamiento en los procesos de regeneración o una proceso lento del mismo. El modelo esquemático muestra el flujo de semillas y se observa relación entre los tres hábitat estudiados. Cada habitat es destino de la mayoría de semillas que llegan a él, sin embargo existe un porcentaje bajo de semillas foráneas que llegan a los distintos habitats. La presencia de semillas foráneas puede ser resultado de la amplia distribución de los murciélagos en todos lo hábitáts. Si bien, existen diferencias en cuanto a abundancia de murciélagos, todas las especies analizadas ocurrieron por lo menos una vez en cada hábitat. Resultados similares se han obtenido para la aves en un estudio en México, quienes encontraron que las aves frugívoros sujetas a estudio se distribuían a lo largo de todo el mosaico del paisaje, promoviendo así la dispersión de semillas hacia todos los hábitats (Ortiz-Pulido et al. 2000). El modelo esquemático el guamil avanzado y guamil temprano muestran una mayor relación o conexión en el flujo de semillas. Esto se puede explicar al ver los patrones de distribución de los murciélagos. Las especies que frecuentan más los guamiles tempranos, ocurren con mayor frecuencia en los guamiles avanzados que en los Bosques.

48 42 PARTE IV 4.1. CONCLUSIONES 1. Los murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas están presentes en todo el paisaje del Biotopo Chocón Machacas, lo que sugiere que las plantas que ellos consumen tienen el potencial de ser dispersadas por todas las comunidades vegetales presentes en el Biotopo. Sin embargo existe un mayor flujo de semillas desde las comunidades vegetales en estado temprano de sucesión a comunidades vegetales con una cobertura vegetal mayor desarrollada (bosque primario y guamiles avanzados). 2. Los murciélagos frugívoros más frecuentemente capturados durante el estudio en el Biotopo Chocón Machacas fueron: Artibeus intermedius, Artibeus jamaicensis, Artibeus lituratus, Carollia brevicauda, Carollia pesrpicillata, Dermanura spp., Glossophaga spp., Sturnira lilium, Uroderma bilobatum y Centurio senex 3. Los murciélagos frugívoros del Chocón Machacas utilizan al menos 22 especies de plantas como alimento, siendo la mayoría especies arbustivas y de comunidades vegetales en estado sucesional temprano (ver Anexo 2). El análisis de heces muestra un mayor consumo de los murciélagos del género Artibeus por especies de la familia Moraceae y Cecropiaceae, el género Carollia por especies de la familia Piperacea y Solanacea, y el género Sturnira por especies de la familia Solanaceae. 4. La abundancia de frutos de las plantas que los murciélagos consumen no se correlaciona con la abundancia de los murciélagos en el espacio y en el tiempo.

49 43 5. La lluvia de semillas si está correlacionada con la abundancia de murciélagos en el espacio, por lo que el número de murciélagos en un hábitat determinado influye en la abundancia de semillas que llegan a ese hábitat. 6. De los datos de la lluvia de semillas se obtuvo el siguiente modelo esquemático sobre el flujo de semillas. 33% 22% 27% 90% 10% 63% 10% Guamil temprano 45% 45 % de las semillas que llegan al bosque provienen del guamil temprano Se muestra el modelo esquemático del flujo de semillas que pueden dispersar los murciélagos frugívoros del Chocón Machacas. Las flechas indican el origen y destino de las semillas, y los porcentajes muestran la proporción de especies que conforman la lluvia de semillas en un hábitat. Alrededor de un 45 % de las especies dispersadas por murciélagos que llegan a los bosque provienen de los guamiles en estado de sucesión temprano. La mayoría semillas (90%) que llegan a los guamiles en estado de sucesión temprano provienen de los mismos guamiles, siendo éstos el origen y destino de su propia lluvia de semillas. El flujo de semillas entre los diferentes hábitats, es el reflejo de un mayor consumo de frutos de

50 44 especies sucesionales por parte de los murciélagos frugívoros del Biotopo Chocón Machacas.

51 RECOMENDACIONES 1. Considerar a los murciélagos frugívoros en los programas de restauración y o regeneración de bosques pues debido a su gran movilidad y presencia en los diferentes habitats de un sistema fragmentado, las semillas de las plantas que ellos consumen tienen el potencial de llegar a la mayoría de habitats. 2. Los murciélagos frugívoros del Chocon Machacas interactúan principalmente con especies de planta de estados sucesionales por lo que el flujo de estas plantas hacia el bosque maduro es mayor que el flujo de especies de este habitat a áreas sucesionales. Recomendamos la inclusión y estudio de otros grupos de frugívoros que dispersen especies de plantas de bosque maduro hacia áreas sucesionales en los programas de restauración de ecosistemas. 3. Continuar con el muestreo sistemático de murciélagos y sus heces para llegar a tener un listado completo de la mayoría de especies que los murciélgaos frugívoros puedan explotar como alimento, así como incluir otras metodologías para detectar aquellas especies de frutos con semillas grandes que no pueden pasar por el tracto digestivo de los murciélagos. 4. Realizar estudios más precisos sobre el efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos sobre los murciélagos frugívoros 5. Estandarizar y calibrar los muestreos sobre abundancia de frutos, para tener datos más precisos sobre el efecto espacio-temporal de la abundancia de frutos sobre los murciélagos frugívoros

52 46 6. Mantener el flujo de semillas de especies sucesionales hacia bosque maduro es mayor que del bosque maduro hacia áreas sucesionales por medio de la conservación de las poblaciones de murciélagos, ya que el constante flujo de semillas hacia bosque maduro asegura el proceso de regeneración en las etapas iniciales de la sucesión cuando el bosque es perturbado. 7. Llevar a cabo estudios de dinámica de dispersión de semillas con otros grupos de frugívoros como las aves, monos, y otros mamíferos, para determinar si el flujo de semillas de bosque maduro hacia áreas sucesionales está limitado en el Chocón Machacas. 8. Incrementar el muestreo de la lluvia de semillas y analizar la composición total de la lluvia de semillas, para determinar la importancia de los murciélagos en la dispersión de semillas en relación a los otros agentes dispersores de semillas en las diferentes comunidades vegetales

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57 4.4. ANEXOS 51

58 52 Anexo I Localización del Biotopo Chocón Machacas, Livingston, Izabal Biotopo Chocón Machacas

59 53 Anexo II Cobertura Boscosa del Biotopo Chocón Machacas, Livngston, Izabal.