ECOLOGÍA DE LA INTERACCIÓN ENTRE COLIBRÍES (Aves: Trochilidae) Y PLANTAS QUE POLINIZAN EN EL BOSQUE ALTOANDINO DE TORCA

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1 ECOLOGÍA DE LA INTERACCIÓN ENTRE COLIBRÍES (Aves: Trochilidae) Y PLANTAS QUE POLINIZAN EN EL BOSQUE ALTOANDINO DE TORCA Por Aquiles Gutiérrez Z Departamento de Biología Universidad Nacional de Colombia eagutierrezz@unal.edu.co - aquilesgz@yahoo.com RESUMEN Este estudio de dos años abordó la ecología de la interacción colibrí-flor en relación con la distribución temporal de las épocas de reproducción, muda y movimientos poblacionales de colibríes y los patrones de oferta energética de las plantas polinizadas en sistemas de Bosque Altoandino y Subpáramo. Identifiqué preferencias por recursos registrando visitas florales y polen trasportado por las aves. Una comunidad de 18 especies de colibríes interactuó con al menos 58 especies de plantas. La estructura de la comunidad de plantas se plantea en términos de un modelo matemático de clasificación para tres gemios de polinización usando como criterios principales: características intrínsecas de las plantas, a demás de riqueza y frecuencia de colibríes como vectores de polen. Tales características están asociadas directamente con el establecimiento de interacciones en diferentes niveles de intensidad, con especies de colibríes o grupos de especies como polinizadores más frecuentes. La oferta de flores y calorías se relacionó fuertemente con las épocas de reproducción o muda de las especies a nivel de gremios y grupos de colibríes de morfologías y estrategias de forrajeo similares (subcomunidades colibrí- flor). La estructura en las dos comunidades presentó evidencia de una fuerte influencia de las interacciones ínter-específicas y su naturaleza en la configuración ecológica de patrones no aleatorios en tales comunidades. Una fuerte influencia de fenómenos de competencia y coevolución son evidentes en la organización de esta comunidad colibrí-flor. Los mecanismos de coexistencia de las especies involucran divergencias espaciales y temporales en épocas de floración, características florales, relaciones morfológicas y distribución espacio-temporal de los requerimientos energéticos y abundancias de las aves. Se establecieron convergencias notables con otras comunidades colibrí- flor en ecosistemas de alta montaña al norte de los Andes. Palabras clave: comunidades colibrí-flor,gremios de polinización, subcomunidades, ecosistemas Altoandinos,, ecomorfología, ciclo anual, patrones de floración, coexistencia ABSTRACT This two year study approached the ecology of the Hummingbird-flower interaction in relation with the temporal distribution of breeding and molt seasons, hummingbird population migrations, and patterns of energetic offer of pollinated plants in high Andean ecosystems: high Andean forest and Subpáramo. I identified resource preferences by registering floral visits and pollen loads. The community was composed of 18 hummingbird species which interacted with at least 58 plants species. The structure of the plant community was considered in terms of a mathematical model for three pollination guilds using as main classification criteria: intrinsic plant characteristics, as well as richness and frequency of hummingbird in pollen vectors. These characteristics are associated directly with the establishment of interactions at different levels of intensity, with hummingbirds species or groups, as the more often pollinators. The offer of flowers and calories was strongly related with the reproduction and molt seasons of the species, at the pollination guild level and groups of hummingbirds with similar morphology and forraging techniques (hummingbird-flower sub communities). The structure in the two communities showed evidence of a strong influence of the interspecific interactions and their influence in the ecological configuration of nonrandom patterns in such communities. A strong influence of competition and coevolution are evident in the organization of this hummingbird-flower community. The coexistence mechanisms of the species involve: spactial and temporal divergences in the flowering seasons, floral characteristics, morphological relations and spatiotemporal distribution of the energetic requirements and abundances of the birds. Remarkable convergences were established with other hummingbird - flower communities of high mountain ecosystems north of the Andes. Key words: humming-bird flower communities, pollination guilds, subcommunities, High Andean ecosystems ecomorphology, annual cycle, flowering patterns, coexistence,

2 INTRODUCCIÓN Debido a que los colibríes (Aves: Trochilidae) han desarrollado características morfológicas, fisiológicas y ecológicas que les permite suplir sus requerimientos energéticos principalmente a base de néctar floral, la organización temporal y espacial de las comunidades de estas aves esta influenciada por las demandas específicas de energía, además del comportamiento inter e intraespecífico en diferentes comunidades. Pero sin duda esta organización está regulada en ultima instancia por la distribución espacial y los patrones de variación en la oferta de néctar de las flores polinizadas por estas aves (Stiles 1978, 1979, 1980 Gutiérrez & Rojas 2001). Como sucede en otras comunidades de aves tropicales, los colibríes presentan ritmos estacionales bien definidos de reproducción, muda y movimientos poblacionales, los cuales involucran desplazamientos entre gradientes ambientales o altitudinales (Wolf et al. 1976, Feinsinger 1980, Gutiérrez & Rojas 2001 y Stiles 1985). Solo en una localidad de alta montaña ene los Andes (Santuario de Fauna y Flora Volcán Galeras) e (Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez et al 2004 a), se ha estudiado en detalle el ciclo anual de las aves y su interacción con las plantas. En este trabajo se tocaron aspectos como la fenología de la floración en la comunidad de plantas y se discutió por primera vez la dinámica de la interacción colibrí- flor a nivel comunitario. La selección de recursos (néctar y polinizadores) en las comunidades del volcán Galeras sugieren la existencia de grupos de especies o subcomunidades ave-planta con rasgos ecológicos muy particulares (Gutiérrez et al. 2004a). Estas unidades están formadas por especies que se relacionan en forma intensa y entre las cuales se presenta una fuerte asociación aspectos como la fenología de la floración en las plantas y la distribución temporal de los requerimientos energéticos en las aves. Estos rasgos pueden ser mecanismos relevantes para el mantenimiento de estas comunidades de alta montaña, las cuales enfrentan fuertes restricciones ambientales y donde las aves como polinizadores cobran mayor importancia para la comunidad de plantas ya que las bajas temperaturas reducen considerablemente la diversidad y actividad de los insectos (Cruden 1972). Las interacciones entre las especies relacionadas ecológicamente, pueden generar procesos que en una escala geográfica y temporal adecuada, determinan la permanencia o extinción de especies simpátricas. Esta dinámica finalmente desemboca en los patrones que presentan las especies que logran coexistir en las comunidad actuales (Connell 1980). Varios investigadores han sugerido que comunidades de colibríes y flores en áreas geográficas particulares exhiben patrones en morfología, características florales y fonológicas que reflejan adaptaciones evolutivas relacionadas con interacciones competitivas entre las especies, o estrechas interacciones mutualistas entre las flores polinizadas y las aves ( Brown & Browers 1985, Ranta 1986, Waser 1978 y 1983, Cole 1981, Feinsinger & Tiebout 1991, Stiles 1985). Algunos autores han evaluado la influencia de las interacciones entre las especies (plantas y/ó colibríes), en la configuración ecológica de las comunidades, esto es, sobre las características particulares que presentan los patrones espaciotemporales y/o morfológicos entre las poblaciones simpátricas estrechamente relacionadas que coexisten una localidad o región geográfica ( Brown & Browers 1985, Ranta 1986, Waser 1978 y 1983, Cole 1981, Stiles 1977, 1985). En comunidades de plantas estables se ha demostrado que la competencia por polinización y mutualismo resultan en patrones no aleatorios en la morfología floral y fenología de la floración entre las especies (Waser 1983, Stiles 1978, 1985, Feinsinger 1983). En este contexto el desplazamiento de caracteres conduciría a reducir la sobreposición morfológica o fenológica entre las especies, lo cual lleva a selección natural en contra de fenotipos con alto grado de traslape y establecimiento selectivo en la comunidad de las especies con morfologías y fenologías disímiles (Waser 1978 b).

3 En gremios de plantas polinizadas por animales la aparición de patrones fenológicos regularmente distribuidos ha sido asociado fuertemente a restricciones impuestas por la estacionalidad climática o la variación estacional en la abundancia y disponibilidad de polinizadores de gran movilidad poblacional, o requerimientos energéticos contrastantes a lo largo del año (Stiles, 1985 Cole 1981 Motten 1986). Ambos factores juegan un papel importante en las comunidades colibrí-flor de alta montaña estudiadas en los Andes y Centroamérica (Wolf et al. 1976, Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez et al a), no obstante, no se ha evaluado a profundidad (al menos estadísticamente), si mecanismos ecológicos y/o históricos entre las especies son importantes en la estructuración de las comunidades de plantas polinizadas por colibríes. En algunas comunidades de colibríes en islas de caribe, zonas templadas de norte América (Brown & Browers 1985) y zonas montañosas de México (Ranta 1986) se identificaron evidencias de desplazamiento morfológico de las especies motivados por competencia. En estas comunidades, características asociadas al consumo de néctar como el peso corporal o la morfología del pico entre otros, presentan patrones no aleatorios sobredispersos o uniformes entre las especies, lo cual resulta consistente con los patrones encontrados para comunidades de aves en islas pequeñas del caribe estudiadas por Travis y Ricklefs (1983). En los ecosistemas de montaña al norte de los Andes se conjugan dos factores que pueden hacer pensar en la presencia de tales patrones. Por un lado el alto grado de aislamiento de sistemas remanentes como los bosques altoandinos o los páramos, y por otro lado los altos niveles en diversidad de especies que establecen comunidades complejas de colibríes, donde mecanismos como migraciones poblacionales y patrones de repartición de recursos florales sugieren un efecto notable de fenómenos como competencia o coevolución de mutualismos (Wolf et al. 1976, Gutiérrez & Rojas 2001, Büchert & Mogens 2001, Gutiérrez et al a). La elucidación de la estructura y la dinámica de estas comunidades es indispensable para poder evaluar el grado de convergencia ecológica entre las diferentes comunidades colibrí-flor de alta montaña. En esta investigación de dos años, estudié en detalle la organización espacial y temporal de la comunidad de colibríes y sus plantas en el bosque altoandino y subpáramo de la Cordillera Oriental colombiana. A través de un análisis exhaustivo de la estructura y dinámica de estas dos comunidades hago inferencias sobre los mecanismos que hacen posible la coexistencia de las especies de plantas y de colibríes, así como una evaluación de las interacciones en la configuración de tales comunidades.

4 MÉTODOS ÁREA DE ESTUDIO El bosque de Torca está ubicado al norte de la ciudad de Bogotá (Cundinamarca) en la vereda Yerbabuena (N 4º ;O 74º ). Este bosque constituye el fragmento más grande y conservado de los cerros que forman el borde oriental de la Sabana de Bogotá. En el área de estudio hay dos periodos lluviosos al año, un pico máximo en abril-mayo y otro menor en octubre-noviembre; las temporadas más secas son enero-febrero y julio-agosto (Fig. 1). La precipitación promedio alcanza valores superiores a 1200 mm anuales. La temperatura promedio anual es aproximadamente de 14 ºC con variaciones mínimas a lo largo del año (ABO 2000). mm b. a Figura 1 a. Ubicación general de área de estudio b.comportamiento de las lluvias Muestra los promedio de precipitación mensual entre 2001 y 2003 La zona de estudio comprende una franja de bosque altoandino ubicada entre los 2700 y 3150 m sobre las laderas de los cerros caracterizadas por una elevada humedad relativa. En el hábitat de interior de bosque se destacan como elementos dominantes del estrato arbóreo especies como Weinmannia tomentosa, Clusia multiflora, Drimys granadensis, Gaiadendron punctatum y Axinaea macrophila. El estrato arbustivo se caracteriza por su densidad, allí son importantes especies de ericáceas como Macleania rupestris, Cavendishia nítida, y Bejaria aestuans, Myrica parvifolia, y varias especies de Palicourea sp. Dentro del bosque existe un alto grado de epifitismo, muchas de las plantas epifitas corresponden a grupos de orquídeas y bromelias (Vriesea, Racinaea, Tillandsia turnerii, T. complanata, T. biflora entre otras), varias especies e ericáceas además de helechos y musgos que también proliferan en troncos y ramas de los árboles (Fig.2 a).

5 Sobre los 3100m dominan las áreas con vegetación arbustiva y achaparrada en los filos de las montañas que tienen la fisonomía y composición de subpáramo. En estas partes altas sobreviven sectores dominados por varias especies de Espeletia y Calamagrostis en zonas pantanosas adyacentes del nacimiento de la quebrada Torca. Especies representativas de este éste hábitat son las ericáceas como Bejaria.resinosa, Vaccinium floribundum, Pernettya prostrata y varias especies de Gaultheria; o bromelias terrestres como Puya nítida (Fig. 2 b). a b c Figura 2 Área de estudio: a) Panorámica del Bosque Altoandino de torca. b) Interior del bosque, estratificación vertical c) sistemas de subpáramo TRABAJO DE CAMPO Entre junio de 2001 y marzo de 2002, y entre marzo de 2003 y abril de 2004, realicé muestreos de 30 días en promedio a intervalos no mayores de dos meses. Hice la mayor parte de mis observaciones a lo largo de dos transectos: uno de 1237 m en el bosque altoandino y el otro de 1744 m en el subpáramo. Durante el primer período me concentré en determinar la composición de las dos comunidades y documentar la fenología de la floración de las plantas. Identifique los colibríes y registré las plantas que visitaron con binoculares Nikon 10x25. Para cuantificar la floración, conté las flores visitadas por los colibríes hasta cinco metros a cada lado de cada transecto (en cada muestreo). Para censar las flores de estratos altos del bosque, amplie el ancho de la franja en un angulo de 30º hacia ambos lados para corregir el efecto de la baja visibilidad por la densidad de epifitas. Adicionalmente realicé regularmente capturas de los colibríes para completar el inventario de especies, documentar la morfología de las aves y obtener

6 cargas de polen de los individuos capturados usando gelatina coloreada (Gutiérrez et al. 2004a) y completar así el espectro de plantas visitadas por las aves. En este periodo también inicié la elaboración de una colección botánica de referencia incluyendo ejemplares fértiles y muestras de polen de todas las especies de plantas estudiadas. Durante el segundo periodo de monitoreo ( ), hice censos rigurosos de los colibríes en las horas de mayor actividad (6 am- 10am) con el método de transecto de banda infinita. Para cada colibrí detectado, tomé datos sobre: la especie, el sexo en lo posible, el hábitat asociado, la altitud, y la actividad que realizó al momento de ser registrado, incluyendo interacciones con flores u otras aves. En el interior del bosque discriminé mis observaciones entres estratos verticales sotobosque de cero a cuatro metros, subdosel de cinco a doce metros y dosel más de doce metros. En el bosque acumulé un total de 76h 15min de censos visuales, y en el subpáramo 52h 50min, con un promedio diario de 2h 30min de observación. Capturé las aves usando 20 redes de niebla de 12x4m con ojo de malla de 30mm, abiertas desde las 5: 30 am hasta las 5:30 pm. Acumulé un total de 2177,2 h/red en el bosque, y 1994 h/red en el subpáramo, con un promedio de 347,6 h/red por muestreo en cada hábitat. Realicé la estimación final de la distribución espacial y temporal de las abundancias usando los datos obtenidos después de cotejar los datos de censos y capturas con redes. Cada individuo fue marcado con anillos de aluminio numerados llevando un registro de las capturas por especie, y sexo de los individuos. Para cada individuo capturado evalué el estado de muda en las remeras primarias y muda corporal. Las hembras en reproducción fueron identificadas por la presencia del parche de cría y los juveniles por estriaciones de la ranfoteca maxilar y plumaje distintivo. Todas las aves capturadas fueron pesadas y medidas: cúlmen total, cúlmen expuesto, ancho de la comisura, altura del pico, cuerda del ala cerrada, longitud de la cola, tarso, la uña del primer dedo de la pata y la extensión de la pata (Gutiérrez & Rojas 2001). Continué con la recolección de cargas de polen de los individuos capturados. Colecté el polen antes retirar los colibríes de las redes o antes de realizar las mediciones morfológicas para evitar en lo posible perdida de granos por manipulación. En este segundo periodo, además de continuar documentando la fenología de la floración, caractericé la morfología y la recompensa floral: sobre diez o más flores por especie medí la longitud total, longitud efectiva (distancia mínima entre la boca de la corola y la cámara de néctar). Medí la producción diaria de néctar y concentración de flores embolsadas 12 o 24 horas antes para evitar visitantes, con micropipetas marca SIGMA de 10, 20 y 50 µl y un refractómetro de mano Fisher. La concentración en gramos/100 gramos de solución ó grados ºBrix (Bolten et al. 1979) fue convertida a molaridad y a calorías para estimar el rendimiento energético la flor (Stiles 1976, Wolf et al., 1976, Bolten et al y Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez et al 2004a). TRABAJO DE LABORATORIO Analicé las cargas de polen de las aves con microscopio de luz, registrando presencia y número de granos de cada palinomorfo El polen presente en estas muestras fue determinado taxonómicamente por comparación con la colección palinológica de referencia de plantas visitadas por colibríes de la zona de estudio y de otras localidades de bosque Altoandino publicadas (Gutiérrez & Rojas 2001) además de claves taxonómicas y bibliografía pertinente. Las determinaciones taxonómicas de las plantas se llevaron a cabo en el Herbario Nacional Colombiano. ANÁLISIS ESTADÍSTICOS Y MANEJO DE LA INFORMACIÓN Evalué la estacionalidad en la floración teniendo en cuenta el número de especies en buena y máxima floración así: plantas que presentaron el 50%, o 80%, respectivamente, o más de la mayor floración registrada para esa especie en todos los muestreos

7 Para el análisis de los datos apliqué los siguientes modelos estadísticos e índices: Índice no paramétrico de correlación de Spearman rs (Zar 1996) para evaluar la relación entre variables de interés ecológico y distribuciones temporales; la prueba de Kolmogorov-Smirnov para comparar las distribuciones de dos muestras; análisis de varianza no paramétrico Kruskal-Wallis para k muestras (Zar, 1996) para comparar medianas en grupos de tres o más variables; Prueba t de student para comparar las medias entre dos muestras; el estadístico V de Williams (1995) para evaluar desplazamiento de caracteres por competencia en morfología de los colibríes y época de floración en las plantas. Usé el programa EcoSim700, para evaluar patrones comunitarios con relación a comunidades aleatorias con las variables observadas en morfologías y características del néctar en las flores (Gotelli & Graves 1996). Calculé valores de sobreposición porcentual en el uso de recursos la fórmula de Feinsinger (1976, cit. por Stiles 1985). Aplique Análisis de Componentes Principales para simplificar variables y evaluar tendencias de agrupación y patrones entre las especies (plantas y colibríes). Y Análisis Discriminante para identificar variables que pueden explicar los patrones de agrupación en especies de plantas de acuerdo a características asociadas a la interacción con los colibríes. Para evaluar la significancia de las funciones discrimínates use prueba de Chi 2 (Digby & Kempton 1994 y Manly 1994) RESULTADOS Composición y estructura de la comunidad de plantas Observé directamente visitas florales a 28 especies de plantas por once especies de colibríes. Sin embargo, después de analizar 575 cargas de polen, encontré que al menos 62 palinomorfos fueron transportados por trece especies de colibríes. De éstos al menos 56 especies aparecieron en más de dos cargas independientes. Identifiqué 26 plantas exclusivamente por análisis palinológico, entre las que son importantes una alta proporción de enredaderas o epifitas del dosel del bosque que difícilmente son detectadas por simple observación, y cuatro palinomorfos identificados solo hasta familia. Solo dos especies fueron detectadas exclusivamente por observación directa Elleanthus ensathus y Stenorrhynchos speciosum, ambas con polen agrupado en polinarios, que son removidos rapidamente de del pico de los colibríes con las patas en momentos de descanso en medio del forrajeo, no obstante, las observaciones me permitieron establecer una transferencia efectiva de los polinarios de las dos plantas al pico de varios colibríes. En total acumulé evidencia de visitas florales y/o transporte de polen por colibríes en forma importante para 58 especies de plantas de 18 familias florísticas, de éstas solo dos están representadas con más de tres especies: Ericaceae (10), Bromeliaceae (11). Otras familias son importantes por su alta abundancia más que por su riqueza de especies en el área de estudio por ejemplo Rubiaceae, Campanulaceae, Onagraceae, Passifloraceae, Melastomataceae con máximo tres especies por familia (Anexo 1,Lámina 1). En ese hábitat identifiqué especies en proporciones muy similares a lo largo de los tres principales estratos verticales (Fig. 3). Fue muy notable una baja proporción de árboles: Gaiadendron, Axinaea, Clusia, Befaria, y arbustos terrestres: tres especies de Palicourea, y Centropogon sp. En contraste, había una gran concentración de formas epífitas y lianas ocupando diferentes estratos verticales en el bosque: Tillandsia, Vriesea, Mutisia, Racinaea, Bomarea, Fuchsia, Cavendishia entre otras. En los sistemas de subpáramos o borde superior del bosque proliferaban los arbustos terrestres con un claro el dominio de las flores de ericáceas, principalmente Gaultheria, Pernettya, Vaccinum, Macleania, Cavendishia y Bejaria. También se destacaron por su abundancia Siphocampylus (Campanulaceae), Brachyotum (Melastomataceae), Macrocarpea (Gentianaceae), Puya (Bromeliaceae) y Clethra.

8 Figura 3 Distribución de 58 plantas visitadas por colibríes en el área de estudio de acuerdo a: Hábitat (Izq.) y Formas de crecimiento (Der). Las especies se distribuyen principalmente en interior de bosque el cual se discriminan en tres estratos verticales: dosel subdosel y sotobosque. Solo una pequeña fracción de especies en la comunidad crece tanto en el bosque como en el subpáramo, aunque entre ésta se cuentan algunas de las más abundantes y con eventos de floración notables en los dos hábitats. De estas las más importantes son las ericáceas Macleania y Cavendishia que en el subpáramo crecen como mientras que en el bosque generalmente son arbustos epifitos o escandentes en los estratos altos del bosque. Por otro lado Bejaria, es uno de los arbustos más comunes del subpáramo mientras que en el bosque muchos individuos son árboles robustos de más de diez metros de altura con floración importante en el dosel del bosque. Acumulé información detallada sobre diferentes características asociadas a la interacción con los colibríes para 46 de las especies polinizadas frecuentemente por las aves (Anexo 1). Las flores de la mayoría de plantas tienen corolas relativamente largas y tubulares asociadas a algún mecanismo de protección de la cámara de néctar como brácteas mas o menos duras cubriendo la base de la corola. Algunas especies como Clusia multiflora tienen corolas cortas y dialipétalas con los nectarios expuestos. El color de las flores fue principalmente rojo 22.7% ó violeta en diferentes tonos (18.1%), también rosado, blanco y verde (más del 10%). Muchas flores presentaban combinaciones de colores, generalmente con rojo presente en parte de las corolas, las brácteas florales o ejes de las inflorescencias (verbigracia muchas bromelias). Más del 80 % de las especies tenia flores de orientación péndula u horizontal, las demás presentaban orientación erecta. En promedio las plantas tenian corolas alrededor de 29,3 mm de largo y una distancia mínima entre la cámara de néctar la entrada de la flor de 21,7 mm. La diferencia entre estas dos medidas es de 7.5 mm en promedio sin embargo, algunas especies de corolas dialipétalas o de flores pequeñas tienen una diferencia muy estrecha entre las dos, y en el caso de Clusia multiflora, son prácticamente iguales. Las plantas producen en promedio 12 µl por flor cada 24 horas, las medidas más bajas estaban alrededor de 1 µl, mientras que la producción máxima supero los 57 µl. (Anexo1). La producción de néctar presentó una estrecha relación con el largo total y efectivo de las flores ( r= 0,60 y 0,63 respectivamente p<<0.05). Todas las especies produjeron una solución de sacarosa de concentración variable, la mayoría entre 10% y 30%. La concentración del néctar no se relacionó con el volumen producido, pero hubo una relación inversa entre la concentración y el largo efectivo de la corola (r= -0.3, p=0.03). La producción calórica varía entre poco menos de 1 caloría en especies de flores pequeñas como Clethra sp o Tillandsia biflora, hasta flores de alto rendimiento como Macrocarpea glabra o Puya nitida con valores cercanos a 40 calorías. El promedio general es 7.8 calorías y al menos catorce especies producen mas de 10 calorías. Las calorías producidas en 24 horas se correlacionaron significativamente con largo total y efectivo corola (r> 0.6 p< 0.001) pero no con la concentración del néctar. El valor calórico de la

9 recompensa floral fue la única variable correlacionada con la frecuencia de aparición del polen de cada planta en las cargas transportadas ( r= 0.3 p=0.047). Todas las diez plantas más frecuentes en las cargas de polen, producían más de diez calorías. Evalué la probabilidad de que las distribuciones particulares que tomaron los datos de las plantas fueran obtenidas por procesos puramente aleatorios. Comparé el coeficiente de variación de los datos obtenidos de las 46 plantas del Anexo 1, con el coeficiente obtenido de comunidades simuladas del mismo número de especies pero generadas en forma aleatoria (Gotelli & Entsminger 2001). En caso de estar operando fuerzas diferentes al azar en las distribuciones de las características florales, se espera que la variación de los datos observados sea más baja que en las distribuciones obtenidas al azar Todos los índices observados fueron mucho más bajos que el promedio de los índices obtenidos de las simulaciones aleatorias. Al menos dos de las variables: largo efectivo de la corola y rendimiento energético de las flores presentaron un coeficiente observado menor que el simulado en más del 95% de las comunidades aleatorias. Para largo total de la corola y concentración del néctar esto ocurrió en más del 92% de las simulaciones. La gran diferencia entre los índices comparados y los valores de probabilidad altos sugieren que procesos diferentes al azar están configurando las distribuciones en las características de las plantas. Resulta pertinente entonces, definir patrones comunitarios entre las plantas que puedan estar asociados con la interacción histórica o ecológica con sus polinizadores. La forma en que la interacción colibrí-flor esta afectando la estructura de la comunidad de plantas puede estar influenciado por el alto grado de variabilidad en cada característica floral, los tipos particulares de dispersión y la interacción de todas las variables en forma simultánea. Apliqué un Análisis de Componentes Principales (ACP) para identificar factores que resumieron la interacción de diferentes características de las plantas. La afinidad de las plantas en este análisis esta representada por su cercanía en el espacio multivariado y su ubicación con respecto a los vectores que describen el comportamiento y la relación entre las variables (Fig. 4). Figura 4. Análisis de Componentes Principales para siete variables florales asociadas a la polinización de 46 plantas. Muestra la distribución de las especies de plantas en tres grupos marcados de acuerdo a la interacción de los dos primeros componentes con valor propio mayor a 1 que explican el 70 % de la variabilidad original de los datos. El

10 análisis incluye la variable hábitat que valora la oferta de flores de las especies en bosque, subpáramo y en los dos hábitats, identificados en el análisis con valores entre 1 y 3. Antes de asumir el patrón de agrupación que generó el análisis de componentes, apliqué a mis datos un análisis discriminante usando como criterio de clasificación a priori los grupos identificados por inspección directa. Esta forma de confrontar el patrón de agrupación inicial, me permitió definir una función estadísticamente significativa (Chi 2 =77,1; gl=16; p<< 0,0001) para clasificar las especies en tales grupos. Esta función resume el 75% de la variabilidad original de los datos: 1,07604*(cal/flor/24horas) + 0, * (Frecuencia uso de colibríes) - 0, * (Nº de vectores de polen) -0,28418* (º Brix) - 0, * (Hábitat) + 1,31892* (Largo efectivo mm) -0,433656* (Largo total mm) - 0,538707* (µl/flor/24 horas). Este análisis me permitió establecer que solo Clusia multiflora y Tillandsia pastensis fueron clasificadas en los grupos errados por el método de inspección directa, en el Anexo 1 se muestra la clasificación más probable de cada planta en una de las tres categorías Debido a que algunas de las variables usadas en este análisis están significativamente correlacionadas, los coeficientes de la función son difíciles de interpretar. Por esto, para definir las variables que tienen mayor peso en la clasificación de los individuos, establecí cuales de las características de las plantas se correlacionaron en forma más intensa con los valores (z) generados por el análisis discriminante. Las variables que tuvieron más peso en la definición de los grupos fueron en su orden: Largo efectivo de la corola (0.92), Largo total (0.9), y Rendimiento energético de las flores (0.8). Las variables restantes tiene una correlación menor a 0.3 con la función discrimínate y las variable menos importantes fueron: hábitat, número de vectores y concentración del néctar. Las plantas muestran propiedades convergentes en características asociadas a: morfología floral relacionada con la atracción de los visitantes y la protección de la recompensa, la calidad y la cantidad de la recompensa ofrecida a los polinizadores, la intensidad de uso de colibríes como polinizadores y la riqueza de vectores de polen. Esto sugiere que las plantas en cada grupo poseen estrategias similares de polinización y es plausible que estén usando vectores de polen en forma similar. Basado en este razonamiento identifiqué estas propiedades convergentes que me permiten definir tres gremios de polinización diferentes al interior de la comunidad. Las plantas del primer gremio (GI) que incluye el 52.3 % de las especies, poseen flores de corola corta con 10 mm (ds = 4.3) en promedio, nunca más de 30mm en largo total ó 19.1mm en el largo efectivo (Fig. 5). Las plantas de este grupo tienen rendimientos energéticos alrededor de 3.5 calorías/flor/24h con la menor desviación estándar de los tres grupos (4.0). El rendimiento energético es relativamente pobre y esta asociado a bajos promedios de producción de néctar, pero la concentración con valores por arriba de 50% de sacarosa, más del doble de la máxima concentración del néctar de las plantas de los otros dos grupos. Estas plantas crecen principalmente en las partes altas de la montaña (subpáramo) y pocas ocurren en el bosque, sin embargo algunas plantas hacen parte importante de la oferta floral en el sotobosque y claros como Palicourea, Stenorrhynchos, Elleanthus. Las flores de este gremio, tienen un espectro relativamente amplio de vectores de polen (hasta diez especies de colibríes), pero son las únicas que incluyen flores visitadas por menos de tres especies de colibríes ó plantas como las orquídeas en las que las aves aportan principalmente a su auto-polinización. Casi todas las plantas de este gremio, sobre todo en el subpáramo, son visitadas frecuentemente por insectos como abejorros del genero Bombus, abejas y algunos dípteros. El segundo gremio de polinización (GII) con el % de las especies, está muy influenciado por la presencia de muchas plantas que crecen por igual en el bosque y el subpáramo. Solo cuatro especies tienen una distribución restringida al interior del bosque: Fuchsia sp, Tillandsia pastensis, P. Azeroana y A. macrophila, todas del dosel ó subdosel (Anexo1). Las especies restantes son principalmente arbustos terrestres o epifitos que ocurren en casi cualquier estrato y claros del bosque, así como en las partes altas de los cerros. Todas las plantas excepto las dos especies de Tillandsia y P. azeroana ofrecen sus flores en parches muy conspicuos de diferentes tamaños, los eventos de floración de estas plantas son muy notables

11 en los dos hábitats debido a la alta abundancia de casi todas las especies en el área de estudio. Las flores tienen un largo efectivo promedio de 22.6 mm (ds=8.4), pero ninguna flor tiene un largo efectivo mayor a 35 mm ó 48 mm en largo total. La producción de néctar en este grupo es tres veces más alta que entre las plantas de corolas cortas /-5 µl, sin embargo, los valores máximos de producción en los dos gremios está alrededor de 20 µl. El rendimiento calórico de la recompensa floral esta solo un poco arriba del promedio general para toda la comunidad: 9.5 +/-5.3cal/flor/24h, y es dos veces más alto que la recompensa promedio del primer Figura 5 Las graficas muestra la diferenciación en características de las flores, el néctar y el uso de colibríes como vectores de polen en tres gremios de polinización que constituyen la comunidad de plantas. Excepto para la concentración en el néctar, los promedios de los tres grupos presentan diferencias estadísticamente significativas (Prueba de Kruscall-Wallis p<0.05). gremio. Este grupo de especies se caracteriza por hacer un uso intenso de los colibríes como vectores: en promedio cada planta tiene 9,3 +/-2,8 especies que transportan polen en frecuencias mayores a cinco cargas individuales. Este grupo incluye a Cavendishia nitida que fue registrada en las cargas todas las trece especies de colibríes capturadas, y el 51% de las plantas tiene 10 ó más vectores diferentes entre las aves. En éstas plantas a pesar de su estrecha relación con los colibríes, sus flores tubulares pero no extremadamente largas recibian visitas de otros posibles polinizadores diferentes a las aves, particularmente mariposas diurnas de los géneros Dione, Pedaliodes, Corades, Vanessa entre otros. El último gremio de polinización (GIII) es el de menor riqueza en la comunidad con el 19% de las especies. La gran mayoría crecen en los estratos altos o exclusivamente en el dosel del bosque, solo una especie (Centropogon sp) fue registrada en el sotobosque. y ninguna tenia distribución importante en los dos hábitats. Dos de las ocho especies tienen distribución solo en el subpáramo donde presentaron una floración estacional muy importante: Puya nítida y Macrocarpea glabra. Solo estas dos especies y Centropogon son arbustos terrestres; las restantes, plantas epífitas en rosetas o enredaderas la mitad de ellas bromelias. En el subpáramo los dos arbustos forman pequeños grupos con varios individuos aunque es frecuente encontrar individuos solitarios, particularmente de Puya que aún creciendo en pequeños grupos tiene un alto grado de dispersión espacial. Las plantas del bosque tienen floración generalmente dispersa con pocas flores dispuestas en parches de uno o pocos individuos alejados entre sí. Mutisia clematis y P. mixta son las únicas que pueden formar parches de tamaños relativamente grandes pero igual dispersos a lo largo del dosel o bordes del bosque. Tienen las flores más largas en promedio 66 mm (ds= 29 ), incluyendo los valores más altos para largo efectivo promedio /-21,9 mm, con un máximo de 99,9 mm en Passiflora mixta. Asociado a esta característica la producción de néctar 33,1 +/-22,.5µl, y el

12 rendimientos energéticos /-15,7calorías, fueron también los más altos en promedio de los tres gremios, a pesar de presentar las concentraciones más bajas de sacarosa en el néctar 16 ºBrix. El espectro de vectores entre los colibríes es de cinco especies en promedio, nunca más de ocho especies ó menos de tres. Las frecuencias de uso de las aves como vectores son mucho más bajas que las plantas del segundo gremio y comparables con el de las especies de corolas cortas. Las corolas florales muy largas como Mutisia, Vriesea, Passiflora y además curvadas como en Centropogon limitan la actividad de visitantes florales diferentes a colibríes. Para algunas como Passiflora mixta, las dos especies de Vriesea o Centropogon, incluso dentro de las aves solo algunas de morfología muy particular puede tener un acceso eficiente a la recompensa floral. De hecho, registre visitas solo de colibríes en las plantas con éstas morfologías particulares. Es decir que a diferencia de las plantas del primer gremio las bajas frecuencias de aparición del polen en las cargas de colibríes en general se debieron a la baja abundancia de pocos vectores especializados de muchas plantas dentro este gremio de polinización. Composición y estructura de la comunidad de colibríes Registré 18 especies de colibríes en total para el área de estudio (Tabla 1) todas pertenecientes a la subfamilia Trochilinae. Cinco de ellas: Eriocnemis vestitus, Metallura tyrianthina, Coeligena helianthea, Ramphomicron microrhynchum, Lafresnaya lafresnayi son residentes comunes durante todo del año, con evidencia de reproducción y muda en el área de estudio. Otras especies como Ensifera ensifera, Pterophanes cyanopterus Lesbia nuna, y Acestrura mulsant son residentes ya que fueron detectadas por alguno de los dos métodos en muchos o casi todos de los muestreos pero mucho menos abundantes. No encontré evidencias de reproducción en Ensifera, Pterophanes y L. nuna solo muda corporal y en las remeras primarias. Dos poblaciones son migratorias o estacionales: Eriocnemis cupreoventris, ausente entre los meses de octubre a diciembre y Colibrí coruscans fácil de observar y capturar en el bosque y bordes durante siete meses del año pero ausente entre octubre y marzo. Estas dos especies tienen una parte importante de su ciclo de muda y/o reproducción en los cerros de Torca. Tabla 1 Lista de especies de colibríes presentes en los Cerros de Torca por dos métodos de estudio. R: residente; E: estacional; A : accidental. Estatus % de Registros Plantas visitadas Individuos Especies Registradas Obs. Cap. Polen Obs. anillados Eriocnemis vestitus R 18,50 32, Eriocnemis cupreoventris E 1,45 10, Coeligena helianthea R 12,72 21, Metallura tyrianthina R 8,96 13, Lafresnaya lafresnayi R? 1,73 7, Colibri coruscans E 3,47 6, Ramphomicron microrhynchum R _ 3, Lesbia nuna R 0,29 1, Chalcostigma heteropogon E 2,02 1, Oxypogon guerinii E _ 0, Pterophanes cyanopterus E 3,18 0, Lesbia victorie R 0,29 0,19 1 Ensifera ensifera R 2,31 0, Colibri thalassinus E 0,87 0, Acestrura mulsant R? 2, Coeligena bonapartei A 0,58 0,19 1 Adelomyia melanogenys A 0,29 0 Acestrura heliodor A _ 0,19 0 Dos especies características de ecosistemas de alta montaña, sobre todo del páramo, Chalcostigma heteropogon y Oxypogon guerinii, son visitantes esporádicos sin una constancia aparente de año a año, no obstante la abundancia de las dos especies, particularmente de la primera puede llegó a ser alta en los sistemas de subpáramo y se mantuvo durante casi cuatro meses. De los colibríes restantes, registré a

13 Lesbia victorie y Colibrí thalassinus en forma muy ocasional, tuvieron abundancias particularmente bajas, sobre todo en comparación con las especies con-genéricas que hacen parte de la comunidad nuclear. Finalmente tres especies fueron accidentales registradas en solo una ocasión a lo largo todo el monitoreo: Acestrura heliodor, Coeligena bonapartei Adelomya melanogenys. El impacto de los pocos individuos de estas especies que incursionan en el área de estudio tiene un efecto casi imperceptible en la dinámica de la comunidad. Al menos tres especies nunca fueron observadas en el campo y sus datos proviene exclusivamente de capturas: R. microrhynchum, Oxypogon guerinii y Acestrura heliodor, que con una hembra capturada constituye un nuevo registro para la región de la Sabana de Bogotá. Por otro lado A. mulsant y A. melanogenys fueron registradas solo por el método de observación en campo. Las tres especies de mayor abundancia en los cerros de Torca corresponden a grupos filogenéticamente diferentes: Eriocnemis vestitus, Metallura tyrianthina y Coeligena helianthea. Éstas, al igual que las restantes especies residentes, tienen un pronunciado dimorfismo sexual en las marcas y patrones en el plumaje. Oxypogon y Chalcostigma son las únicas especies que no se adentran en el interior del bosque, al igual que Pterophanes prefieren las zonas arbustivas del subpáramo (Fig. 6). Por otro lado Ensifera, Coeligena bonapartei, L. victorie y C. thalassinus fueron registradas exclusivamente en interior o el borde inferior del bosque. Nueve de los colibríes estudiados incluyendo la mayoría de especies nucleares y migratorias constantes en la comunidad, usan los dos hábitats (Fig. 6). Sin embargo, de ellas solo E vestitus tiene un porcentaje mayor al 60% de registros en el subpáramo, las demás se distribuyen principalmente en el bosque. Tanto por capturas como por observaciones las poblaciones que dominan en abundancia son E. vestitus seguido de C. helianthea en el bosque y M. tyrianthina en las partes altas. Figura 6 Comportamiento general de la abundancia y uso del espacio, se muestran los datos de censos visuales con corrección por esfuerzo de observación. Dos especies (*) fueron registradas exclusivamente por capturas Las poblaciones mostraron diferencias marcadas en su distribución espacial: Derecha: abundancia general de las especies en dos hábitats. Izquierda: Especies y sexos en tres estratos verticales del bosque.

14 En el bosque la estratificación vertical de las especies presentó diferencias notables. Al menos tres de las especies usaron exclusivamente los estratos altos especialmente el dosel: Ensifera ensifera, Acestrura mulsant y Colibrí coruscans (Fig. 6). Las dos especies de Eriocnemis, Lafresnaya lafresnayi, Metallura tyrianthina, Coeligena helianthea pueden ocupar todos los niveles y no existen diferencias significativas entre ellas aunque todos aparentemente usaron en una proporción más alta los estratos altos. Menos E cupreoventris, éstas especies presentan un dimorfismo sexual muy marcado, tanto en morfología como en marcas y patrones del plumaje, por eso evalué si la abundancia de machos y hembras por separado para cada especie fue homogénea en el gradiente vertical. Los machos de Lafresnaya lafresnayi ocupan solamente el sotobosque mientas que las hembras usan en forma intensa los estratos altos, principalmente el subdosel (Fig. 6). Entre machos y hembras de Coeligena helianthea a pesar de no existir diferencia significativas entre los promedios de abundancia, la distribución temporal en sotobosque y dosel entre los sexos fue diferente (K-S = 1,33 p< 0,05). En el sotobosque los sexos de M tyrianthina tienen abundancias diferentes en promedio y en su distribución temporal (t= 1.87 p=0,05; K-S = 1,60357 p< 0,01) y subdosel (K-S = 1,60357 p< 0,01), las hembras de esta especie ocupan principalmente los estratos altos mientras que los machos permanecen cerca al suelo del bosque (Fig. 6). Los dos sexos de E. vestitus en e l sotobosque presentaron diferencias significativas en promedios (t= 2.08 p=0.05) y en distribución (K-S = 1,33 p< 0,05), en el subdosel solo en su distribución (K-S = 1,33 p< 0,05), en el dosel del bosque no registré actividad de las hembras de esta especie. La morfología de las especies en la comunidad está llena de contrastes influenciados por su relación histórica y ecológica con las plantas y sus flores (Lámina 2). Es así como características asociadas al consumo de néctar floral como el largo del cúlmen incluye ejemplos de diferenciación morfológica extrema en el caso de Ensifera ensifera, que posee el pico más largo en relación con el tamaño corporal entre las aves conocidas. La presencia de esta especie y otras como Rhamphomicron microrhynchum ó Metallura tyrianthina con picos particularmente pequeños hace que el rango total de los promedios en la comunidad sea mayor a 80 mm (Anexo 2). Lo máximo posible para la familia Trochilidae. Prácticamente todas las especies tienen los picos rectos. Algunas como Coeligena y Ensifera tienen el pico recurvado, C. coruscans levemente decurvado y solo Lafresnaya lafresnayi marcadamente decurvado. La masa en gramos de las especies se correlacionó significativamente con características asociadas al consumo de néctar en los colibríes de zonas altas: positivamente con el cúlmen total y expuesto, el ancho de la comisura, y la profundidad del pico a la altura de las narinas (p< 0,05), con el largo total del ala (r = 0,6 p <0,01). Todas las variables morfológicas del pico o la boca (cúlmen, comisura, profundidad del pico) y por otro lado con las patas (hálux, tarso, pata) presentaron entre sí una fuerte correlación positiva pero ninguna relación entre los dos grupos de medidas. Con los datos del Anexo 2 realicé un análisis de PCA para describir la forma en que las especies de la comunidad están ocupando el espacio morfológico (Figura 7). Es de interés identificar las relaciones entre las razones de tamaño de las especies más que entre los valores absolutos de las medidas morfológicas, por demás bien diferenciadas incluso al interior de las especies. Por esto antes de aplicar el análisis factorial estandaricé las medidas dividiendo cada uno por la raíz cúbica de la masa de cada especie. Las especies presentaron un alto grado de dispersión a lo largo de los vectores que describen las medidas de largo del pico, el peso corporal y en el sentido opuesto de las patas y hálux. De izquierda a derecha en la Figura 7 se puede observar bajo grado de sobreposición entre los puntos que representan las especies en el espacio morfológico. Sin embargo, con distribuciones estiradas a lo largo del primer componente, pueden diferenciarse tres conjuntos generales de afinidad morfológica: uno de especies con picos largos y estilizados incluyendo el pico curvo a la izquierda de la figura, en el centro las dos especies del genero Eriocnemis con picos rectos y tallas cercanas al promedio general de la comunidad, y otro proyectado hacia la derecha de la figura con las cinco especies de picos rectos y cortos con patas y uñas fuertes.

15 Figura 7 Patrón general de dispersión de los colibríes al ocupar en el espacio morfológico multivariado definido por la interacción de dos factores o componentes principales. Los dos factores con valor propio mayor a 1 resumen el 76 % de la variabilidad original de los promedios para siete variables eco-morfológicas de trece especies residentes y migratorias estaciónales en la comunidad de colibríes (ver Tabla 1 para abreviaciones de las especies). Tres grupos morfológicos fueron evidentes: cinco especies con patas largas, uñas fuertes y picos cortos a la derecha de la Figura 7 forman el primer grupo, éstas tuvieron una diferenciación clara por hábitat: Metallura más abundante en el bosque, Chalcostigma y Oxipogon en el subpáramo, Lesbia nuna en áreas más intervenidas y Ramphomicron común en el dosel y bordes de bosque hasta el subpáramo. Las dos especies de Eriocnemis con picos medianos que se pueden considerar como un segundo grupo de generalistas. Como tal al menos los machos tienen fuertes tendencias a ser territoriales. A la izquierda de la figura Ensifera ensifera es el extremo de un tercer grupo de colibríes de picos largos y patas más pequeñas. Dos especies son puntos atípicos alejados del resto de especies por las alas muy cortas en Acestrura mulsant o muy largas en el caso de Pterophanes cyanopterus. No obstante ésta última especie puede considerarse dentro del grupo de picos largos considerando las variables restantes. Las especies con mayor afinidad morfológica son las especies más relacionadas filogenéticamente del género Eriocnemis. Después de este y en su orden los dos siguientes pares de vecinos más cercanos, se presentan entre colibríes de picos largos (C. helianthea L. lafresnayi ) y cortos (Ch. heteropogon L nuna). En los tres casos, a partir de su cercanía morfológica, puede predecirse una intensa interacción ecológica entre estas poblaciones. Cabe resaltar que al menos una de las especies en dos de los pares más cercanos tienen hábitos migratorios marcados, de tal forma que solo una de las dos especies puede mantener un ciclo de muda y reproducción completo en la en la comunidad de los cerros de Torca. Para siete variables morfológicas de los colibríes en forma independiente, confronté la distribución de las distancias entre las especies con distribuciones aleatorias bajo la hipótesis alternativa de promedios uniformemente distribuidos o agregados de acuerdo al método propuesto por Williams (1995) (Tabla 2). El valor del estadístico es considerablemente bajo para la mayoría de variables, y asumiendo como atípico

16 el dato de Ensifera en el largo total del pico, permiten establecer que en al menos seis variables morfológicas de los colibríes presentan evidencia de desplazamiento competitivo. El patrón de alta dispersión que describe la Figura 7 esta definido por distribuciones uniformemente espaciadas en características de relevancia ecología como: peso corporal, largo del pico y la morfología de las patas. Tabla 2 Valores calculados del estadistico V descrito por Williams (1995). para detectar desplazamiento competitivo en ocho variables morfologicas de los colibries. Para diez especies nucleares de la comunidad (residentes y dos especies migratorias estaciónales que pasan la mayor parte del año en el área de estudio. Características Morfológicas V Significancia Peso corporal 0,0005 p <0,001 Cúlmen total 0,0112 p>0,1 Cúlmen expuesto 0,0243 p>0,1 Cúlmen total (sin Ensifera ) 0,0036 0,025<p<0,05 Cúlmen expuesto (sin Ensifera ) 0,0072 p>0,1 Ancho de la comisura 0,00002 p <0,001 Profundidad del pico 0,0001 p <0,001 Largo del hálux 8,55731E-06 p <0,001 Cuerda alar 0,0969 p>>0,1 Repartición de Recursos: néctar y polinizadores El método de análisis palinológico permitió acumular información más abundante y detallada sobre la identidad de las especies en interacción. La observación directa en el campo aportó datos sobre el comportamiento de forrajeo de las aves pero el espectro total estimado de especies visitadas es menor que la mitad de especies registradas con el análisis del polen transportado. Por esta razón tomé los datos generados por el análisis palinológico para estudiar el patrón de selección de recursos (Anexo 3). El análisis de componentes principales permite visualizar el patrón general de sobreposición de las especies en el uso de recursos (Figura 8). Los dos componentes resumen la interacción de todas las variables o especies de colibríes en forma simultanea, así, el ángulo entre vectores puede tomarse como un indicador del grado de traslape en el uso de los recursos florales considerando relaciones multiespecíficas. (Gutiérrez et al. 2004). La magnitud del ángulo entre dos vectores no corresponde exactamente a sus índices de sobreposición calculado con los datos de pares de colibríes en forma individual (Anexo 4). Las observaciones del análisis corresponden a las plantas y su posición relativa indica la afinidad de las especies de acuerdo con la identidad especifica de sus vectores de polen más frecuentes. Las dos especies de Eriocnemis. y Colibrí coruscans tienen hábitos marcadamente generalitas, con valores altos para la riqueza de plantas visitadas y emplean una estrategia común de defensa de territorios de alimentación para forrajear el néctar floral. Esta condición, sumado a su morfología promedio con respecto al resto de la comunidad, les permite forrajear en forma eficiente en plantas de casi todo el rango de longitud floral. Esto hace que la sobreposición trófica de las tres especies generalistas están por arriba del 50% con todas las especies, excepto con las más diferenciadas morfológicamente: Oxypogon, Ramphomicron, y Ensifera.

17 Figura 8 El análisis de componentes principales permite visualizar el patrón general de sobre-posición de las especies en el uso de recursos. Los dos componentes explican el 69 % de la variabilidad original de los datos.y resumen la interacción de todas las especies de colibríes en forma simultanea, el ángulo entre vectores puede tomarse como un indicador del grado de traslape en el uso de los recursos florales considerando relaciones multiespecificas. Los puntos identifican las plantas: azul: Gremio I, rojo: Gremio II, verde gremio III. (ver Anexos 1 y 2 para abreviaciones; Anexo 4 para los valores de sobreposición porcentual entre pares de especies) A pesar de que los generalistas vistan muchas plantas en común entre las cinco más importantes para cada especie (Anexo3), las diferencias están marcadas por la presencia de Macleania rupestris como la plantas más frecuente en Colibrí coruscans. Las dos especies de Eriocnemis interactúan en mayor proporción con las cuatro plantas de los géneros Cavendishia y Bejaria. Las dos especies migratorias C. coruscans y Ericnemis cupreoventris, de gran flexibilidad espacial, visitan en forma importante Eucalyptus sp. común en zonas aledañas al área de estudio. Entre las dos especies solo Colibrí visita Siphocampylus columnae ocupando la sexta posición en orden de importancia para esa especie. Para Eriocnemis cupreoventris la sexta planta en importancia es Palicourea, que es visitada también por las otras dos pero con diferencias mayores a siete posiciones entre las especies en el orden por frecuencia de uso (Anexo 3). Los colibríes de picos más largos, (hacia la derecha en la Figura 8), usan principalmente rutas de forrajeo entre parches de flores con alto rendimiento energético. Solo machos de Coeligena helianthea registran esporádicamente defensa de territorios de alimentación, tanto en arbustos como Macleania rupestris del supáramo como en algunas epífitas del interior del bosque como Tillandsia fendleri, Mutisia clematis y Cavendishia. Cavendishia nitida se encuentra entre las cinco plantas más visitadas por los cuatro colibríes, pero en contraste aparecen plantas como Fuchsia sp que fue visitada en bajas frecuencias solo por Pterophanes. Otras como Passiflora mixta, Mutisia clematis y Vriesea spp están entre las plantas más visitadas por Ensifera ensifera, y las bromelias Tillandsia fendleri y Tillandsia turnerii son dos de las cinco especies más visitadas por Coeligena helianthea. A pesar del alto grado de sobreposición en el uso de recursos entre Coeligena y Lafresnaya (0,79) (Fig. 7 y Anexo 4) la curvatura en el pico de segunda establece las diferencias en sus preferencias florales: entre las cinco más frecuentes para Lafresnaya está Siphocampylus columnae, la segunda posición en importancia (Anexo 3) Otras plantas de corolas curvas Centropogon sp y Salvia amethystina están entre las diez planta más importantes para Lafresnaya, mientras que para Coeligena solo Centropogon aparece en bajas frecuencias Por otro lado, Mutisia

18 clematis, Vriesea sp, y Tillandsia fendleri todas de corola recta estuvieron entre las diez más usadas por Coeligena helianthea. El uso frecuente de estas plantas, además de las especies de Passiflora hizo que solamente Coeligena presentara una sobre posición mayor al 50% con Ensifera ensifera (Anexo 4) Pterophanes cyanopterus observada y capturada en bajas frecuencias presentó índices de traslape mayores al 50% con Lafresnaya lafresnayi, Coeligena helianthea, Colibrí coruscans y Eriocnemis vestitus. Polen de Siphocampylus columnae, Bejaria sp. y Centropogon sp. fue lo más frecuentes en sus cargas. Cavendishia nítida y Gaylussacia buxifolia completan el espectro de las cinco especies más visitadas (Anexo 3). El grupo de especies de picos cortos y patas fuertes (Fig. 7), está representado por los vectores hacia la izquierda en la Figura 8.. Entre las tres especies residentes valores de sobreposición superan el 50%, con el más alto para Metallura tyrianthina y Lesbia nuna (0,63). Ambas visitan más las flores de Macleania rupestris, Vallea stipularis también estuvo entre las cinco más visitadas por las dos especies. Usaron con igual frecuencia plantas como Brachyotum strigosum, Gaultheria lanigera, Cavendishia bracteata en el subpáramo, (Anexo3). Lesbia nuna es común en los de bordes del bosque y zonas de alta fragmentación, por esto Eucalyptus sp es su segunda planta en importancia; Castilleja sp y Cavendishia nitida tambien eran frecuentes en sus cargas. Metallura en cambio visitó más frecuentemente a Clusia multiflora, Bomarea sp y Bejaria sp entre las cinco primeras, todas con oferta floral importante en los estratos altos del bosque. Solo Metallura visitó frecuentemente las flores de Palicourea spp en el sotobosque. El otro residente de pico corto Ramphomicron microrhynchum visitó con más frecuencia las flores de Gaiadendron punctatun y Brachyotum strigosum en el subpáramo. Espeletia sp, Clusia multiflora y Vallea stipularis completaron las cinco plantas más visitadas por esta especie. Macleania rupestris no fue tan importante para este colibrí como para los dos primeros y presenta una diferencia mayor diez posiciones en el orden de importancia con respecto a cada uno (Anexo 3). Las dos especies migratorias del páramo, Oxypogon guerinii y Chalcostigma heteropogon, se presentaron en el área de estudio solo un par de meses y visitaron muchas de las mismas plantas en el subpáramo (índice de 0.64). Brachyotum strigosum fue la planta más visitada por ambas, y comparten a Cavendishia nítida entre las cinco plantas más importantes. Oxypogon guerinii fue la única especie de pico corto que visitó frecuentemente plantas de alto rendimiento energético como: Macrocarpea glabra. Miconia sp y Cavendishia bracteata completaron las más visitadas. Para Chalcostigma en cambio, las plantas más frecuentes en las cargas de polen eran Bomarea sp, Castilleja sp y Vallea stipularis. El análisis palinológico permitió registrar las plantas cuyos granos de polen fueron efectivamente transferidos al vector. Excluyó en forma importante las visitas en que las aves perforaron o usaron perforaciones en la corola para tomar el néctar, o en las que no entraron en contacto con las estructuras reproductivas de la flor por incompatibilidad morfológica. El espacio multivariado en la Figura 8, esta definido por el aporte de cada especie de colibrí al flujo de polen en la comunidad de plantas. En este contexto, la cercanía de las plantas en cada uno de los tres gremios de polinización muestra cómo las características florales asociadas al mecanismo de atracción y recompensa, están influenciado directamente la frecuencia con que las especies o grupos de especies particulares de colibríes que aportaron a la polinización de qué plantas en la comunidad. Este patrón de agrupación permitio confrontar las predicciones generadas en el análisis de la estructura en la comunidad de plantas, y establecer que las especies de cada gremio de polinización efectivamente interactúan con los vectores de polen en forma similar (Tabla 3). Por otro lado la importancia de cada gremio de plantas para suplir las necesidades energéticas de cada grupo de afinidad morfológica entre los colibríes permite identificar un sistema de subcomunidades colibrí-flor entre las cuales la interacciones son mas estrechas e intensas

19 Tabla 3 Distribución en gremios de polinización de las diez especies más importantes en las cargas de polen (Anexo 3) para doce especies de colibríes de la comunidad. Colibríes Gremio de Polinización I II III Eriocnemis vestitus 1 9 Eriocnemis cupreoventris 3 7 Colibri coruscans 3 7 Coeligena helianthea 7 3 Lafresnaya lafresnay 7 3 Pterophanes cyanopterus Ensifera ensifera 4 6 Metallura tyrianthina 5 5 R. microrhynchum 8 2 Lesbia nuna 5 5 Chalcostigma heteropogon Oxypogon guerinii Las especies grandes con picos largos Ensifera ensifera, Coeligena helianthea Lafresnaya lafresnayi y Pterophanes cyanopterus son los polinizadores más frecuentes de las plantas del Gremio III. Otras especies, particularmente los colibríes generalistas pueden aportar a la polinización en este gremio, pero estas plantas nunca están entre las más visitadas. Dos especies oportunistas de picos cortos Oxypogon y Chalcostigma pueden aportar temporalmente con la polinización de Macrocarpea glabra en el subpáramo y Mutisia clematis en el dosel del bosque. Las dos plantas tienen flores grandes y fuertes que permiten perchar a las aves al realizar las visitas, en el primer caso la boca ancha de la corola no representa ninguna dificultad para acceder al néctar. La compuesta, produce néctar copiosamente y la distancia efectiva entre la boca de la flor y la recompensa puede acortarse considerablemente por acumulación del néctar en flores que no son visitadas constantemente a lo largo del día Esto puede incrementar la eficiencia de los colibríes de picos medianos y cortos como Chalcostigma para extraer recompensa de estas flores e incrementar así la frecuencia de trasporte del polen de la planta. Las plantas del Gremio II fueron visitadas por muchas especies de colibríes e hicieron parte de las diez plantas más visitadas en todas las especies de colibríes (Anexo 3). Por esto se puede afirmar que éstas plantas soportaron el mayor peso en el mantenimiento energético de toda la comunidad de colibríes. No obstante, los polinizadores más frecuentes son las especies generalistas de picos medianos y particularmente la población de Eriocnemis vestitus para la cual el 90 % de los recursos florales más usados corresponden a éste gremio de polinización (Anexo 3). Las cinco especies de colibríes de picos cortos aportan con mayor frecuencia al flujo de polen en las plantas del Gremio I de polinización. De ellos el más importante es Ramphomicron para el cual el 80% de las plantas visitadas en las diez frecuencias más altas pertenece a este gremio. Las otras dos especies residentes también aportan en forma equitativa a la polinización de los dos primeros gremios. Metallura tyrianthina tiene una incidencia mayor para las plantas de todos los estratos del bosque mientras que Lesbia nuna lo hace en el dosel y el subpáramo.

20 Dinámica temporal de la comunidad colibrí-flor Al menos seis plantas presentaron buena floración en el Cerro de Torca durante cada muestreo a lo largo del monitoreo, con dos picos comunitarios de floración en el año: el primero en mayo-junio durante la época de menor precipitación, y el segundo de mayor magnitud, al final del año coincidiendo con el aumento de las lluvias. Debido a este comportamiento estos datos se relacionaron débilmente con la precipitación (Figura 9). Existe una correlación positiva aparente con las especies en buena floración del Gremio I (0,5) y negativa con la del Gremio III (-0,4) pero ninguna es significativa. La sobreposición en las épocas de floración entre los gremios de polinización fue alta, pero a pesar de ello, los picos máximos de cada grupo fueron en general asincrónicos (Figura 9). Figura 9 Oferta floral y energética en la comunidad de plantas. Arriba: numero de especies que presentaron buena floración Abajo: oferta energética aportada por las floración en la comunidad. Con números romanos se identifican las plantas en tres Gremios de Polinización En general la floración de las plantas de cada gremio de polinización fluctuó en forma más o menos irregular e independiente. Por otro lado en número de especies en floración durante cualquier periodo del

21 año fue relativamente similar; el número de kcal/ha casi siempre fue mucho mayor en GII y menor en GIII. La tendencia en la floración en toda la comunidad se correlacionó significativamente con la floración en el segundo gremio de polinización (r = 0,7; p = 0.006). La oferta de recursos en flores y calorías por hectárea se relacionó fuertemente entre sí (r=0.88 p<0.001), pero los dos parámetros se correlacionaron débilmente con los promedios de precipitación a lo largo del monitoreo (Tabla 4). A nivel general hay una tendencia a aumentar la oferta cuando aumenta la precipitación al final del año, pero baja cuando llegan las lluvias más intensas en los meses de marzo y abril. La única correlación significativa entre la oferta de recursos y las lluvias, se estableció con las flores por Tabla 4 Valores del índice de correlación de Sperman. Significancia estadística * p<0,05; ** p<0,001 Lluvias vs Bosque Subpáramo Total Flores /hectárea Gremio I 0,63-0,02 0,75 Gremio II 0,00-0,13-0,17 Gremio III 0,12 0,16 0,02 Total 0,52-0,15 0,71 Calorías /hectárea Gremio I 0,61* 0,08 0,72 Gremio II 0,12-0,13-0,04 Gremio III 0,12 0,16 0,32 Total 0,54-0,09 0,67 Buena Floración 0,17-0,18-0,02 hectárea de corolas cortas del Gremio I (Tabla 4). En el subpáramo los valores de correlación son mucho más bajos en promedio, y existe una tendencia en las plantas del Gremio II a florecer en la época de menor precipitación, sin embargo esta relación no es estadísticamente significativa. Por su parte la abundancia total de los colibríes (Figura 10), presentó una interacción en sentido negativo con las lluvias pero ninguna de las correlaciones fue significativa. A nivel especifico el régimen de lluvias se correlacionó inversamente solo con la abundancia de C. coruscans en el bosque (r= -0,8 p<0,05) y con E. cupreoventris en el subpáramo (r= -0.7 p<0.05). La abundancia total de colibríes por observación en el subpáramo se sale del patrón general, Éste es un hábitat dominado por arbustos bajos que forman parches conspicuos de flores que favorecen la actividad de colibríes territoriales más fáciles de observar En este hábitat es muy notable la influencia de las especies de mayor abundancia, especialmente E vestitus, M tyrianthina y C helianthea Las observaciones en el bosque y las capturas en los dos hábitat, están reflejando los aumentos poblacionales en la comunidad gracias a la presencia estacional de Eriocnemis cupreoventris y Colibrí coruscans, muy comunes entre marzo y junio (Fig.10). Figura 10 Comportamiento general de la abundancia de especies de colibríes en dos hábitats para el segundo periodo de muestreos. Las escalas muestran las estimaciones de abundancia por dos métodos con corrección por esfuerzo de muestreo. O : colibríes observados; C: colibríes capturados OBS: #observaciones/hora; CAP: #capturas/horas red

22 Las especies de colibríes con una sobreposición alta en morfología, miembros de una misma subcomunidad presentaron patrones de abundancia generalmente asincrónicos entre los dos hábitats, este fenómeno es especialmente notable en las zonas localizadas de subpáramo en el área de estudio (Figura 11). Figura 11 Comportamiento de la abundancia para 13 especies de colibríes en la comunidad en dos hábitats. Las escalas muestran los datos de abundancia por dos métodos: #observaciones/hora y #capturas/horas red.sobre el mismo eje. En áreas oscuras individuos capturados; en área gris individuos observados.

23 E. vestitus presentó abundancia más baja y constante en el bosque que en el subpáramo, en donde su frecuencia es máxima solo hasta final del año inmediatamente después que han iniciado los descensos poblacionales de E cupreoventis y C. coruscans. Entre enero y abril su abundancia bajó nuevamente, es entonces cuando dos especies residentes con hábitos de forrajeo y preferencias florales contrastantes: M. tyrianthina y Coeligena helianthea alcanzaron sus máximas frecuencias en el subpáramo. La abundancia de estas dos especies en la misma época en 2003, fue notablemente menor que en Esto puede estar relacionado con la presencia de las dos especies visitantes del páramo, Ch. heteropogon y O guerinii en 2003 pero ausentes en En el bosque Lafresnaya lafresnayi ocurre solo estacionalmente al principio del año, cuando coincide con las dos especies migratorias: E cupreoventris y C coruscans. Esta asociación ocurre también en el subpáramo cuando se mantiene más baja la frecuencia en la población de E. vestitus, Cuando este último presentó su pico de abundancia en las partes altas del cerro, Lafresnayi y los dos generalistas migratorios están ausentes del subpáramo, después de esto la especie reaparece en baja frecuencia mientras que aumenta la población de C. helianthea. La llegada de las especies migratorias se correlacionó significativamente con la floración de las plantas del Gremio II (Tabla 5), las cuales también visitaron en forma preferencial (Tabla 3). En el subpáramo, la frecuencia de Metallura tyrianthina estableció una relación negativa con la floración del mismo gremio, y Tabla 5Valores del índice de correlación de rangos de Spearman entre la distribución temporal de la abundancia de las especies de colibríes y la oferta floral de las plantas. BF:especies en buena floración (ver texto para definición) B: Bosque; SP: Subpáramo. Significancia estadística: ns* 0,05<=p<0,1; * p<0,05; ** p<0,001 Abundancia de E. vestitus B. vs Cal/HaGremio II r 0,60 ns* E. vestitus B. vs BF total 0,60 ns E. vestitus B. vs BF total -0,80 * E. vestitus SP. vs Cal/Ha Gremio III 0,90 * E. cupreoventris SP. vs BF. Gremio II 0,60 ns* E. cupreoventris B. vs BF. Gremio II 0,70 ns* C. coruscans B. vs. BF. Gremio II 0,70 ns* M. tyrianthina B. vs BF Arb. Epif. y Terr. 0,88 * M. tyrianthina B. vs BF. Epif. y Lianas 0,5 ns* M. tyrianthina B. vs BF. Arb. terrestres -0,97 ** M. tyrianthina B. vs BF. Arboles 0,40 ns M. tyrianthina SP. vs BF. Gremio I 0,90 ** M. tyrianthina SP. vs Cal/Ha Gremio I 0,80 * M. tyrianthina SP. vs BF. Gremio II -0,90 * R. microrhynchum SP. vs BF. Gremio II -0,40 P. cyanopterus SP vs Cal/Ha GremioII 0,9 ** C. helianthea B. vs Cal/Ha Gremio III 0,80 * C. helianthea B. vs Cal/Ha. Gremio III 0,40 C. helianthea SP. vs Cal/Ha. Total 0,70 * L. lafresnayi SP. vs. Cal/Ha. Total -0,70 ns* L. lafresnayi B. vs. BF. Gremio II 0,66 ns* E. ensifera B. vs BF Bosque 0,50 ns* E. ensifera B. vs Cal/Ha. Gremio III 0,40 ns una relación inversa con la abundancia de las tres especies generalistas y Lafresnaya (Figura 11), aunque las correlaciones no alcanzaron a ser significativas. En el bosque la abundancia de E. vestitus presentó una relación positiva con la oferta de calorías por hectárea aportada solo por las plantas del II grupo, mientras que en el subpáramo lo hizo con la del III grupo. (Tabla 5). Debido a que los sexos de Metallura usaron de manera diferencial los estratos del bosque, la abundancia de machos y hembras se correlacionaron en vías diferentes con las especies en buena floración (Tabla 5). Ésta especie también mostró diferencias significativas en la distribución espacial de los sexos en los estratos del bosque: la abundancia de las hembras se correlacionó positivamente con la floración de epífitas, lianas y árboles y negativamente la de arbustos terrestres. Los machos por su parte fueron más abundantes cuando floreció toda la diversidad de arbustos epifitos y terrestres (Tabla 5). En el subpáramo los dos sexos de la misma especie y R. microrhynchum fueron más abundantes cuando ocurrieron los picos de buena floración y oferta calórica en las plantas del Gremio I. La abundancia de los colibríes de picos largos y tallas grandes se correlacionó positivamente con la floración oferta energética de las plantas del Gremio III en los dos hábitats, algunos como P cyanopterus con las plantas del II grupo (Tabla 5) En las Figuras 12 a 14 presento la fenología de la floración para 45 de las plantas visitadas por los colibríes. Las flores fueron censadas en dos periodos continuos: uno de once meses y otro de trece meses.

24 Adicionalmente las graficas incluyen censos realizados entre agosto y septiembre de 2004, que al igual que los censos entre marzo y abril, permiten comparar la floración de la comunidad en la misma época en tres años diferentes. Figura 12 Patrón de floración en las plantas del GREMIO I en dos hábitats. Datos en número de flores por hectárea.en líneas gruesas periodos de buena floración. Las marcas en azul identifican periodos de máxima floración (Ver texto para definiciones)

25 Figura 13 Patrón de floración en las plantas del GREMIO II en dos hábitats. Datos en número de flores por hectárea. En líneas gruesas periodos de buena floración. Las marcas en azul identifican periodos de máxima floración (Ver texto para definiciones) La mayoría de plantas en los dos hábitats tiene periodos largos de floración, es decir, con registros florales en al menos el 70% de los censos consecutivos entre (que abarcaron más de un ciclo anual completo). El resto de las plantas tiene periodos de floración intermedios ( registros al menos en dos censos consecutivos), ó cortos (registros en solo un censo). No obstante presentar periodos largos de floración, la estacionalidad en los picos de buena floración es muy marcada e intermitente, y ninguna de las plantas presentó más del 50% de su máxima floración durante periodos superiores a dos censos consecutivos (Fig. 12 a14). Solo Palicourea sp2 en el bosque y Passiflora mixta en el subpáramo presentaron dos picos de máxima floración a lo largo del año(más del 80% de la mayor floración registrada para la especie), mientras que el 96 % de las plantas presentó un único pico de máxima floración en cada hábitat (Tabla 6). Para las especies que presentaron valores similares en la intensidad de floración en los dos hábitats, los picos máximos de floración coincidieron, excepto Cavendishia bracteata que alcanzo el máximo valor de floración en abril-mayo en el bosque y en mayo-junio en el subpáramo.(figura 13).

26 Figura 14 Patrón de floración en las plantas del GREMIO III en dos hábitats. Datos en número de flores por hectárea. En líneas gruesas periodos de buena floración. Las marcas en azul identifican periodos de máxima floración (Ver texto para definiciones) Tabla 6 Número de especies que presentaron diferentes patrones de floración considerando la esatcionalidad en las épocas de buena y máxima flroación, y la longitud temporal de los eventos de floración para cada esepcie en dos hábitats. SP: Subpáramo, B: Interior de bosque. (ver texto para definición de los periodos de la floración) Patrones de floración Gremio I Gremio IIGremio III Toda la comunidad SP B SP B SP B SP B Total Buena Floración 1 pico anual picos anuales Más de 2 picos anuales Máxima Floración 1 pico anual picos anuales Períodos de floración Larga Intermedia Corta n Una característica importante de la floración de plantas censadas para toda la comunidad (en dos períodos de seguimiento continuo y entre estaciones) fue su relativa constancia entre los años. La mayoría de las plantas florecen intensamente en intervalos de más o menos doce meses, de tal manera que más de la mitad de especies presentaron sus picos de floración en la misma época en dos años, y no tuvieron cambios notables en la intensidad de su máxima floración entre y No obstante, el 46.3% tuvo desviaciones mayores a un muestreo en el pico de máxima floración, y el 48,7%. Presentó diferencias significativas en la intensidad de la oferta floral La constancia en el patrón de floración tambien vario según el hábitat (Tabla 7). El 56% de las especies del bosque presentaron cambios interanuales en la época de máxima floración, contra el 30% en el subpáramo. Sin embargo, esta tendencia

27 general presenta contrastes entre los gremios de polinización. La mayor constancia en picos de floración en subpáramo se presentó en el Gremio II (80%), seguida de III (67%) y I (55%). En el bosque, las plantas de GII a pesar de ser en su mayoría las mismas las mismas especies, presentaron una constancia de solo 10%. En el Gremio I fue levemente más baja (54%) y en la misma proporción para el Gremio III, a pesar de presentar una riqueza mucho más alta que en el subpáramo (Tabla 7). Tabla 7 Número de especies que mostraron dos tipos de variación interanual significativa: 1.Temporalidad en el pico máximo de floración (se consideran especies que presentaron desviaciones mayores a un muestreo). 2. Intensidad de la oferta floral entre picos máximos de floración. Plantas consideradas Variación interanual en Total Pico Intensidad Toda la comunidad Bosque Subpáramo Gremio I B Gremio I SP Gremio II B Gremio II SP Gremio III B Gremio III SP La segunda característica de importancia ecológica que puede inferirse de los patrones de floración en las Figuras 12 a 14 es el bajo grado de sobreposición entre los picos de máxima floración de las especies. Para las plantas de los diferentes gremios de polinización, y tomando los datos del período más largo de censos florales, evalué si la distribución en los tiempos de floración representaba desviaciones significativas de una distribución aleatoria (Tabla 8). Tabla 8 Valores calculados de V (Williams,1995). para detectar desplazamiento competitivo en la distribución de los picos de maxima floración entre las plantas de de cada gremio de polinización en la comunidad. Muestra el valor de probabilidead asociado de acuerdo a los valores criticos para el estadistico. Patrones fenológicos considerados V Significancia n Gremio I SP. 0,0011 p<0,001 8 Gremio I B. Arbustos terrestres 0,0772 ns 9 Bromelias epífitas 0,0001 p<0, Palicourea sp. 0,0002 p<0,05 3 Gremio II B. 0,4190 ns 10 Gremio II SP. 0,0011 p<0, Gremio III B. 0,0011 p<0,001 9 Gremio III SP. 0,0549 ns 3 En el ámbito general para toda la comunidad en bosque y subpáramo los patrones no se desviaron de una distribución aleatoria para los picos de floración. No obstante, considerando la floración en forma separada por hábitat y gremio de polinización, encontré que en el subpáramo la distribución temporal de los picos de floración entre las especies de los Gremios I y II se desviaron significativamente de una distribución aleatoria (Tabla 8), lo mismo ocurre entre las plantas del Gremio III en el bosque. El conjunto

28 de especies de corolas cortas en el bosque no mostró evidencia de desviarse del azar. Sin embargo, al considerar especies relacionadas filogenéticamente que comparten las mismas formas de crecimiento, solo el grupo de arbustos terrestres del Gremio I presentó una distribución aleatoria. Todas las distribuciones que se desviaron significativamente del azar presentan una distribución regularmente espaciada de acuerdo al rango de valores críticos presentado por Williams (1995). Es importante resaltar que los grupos de especies que presentaron evidencia de desplazamiento en el tiempo de máxima oferta floral lo hicieron el hábitat donde las plantas tienen la mayor constancia interanual en su patrón de floración (Tabla 7). Ciclo anual de los colibríes Acumulé información sobre la distribución anual de las épocas de reproducción y muda para siete especies de la comunidad nuclear (Figura 15). Figura 15 Distribución temporal de las actividades de reproducción y muda para siete especies de la comunidad nuclear de colibríes. Las líneas gruesas indican que más del 50% de los individuos capturados presentó indicios de la actividad correspondiente Solo E cupreoventris nunca presentó 50% o más de los individuos capturados con evidencia de reproducción activa en ningún mes. Todos sus datos de reproducción provinieron de registros de juveniles con estriación conspicua en la ranfoteca maxilar y hembras con parche de cría viejo. A pesar de encontrarse durante nueve meses en el área de estudio, esta especie parece reproducirse afuera de ésta. El resto de especies presentaron actividad reproductiva intensa. C corusans arriba al área de estudio en la transición entre su época de muda intensa y reproducción. No obstante ésta población con una gran

29 tolerancia y flexibilidad espacial se reproduce principalmente en hábitats intervenidos adyacentes al área de estudio (Obs. pers.). La mayor actividad reproductiva se presentó en la época de mayor precipitación en marzo-abril de 2003, cuando al menos tres especies más abundantes E. vestitus, C. helianthea y M. tyrianthina mostraron más del 50% de individuos con indicios de reproducción activa: No obstante, para los dos primeros su época reproductiva se extendió hasta la entrada de la estación de menor lluvias en mayo junio. En este periodo relativamente seco, inició la reproducción de R. microrhynchum y C. coruscans, los cuales alcanzaron su máxima actividad en agosto-septiembre antes de iniciar el pico menor de lluvias. Solo Lafresnaya inició su reproducción al final de año y fue la única especie con actividad intensa en enero-febrero. Solo en octubre noviembre se redujo la actividad de reproducción y ninguna especie presentó indicios de reproducción intensa. Nunca más de dos especies presentaron picos máximos simultáneamente, y en tres de seis muestreos, solo una especie tuvo su mayor actividad reproductiva. La distribución temporal de la reproducción entre de las especies esta reflejando asincronías marcadas entre los colibríes que tienen valores altos de sobreposición morfológica y por ende en las preferencias por recursos florales (Figuras 7 y 8). Aún entre las tres especies con relativa simultaneidad en la reproducción, ocurrió en hábitats diferentes. Mientras E vestitus y C. helianthea, (con picos máximos diferenciados al menos por un muestreo) fueron abundantes en el bosque, M. tyrianthina fue más común en el subpáramo (Fig 11). Por su parte R microrhynchum alcanzó su mayor abundancia en el bosque en el mes de agosto coincidiendo con la mayor actividad reproductiva en la población. Solo registré reproducción de Lafresnaya en individuos capturados en el subpáramo. Para las hembras de Eriocnemis vestitus las plantas más visitadas de acuerdo con el análisis palinológico en la época reproductiva fueron en su orden: Bejaria sp. C. nitida, T. turnerii y en menor intensidad C. multiflora, M. rupestris y S. columnae. Para las hembras de C. coruscans: M. rupestris, C. nítida, y Eucalyptus sp, Bejaria sp. éstas últimas con frecuencia superior al 50 % en las cargas de polen. Entre los colibríes de picos más largos, las hembras de C. helianthea visitaron intensamente C. nítida, M. clematis, Fuchsia sp. y en menor proporción Bejaria sp., M. rupestris, y C. bracteata. Las hembras de Lafresnaya prefirieron flores de. Bejaria sp, Centropogon sp, Bomarea sp y Fuchsia sp durante su reproducción. Para todos estos colibríes, la oferta floral de plantas del Gremio II constituyó el principal soporte energético en esta fase del ciclo anual, y entre ellas las ericáceas estaban entre las más visitadas. La distribución temporal de la actividad reproductiva en todas las especies de generalistas (excepto E. cupreoventris) o especialistas de picos largos se correlacionó fuertemente con la oferta de calorías por hectárea de este gremio (Tabla 9). Durante la reproducción de M. tyrianthina, las plantas que más visitaron las hembras fueron B. strigosum, Bomarea sp y C. multiflora, otras importantes fueron P. prostrata, A. macrophila y G. punctatum, todas ellas con floración intensa en el subpáramo o el dosel del bosque. Por su parte Vallea stipularis fue la planta más visitada por las hembras de R. microrhynchum, además de otras especies en el bosque como M. rupestris, C. multiflora y T. turnerii. Los colibríes de picos cortos no mostraron una sincronía temporal de su reproducción con la oferta floral general, o por hábitat, de ningún gremio en particular. Sin embargo, la fenología de la floración de las plantas más visitadas por las hembras de cada especie durante sus épocas reproductivas se relacionó significativamente con la ocurrencia de la reproducción en las dos poblaciones (Tabla 9).

30 Tabla 9 Valores del índice de correlación de Spearman entre la distribución temporal de la reproducción en siete especies de colibríes y la oferta floral de las plantas. Para los cálculos se usaron datos de calorías por hectárea aportados por cada planta o grupo de plantas y la proporción de individuos reproductivos: hembras con parche de cría y/o juveniles (machos o hembras) identificados por el nivel de estriación en la ranfoteca maxilar y plumaje hasta lo posible. B: Bosque; SP: Subpáramo. Significancia estadística: ns p>0,05, * p<0,05; ** p<0,001 Reproducción vs Oferta floral r Eriocnemis vestitus Reproductivos vs. C. nitida Bosque 0,80 * Reproductivos vs. Cal/Ha Total Bosque 0,70 ns* Eriocnemis cupreoventris Reproductivos vs. Cal/Ha Total 0,70 ns* Colibri coruscans reproductivas vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,93 ** Reproductivos vs. Racinaea sp Bosque 0,80 * Reproductivos vs. B. aestuans Subpáramo 0,88 * reproductivas vs. B. aestuans Subpáramo 0,90 * Coeligena helianthea Reproductivos vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,69 ns* Reproductivos vs. C. bracteata Bosque 0,74 ns* Lafresanya lafresnayi Reproductivos vs. Cal/Ha Gremio II Subpáramo 0,80 ns* Reproductivos vs. T. complanata Bosque 0,88 * Reproductivos vs. Bomarea sp Bosque 0,96 ** Metallura tyrianthina % de juveniles vs M. rupestris Bosque 0,87 * Reproductivos vs. C. multiflora Bosque 0,91 * Reproductivos vs. B. strigosum 0,85 * Reproductivos vs. G. Lanigera Subpáramo 0,85 * Ramphomicron microrhynchum Reproductivos vs. V. stipularis B. y SP. 0,90 ** Reproductivos vs. C. bracteata B. y SP. 0,8 * Reproductivos vs. G erecta Subpáramo 0,74 ns* La renovación del plumaje ocurrió inmediatamente después de la reproducción. En todas las poblaciones los machos, que no se involucran en labores de cría, iniciaron el proceso antes que las hembras. Así los picos de muda corporal y en las remeras primarias se presentaron antes en los machos, reflejando las diferencias en requerimientos energéticos de cada sexo durante la reproducción. Fue común que la muda en los machos iniciará antes incluso de terminar la fase reproductiva, y para R. microrhynchum la muda intensa en los machos coincidió con la época de mayor registro de actividad reproductiva. Los períodos de muda fueron largos en general y en algunas especies abundantes como M. tyrianthina o E. vestitus, muda ocurrió en algunos machos o hembras prácticamente todo el año. No obstante, los periodos de muda intensa, considerando sexos por separado, en los que más del 50% de los individuos mostraron indicios de actividad de muda fueron estacionales, y nunca mayores a dos muestreos consecutivos (Figura 15). La población de E. cupreoventris presentó muda tanto en el bosque como en el subpáramo durante todo el tiempo en el que permaneció en la comunidad del los Cerros de Torca. No obstante, la abundancia de esta especie y C. coruscans fue mayor en el bosque durante los respectivos picos de muda. Las tres especies residentes de mayor abundancia, renuevan el plumaje durante el periodo en que C coruscans y E cupreoventris están ausentes o cuando su abundancia ya empieza a disminuir considerablemente. Este

31 comportamiento ocasiona un rearreglo de las poblaciones con respecto al uso de los dos hábitats: a diferencia de su reproducción, E. vestitus fue notablemente más abundante en el subpáramo durante la mayor actividad de muda y M. tyriathina tuvo mayor abundancia, al menos de las hembras, el bosque, y en C. helianthea el pico de abundancia en el subpáramo coincidió con la muda intensa de machos y hembras entre octubre y febrero. Lafresnaya lafresanyi mudó el plumaje en la época de menor precipitación el bosque, y con respecto a C. helianthea presentó una gran divergencia temporal en la muda de machos y hembras. Tabla 10 Valores del índice de correlación de Spearman entre la distribución temporal de la muda en siete especies de colibríes y la oferta floral de las plantas. Para los cálculos se usaron datos de calorías por hectárea aportados por cada planta o grupo de plantas. B: Bosque; SP: Subpáramo. Significancia estadística: ns p>0,05; * p<0,05; ** p<0,001 Muda vs Oferta floral r Eriocnemis vestitus muda 1rias vs. M. rupestris 0,80 * muda 1rias vs. B. strigosum 0,90 ** muda 1rias vs. G. lanigera Subpáramo 0,90 ** Eriocnemis cupreoventris Mudando vs. Cal/Ha Total Bosque 0,80 ns* Mudando vs. Flores/Ha Total Subpáramo 0,79 ns* Mudando vs. Bomarea sp 0,85 * Colibri coruscans Mudando vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,81 * Mudando vs. Bejaria sp Subpáramo 0,80 * Coeligena helianthea Mudando vs. Cal/Ha Gremio III Total 0,68 ns* muda 1rias vs. Fuchsia sp Bosque 0,70 ns* Mudando vs. M. clematis Bosque 0,78 ns* Mudando vs. T. turnerii Subpáramo 0,83 * Lafresanya lafresnayi Mudando vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,83 * muda 1rias vs. Cal/Ha Gremio III Total 0,97 ** Mudando vs. Flores/Ha Gremio II Subpáramo 0,82 * Mudando vs. Bejaria sp Subpáramo 0,89 * Metallura tyrianthina Mudando vs. Racinaea sp Bosque 0,91 ** Mudando vs. Bomarea sp Bosque 0,88 * y muda 1rias vs. V. stipularis B. y SP. 0,90 ** mudando vs. C. intergrifolia Subpáramo 0,98 ** Ramphomicron microrhynchum mudando vs. C. bracteata Bosque 0,89 * mudando vs. V. floribundum Subpáramo 0,88 * mudando vs. Clethra sp. Subpáramo 0,85 * mudando vs. B. strigosum. Subpáramo 0,92 ** Las ericáceas M rupestris, C nitida y C. bracteata son las plantas visitadas en mayor frecuencia los machos de E. vestitus durante la muda intensa; las hembras por su parte también visitan a M. rupestris pero incluyeron además Puya nítida, B. strigosum, G. erecta y A. macrophila. Con la oferta energética de algunas de estas plantas, particularmente con las más abundantes, la muda de este colibrí también estableció correlaciones significativas a lo largo del monitoreo (Tabla 10). Machos y hembras de Coeligena helianthea a pesar de ser más frecuente en las partes altas del área de estudio en la época de muda) usa como recursos de néctar una gran diversidad de plantas comunes en el dosel del bosque además de ericáceas comunes en el subpáramo como Bejaria sp y C. nitida. Entre ellas se destacan las bromelias T. turnerii, T fendleri, y otras como Mutisia clematis, Fuchsia sp; y a diferencia de E. vestitus no hacen un uso tan intenso de M. rupestris. Lafresnaya lafresanyi también aprovecha la oferta de ericáceas para sustentar la muda en su población, al igual que Coeligena vistó intensamente las flores de Bejaria sp y las dos especies de Cavendishia, no obstante las hembras incluyen una mayor diversidad de plantas e incluyen en su dieta flores de Castilleja fissifolia y Tropeolum sp. La distribución de la actividad de muda de esta especie se correlacionó en forma significativa con la oferta ofrecida por las plantas del Gremio II a diferencia de los dos sexos de Coeligena helianthea (Tabla 10). La muda en las especies de picos cortos, especialmente M. tyrianthina, coincidió con el consumo de néctar ilegitimo de plantas de alto rendimiento como Passiflora azeroana, o Mutisia clematis, perforando o usando perforaciones en la corola como en el caso de Fuchsia sp. Incluso para Metallura la oferta de flores de Fuchsia sp se correlacionó muy significativamente con la ocurrencia de la muda en el bosque (r= 0.96 p<<0.001). No obstante plantas del I gremio como Lepechinia salviaefolia, Racinaea sp. Vaccinium floribundum y Palicourea sp. o del Gremio II como Bomarea sp Axinaea macrophila y Macleania rupestris fueron entre las más visitadas por las dos especies

32 durante sus periodos de máxima actividad de muda. Las hembras de R. microrhynchum también visitaron muchas flores de Eucalyptus globulus. en zonas intervenidas cercanas al área de estudio. DISCUSIÓN El establecimiento de gremios de polinización en plantas polinizadas por animales, puede ser una de las pocas formas en que sea posible incorporar el espíritu original de la definición de este concepto (Root, 1967) como herramienta útil para estudiar la estructura de comunidades vegetales (Simberloff & Dayan 1991). En estos casos es relativamente más fácil la definición, por un lado de cual es el recursos que comparten las especies y por otro, la vía común en que se usa de acuerdo a las características de las estrategias de atracción de vectores o de polinización en sí (Simberloff & Dayan 1991). En las comunidades de plantas polinizadas por colibríes este concepto de ha aplicado en localidades donde los dos grandes grupos filogenéticos de colibríes Trochilinae y Phaetorninae están presentes. Allí la frecuencia de visitas o transporte de polen de las especies por uno, u otro grupo de aves, ha sido usada como criterio para la asignación de las plantas en dos gremios (Murray et al. 1987), y relativamente poca atención se ha puesto a las características que pueden hacer plausible una misma vía para acceder a los recursos (en este caso polinizadores) como parte del sistema de clasificación. En éste trabajo realizó una aproximación a la estructura de la comunidad, a través de un modelo matemático de clasificación para tres gemios de polinización usando como criterios principales: características intrínsecas de las plantas, sus flores, recompensas florales, además de riqueza y frecuencia de colibríes como vectores de polen. Tales características están asociadas directamente con el establecimiento de interacciones, en diferentes niveles de intensidad con especies de colibríes o grupos de especies como polinizadores más frecuentes (Figuras 4 y 8). Este modelo puede ser de utilidad para estudiar la organización ecológica de otras comunidades en sistemas naturales similares y evaluar el nivel de convergencia entre la organización ecológica de las comunidades. Solo para los ecosistemas altoandinos del Volcán Galeras al sur de Colombia se ha estudiado en forma detallada la estructura espacio-temporal de la interacción colibrí-flor (Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez et al a). Usé la función discriminante para identificar gremios de polinización con los datos disponibles de la comunidad del volcán Galeras en Gutiérrez y Rojas (2001). A pesar de las marcadas diferencias en riqueza y composición de especies, las proporciones de plantas en cada uno de los tres gremios de polinización, no tienen diferencias significativas con la comunidad de Torca: GI 54.1%, GII 35.1%, GIII 13.5%. Las plantas de I y II son levemente más importantes en el Galeras, lo cual resulta congruente con la presencia de extensos sistemas de subpáramo y páramo en esa localidad. En esas comunidades vegetales dominan las formas arbustivas con flores de corolas relativamente cortas y bajo rendimiento energético. El GIII en cambio es un 5% menos representativo, pero la diferencia puede estar reflejando el efecto de sub-muestreo en el hábitat de interior de bosque en el Galeras (solo un año de monitoreo y menos de la mitad de cargas de polen revisadas). En general la morfología floral de la comunidad de plantas del cerro de Torca, el Volcán Galeras, y de la localidad de Fonté entre m (Snow & Snow1980) tienen un rango amplio de variabilidad. La longitud de la corola por ejemplo puede tener una variación de casi 100 mm en largo total y efectivo, mucho mayor que localidades de alta montaña en Centroamérica (Wolf et al. 1976) o en zonas medias y bajas de Sur y Centroamérica (Feinsinger et al. 1976, Snow & Snow 1980, Stiles 1985, Cotton 1998 y Delgado 1999). Estas diferencias se deben a la composición de las comunidades, que en Galeras y Fonté incluyen especies con flores muy largas como Passiflora (Büchert & Mogens 2001). Otro carácter contrastante a considerar es que en el volcán Galeras al igual que en localidades de alta montaña (en Cerro de la Muerte por Wolf et al. 1976), la frecuencia de flores con corolas curvas es baja en comparación con zonas de tierras bajas (Delgado 1999).

33 Si bien la composición de especies de la comunidad nuclear no es muy diferente de otras comunidades como el Galeras, en Torca es notable una mayor riqueza (18 vs 13 especies), que está marcada por la presencia de un gran número de especies intermitentes que no tienen un impacto importante en la dinámica de la interacción colibrí-flor residente. Este fenómeno esta muy relacionado con la composición general del mosaico paisajístico en los Cerros Orientales de la Sabana de Bogotá, caracterizado por un alto nivel de intervención y fragmentación de los ecosistemas nativos. Es muy importante la influencia de parches notables de bosques cultivados de pinos y eucaliptos, sistemas agropecuarios con cultivos y potreros destinados a la ganadería y extensos sistemas de crecimiento secundario dominado por arbustos. Además la menor altura propicia un impacto más notable de especies tolerantes como Lesbia nuna, Colibrí coruscans ycolibrí thalassinus ausentes en los hábitats conservados del Volcán Galeras. Geográficamente los Cerros Orientales de la Sabana Bogotá representan un corredor natural entre dos ecosistemas altoandinos muy bien conservados, los de Chingaza al nororiente y Sumapaz al sur, dos de los remanentes de páramo y bosque altoandinos más importantes en la Cordillera Oriental. La presencia estacional y errática en el tiempo de especies abundantes en tales sistemas como Oxypogon guerinii y Chalcostigma heteropogon esta asociada a movimientos poblacionales de las especies desde alguno de estos dos grandes sistemas (particularmente de Chingaza). La permanencia de estas especies durante algunos meses en el área de estudio, coincidió con dos factores relevantes. Por un lado la explosión de la oferta de flores de Macrocarpea glabra que presentó un pico muy alto de oferta floral en el subpáramo (probablemente atípico) a principios de 2003, que no se presentó en ninguna otra época a lo largo del monitoreo en Torca. Las dos especies visitaron flores de esta especie en forma intensa y fue unas de las cinco plantas más visitadas por cada uno. Otro factor que pudo influenciar la presencia de esta especie fueron las condiciones climáticas propias de las época de mayor precipitación y bajas temperaturas durante la inmigración de las dos especies. Condiciones muy similares a las presentadas por los ambientes donde las dos especies tienen amplia distribución. Coeligena bonapartei es una especie que puede llegar ser común en otros parches menos extensos de bosque Altoandino sobre los cerros Orientales de la Sabana de Bogotá como Aurora Alta o los Cerros de Juan Rey más al sur de los bosques de Torca (obs. pers.), donde C. helianthea no es tan común. En el área de estudio ésta es una especie accidental y aparentemente no le es posible alcanzar abundancias altas cuando Coeligena helianthea está dominante, esto sugiere que existe una intensa competencia entre las dos poblaciones, sin embargo faltan más datos al respecto. La presencia de especies como Acestrura heliodor es mucho más difícil de explicar en los cerros de Torca y refleja una gran capacidad de desplazamiento de ésta especie, que solo se había registrado en los bosques conservados al extremo occidental de la sabana de Bogotá en los bosques de Chicaque y Pedro Palo (obs. pers.). Con respecto a la comunidad del Volcán Galeras la composición de especies presenta grandes convergencias. Más de 60% de las especies en la comunidad nuclear son las mismas (aunque algunas son subespecies diferentes): Metallura tyrianthina, Pterophanes cyanopterus, Lafresnaya lafresnayi, Ramphomicron microrhynchum, Ensifera ensifera y Acestrura mulsant. Las especies restantes en el Galeras corresponden a especies convergentes: dos especies de Eriocnemis E. mosquera y E. derby. Ésta última al igual E. cupreoventris, tiene hábitos migratorios marcados en el volcán Galeras y es una especie restringida a los hábitats de bosque y subpáramo de tal manera que en las dos comunidades solo pueden coexistir una especie residente, en ambos ecosistemas como poblaciones dominantes en abundancia (E. mosquera y E. vestitus). Chalcostigma herrani hace parte de la comunidad nuclear residente en el Galeras gracias a las extensas zonas de páramo que se conservan en las partes altas del Volcán Galeras. Al igual que en Torca la comunidad solo soporta un especie residente del género Coeligena (C. lutetiae) donde no fue registrada ni siquiera en bajas frecuencias cualquier especie congenérica. Agleaectis cupripennis fue una especie importante en las zonas de bordes inferiores del bosque en el Galeras. En el Bosque de Torca nunca registré a la especie a pesar de ser común en otras zonas mucho

34 más intervenidas de los Cerros Orientales como el sector de Monserrate. Su ausencia puede estar relacionada con la fuerte presencia de C. coruscans en Torca una especie con hábitos territoriales y morfología muy similares a Ageaectis. Con respecto a otros sistemas estudiados en condiciones similares de alta montaña en Centroamérica (Wolf et al, 1976) la complejidad de las comunidades en los Andes es mucho mayor (Gutiérrez et al a). De acuerdo a la baja riqueza de recursos florales en localidades de alta montaña en América central, solo cuatro especies fueron registradas sobre los 3000 m en dos años de observaciones en el Cerro de la Muerte. De estas especies, tres no son residentes durante todo el año (Eugenes, Selasphorus y Colibrí) y solo Panterpe mostró abundancias altas en el Cerro casi todo el año (Wolf et al. 1976). Estas diferencias marcadas, reflejan el grado de aislamiento del Cerro de la Muerte de los bosques altoandinos y páramos característicos del norte de los Andes suramericanos donde se presentan los ensamblajes colibrí- flor más diversos (Snow & Snow 1980, Gutiérrez et al. 2004b). En el volcán Chiles (casi sobre la línea ecuatorial), Salaman & Mazariegos (1998) reportaron 20 especies de colibríes para un rango ambiental y altitudinal solo un poco mayor al estudiado en el Volcán Galeras (Gutiérrez et al. 2004a). Las interacciones entre las especies relacionadas ecológicamente, pueden generar procesos que en una escala geográfica y temporal adecuada, determinan la permanencia o extinción de especies simpátricas. Esta dinámica finalmente desemboca en los patrones que presentan las especies que logran coexistir en las comunidad actuales (Conell 1980). La convergencia en comunidades de plantas polinizadas por colibríes en sistemas de alta montaña al norte de los Andes, sugiere la importancia de dilucidar la naturaleza de estas interacciones para entender la configuración, estructura y mantenimiento de tales comunidades. El estudio de las interacciones entre las plantas polinizadas por colibríes, se ha centrado en forma importante en la búsqueda de evidencias que demuestren la existencia de competencia ínter-específica por vectores de polen o polinización (Waser 1978 y 1983, Cole 1981, Feinsinger & Tiebout 1991, Murray et al. 1987, Stiles 1977 y 1978, Poole & Rathke 1979, Rathke 1983, Gleeson 1981). En los sistemas altoandinos y andinos en general en norte de la cordillera, la abundancia de las poblaciones y la riqueza de colibríes es notable en la mayoría de ecosistemas, y es probable que la cantidad de polinizadores en términos netos no sea un factor limitante para las poblaciones de plantas. No obstante la competencia por polinización puede ocurrir aún en un escenario en el que el número de polinizadores no sea limitante (Waser 1983). En la comunidad de Torca la influencia de tales interacciones se está expresando en dos dimensiones: primero, la diferenciación morfológica y el rendimiento energético de la recompensa floral que hacen que la eficiencia de extracción del néctar no sea igualmente eficiente para todos los visitantes (Wolf et al. 1972). En el Galeras diferencias sutiles en acople morfológico entre colibríes y flores marcaron diferencias significativas en la eficiencia de extracción del néctar por los colibríes. Y al menos una relación estadísticamente significativa existente entre las preferencias de Eriocnemis mosquera y el esfuerzo de visitar las flores cuando estas no tiene recompensa, es decir el esfuerzo de probar las flores (Gutiérrez & Rojas 2001). Reducir el espectro de visitantes, a través de mecanismos de protección de la recompensa, para mantener fuera del alcance eficiente de todos los posibles visitante (acentuando la curvatura o la longitud efectiva de la corola) puede aumentar la frecuencia de visitas co-específicas (Brown & Kodric-Brown 1979). A este nivel las desviaciones significativas de una distribución aleatoria en las características de las plantas en la comunidad de torca, también son influenciados sin duda por procesos de estrecha coevolución planta animal (Büchert & Mogens 2001 ) El segundo mecanismo por el cual la competencia por polinización puede incidir directamente en una reducción del éxito reproductivo de las plantas es la transferencia interespecifica de polen. Éste fenómeno ocurre cuando los vectores depositan el polen de una planta en los estigmas de flores de otra especie. Cuando este mecanismo esta operando, se espera por un lado que las especies con una sobreposición alta

35 en los polinizadores presenten segregación temporal en sus periodos de floración (Stiles 1977 y 1978, Cole 1981, Gleeson 1981 y Mosquin 1971) Una distribución uniforme de los picos de floración es considerada como una evidencia de desplazamiento del carácter causado por la competencia en plantas polinizadas por colibríes (Levin & Anderson 1970 y Stiles 1977) Posteriormente la identificación del efecto de la competencia fue cuestionada y se propusieron métodos estadísticos que confrontaron en efecto del azar en la configuración de los patrones de floración (Pool & Rathcke 1979, Thomson 1980, Cole 1981, Murray et al. 1987, Williams 1995, entre otros). Poole & Rathcke (1979) reanalizaron las secuencias de floración de las plantas polinizadas por colibríes en Costa Rica (Stiles 1977) y encontraron que la distribución de los picos de floración no fueron significativamente diferentes de distribuciones generadas al azar. Sin embargo la aproximación de estos autores no fue del todo consecuente con la capacidad fisiológica de las plantas durante la floración y la demanda de oferta floral por los polinizadores (Stiles 1985). Estudios posteriores que se basaron el mismo set de datos con los años de muestreo divididos en épocas seca y de lluvias, muestran tanto distribución regular significativa como reducción de la sobreposición entre estaciones (Cole 1981). En los últimos años se han propuesto mejoras a los modelos propuestos para detectar el desplazamiento competitivo para picos de floración y otro tipo de variables como razones de tamaños en una variedad de datos cuantitativos (Williams 1995). No obstante en las comunidades de alta montaña en las que se han documentado en forma consistente los patrones comunitarios de floración en las plantas polinizadas por colibríes no se evaluaron indicios de competencia en los patrones fenológicos (Wolf et al. 1976, Gutiérrez y Rojas 2004) En Torca las especies que compartieron polinizadores en cada gremio de polinización presentaron distribuciones temporales no aleatorias regularmente distribuidas (Williams 1995) para los gemios I y II en el subpáramo, III en el bosque y para dos grupos de especies de corolas cortas en el bosque (bromelias epifitas y tres especies de Palicourea). Este fenómeno sugiere que existe la competencia ínterespecifica por polinización y que las floración en las plantas esta siendo afectada por las condiciones particulares en diferentes hábitats en los que las interacciones inter-específicas son sensibles a factores ambientales (distribución diferencial de nutrientes disponibilidad de luz y el conjunto de especies particulares en cada uno). El mantenimiento de estas distribuciones regulares en la floración implica que las plantas presentan mecanismos colectivos para mantener las secuencias de floración de un año a otro. Y al menos para los hábitats donde este fenómeno ocurre, las plantas presentan una notable constancia interanual que garantiza el mantenimiento de las secuencias de floración. Por otro lado, el patrón morfológico de la comunidad de colibríes en Torca sugiere una influencia fuerte de las interacciones ecológicas entre las especies en la estructura de la comunidad. Considerando un escenario en el que todas las poblaciones dependen exclusivamente del néctar floral para suplir elevadas demandas energéticas, y que bajo las condiciones ambientales sobre los 3000 m de altitud en área de estudio el costo energético del revoloteo es mayor debido a la baja densidad de oxígeno en el aire (Gutiérrez et al. 2004). La morfología de los colibríes esta reflejando una extrema especialización para el habito de visitar las flores. La alta dependencia del néctar y el uso intenso que de este recurso hacen los colibríes, puede generar altos niveles de competencia individual por alimento. Este fenómeno se ve reflejado en algunas de las características más relevantes de sus hábitos y comportamiento: por lo general, los machos y las hembras de todas las especies viven en forma solitaria, no se involucran en bandadas y virtualmente no se presenta ningún tipo de comportamiento cooperativo relacionado con la alimentación. Al contrario, es común entre los colibríes comportamientos agresivos asociados a la defensa territorios de alimentación como principal estrategia de forrajeo. Es decir que las relaciones competitivas son intensas y evidentes entre las especies. Sin embargo pocas veces se habia probado que este fenómeno sea importante como factor estructurador en las comunidades de colibríes (Brown & Browers 1985 y Ranta 1986). La distribución temporal de las actividades de muda y reproducción y movimientos poblacionales de los colibríes también puede ofrecer evidencia de que las interacciones entre las especies están incidiendo en la

36 estructura de la comunidad. Los picos de reproducción y muda de las especies y aun entre los sexos de una misma especie, ponen en evidencia un complejo balance entre al oferta floral y la distribución espaciotemporal de las poblaciones para lograr suplir en forma eficiente los requerimientos energéticos de las especies que coexisten en las comunidades colibrí-flor en ecosistemas de alta montaña en el norte de los Andes. AGRADECIMIENTOS La presente investigación fue posible gracias al apoyo de la Corporación ECOTONO para el Estudio y Conservación de la Vida Silvestre y la Universidad Nacional de Colombia. Especialmente a Gary Stiles por su asesoría y la exhaustiva revisión del manuscrito, a Sandra Rojas por su colaboración a lo largo de todo el proceso de investigación; a los estudiantes del Grupo de Ornitología de la Universidad Nacional de Colombia que participaron activamente en el trabajo de campo, especialmente a Alejandro Rico, Cristian Sandoval, Patricia Velasco y Esteban Carillo, finalmente a Maria Argenis Bonilla por los valiosos aportes al planteamiento del proyecto. Toda mi gratitud para los celadores y administración del Conjunto Residencial Bosque de Torca que facilitaron la recolección de información en el campo. LITERATURA CITADA Amaya-M, M Análisis palinológico de la flora del parque Amacayacu (Amazonas) visitada por colibríes (aves: Trochilidae) Tesis de pregrado Universidad Nacional de Colombia. Departamento de Biología. Amaya M Sistemática y polinización del genero Columnea (Gesneriaceae) en la Reserva Natural la Planada Nariño Tesis doctoral Universidad Nacional de Colombia Instituto de Ciencias Naturales. Amaya-M, M., Gutiérrez-Z, A., Rojas-N, S., Giraldo, C., Villegas, C Aproximación a la interacción plantacolibrí en un bosque de niebla. Una perspectiva palinológica. Ponencia. Primer Congreso Nacional de botánica. ICN- MHN. Universidad Nacional. Bogotá, Colombia. Ayala, A Aspectos de la relación entre Thalurania furcata colombica (Aves: Trochilidae) y las flores en que liba, en un bosque subandino. Caldasia, Vol. XIV, Nos : Bolten, A. & Feinsinger, P How Common are Ant-Repellent Nectars? Biotropica 10 (3). Bolten, A., Feinsinger, P., Baker, H., Baker, I On the calculation of sugar concentration in flower nectar. Oecologica 41: Brown, J. H. & Kodric-Brown Convergence, competition, and mimicry in a Temperate community of hummingbird-pollinated flowers. Ecology 60: Brown, J. H. & Bowers, M. A Community organitatio in hummingbirds: relationships between morphology and ecology The Auk 102: Büchert, A. & Mogens J The fragility of extreme specialization: Passiflora mixta and its pollinating hummingbird Ensifera ensifera Jurn of Trop Ecol 17: Carpenter, F. L Ecology and evolution of an Andean Hummingbird (Oreotrochilus estella). University of California Publications in Zoology Vol 106. University of California Press. Cruden, R. W Pollinators in High-Elevation Ecosystems: Relative Effectiveness of birds and Bees. SCIENCE. Vol pp: Conell, J. H Divesity an coevolution of competitors, or the Ghost of competition past Oikos 35:

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39 Teste preferences. Color preferences and flower choice in hummingbirds. The Condor 78: Temporal Organization of flowering among the hummingbird foodplants of a Tropical wetforest. Biotropica 10(3): El ciclo anual en una comunidad coadaptada de colibríes y flores en el Bosque Tropical Muy Húmedo de Costa Rica. Rev. Biol. Trop, 27(1): The annual cycle in a tropical wetforest hummingbird community. IBIS 122: Seasonal patterns and coevolution in the hummingbird- flower community of a Costa Rican Subtropical forest. American Ornitologists Union. Ornitological Monografs 36: Stiles, F. G. & Wolf, L Hummingbird territoriality at a tropical flowering tree. Auk 87: & Techniques for color- marking hummingbirds. The Condor 75: & A possible circannual molt rhythm in a tropical hummingbird. The American Naturalist 108(961): Stiles, F. G. & L. Rosselli Inventario de las aves de un bosque altoandino: comparación de dos métodos. Caldasia (20) 1: Schuchmann, K.-L Family Trochilidae (Hummingbirds). - In: Handbook of the Birds of the World, Vol. 5., pp Lynx, Barcelona. Handbook. Williams, M. R Critical values of a statistic to detect competitive displacement. Ecology 76: Wolf, L The impact of seasonal flowering on the biology of some tropical hummingbirds. The Condor 72:1-14. Wolf, L., Stiles, F.G., Hainsworth, F Ecological organization of a tropical Highland hummingbird community. Journal of Animal Ecology 32: Waser, N 1978 Interespecific pollen transfer and competition betwen co-ocurring plant species Oecologica 39: Waser, N Competition for hummingbird pollination and sequential flowering in two Colorado Wildflowers. Ecology 59: Waser, N Competition for pollination and floral character differences among sympatric plant species: a review of evidence. C.E. Jones e R. J. Little editores. Handbook of experimental pollination biology. Van Nostrand Reinhold. New York, USA. Zar, J. H Bioestadistical Analysis. Prentice-Hali, Englewood Cliffs, New Jersey. ABO (Asociación Bogotána de Ornitología) Aves de la Sabana de Bogotá. Guía de campo. ABO, Car. Bogotá, Colombia. 276 pp.

40 Anexo1 Características generales para las plantas polinizadas frecuentemente por colibríes en el área de estudio. A: abundante MC: Muy común C: Común E: escasa; 1: Bosque 1,: Dosel 1,2: Subdocel 1,3: Sotobosque 2: Subpáramo, 3: Bosque y Supáramo Especie Corola total mm Corola efectiva mm Volúmen µl/flor/24h [Sacarosa] º Brix Cal/fl or/24 h Nº de Frecuencia Vectore de uso s Hábitat & Estatus Color de la Flor Geremio x Sd x Sd x Sd x Sd Bejaria aestuans 38,4 9,0 28,2 3,2 9,7 6,0 11,9 3,0 4,3 10 0,35 3 MC Rj-Rdo II Bejaria resinosa 31,6 3,2 28,2 3,0 9,3 4,6 12,6 3,7 4,3 8 0,02 3 MC Rj II Cavendishia bracteata 21,2 4,3 17,7 2,4 16,4 12,2 21,5 4,3 13,0 12 0,31 3 C Rj-Bl II Cavendishia nitida 31,5 4,3 23,3 3,0 17,6 13,9 17,0 3,6 11,1 13 0,60 3 A Rj-Bl II Gaultheria erecta 9,3 1,0 6,7 1,4 2,5 1,0 18,3 7,0 1,7 7 0,07 2 C Rj I Gaultheria laniigera 10,4 1,1 8,1 0,9 1,9 0,6 15,1 3,6 1,0 8 0,06 2 E Nja I Gaylussacia buxifolia 8,3 0,6 7,3 0,6 2,7 1,0 20,9 4,8 2,1 9 0,07 2 C Rdo I Macleania rupestris 17,0 17,6 13,5 1,4 18,3 12,5 17,3 3,3 11,7 12 0,44 3 MC Rj II Pernettya prostrata 7,9 1,0 6,9 0,9 1,9 0,7 16,6 4,8 1,2 6 0,06 2 C Bl I Vaccinium floribundum 7,6 0,5 7,0 0,5 1,2 0,6 30,1 8,5 1,3 6 0,05 2 C Rdo I Puya nitida 56,5 5,1 47,6 4,2 52,9 37,2 13,8 2,6 27,0 6 0,05 2 C Vrd III Racinaea sp. 13,5 0,7 9,3 0,8 9,8 4,7 24,3 4,6 8,8 7 0,05 1,2 MC Nja I Racinaea taetranta 13,0 0,4 11,3 0,1 18,1 2,3 29,1 1,4 19,4 5 0,02 1,2 E Am-Rj I Tillandsia biflora 18,4 0,6 13,2 0,8 1,0 0,4 24,0 3,0 0,9 6 0,04 1,2 C Rdo I Tillandsia complanata 24,3 3,6 17,6 3,8 4,4 2,2 16,2 3,3 2,6 4 0,03 1,2 C Viol I Tillandsia denudata 22,1 2,4 16,6 1,9 5,8 1,9 19,1 6,1 4,1 5 0,03 1,3 C Viol I Tillandsia turneri 32,2 3,8 27,8 3,2 16,4 9,5 21,8 6,4 13,2 11 0,20 1,2 MC Rj-Bl II Tillandsia pastensis 21,9 1,2 15,6 0,4 12,1 2,2 9,7 3,6 4,3 4 0,02 1,2 E Viol II Tillandsia phendleri 44,1 4,0 35,7 3,0 11,0 4,0 17,5 2,9 7,1 5 0,07 1,1 C Viol III Vriesea sp1 89,2 4,0 63,9 1,8 9,7 1,4 19,8 3,4 7,1 6 0,05 1,1 C Vrd III Vriesea sp2 45,2 2,5 38,0 5,2 13,3 5,3 21,2 4,7 10,4 6 0,05 1,1 C Vrd-Viol III Palicourea sp.1 15,4 1,2 11,4 1,2 5,1 1,7 15,0 5,3 2,8 7 0,08 1,3 MC Am I Palicourea sp.2 13,4 2,1 10,8 2,0 3,2 2,1 14,8 2,6 1,7 7 0,08 1,3 C Viol I Palicourea sp.3 19,2 6,5 14,2 2,8 9,0 0,8 19,2 6,5 6,4 7 0,08 1,3 C Bl-Vrd I Lepechinia salviaefolia 12,6 0,6 9,6 1,0 2,1 0,8 26,8 3,2 2,0 3 0,03 2 C Viol I Salvia amethystina 31,2 1,8 19,1 1,7 1,7 0,7 29,8 11,1 1,9 6 0,02 1,3 E Viol I Passiflora azeroana 13,8 1,3 9,6 0,7 34,2 18,0 16,7 1,6 37,2 4 0,02 1,1 E Mor II Passiflora mixta 128,8 24,1 99,0 26,1 67,7 1,0 9,0 5,5 45,3 3 0,02 1,1 C Rdo-Rj III Axinaea macrophyla 21,6 3,2 11,4 1,6 9 0,11 1,1 C Rdo II Brachyotum strigosum 19,4 2,5 16,3 1,6 7,9 3,3 16,3 5,9 4,8 12 0,17 2 C Mor II Castilleja fisifolia 39,7 7,2 24,2 7,4 19,0 16,4 27,1 5,1 19,0 10 0,07 2 E Vrd-Rjo II Castilleja integrifolia 21,3 2,8 8,4 1,3 2,5 0,8 30,9 1,1 2,8 10 0,07 2 C Vrd-Rjo I Centropogon sp. 47,3 2,9 38,4 4,6 18,0 7,0 7,8 1,9 5,2 4 0,03 1,3 E Rj III Siphocampylus columnae 46,4 3,5 30,0 3,2 11,9 6,9 25,2 15,8 11,0 7 0,16 2 MC Nja-Am II Elleanthus sensatus 13,8 1,0 10,3 1,0 4,7 3,0 19,9 3,6 3,5 0 1,3 C Viol I Stenorrhynchos speciosum 12,5 1,3 8,4 1,2 1,7 0,7 40,9 12,7 2,6 0 1,3 C Rj I Bomarea sp.1 27,5 1,0 22,7 1,2 8,3 3,1 16,8 3,7 5,1 8 0,13 2 C Nja-Rj II Bomarea caldasii 41,6 1,2 30,3 1,4 10,0 3,2 1 4 MC Nja-Rj Berberis 7,5 0,4 6,2 0,5 1,1 0,4 41,5 6,6 1,7 3 0,01 2 C Nja I Clethra sp. 5,1 0,3 3,6 0,4 1,4 0,4 18,0 3,8 0,9 4 0,02 2 C Bl I Clusia multiflora 13,6 2,8 4,4 0,8 21,4 7,7 18,8 2,2 14,9 8 0,11 1,1 MC Vrd I Macrocarpea glabra 53,3 5,2 42,3 4,2 55,0 80,2 17,1 3,6 34,8 8 0,08 2 MC Am III Mutisia clematis 71,5 5,9 34,6 5,2 34,5 19,7 29,3 1,6 37,2 8 0,07 1,1 C Rj III Fuchsia sp. 48,0 4,2 35,5 4,1 3,6 2,1 13,0 3,9 1,7 10 0,13 1,1 C Nj II Gaiadendron punctatum 50,0 7,1 50,0 4,0 11,0 0,1 8,9 2,0 3,6 4 0,03 2 MC Bl I Valea stipularis 9,2 0,4 5,5 0,5 2,8 1,2 22,5 2,9 2,4 9 0,10 3 C Rdo I Media 29,3 21,7 12,8 20,1 9,2 6,7 0,10 Desviación estandar 23,8 18,2 14,8 7,5 11,1 3,1 0,12 Índice Shapiro-wilk W ,71 0,88 0,76 0,96 0,68

41 Anexo 2 Características morfologicas de los colibríes en la comunidad de los Cerros de Torca Especies y sexos Cúlmen Cúlmen Comisu Altura Cuerda Peso Tarso Pata Hálux Cola expuesto total ra del alar gr mm mm mm mm mm mm mm mm mm Eriocnemis vestitus 4,6 19,5 23,4 5,9 2,2 6,4 9,6 3,5 58,9 39,5 99 4,8 18,7 22,7 5,9 2,2 6,7 9,4 3,4 59,7 41,0 68 Total 4,7 19,1 23,0 5,9 2,2 6,6 9,5 3,5 59,3 40,2 167 Eriocnemis cupreoventris 5,3 18,4 23,1 6,0 2,1 6,3 9,9 3,5 60,4 39,9 35 5,3 18,7 22,8 5,8 2,1 9,8 9,1 3,5 62,5 43,9 18 Total 5,3 18,5 23,0 5,9 2,1 7,6 9,6 3,5 61,2 41,3 53 Coeligena helianthea 6,8 27,5 35,0 7,6 2,4 6,3 9,6 3,3 73,1 45,1 51 6,4 30,3 37,5 7,0 2,4 6,5 10,0 3,4 69,4 42,5 62 Total 6,6 28,9 36,2 7,3 2,4 6,4 9,8 3,3 71,2 43,8 113 Metallura tyrianthina 3,4 10,4 14,3 5,8 2,1 6,2 10,0 3,9 53,2 38,0 32 3,2 11,3 14,4 5,8 2,0 6,4 9,9 3,8 50,0 33,5 40 Total 3,3 10,9 14,4 5,8 2,0 6,3 10,0 3,8 51,6 35,3 72 Lafresnaya lafresnay 5,7 25,1 31,5 6,4 2,2 6,3 9,6 3,4 64,1 40,1 12 5,3 25,5 31,3 6,3 2,1 6,0 9,2 3,3 62,5 38,2 23 Total 5,4 25,3 30,9 6,2 2,1 6,0 9,4 3,3 63,0 38,9 37 Colibri coruscans 8,3 23,1 30,3 6,0 2,5 7,1 8,8 3,1 79,0 48,5 13 7,2 23,2 28,4 6,2 2,4 6,2 10,0 2,7 72,6 44,2 18 Total 7,3 22,6 29,0 6,5 2,5 6,6 9,8 2,9 73,5 45,5 31 R. microrhynchum 3,8 7,7 12,3 5,3 1,8 5,8 9,8 3,7 52,0 46,3 12 3,1 7,4 12,0 5,5 1,7 6,5 8,7 3,6 45,0 29,7 8 Total 3,4 7,6 12,1 5,4 1,7 6,1 9,2 3,7 48,5 38,0 20 Lesbia nuna 4,0 10,1 15,3 6,3 2,2 6,1 9,8 3,7 51,5 91,0 2 3,4 10,1 15,5 6,1 1,8 6,7 9,3 3,8 46,9 61,2 4 Total 3,7 10,1 15,4 6,2 2,0 6,4 9,5 3,7 49,2 76,1 6 Chalcostigma heteropogon 4,7 12,9 17,1 6,4 2,5 7,6 12,0 4,4 60,7 49,0 3 4,7 12,8 18,5 6,6 2,1 7,1 12,2 4,4 65,3 45,7 3 Total 4,7 12,8 17,8 6,5 2,3 7,4 12,1 4,4 63,0 47,3 6 Oxypogon guerinii 5,3 8,9 13,8 6,2 2,2 8,2 13,5 5,3 70,5 51,0 2 Pterophanes cyanopterus 9,3 28,9 37,4 8,2 3,4 8,0 12,8 4,1 102,0 65,5 2 Lesbia victorie 4,9 13,1 21,5 6,7 2,1 7,0 10,4 4,1 59,5 90,0 1 Ensifera ensifera 10,4 86,4 88,3 9,1 3,2 7,5 11,0 4,2 77,0 53,6 4 Colibri thalasinus 4,6 20,5 25,1 6,4 2,1 6,6 8,4 3,0 60,0 37,5 2 Acestrura mulsant 3,4 18,3 25,2 40,2 10,2 2,2 18,3 0 Coeligena bonapartei 6,9 25,1 31,9 5,8 2,2 6,5 8,8 3,1 74,0 43,5 1 Promedio 5,6 22,3 27,8 6,5 4,7 6,9 10,3 3,6 62,6 49,8 Total Desviación estándar 2,1 18,5 17,9 1,0 9,5 0,7 1,4 0,7 17,6 15,7 517 Índice Shapiro-wilk W < 0,001 < 0,001 < 0,001 < 0, n

42 Anexo 3 Frecuencias de aparición de los granos de polen en 575 individuos capturados de trece especies de colibríes

43 Anexo 4. Índice de sobreposición porcentual entre las frecuencias de aparición de palinomorfos en las cargas de polen de 13 especies de colibríes. Ver Anexo 2 para los nombres de las especies Ev Ec Ch Mt Rm Ch h Og Ll Cc Ln Pc Ee Ev 1 0,91 0,86 0,7 0,26 0,56 0,39 0,77 0,86 0,61 0,63 0,39 Ec 1 0,79 0,66 0,28 0,53 0,37 0,73 0,83 0,57 0,45 0,43 Ch 1 0,52 0,15 0,48 0,3 0,79 0,72 0,46 0,53 0,53 Mt 1 0,56 0,59 0,39 0,49 0,66 0,63 0,45 0,27 Rm 1 0,46 0,4 0,18 0,29 0,59 0,2 0,17 Ch h 1 0,64 0,49 0,39 0,54 0,37 0,31 Og 1 0,29 0,24 0,3 0,22 0,2 Ll 1 0,77 0,53 0,6 0,49 Cc 1 0,69 0,54 0,35 Ln 1 0,42 0,3 Pc Ee 1 0,15 1

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45 Lámina 1 Especies de plantas polinizadas por colibríes con morfologias florales contrastantes. De izquierda a derecha: Cavendishia nitida, Macleania rupestris, Bejaria resinosa, Gaultheria erecta, Gaylussacia buxiflolia, Gaultheria lanigera, Clusia multiflora, Bomarea sp, Castilleja fisifolia, Elleanthus ensatus, Passiflora mixta, Puya nitida, Macrocarpea glabra

46 Lamina 2 Colibríes de morfología contrastante en la comunidad de Torca de izquierda a derecha: Eriocnemis vestitus hembra, E. vestitus macho, Coeligena helianthea hembra, Metallura tyrianthina macho y hembra, C. helianthea macho, R microrhynchum macho, Ensifera ensifera, Lafresnaya lafresnayi macho