UNIVERSIDAD DEL AZUAY

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1 UNIVERSIDAD DEL AZUAY FACULTAD DE CIENCIA Y TECNOLOGÍA ESCUELA DE BIOLOGÍA, ECOLOGÍA Y GESTIÓN INFLUENCIA DE LA ALTERACIÓN DE HÁBITAT EN EL USO DE RECURSOS FLORÍSTICOS POR EL ENSAMBLE DE COLIBRÍES EN BOSQUES ALTOANDINOS DEL SUR DEL ECUADOR TRABAJO DE GRADUACIÓN PREVIO A LA OBTENCIÓN DEL TÍTULO DE BIÓLOGA DEL MEDIO AMBIENTE AUTORAS: ANDREA VANESSA NIETO ORELLANA CAMILA FERNANDA SILVA ALEMÁN DIRECTOR: EDWIN JAVIER ZÁRATE HUGO CUENCA ECUADOR 2012

2 Nieto Orellana, Silva Alemán i A nuestros padres Ricardo y Raúl

3 Nieto Orellana, Silva Alemán ii AGRADECIMIENTOS Agradecemos a la Universidad del Azuay y a su Escuela de Biología, Ecología y Gestión, a la Corporación Parque Nacional Cajas por apoyar nuestro trabajo. A Boris Tinoco Molina por la oportunidad de realizar este trabajo y su incondicional apoyo en el desarrollo de esta tesis. A nuestro director de tesis Edwin Zárate, a Pedro Astudillo, Danilo Minga, Rafaella Ansaloni, David Siddons y Vinicio Santillán por asesorarnos en la realización de este trabajo. A Christian Nieto por su ayuda en la edición final del documento y, a Gonzalo Sotomayor por su aportación en la parte estadística. A la Ing. Fernanda Rosales por su apoyo en la fase de laboratorio. A nuestros amigos Gabriela Samaniego y Juan Manuel Aguilar por su colaboración en las salidas de campo.

4 Nieto Orellana, Silva Alemán iii ÍNDICE DE CONTENIDOS AGRADECIMIENTOS... ii RESUMEN... viii ABSTRACT... ix INTRODUCCIÓN... 1 CAPÍTULO 1: MATERIALES Y MÉTODOS 1.1. Área de estudio Fase de campo Colección botánica y palinológica de referencia Observación del uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes Diversidad de colibríes y transporte de polen Fase de laboratorio Análisis de datos... 9 CAPÍTULO 2: RESULTADOS 2.1. Diversidad recursos florísticos visitadas por el ensamble de colibríes Diversidad de colibríes Uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes Índice de valor de importancia de los recursos florísticos (IVIR) Índice de especificidad del ensamble de colibríes Índice de sobreposición de nichos (ISN) Transporte de polen por parte del ensamble de colibríes... 16

5 Nieto Orellana, Silva Alemán iv CAPÍTULO 3: DISCUSIONES CONCLUSIONES RECOMENDACIONES BIBLIOGRAFÍA ANEXOS... 27

6 Nieto Orellana, Silva Alemán v ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Zona de estudio y ubicación de nueve transectos, provincia del Azuay, Ecuador Figura 2. Abundancia de recursos florales visitados por el ensamble de colibríes en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador Figura 3. Número de visitas y riqueza de interacciones planta-colibrí para cada hábitat evaluado aplicando el índice de rarefacción y el método de observación directa

7 Nieto Orellana, Silva Alemán vi ÍNDICE DE TABLAS Tabla 1. Riqueza y abundancia expresados en 100 horas/red de los colibríes capturados en los tres hábitat estudiados, en la provincia del Azuay, Ecuador Tabla 2. Abundancia de los colibríes capturados por periodo de muestreo en cada hábitat, expresada en 100 horas/red en la provincia del Azuay, Ecuador Tabla 3. Promedios del índice de especificidad para las especies de colibríes en los tres hábitat, provincia del Azuay, Ecuador Tabla 4. Especies de colibríes generalistas y especialistas registrados en cada hábitat por períodos de muestreo, provincia del Azuay, Ecuador... 16

8 Nieto Orellana, Silva Alemán vii ÍNDICE DE ANEXOS Anexo 1. Panorámica de los sitios de estudio en bosques altoandinos de la provincia del Azuay, Ecuador Anexo 2. Ejemplo de la colección palinológica y vegetal de referencia. En la fotografía se muestra Oreocallis grandiflora, provincia del Azuay, Ecuador Anexo 3. Fotografía de un grano de polen de Salvia hirta señalando la medida de eje polar (EP), eje ecuatorial (EE) y apertura (AP) Anexo 4. Riqueza de especies vegetales visitas por el ensamble de colibríes y su abundancia promedio de flores registradas en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador Anexo 5. Interacciones y número de visitas realizadas por el ensamble de colibríes a cada una de las especies vegetales registradas en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador Anexo 6. Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las especies vegetales visitadas por los colibríes en cada uno de los hábitat evaluados, en la provincia del Azuay, Ecuador. 33 Anexo 7. Guía palinológica de referencia para la identificación de las cargas polínicas tomadas de los colibríes

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11 Nieto Orellana, Silva Alemán 1 Nieto Orellana Andrea Vanessa Silva Alemán Camila Fernanda Trabajo de Graduación Biólogo Edwin Zárate Septiembre de 2012 INFLUENCIA DE LA ALTERACIÓN DE HÁBITAT EN EL USO DE RECURSOS FLORÍSTICOS POR EL ENSAMBLE DE COLIBRÍES EN BOSQUES ALTOANDINOS DEL SUR DEL ECUADOR. INTRODUCCIÓN La acción de polinización por parte de los colibríes es clave en la biología reproductiva de las plantas en los Andes tropicales, sin embargo, esta acción se ha visto amenazada debido a actividades humanas como la tala, expansión de la frontera agrícola y quema de bosques (Aguilar et al. 2009). Esto genera la modificación de hábitat naturales y a su vez, la disponibilidad de recursos para la estabilidad de las poblaciones de aves (Kearns et al. 1998). Alteraciones en la polinización podrían generar la pérdida de las especies de aves y plantas que dependen mutuamente de esta interacción (Anderson et al. 2011). Es aquí donde radica la importancia de explorar cómo la alteración de los hábitat naturales influencia el uso de recursos florísticos por el ensamble de colibríes. El uso del recurso néctar por parte de los colibríes es una relación de mutualismo que implica recompensas reproductivas hacia la planta y alimenticias para el ave. La planta brinda al polinizador un recurso alimenticio altamente energético que mientras éste lo aprovecha, beneficia al proceso de polinización, debido a que, durante el forrajeo el

12 Nieto Orellana, Silva Alemán 2 colibrí toca las partes sexuales de la flor y transporta los granos de polen hacia otra planta (Amaya et al. 2001). Las respuestas de los organismos a la alteración de hábitat no son homogéneas ya que dependen fuertemente de la amplitud de su nicho alimenticio y de la calidad del ecosistema (Gray 2007). Una de las consecuencias del disturbio es la modificación de la estructura del hábitat en donde, el dosel del bosque tiende a ser menos complejo permitiendo así que recursos abióticos como nutrientes y luz solar se encuentren más disponibles para las plantas (Brown y Southwood 1983). Estos sitios son colonizados por especies vegetales pioneras que se suceden continuamente, esto vuelve al hábitat un lugar con recursos inestables (Feinsinger 1978). De tal forma, afecta negativamente a consumidores especialistas que requieren de recursos no variables en el tiempo (Pimm et al. 1988), a diferencia de los generalistas, quienes se ven favorecidos en sitios con disturbio ya que su comportamiento es oportunista (Feinsinger 1978). La expresión de especialización ecológica en el uso de recursos, propuesta por Levins (1986) ha permitido determinar la amplitud de nicho alimenticio de las especies, logrando conocer el espectro y la frecuencia de uso de plantas. Estudios realizados por Vázquez y Simberloff (2001) y Tilianakis et al. (2009), establecen que los especialistas dependen de recursos puntuales y estables en el tiempo, consideran también que el disturbio podría modificar los recursos, generando así influencia directa en el nicho alimenticio y consecuentemente en la variación de las poblaciones. Otra manera de evaluar las respuestas de la biodiversidad al disturbio de hábitat ha sido a través de cambios en el nicho de las especies (Vidal y Ramírez 2005). La sobreposición de nichos establece la similitud en el uso de un determinado recurso entre pares de especies de colibríes, en donde un 100% de sobreposición indica que dos especies utilizan los mismos recursos vegetales. Según Vidal y Ramírez (2005), hábitat alterados o en condiciones tempranas de sucesión pueden reducir la disponibilidad de recursos, en donde las especies responden con mayores niveles de solapamiento.

13 Nieto Orellana, Silva Alemán 3 Debido a que los requerimientos energéticos de los colibríes son particularmente elevados en condiciones de alta montaña y dependen exclusivamente del néctar floral y calidad de hábitat (Gutiérrez et al. 2004), este estudio pretende cumplir con los siguientes objetivos: Objetivo general: -Conocer la influencia de hábitat alterados en el uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes, en tres bosques montanos con distintas alteraciones. Objetivos específicos: -Medir recursos florísticos utilizados por el ensamble de colibríes en cada hábitat de bosque montano. -Determinar la amplitud de nicho alimenticio y especificidad del ensamble de colibríes en cada hábitat. -Identificar las plantas con mayor importancia para el ensamble de colibríes en cada hábitat. -Identificar las cargas de polen transportadas por el ensamble de colibríes, utilizando una guía palinológica de referencia previamente elaborada.

14 Nieto Orellana, Silva Alemán 4 CAPÍTULO 1 MATERIALES Y MÉTODOS 1.1. Área de estudio La zona de estudio comprende tres hábitat entre los y m snm en los Andes occidentales de la provincia del Azuay, Ecuador (Figura 1). El primer hábitat es un bosque secundario (Anexo 1) localizado dentro de la Reserva de Mazán con un área de ha de bosque nativo andino, bosque secundario y, en las partes más altas, pastos y pajonales (Serrano 1996). El bosque se distribuye en un rango de altitud de y m snm. El segundo hábitat es un matorral (Anexo 1), se encuentra en la zona de Llaviucu, dentro del Parque Nacional Cajas (PNC), es un área de conservación para las especies vegetales y animales. Finalmente, el tercer hábitat es un matorral ganadero (Anexo 1), cerca de los m snm, situado dentro de la Hacienda Nero perteneciente a la Universidad de Cuenca en la parroquia Baños, y presenta aproximadamente un área de 500 ha. El bosque secundario es clasificado como Bosque Siempreverde Montano Alto (Sierra, 1999), posee aproximadamente 65 ha. La alteración de este hábitat está relacionada con una pasada explotación forestal entre los años de 1976 y Sin duda las zonas más afectadas fueron las de mayor accesibilidad y menor pendiente. Según se puede observar se realizó tala rasa y en algunos casos tala selectiva, por lo que a veces es difícil diferenciarlo con el bosque primario (Serrano 1996), y durante los últimos años se ha visto una favorable regeneración presentando diferentes etapas de sucesión en varias áreas del bosque.

15 Nieto Orellana, Silva Alemán 5 Figura 1. Zona de estudio y ubicación de nueve transectos, provincia del Azuay, Ecuador. (Fuente: Parque Nacional Cajas, s.a.) La composición vegetal del bosque secundario abarca familias de plantas heliófitas, heliófitas durables y efímeras, se destacan especies como: Tournefortia scabrida (Boraginaceae), Verbesina latisquemata (Asteraceae), Palicourea aragmatophylla (Rubiaceae), Weinmania fagaroides (Cunonianceae) y Myrcianthes sp (Myrtaceae). Las que conforman el estrato superior son Prumnopytis montana (Podocarpaceae), Hedyosmum cumbalense (Chlorantaceae), Piper andreanum (Piperaceae), Ocotea heterochroma (Lauraceae). Además, se pueden observar especies arbustivas como Salvia corrugata y Salvia hirta (Lamiaceae), Viola arguta (Violaceae), Centropogon sp. (Campanulaceae) y Fuchsia vulcanica (Onagraceae) (Serrano 1996). La zona del matorral clasificado como Bosque Siempreverde Montano Alto (Sierra, 1999), presenta una alteración menos antigua que la del bosque secundario. Existen zonas que servían como pastizales para el ganado vacuno y que actualmente se

16 Nieto Orellana, Silva Alemán 6 encuentran en proceso de regeneración (Rodas et al. 2005). En consecuencia el dosel es inferior y destacan arbustos y árboles de las especies: Miconia crocea, Minconia denticulata, Brachyotum jamesonni y Brachyotum confertum (Melastomataceae), Critoniopsis sensu y Barnadesia arborea (Asteraceae), Valeriana hirtella (Valerianaceae), Vallea stipularis (Elaeocarpaceae), Viburnum triphyllum (Caprifoliaceae), Salvia corrugata y Salvia hirta (Lamiaceae), Brugmancia sanguinea, Salpichroa difusa y Saracha quitensis (Solanaceae), Fuchsia vulcanica (Onagraceae) y Oreocallis grandiflora (Proteaceae) (Minga 1998). El matorral con influencia de ganadería muestra una alteración continua que se caracteriza por la quema, tala y pastoreo. Es evidente que parte de su vegetación se encuentra intervenida y ha sido reemplazada por cultivos y especies introducidas dejando pocas zonas con remanentes de vegetación original. Entre las especies características del hábitat están: Oreocallis grandiflora (Proteaceae), Rubus floribundus (Rosaceae), Bomarea caldasii y Bormarea glaucescens (Alstromeliaceae), Tristerix longebracteatus (Loranthaceae), Vallea stipularis (Elaeocarpaceae), particularmente hay una gran dominancia de la familia Ericaceae con especies como Gaultheria tomentosa, Gaultheria glomerata, Gaultheria erecta, Disterigma alaternoides, Pernettya prostrata y Macleania rupestris Fase de campo Entre febrero y septiembre de 2011, en cada hábitat, se realizaron trabajos de campo. Se utilizaron dos métodos: 1) Para conocer el uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes, se utilizó el método de transectos de observación directa (Dalsgaard 2009) y, 2) para conocer la diversidad de colibríes, se utilizó el método de captura mediante redes de niebla (Ralph et al. 1996). Este método también permitió identificar los granos de polen transportados por el ensamble. Cada repetición, que incluyó ambos métodos, constó de un periodo de muestreo de dos meses, completando cuatro repeticiones con el primer método, y tres repeticiones con el segundo método.

17 Nieto Orellana, Silva Alemán Colección botánica y palinológica de referencia Durante el desarrollo de la fase de campo, se realizó una colección botánica y palinológica de referencia de las especies utilizadas por los colibríes. Para la colección botánica, en cada hábitat, se recorrieron senderos recolectando muestras de plantas ornitófilas (plantas con flores tubulares y colores brillantes) que fueron codificadas y luego identificadas (Anexo 2) en el Herbario Azuay (HA) de la Universidad del Azuay. Para la colección palinológica de referencia (Anexo 2), se utilizó un gel coloreado que contiene fucsina, glicerina, biol y agua oxigenada (Amaya et al. 2001) para remover el polen de todas las flores colectadas. Las muestras fueron almacenadas en plaquetas de vidrio y observadas en laboratorio con la ayuda de un microscopio binocular OLYMPUS, también fueron fotografiadas y descritas en una guía palinológica de referencia (Anexo 7) que permitió posteriormente identificar mediante el método de cotejo los granos de polen tomadas de los colibríes capturados Observación del uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes. El método de observación directa consistió en registrar visualmente el uso de recursos florísticos por parte de los colibríes, considerando a este uso como la relación de mutualismo entre un individuo de una población de colibríes y un individuo de una población de plantas (ej. Salvia corrugata - Lafresnaya lafresnayi). En cada hábitat se establecieron tres transectos de 200 m de longitud, separados por 500 m para tener independencia entre las muestras. Cada transecto fue dividido en 20 parcelas de 10 x 5 m completando un total de 60 parcelas por hábitat. Las parcelas fueron distribuidas de manera aleatoria entre cuatro observadores, quienes utilizando binoculares observaron la actividad de los colibríes en cada parcela durante 30 minutos entre las 06H:00 y 10H:00 (Dalsgaard et al. 2009), horas de mayor actividad de las aves. El periodo necesario para registrar el uso de los recursos en las 60 parcelas, fue entre dos y cuatro días por repetición. Para cada especie de planta ornitófila observada en las

18 Nieto Orellana, Silva Alemán 8 parcelas, se registró la llegada de una especie de colibrí a la planta, el número total de flores de la planta y el número de veces que un colibrí consumió los recursos florísticos al que se le considera como una visita. Para la identificación de los colibríes se utilizó la guía de aves de campo de Ridgely & Greenfield (2001), y Tinoco y Astudillo (2007) Diversidad de colibríes y transporte de polen Para conocer la diversidad de colibríes y el polen transportado por los mismos, en cada hábitat siguiendo la línea de transecto utilizada en la observación del uso de recursos, se instalaron 11 redes de niebla de 12 x 2.60 m y 30 mm de ojo de malla. Las redes fueron abiertas desde las 06h30 hasta las 17h00 el primer día, y el segundo día desde las 06h30 hasta las 11h00. Completando un máximo de 165 horas/red en cada repetición y en cada hábitat, se consideró exitoso el esfuerzo de muestreo cuando al menos se completaba 99 horas/red. Todas las redes fueron revisadas cada 30 minutos (Ralph et al. 1996). Durante la captura, con la ayuda del gel coloreado, se removió el polen de cabeza, pico y garganta de cada colibrí, antes de retirarlos de la red para reducir la pérdida de granos por manipulación (Gutiérrez 2008). Las muestras de polen fueron almacenadas en plaquetas de vidrio e identificadas en el laboratorio comparándolas con la colección palinológica de referencia Fase de laboratorio La primera fase de laboratorio comprendió la identificación de las especies vegetales, y la descripción de las muestras de polen recolectadas mediante la aplicación del software FIJI-win64 permitiendo obtener datos (Anexo 3) que incluyeron: Ornamentación: relieve o el tipo de superficie que presente el grano de polen. Apertura (A): longitud, tipo y número de aperturas. Forma: aspecto general del grano de polen, ejm: esferoidal, elipsoidal, triangular. Longitud del eje polar (EP) (µm): largo del grano de polen. Longitud del eje ecuatorial (EE) (µm): ancho del grano de polen.

19 Nieto Orellana, Silva Alemán 9 Unidad: agrupaciones de granos de polen, ejm: mónadas, díadas, tríadas, tétradas. Exina (µm): ancho de la capa más superficial del grano de polen Análisis de datos Los resultados obtenidos con el método de observación y capturas fueron tratados de manera independiente, de esta forma, los transectos de observación directa permitieron determinar la riqueza y abundancia de los recursos florísticos visitados por el ensamble de colibríes. La abundancia de los recursos fue sometida a comparación entre periodos de muestreo. Además, con el fin de analizar cambios en patrones de usos de recursos, se evaluó cómo varía la especificidad y sobreposición de nichos alimenticios entre hábitat (basándose en la frecuencia de uso de plantas), de igual manera, se logró estimar la importancia de estos recursos para el ensamble. Para conocer la normalidad de los datos referentes a la abundancia de los recursos florísticos se aplicó la prueba de Shapiro-Wilk (Zar 1984), y para establecer diferencias significativas en la cantidad de estos recursos entre hábitat, se utilizó la prueba de varianza Kruskall-Wallis (Zar 1984). Todas las pruebas estadísticas fueron ejecutadas a través del programa estadístico XLSTAT-Pro 7.5 (Addinisoft 2004) bajo un umbral alfa de Este estudio considera a una interacción como la relación de mutualismo entre un individuo de una población de colibríes y un individuo de una población de plantas, y las veces que este evento sucede es considerado como el número de visitas. Para conocer la riqueza de interacciones y el número de visitas realizadas por el ensamble de colibríes entre hábitat, se utilizó el índice de rarefacción. Según la descripción hecha por Moreno (2001), la rarefacción permite hacer comparaciones de los valores de riqueza específica (en este caso, de las interacciones) entre muestras, y generar curvas de acumulación de especies. Estos análisis fueron realizados en el programa estadístico EstimateS (Colwell 2006).

20 Nieto Orellana, Silva Alemán 10 Para determinar la amplitud de nicho alimenticio se utilizó el índice de especificidad propuesto por Levins (1968), empleando la expresión B= 1/ p 2 j, en donde B es la medida de amplitud de nicho, y p es la proporción de individuos encontrados usando el recurso j. Esta medida puede variar desde un mínimo de cero (especies con amplitud de nicho más estrecho o especialistas) hasta un máximo de uno (especies con mayor amplitud de nicho o generalistas). El índice permite considerar a especialistas aquellos colibríes que presentan menores frecuencias de uso y, generalistas aquellos que presentan mayor frecuencia de uso de especies vegetales. El resultado final del índice se expresa como el promedio de los valores obtenidos en las cuatro repeticiones para cada colibrí en cada hábitat. La presencia o ausencia de las especies resultantes como generalistas y especialistas fue analizada por periodos de muestreo. El 33,33% de las especies observadas que corresponden a C. mulsant, H. viola, L. nuna y L. victoriae fueron registradas en interacción una sola vez y consumiendo una sola especie vegetal. Al momento de analizar estos datos en el índice, los resultados obtenidos para estas especies fueron indeterminados por lo que fueron eliminados del análisis. Para conocer la sobreposición de nichos alimenticios, se calculó el índice de sobreposición de nichos (ISN) propuesto por Feinsinger (1976), en donde dos especies de colibríes son comparadas en función a la frecuencia del uso de recursos florísticos compartidos (Colwell & Futuyma 1971). El valor del índice va de cero (colibríes que no comparten ninguna planta) hasta uno (ambos colibríes comparten las mismas plantas). El resultado final del índice se expresa como el promedio de los valores obtenidos en las cuatro repeticiones para cada hábitat. Con el objetivo de estimar los recursos florísticos más importantes para el ensamble de colibríes, se utilizó el Índice de Valor de Importancia de los Recursos (IVIR) propuesto por Amaya et al. (2001). Este índice se expresa como la sumatoria de las frecuencias de uso del recurso (PixFix), sobre el número total de especies de colibríes evaluadas en la comunidad (N), es así que IVIR= (Pix)(Fix)/N, en donde Pix es la frecuencia de uso del recurso floral i por parte de la especie x de colibrí/ frecuencia total de recursos utilizados por la especie x de colibrí; Fix corresponde al número de individuos de la

21 Nieto Orellana, Silva Alemán 11 especie x de colibrí que hicieron uso del recurso i/ número total de individuos de la especie x evaluados, y N es el número total de especies de colibríes evaluados en el ensamble. En este caso, la frecuencia del uso de recursos corresponde a la frecuencia total de visitas realizadas a i plantas por x colibrí, y el número total de individuos de la especie x de colibríes evaluados, corresponde al número de veces que un colibrí x llegó a una planta i. El resultado del índice para cada una de las especies vegetales, varía dentro de un rango de cero (plantas que no son importantes para el ensamble) hasta uno (plantas más importantes para el ensamble). El resultado final del índice se expresa como el promedio de los valores obtenidos en las cuatro repeticiones para cada hábitat. Utilizando el método de captura se determinó la riqueza y abundancia de colibríes. La riqueza se expresa como como el total de especies capturadas en las tres repeticiones, y la abundancia como el número total de individuos capturados en 100 horas/red en todas las repeticiones en cada hábitat. Los resultados obtenidos fueron comparados estacionalmente en cada hábitat. Este método permitió garantizar la independencia de los registros, mientras que para las observaciones cada registro no fue independiente. Las muestras de polen de los colibríes capturados permitieron conocer de manera cualitativa las especies vegetales transportadas por cada especie de colibrí en cada hábitat. Los granos de polen que no se lograron identificar fueron considerados como tipos polínicos y no se tomaron en cuenta para esta descripción.

22 Nieto Orellana, Silva Alemán 12 CAPÍTULO 2 RESULTADOS 2.1. Diversidad recursos florísticos visitadas por el ensamble de colibríes. En los tres hábitat se registraron 30 especies vegetales (Anexo 4) visitadas por el ensamble de colibríes. Para el matorral corresponden 15 especies vegetales asociadas a flores (±SD ) siendo la especie más abundante Barnadesia arborea con 48.53% del total de flores. El bosque secundario registró 19 especies vegetales con un valor de flores (±SD ), resultando como la especie más abundante Macleania rupestris con 34.93%. Finalmente, en el matorral ganadero se reportaron 17 especies vegetales que representan flores (±SD ), señalando a Oreocallis grandiflora como la especie más abundante con 40.6%. Luego de aplicar la prueba de Kruskal-Wallis para k muestras, los resultados indican que no existe diferencia significativa de la cantidad total de flores entre hábitat (H= 5.9; p= 0.087). La cantidad de recursos florísticos de las especies vegetales visitadas por los colibríes, varió entre épocas de muestreo (Figura 2). El matorral se mantuvo como el hábitat con la mayor abundancia de flores a lo largo de los ocho meses de estudio, especialmente durante el último periodo en donde B. arborea presentó una gran oferta floral, a diferencia del bosque secundario y matorral ganadero que presentaron valores más bajos de abundancia de flores totales

23 Número de flores Nieto Orellana, Silva Alemán Matorral Bosque secundario Matorral ganadero Figura 2. Abundancia de recursos florales visitados por el ensamble de colibríes en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador Diversidad de colibríes En 1 212,03 horas/red se obtuvieron 165 capturas registrando 10 especies de colibríes (Tabla 1). El matorral presentó ocho especies asociadas a individuos 100 horas/red, el bosque secundario cinco especies relacionados a 8.27 individuos 100 horas/red y, el matorral ganadero registró seis especies que representan 8.96 individuos 100 horas/red. Los resultados señalan a Metallura tyrianthina como la especie más abundante en los tres hábitat, con la mayor abundancia en el matorral (Tabla 1). Tabla 1. Riqueza y abundancia expresadas en 100 horas/red de los colibríes capturados en los tres hábitat estudiados, en la provincia del Azuay, Ecuador. Especies colibríes Matorral Bosque secundario Matorral ganadero Aglaeactis cupripennis 1.57 Colibri coruscans 0.63 Coeligena iris Eriocnemis luciani Eriocnemis vestita Heliangelus viola 1.12 Lafresnaya lafresnayi Lesbia victoriae 0.63 Metallura baroni 2.82 Metallura tyrianthina

24 Riqueza acumulada de interacciones Nieto Orellana, Silva Alemán 14 Comparando la abundancia por periodos de muestreo (Tabla 2), se observó que durante el primer periodo el matorral ganadero fue el hábitat con mayor abundancia presentando un total 12.3 individuos 100 horas/red, mientras que durante el segundo y tercer periodo, el matorral registró la mayor abundancia con 30.5 individuos 100 horas/red y 33.5 individuos 100 horas/red respectivamente. Tabla 2. Abundancia de los colibríes capturados por periodo de muestreo en cada hábitat, expresada en 100 horas/red en la provincia del Azuay, Ecuador. Hábitat Abril-Mayo Junio-Julio Agosto-Setiembre Matorral Bosque secundario Matorral ganadero Uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes Con respecto al uso de recursos florísticos, en los tres hábitat se registró un total de visitas de 12 especies de colibríes a 30 especies vegetales. En el matorral se dieron 37 interacciones asociados a visitas, en el bosque secundario fueron 41 interacciones relacionadas a 444 visitas, y el matorral ganadero reportó 38 eventos que representan 856 visitas (Figura 3) Número de visitas Matorral B. secundario M. ganadero Figura 3. Número de visitas y riqueza de interacciones planta-colibrí para cada hábitat evaluado aplicando el índice de rarefacción y el método de observación directa.

25 Nieto Orellana, Silva Alemán 15 Las interacciones con más visitas (Anexo 5) corresponde a E. luciani con B. arborea en el matorral completando un total de 346 visitas, L. lafrenayi con M. rupesris en el bosque secundario con un total de 50 visitas, y por último, A. cupripennis con O. grandiflora en el matorral ganadero presentando 217 visitas Índice de valor de importancia de los recursos florísticos (IVIR) Los resultados del IVIR indican que las especies vegetales más importantes (Anexo 6) para el ensamble de colibríes, es decir las más visitadas, corresponden a Barnadesia arborea en el matorral presentando un valor de 0.27 (±SD 0.28), Macleania rupestris en el bosque secundario con 0.14 (±SD 0.19), y Oreocallis grandiflora en el matorral ganadero con un valor de 0.36 (±SD 0.18) Índice de especificidad del ensamble de colibríes En función a la frecuencia de uso de los recursos por parte del ensamble, se evidenció a M. tyrianthina como la especie más generalista en el matorral y en el bosque secundario y, a E. luciani en el matorral ganadero. En contraste, L. lafresnayi fue el más especialista en el matorral, C. coruscans lo fue en el bosque secundario, y finalmente A. cupripennis en el matorral ganadero (Tabla 3). Tabla 3. Promedios del índice de especificidad para las especies de colibríes en los tres hábitat, provincia del Azuay, Ecuador. Especie colibrí Matorral Bosque secundario Matorral ganadero Promedio ±SD Promedio ±SD Promedio ±SD A. cupripennis C. iris C. coruscans E. luciani L. lafresnayi M. baroni M. tyrianthina P. cyanopterus

26 Nieto Orellana, Silva Alemán 16 Los colibríes generalistas se registraron en todos los periodos de muestreo y en todos los hábitat, mientras que los especialistas sólo aparecen en algunos periodos (Tabla 4). A. cupripenis se reporta únicamente en el matorral ganadero. Tabla 4. Especies de colibríes generalistas y especialistas registrados en cada hábitat por períodos de muestreo, provincia del Azuay, Ecuador FM: Febrero-Marzo, AM: Abril-Mayo, JJ: Junio-Julio, AS: Agosto-Septiembre. Matorral Bosque secundario Matorral ganadero Especies colibríes Hábito FM AM JJ AS FM AM JJ JS FM AM JJ AS Aglaectis cupripenis E x x x x Chaetocercus mulsant E x Coeligena iris G x x x x x x x x x x x x Colibri coruscans E x x x Eriocnemis luciani G x x x x x x x x x x x x Heliangelus viola E x x x x x Lafresnaya lafresnayi E x x x x Lesbia nuna E x Lesbia victoriae E x x Metallura baroni E x Metallura tyrianthina G x x x x x x x x x x x x Pterophanes cyanopterus E x x x x x E: especialista, G: generalista 2.6. Índice de sobreposición de nichos (ISN) De igual forma que el índice anterior, el hábitat con mayor sobreposición de nichos alimenticios corresponde al matorral ganadero con un valor promedio de 0.21 (±SD 0.11), seguido por el bosque secundario con 0.17 (±SD 0.10), y por último el matorral con 0.14 (±SD 0.11) Transporte de polen por parte del ensamble de colibríes Luego de analizar 131 plaquetas con polen proveniente de 10 especies de colibríes capturados, se registró un total de 40 especies vegetales transportadas, sin tomar en cuenta los tipos polínicos. Las especies vegetales que mayor frecuencia de registro presentaron en las plaquetas corresponden al género Salvia, con valores de 0.21 y 0.25

27 Nieto Orellana, Silva Alemán 17 en el matorral y bosque secundario respectivamente, mientras que en el matorral ganadero corresponde a la especie Brachyotm confertum con un valor Además se evidenció que M. tyrianthina fue el colibrí que transportó el mayor número de especies vegetales en los tres hábitat, es así que, en el matorral trasladó 20 de 26 especies, en el bosque secundario 9 de 16 especies, y en el matorral ganadero 15 de 24 especies.

28 Nieto Orellana, Silva Alemán 18 CAPÍTULO 3 DISCUSIONES El presente trabajo ha generado una aproximación a la composición de la comunidad de plantas visitadas por los colibríes y su importancia, además a la amplitud de nicho alimenticio, y especificidad de los colibríes, tomando en cuenta las frecuencias de uso de los recursos florísticos en cada hábitat evaluado. La comunidad de plantas visitadas por los colibríes se compone de 30 especies, siete de ellas están compartidas con las encontradas en el estudio de interacción flor-colibrí en el Volcán Galeras, Colombia (Gutiérrez y Rojas 2001), mostrándose importantes los géneros Barnadesia y Macleania. En adición, la familia Ericaceae fue crucial en este estudio para el ensamble de colibríes ya que, especies como Macleania rupestris, Gaultheria tomentosa, Gaultheria erecta, Gaultheria glomerata, Disterigma empetrifolium y Cavendishia bracteata fueron especies muy visitadas durante su época de floración, en especial en el matorral ganadero; esto concuerda con Gutiérrez y Rojas (2001), quienes observaron el mismo patrón en ecosistemas altoandinos del Volcán Galeras, al sur de Colombia. Si bien la composición de especies de colibríes no es muy diferente de otros ensambles como Galeras (Gutiérrez y Rojas 2001) y Torca, Colombia (Gutiérrez 2008), es notable la presencia de A. cupripennis y L. nuna únicamente en el matorral ganadero, las que también fueron registradas en zonas con alto nivel de intervención y fragmentación de los ecosistemas nativos, influenciados por cultivos, potreros y extensas zonas de crecimiento secundario arbustivo en los Cerros Orientales, Colombia (Gutiérrez 2008). Esta característica puede demostrar la tolerancia de estas especies de colibríes a sitios con mayor influencia de disturbio.

29 Nieto Orellana, Silva Alemán 19 Según las descripciones de Tylianakis et al. (2009), la diversidad de uso de recursos va asociada a la diversidad de especies vegetales y animales, esta particularidad fue observada en el bosque secundario en donde se registró la mayor riqueza de plantas e interacciones, lo que podría favorecer a este sitio ya que estas interacciones de mutualismo constituyen la base para el funcionamiento de los ecosistemas, dado que de ellas depende gran parte de la reproducción de muchas especies de plantas y a su vez, los colibríes dependen estrechamente del recurso néctar que las plantas proveen (Jordano et al. 2009). Por lo tanto, estas interacciones sustentan la biodiversidad y funcionalidad de procesos ecológicos como la polinización en comunidades naturales. Según Amaya (2001), la cantidad de visitas por parte del ensamble de colibríes a las especies vegetales responde a la disposición de recursos florísticos entendido como néctar, es decir que durante las estaciones, dependiendo de la fenología, existirán especies vegetales más visitadas que otras. Esta investigación evidenció una gran abundancia de visitas en el matorral asociadas a B. arborea (Asteraceae), ya que la oferta floral fue muy alta durante el último período de muestreo (agosto-septiembre), por tal motivo esta especie vegetal resultó ser la más importante para el ensamble. La importancia de esta familia para la comunidad de colibríes, ha sido reportada ya por varios autores en otros estudios (Las Casas 2011), y en particular este género, ya que durante su oferta floral, se conoce que brinda un gran aporte energético para los colibríes (Rojas y Gutiérrez 2001). Con respecto a la amplitud de nicho alimenticio, este trabajo señala que la presencia de especies especialistas varía temporalmente en comparación a los generalistas, en concordancia, Vázquez y Simberloff (2001) y Tilianakis et al. (2009), mencionan que los especialistas dependen de recursos específicos y estables a través del tiempo, considerando también que el disturbio podría modificar los recursos del hábitat generando así consecuencias en el nicho alimenticio de los especialistas. En este caso, especies generalistas como M. tyrianthina, C. iris y E. luciani fueron registrados en todos los hábitats y durante todos los periodos, a diferencia de los especialistas como L.

30 Nieto Orellana, Silva Alemán 20 lafresnayi, C. coruscan y A. cupripenis que fueron observados en pocos periodos o en un sólo sitio. Como es conocido, en muchas partes de los andes tropicales, la alteración ha modificado los hábitat naturales generando inestabilidad en la diversidad de recursos alimenticios (Jhonels y Cuadros 1986). Abrahamczyk & Kessler (2010) establecen que cuando existe una menor floración en el hábitat, el ensamble de colibríes se ve forzado a utilizar los mismos recursos provocando así la sobreposición de nichos alimenticios, sin embargo esta investigación no evidenció este hecho ya que por un lado, el matorral ganadero a pesar de no haber presentado la menor cantidad de recursos, registró la mayor sobreposición de nichos, y por otro, el bosque secundario siendo el hábitat con menor abundancia de recursos florísticos, fue el que más riqueza de especies vegetales presentó. Por esta razón, se presume que no necesariamente la disminución de la abundancia de recursos puede generar mayor sobreposición de nichos y más bien, este hecho se puede ver influenciado por la baja riqueza de especies vegetales en el hábitat. En cuanto al transporte de polen, se pudo evidenciar que M. tyrianthina fue el colibrí que trasportó el mayor número de especies vegetales en sus cargas polínicas asociadas al 70% del total de especies, tal como sucede en la comunidad del Volcán Galeras- Colombia (Gutiérrez & Rojas 2001), en donde M. tyrianthina transportó un 67% de las especies vegetales registradas en la comunidad. Debido a que esta especie presenta hábitos generalistas u oportunistas su presencia es de gran importancia para la polinización.

31 Nieto Orellana, Silva Alemán 21 CONCLUSIONES La respuesta del ensamble de colibríes no se explicó con la alteración de hábitat sino a la disponibilidad de los recursos florísticos, es así que, en el matorral se observó la mayor abundancia de visitas; mientras que el bosque secundario presentó la mayor riqueza de interacciones confirmando así la hipótesis que, en hábitats con mayor estado de sucesión es decir más conservados, existe una mayor riqueza de especies vegetales por lo tanto una mayor riqueza de interacciones. En relación a las plantas, se evidenció que las especies vegetales con mayor abundancia de flores, registraron las frecuencias más altas de visita por parte del ensamble, por lo tanto resultaron ser las más importantes. Metallura tyrianthina presentó la mayor amplitud de nicho alimenticio consumiendo un 83% de las especies vegetales observadas demostrando ser la especie más generalista del ensamble. Por otro lado, se observó la presencia de Aglaeactis cupripennis únicamente en el matorral ganadero, hábitat que a simple vista presenta mayor alteración, debido a las actividades ganaderas continuas, se asume que es una especie tolerante al disturbio a pesar de haberse presentado como el más especialista en este sitio. No se pudo demostrar que en hábitats con menor cantidad de recursos florísticos exista un mayor traslape de nichos alimenticios, debido a que no se encontró una diferencia significativa en la abundancia de flores entre sitios. La disponibilidad de recursos pudo haber favorecido a las especies generalistas, quienes aprovecharon la oferta floral en todos los hábitats y durante todo el periodo de estudio, a diferencia de los especialistas, quienes podrían verse afectados a medida que los recursos florísticos disminuyen como consecuencia de la alteración de hábitat, ya que necesitan de recursos estables en el tiempo para mantener sus poblaciones.

32 Nieto Orellana, Silva Alemán 22 En general, se puede concluir que las interacciones planta-colibrí involucran una combinación de relaciones mutualistas que varían entre especies y hábitat naturales, en donde los ecosistemas dependen fuertemente de ellas para mantener su diversidad y procesos ecológicos, y es por eso la importancia en conservar esta red de interacciones naturales.

33 Nieto Orellana, Silva Alemán 23 RECOMENDACIONES Realizar trabajos de campo de forma anual, para conocer los patrones de respuestas de los colibríes en el uso de los recursos a lo largo de un año corrido, y de igual forma lograr conocer un poco más la fenología de ciertas especies vegetales utilizadas por el ensamble de colibríes, en los sitios de estudio. Continuar con la recolección de polen de los colibríes y, ampliar la colección palinológica y botánica de referencia en cada uno de los hábitat evaluados. Escoger un hábitat que presente una mayor alteración en comparación a los sitios estudiados, para conocer la respuesta del ensamble de colibríes a sitios más disturbados.

34 Nieto Orellana, Silva Alemán 24 BIBLIOGRAFÍA ADDINSOFT XLSTAT-Pro, ver Addinsoft SARL. AGUILAR, R.; Ashworth, L.; Cangnolo, L.; Jausoro, M.; Quesada, M. y Galetto, L Ecología y evolución de interacciones planta-animal. Dinámica de interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados. Editorial Universitaria. Santiago, Chile. Pág 199. AMAYA, M.; Stiles, G. y Rangel-Ch, O nteracción planta-colibrí en Amacayacu (Amazonas, Colombia): Una perspectiva palinológica. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Bogotá. Revista Caldasia no 23: ANDERSON, S.; Kelly, D.; Ladley, J.; Molloy, S. y Terry, J Cascading effects of Bird Functional Extinction Reduce Pollination and Plant Density. Science, Vol 331: COLWELL, R EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 8. Available from DALSGAARD, B.; González, A.; Olesen, J.; Ollerton, J.; Timmermann, A.; ANdersen, L. y Tossas, A Plant-hummingbird interactions in the West Indies: floral specialisation gradients associated with environment and hummingbird size. OECOLOGIA 159, no. 4: ETAPA (Empresa Municipal de Telecomunicaciones, Agua Potable, Alcantarillado y Saneamiento) Portal PNC (Parque Nacional Cajas). En línea: Consulta: 03 de julio de 2012.

35 Nieto Orellana, Silva Alemán 25 GRAY, M.; Baldauf S.; Mayhew, P. y Hill, J The response of avian feeding guilds to tropical forest disturbance. Conservation Biology 21, no. 1: GUTIÉRREZ, A. y Rojas, S Dinámica anual de la interacción colibrí-flor en ecosistemas altoandinos en el volcán galeras, sur de Colombia. Tesis de grado. Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá. GUTIÉRREZ, A.; Rojas, S. y Stiles, G Dinámica anual de la interacción colibríflor en ecosistemas altoandinos. Instituto de Ciencias Naturales. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá. Revista Ornitología Neotropical 15: 2-3. GUTIÉRREZ, A Las interacciones ecológicas y estructura de una comunidad altoandina de colibríes y flores en la cordillera oriental de Colombia. Ornitología Colombiana No. 7: HERBARIO AZUAY En línea: Consulta: Junio 2012 JORDANO, P.; Vázques, D. y Bascompte, J Ecología y evolución de interacciones planta-animal. Redes complejas de interacciones mutualistas planta animal. Editorial Universitaria. Santiago, Chile. Pág 18. LAS-CASAS, F; Azevedo, S. y Dias, M The community of hummingbirds (Aves: Trochilidae) and the assemblage of flowers in a Caatinga vegetation. Brazilian Journal of Biology. vol-72. Pp: Brasil. RODAS, F.; Contreras, X. y Tinoco, B Aviturismo. Rutas del Austro. Ministerio de Turismo. Cuenca, Ecuador. pp: TINOCO, B. y Astudillo, P Guía de campo para observación de aves del Parque Nacional Cajas. Parque Ncaional Cajas. Azuay, Ecuador.

36 Nieto Orellana, Silva Alemán 26 TYLIANAKIS, J.; Laliberte, E.; Nielsen, A. y Bascompte, J Conservation of species interaction networks. Biological Conservation. No pp: VAZQUEZ, D. y Simberloff, D Ecological Specializationan and Susceptibility to Disturbance: Conjecturesan and Refutations. The American naturalist vol 159. no. 6. pp Chicago, USA. VIDAL, M. y Ramírez, N Especificidad y nicho de polinización de especies de plantas de un bosque deciduo secundario. Ecotropicos 18(2): Caracas, Venezuela.

37 Nieto Orellana, Silva Alemán 27 ANEXOS Anexo 1. Panorámica de los sitios de estudio en bosques altoandinos de la provincia del Azuay, Ecuador.

38 Nieto Orellana, Silva Alemán 28 Anexo 2. Ejemplo de la colección palinológica y vegetal de referencia. En la fotografía se muestra Oreocallis grandiflora, provincia del Azuay, Ecuador.

39 Nieto Orellana, Silva Alemán 29 Anexo 3. Fotografía de un grano de polen de Salvia hirta señalando la medida de eje polar (EP), eje ecuatorial (EE) y apertura (AP).

40 Nieto Orellana, Silva Alemán 30 Anexo 4. Riqueza de especies vegetales visitas por el ensamble de colibríes y su abundancia promedio de flores en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador. Número de flores por especie Especies vegetales Matorral Bosque secundario Matorral ganadero Promedio ±SD Promedio ±SD Promedio ±SD Alloplectus peruvianus *Barnadesia arborea Berberis lutea Bomarea caldasii Brachyotum sp Bromeliaceae Bromeliaceae Cavendishia bracteata Centropogon sp Chuquiraga jussieui Criptoniopsis sp Fuchsia vulcanica Gaiadendron punctatum Gaultheria erecta Gaultheria tomentosa *Macleania rupestris Miconia sp Miconia denticulata Mutisia lemanni Myrcianthes sp *Oreocallis grandiflora Passiflora cumbalensis Rubus floribundus Salvia corrugata Salvia hirta Saracha quitensis Tillandsia complanata Tristerix longebracteatus Vallea stipularis Viola arguta Total general *Marcadas en negrita las especies vegetales más abundantes en cada sitio.

41 Nieto Orellana, Silva Alemán 31 Anexo 5. Interacciones y número de visitas realizadas por el ensamble de colibríes a cada una de las especies vegetales registradas en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador. Especies plantas Matorral Bosque secundario Matorral ganadero CHMU COIR COCO ERLU HEVI LALA LEVI MEBA METY PTCY COIR COCO ERLU HEVI LALA METY PTCY AGCU COIR COCO ERLU HEVI LENU METY A. peruvianus 6 4 B. arbórea B. lutea B. caldasii 2 Brachyotum sp Bromeliaceae Bromeliaceae C. bracteata Centropogon sp 15 2 C. jussieui 4 Criptoniopsis sp. 6 F. vulcanica G. punctatum 1 G. erecta 9 G. tomentosa M. rupestris Miconia denticulata 6 M. lemanni Myrcianthes sp. 5 O. grandiflora P. cumbalensis 1

42 Nieto Orellana, Silva Alemán 32 R. floribundus 10 2 Miconia sp. 4 S. corrugata S. hirta S. quitensis T. complanata T. longebracteatus V. stipularis V. arguta CHMU: Chaetocercus mulsant, COIR: Coeligena iris, COCO: Colibri coruscans, ERLU: Eriocnemis luciani, HEVI: Heliangelus viola, LALA: Lafresnaya lafresnayi, LEVI: Lesbia victoriae, MEBA: Metallura baroni, METY: Metallura tyrianthina, PTCY: Pterophanes cyanopterus, AGCU: Aglaeactis cupripennis, LENU: Lesbia nuna.

43 Nieto Orellana, Silva Alemán 33 Anexo 6. Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las especies vegetales visitadas por los colibríes en cada uno de los hábitat evaluados, en la provincia del Azuay, Ecuador. Especies vegetales Matorral Bosque secundario Matorral ganadero IVIR IVIR IVIR Promedio ±SD Promedio ±SD Promedio ±SD Alloplectus peruvianus *Barnadesia arborea Berberis lutea Bomarea caldasii Brachyotum sp Bromeliaceae Bromeliaceae Cavendishia bracteata Centropogon sp Chuquiraga jussieui 0 0 Criptoniopsis sp. 0 0 Fuchsia vulcanica Gaiadendron punctatum 0 0 Gaultheria erecta 0 0 Gaultheria tomentosa *Macleania rupestris Miconia sp. 0 0 Miconia denticulata 0 0 Mutisia lemanni Myrcianthes sp *Oreocallis grandiflora Passiflora cumbalensis 0 0 Rubus floribundus 0 0 Salvia corrugata Salvia hirta Saracha quitensis Tillandsia complanata Tristerix longebracteatus Vallea stipularis Viola arguta *Marcadas en negrita las especies vegetales más importantes.

44 Nieto Orellana, Silva Alemán 34 Anexo 7. Guía palinológica de referencia para la identificación de las cargas polínicas tomadas de los colibríes. AMARYLLIDACEAE Stenomesson aurantiacum (F1) Irregular, Tricolpado, Monada, Reticulado EP: 61,92±0,50; EE: 53,44±4,13; AE: 4,30±0,13 ALSTROMELIACEAE Bomarea glaucecens (N02) VE VE Oblado Diporado Reticulado Mónadas EP:61,84±0,85; EE:79,07±1,62; DP:15,39±0,79; AE:6,28±0,33

45 Nieto Orellana, Silva Alemán 35 Bomarea caldasii (P04) VE VE Prolado sulcado reticulado mónada EP: 67,76±4,47; EE:35,75±2,49; AE:6,45±0,33 ASTERACEAE Barnadesia arborea (P06) VE VP VP Subtriangular tricolporado fenestrado mónada EP: 61,00±1,14; EE:61,09±0,78; AC:22,38±0,73; LC:33,09±1,13 Critoniopsis aff. floribunda (M10-M27) VP VE Esferoidal, Tricolporado, Monada, Equinada EP: 43,93±1,07; EE: 44,25±0,86; AE: 1,98±0,27

46 Nieto Orellana, Silva Alemán 36 Mutisia lemanni (M32) VP VE Prolado sulcado fosulado mónada EP: 78,6±0,20; EE:64,77±0,29; AC:11,68±0,28; LC:78,6±0,20 Siegiesbeckia mandoni (F7) Esferoidal, Tricolporado, Monada, Equinado EP: 27,83; EE: 25,77; LE: 3,56±0,14; AC: 4,65±0,67; AE: 2,27±0,22 Berberis lutea (F9) BERBERIDACEAE Esferoidal, Espiroaperturado, Monada EP: 63,09±1,18; EE: 63,04±0,89; AE: 3,38±0,19

47 Nieto Orellana, Silva Alemán 37 BROMELIACEAE Bromeliaceae 04 (N08) VE VE Esferoidal, Reticulado, Monada EP: 32,87±1,05; EE: 26,18±0,40; AE: 2,19±0,53 Puya sp. (N04) VE VE VE Oblado sulcado reticulado mónada EP: 37,72±1,97; EE:49,10±0,06; AE:2,20±0,19 Tillandsia complanata (P19) VE VP VE Prolado sulcado reticulado mónada EP: 62,73±0,69; EE:56,77±0,84; AC:9,59±0,37; LC: 50,13±0,70; AE:5,21±0,22

48 Nieto Orellana, Silva Alemán 38 CAMPANULACEAE Centropogon sp. (M21) VP VE VE Lobado reticulada mónada EP: 32,78±0,31; EE:26,44±0,22; AE:1,66±0,47 Cerastium sp. (M4) CARYOPHYLLACEAE Esferoidal, Pantoporado, Monada EP: 25,85± 1,59; EE: 25,97± 1,14; DP: 3,12± 0,59; AE: 2,59± 0,33 Stellaria recurta (M8) Esferoidal, Pantoporado, Monada, Reticulado EP: 30,19± 4,13; EE: 28,94± 5,03; DP: 3,71± 0,26; AE: 1,48± 0,24

49 Nieto Orellana, Silva Alemán 39 CONVOLVULACAE Cuscuta americana (M3) VP VE Esferoidal, Tricolpada, Monada EP: 22,52± 0,42; EE: 23,72± 2,11; AE: 2,87± 0,30 Cavendishia bracteata (M25) ERICACEAE VP VP Heteropolar tricolpado reticulado EP:51,01±0,85; EE:40,49±0,17; AC:3,56±0,25; LC:33,67±0,29; AE:2,65±0,40 Disterigma empetrifolium (F2) VP Heteropolar, Tricolporado, Triada EP: 43,47± 1,69; EE: 45,22± 0,64; AE: 2,96± 0,83 VP

50 Nieto Orellana, Silva Alemán 40 Gaultheria glomerata (F5-M12) VP VP Heteropolar, Tricolpado, Triada EP: 29,38± 0,51; EE: 29,23± 1,37; AE: 2,27±0,24 Gaultheria tomentosa (M11) VP Heteropolar, Tricolpada, Triada EP: 31,64±1,21; EE: 31,56±1,88; AE: 1,49±0,22 VP Macleania ruprestris (P10) VP VP VP Heteropolar tricolporado reticulado tríadas

51 Nieto Orellana, Silva Alemán 41 EP:56,19±0,56; EE:41,37±0,45; AC:2,97±0,14; LC:8,03±0,73 FABACEAE Genista monspessulana (P18) VP VE Oblado tricolporado microrreticulado mónada EP:27,04±0,52; EE:30,13±0,61; AC:9,74±0,34; LC:27,04±0,52; AE:1,54±0,05 Lupinus sp. (F12-N7) Esferoidal, Tricolporada, Monada EP: 14,50±0,4; EE: 13,15±0,08; AE: 0,61±0,3 Spartium sp. (N5) Esferoidal, Tricolpado, Monada VP VE

52 Nieto Orellana, Silva Alemán 42 EP: 36,99; EE: 34,54; AE: 3,63±0,40 Vicia aff andicola (F3) Esferoidal, Estefanocolporado, Monada EP: 30,01± 0,57; EE: 36,68± 1,96; AE: 3,22± 0,38 Gentianella rapunculoides (F11) GENTIANACEAE VP Esferoidal, Tricolporada, Monada EP: 35,15 EE: 24,24 AE: 1,97 Alloplectus peruvianus (M16-M29) GESNERIACEAE VP VE

53 Nieto Orellana, Silva Alemán 43 Esferoidal, Tricolpado, Monada, Reticulado EP: 31,54; EE: 35,14; AC: 6,53; LC: 31,54; AE: 2,53±0,39 Crocosmia x crocosmiiflora (F10) IRIDACEAE Oblado, Sulcado, Monada EP: 60,23 EE: 47,43 AE:2,37 VE VP LAMIACEAE Salvia sp. (F15) VP Oblado, Estefanoaperturado, Reticulado, Monada EP: 19,95; EE: 22,65; A: 11,3 VE Salvia corrugata (P3) VP VE VE Oblado estefanoaperturado reticulado mónada EP:29,02±1,27; EE:34,10±3,04; LC:29,02±1,28; AP:12,41±3,74

54 Nieto Orellana, Silva Alemán 44 Salvia hirta (P17) VP VE VP-VE Oblado estefanoaperturado reticulado mónada EP:54,57±0,21; EE: 63,06±0,35; AC:6,25±0,23; LC:54,57±0,21; AE:2,21±0,11; AP:24,62±0,67 Ocotea hetrochroma (M22) LAURACEAE VP-VE VP-VE VP-VE Esferoidal inaperturado equinado mónada EP:48,93±0,60; EE:48,81±0,12; LE:1,68±0,24; AE:5,53±0,32 Nasa profundilobata (F20) LOASACEAE Oblado, Sulcado, Monada EP: 31,20; EE: 24,46; AE: 1,25

55 Nieto Orellana, Silva Alemán 45 LORANTHACEAE Gaiadendron punctatum (M26) VP VE Trilobado tricolporado microrreticulado mónada EP:15,4±0,38; EE:37,32±0,10; AC:4,36±0,21; LC:18,58±0,43 Tristerix longebracteatus (M28) VP VE Trilobado tricolporado microrreticulado mónada EP:43,35±1,11; EE:43,71±0,80; AC:4,38±0,12; LC:32,09±0,12; AE:2,22±0,10 Brachyotum confertum (P08) MELASTOMATACEAE VP VE Esferoidal estefanocolporado microrreticulado mónada EP:20,57±0,66; EE:20,69±0,92; AC:3,36±0,16; LC:20,57±0,66

56 Nieto Orellana, Silva Alemán 46 Miconia denticulata (M6) Esferoidal, Tricolporado, Monada EP: 13,23± 0,14; EE: 13,99± 0,59; DP: 2,32± 1,19; AE: 3,18± 0,06 Myrcianthes sp. (N01-M35) MYRTACEAE VP VP VE Triangular tricolpado reticulado mónada EP:22,58±0.36; EE:13,74±0,24; DP:9,87± 0,15; AE:2,00±0,10 Fuchsia vulcanica (P01) ONAGRACEAE VE VP Triangular triporado microrreticulado mónada EP:73,07±2,95; EE:114,11±5,07; AP:15,19±0,82; AE:3,47±0,31

57 Nieto Orellana, Silva Alemán 47 OROBANCHACEAE Castilleja sp. (M20) VP VE Oblado tricolpado reticulado mónada EP:25,21±0,44; EE:28,26±0,25; AC:6,47±0,40; LC:25,21±0,44; AE:1,77±0,15; AP:6,35±0,2. Oxalis sp. (P07) OXALIDACEAE VP VE VE Esferoidal tricolpado reticualdo mónada EP:38,13±0,42; EE:45,6±0,54; AC:13,35±0,50; LC:38,13±0,42; AC:3,74±0,26 Passiflora ampullacea (F23) PASSIFLORACEAE Esferoidal Para-sin-colpado reticulado mónada EP:73,71±1,01; EE:72,14±0,72; AC:5,66±0,26; AE:4,47±0,33

58 Nieto Orellana, Silva Alemán 48 Passiflora cumbalensis (P16) Esferoidal Para-sin-colpado reticulado mónada EP:84,79±0,90; EE:84,47±0,33; AC:8,57±0,37; AE:2,57±0,20 Monnina sp. (M2) POLYGALACEAE VE VP Esferoidal, Colpado, Monada EP: 64,25± 4,16; EE: 62,65± 3,90; AC: 4,26± 0,52; LC: 43,09± 0,34; AE: 4,69± 0,51 Oreocallis grandiflora (P15) PROTEACEAE VP Triangular angulaperturado mónada EP: 39,98±0,85; EE:65,22±0,38; DP:7,61±0,05; AE:3,22±0,10 VE

59 Nieto Orellana, Silva Alemán 49 ROSACEAE Hesperomeles obtusifolia (F13) VP Triangular, Tricolporado, Monada EP: 36,83±1,51; EE: 33,40±1,78; AE: 2,37±0,17 Alonsoa meridionalis (M7) SCROPHULARIACEAE VP VE Triangular, Tricolpado, Monada, Reticulado EP: 33,05± 2,64; EE: 29,41± 0,63; AE: 1,65± 0,09 Brugmancia sanguínea (P09) SOLANACEAE VE VP Esferoidal tricolporado estriado mónada EP:45,35±1,41; EE: 45,08±0,47; AC:3,35±0,80; LC:45,35±1,41; AE:1,46±0,14

60 Nieto Orellana, Silva Alemán 50 alpichroa difusa (F6) VE Esferodal, Tricolporado, Monada EP: 33,67±0,38; EE: 33,02±0,41; AE: 3,06±0,44 VP Saracha quitensis (M30) VP VE Esferoidal tricolporado retiulado mónada EP:33,67±0,46; EE:33,84±0,37; DP:11,15±0,20 Solanum sp. (M9) Esferoidal, Tricolporado, Monada EP: 17,30± 0,98; EE: 16,79± 0,52; DP: 4,94; AE: 1,31± 1,31

61 Nieto Orellana, Silva Alemán 51 TROPAEOLACEAE Tropaeolum sp. (F4) VP Triangular, Planaperturado, Monada EP: 26,71± 1,80; EE: 25,93± 1,01; AE: 2,01± 2,01 VE VIOLACEAE Viola arguta (P14) VP VE VP Esferoidal tricolporado microrreticulado mónada EP:40,55±0,71; EE:40,78±1,39; AC:7,51±0,45; LC:21,41±0,42