Varroasis: enfoque ambiental y económico. Una revisión - Varroasis: environmental and economic approach. A review

Transcripción

1 REDVET - Revista electrónica de Veterinaria - ISSN Varroasis: environmental and economic approach. A review Maldonado-González A.P. 1 ; Tenorio-Beltrán L.E. 1 ; Vázquez-Romero Y.I. 1 ; Villalobos-Rodríguez M.A. 1 ; Velázquez-Ordóñez V. 2 ; Ortega- Santana C. 2 ; Valladares-Carranza B. 2* 1 Estudiantes de Medicina Veterinaria y Zootecnia. FMVZ, Universidad Autónoma del Estado de México. 2 Centro de Investigación y Estudios Avanzados en Salud Animal. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Autónoma del Estado de México. Toluca, México. Autor correspondencia*: benvac2004@yahoo.com.mx Resumen Varroa destructor es un ectoparásito de las abejas (Apis melífera), vector de varios virus que afectan la producción apícola a nivel mundial. El objetivo de este trabajo es conjuntar información acerca del proceso ocasionado por Varroa y su relación con el entorno ambiental y económico. Los ácaros de esta parasitosis prefieren las crías de zánganos principalmente, por lo que la cantidad de zánganos decrece, si se abre una celdilla de éstos pueden observarse ácaros en distintas etapas de desarrollo. El daño provocado de Varroa a las abejas es de carácter físico por la hemolinfa que succionan y toxico-infeccioso (acción toxica) porque las heridas que causan para alimentarse propician la entrada de toxinas y la transmisión de microorganismos causantes de diversas enfermedades como Loque Americana, Loque Europea, Fungosis, y parálisis en las abejas adultas. Los factores medioambientales y el manejo de las abejas afectadas juegan un papel muy importante en la progresión, estabilización y erradicación de este proceso; por lo que la resiliencia como medida debe ser una condición a adoptar dentro de los diferentes sistemas productivos, en beneficio de la población. Palabras clave: Varroa, Apis melífera, resilicencia, ambiente. Abstract Varroa destructor is an ectoparasite of bees (Apis melífera) vector of several viruses that affect bee production worldwide. The objective of this work is to gather information about the process caused by Varroa its relation with the 1

2 environmental and economic environment. The mites of this parasitosis prefer the hatchlings of drones mainly, so that the number of drones decreases, if a cell is opened of these can be observed mites in different stages of development. The damage caused by Varroa to bees is of a physical nature due to the hemolymph that they suck and toxic-infectious (toxic action) because the wounds they cause to feed favor the entry of toxins and the transmission of microorganisms that cause various diseases such as American foulbrood, European foulbrood, fungus, and paralysis in adult bees. The environmental factors and the management of the bees affected play a very important role in the progression, stabilization and eradication of this process; So that resilience as a measure must be a condition to be adopted within the different productive systems, for the benefit of the population. Key words: Varroa, apis melifera, resilicence, enviroment. Introducción Los organismos polinizadores desempeñan un rol fundamental en la agricultura y consecuentemente en la seguridad alimentaria. El cambio climático representa actualmente una de las principales amenazas a la biodiversidad, las sociedades humanas y la economía mundial (Beaumont, 2010). Las abejas son insectos que por excelencia participan en esta tarea, por lo que representan un papel fundamental en la economía y ecología de diversos ecosistemas. Una gran parte de los alimentos que hoy en día se consumen y comercializan masivamente dependen directa o indirectamente de la polinización realizada por las abejas, en los Estados Unidos de América son responsables de originar casi 3 billones de dólares en frutas y vegetales producidas anualmente (Maglianesi, 2016). Sin embargo, la presencia de múltiples factores limitantes que pueden incidir sobre la productividad de la abeja, que es un insecto volador conocido por producir miel, perteneciente al orden Hymenoptera y a la superfamilia Apoidea clase insecta; se encuentran las parasitosis externas, lo que disminuye notable y drásticamente su rendimiento; destaca la Varroasis que es una enfermedad de las más temidas por los apicultores en todo el mundo, y se trata de una parasitosis externa y contagiosa causada por el acaro Varroa destructor (anteriormente conocido como Varroa jacobsoni), que afecta tanto a las abejas adultas así como a sus crías (SAGARPA, 2005). Se encuentra en todo el mundo salvo en Australia y la isla sur de Nueva Zelanda (Chihu et al., 1992). En esta parasitosis, el ectoparásito que vive de la hemolinfa de las abejas adultas, se reproduce en las larvas de la abeja; si la cría no muere, dará origen a adultos deformes. Los adultos que están infestados son débiles y tienen una vida reproductiva más corta que los sanos (De Jong y De Jong, 2

3 1983). Para el caso del parásito - hembra puede vivir sin alimento fuera de su hospedero hasta 9 días, y hasta 30 dentro de la cría operculada en un panal a temperatura ambiente. En condiciones normales viven en promedio de 90 a 100 días (SAGARPA, 2005). El impacto de Varroa depende del grado de infestación de las colmenas afectadas. Una infestación baja, causa daños ligeros, mientras que una infestación severa puede acabar por completo con las colmenas (Guzmán y Correa, 1999). La producción de miel en colonias infestadas por V. destructor es menor que la de colmenas sanas (Arechavaleta y Guzmán-Novoa, 2000).También se han observado efectos negativos de la infestación por Varroa, en el peso de las abejas al momento de emerger de la celda (De Jong et al., 1982). El presente trabajo conjunta información relacionada con V. destructor como patógeno a nivel mundial, por la importancia que tiene este sobre la producción apícola, con la finalidad de que los interesados tengan elementos para establecer estrategias para el control y prevención de los procesos originados por este parasito. Revisión de Literatura Aspecto de la infestación por Varroa. La infección se propaga por contacto directo de abeja adulta a abeja adulta y por el movimiento de las abejas infestadas y las crías infestadas. Este ácaro puede actuar también como vector del virus de la abeja melífera (OIE, 2004). La diseminación del parásito de acuerdo a Chen y col. (2004), ocurre de las siguientes formas: 1. En un mismo apiario: A través de los zánganos que tienen entrada libre en la colmena; abejas que entran equivocadamente a otra colmena con cría parasitada; mal manejo de las colmenas; intercambio de bastidores con cría parasitada; pillaje; y, por la proximidad de cada una de las colmenas; 2. De un apiario a otro: Por zánganos provenientes de colmenas infestadas; por abejas extraviadas; pillaje; por introducción de reinas no certificadas y enjambres silvestres; y, movilización de apiarios infestados a zonas no contaminadas; y 3. Entre regiones: Por movilización incontrolada de abejas reinas; material biológico infestado; material apícola y enjambres contaminados. V. destructor está estrechamente vinculado a la abeja de miel (Apis mellifera) y carece de una etapa de vida libre. Hay dos fases distintas en el ciclo de vida de las hembras de V. destructor: una fase forética en las abejas adultas (sobre las abejas) y una fase reproductiva dentro de las celdas con cría operculada de los zánganos y las abejas obreras (Rosenkranz et al. 2010) (Figura 1). 3

4 Figura 1. Ciclo de vida simplificado de Varroa. Fuente: Rosenkranz et al. (2010). La hembra fértil del ácaro inicia el ciclo biológico al entrar (una sola hembra o varias) en la celda. Una vez en el interior se aloja en el alimento de la larva y se mantiene inmóvil hasta que ésta lo consuma; este comportamiento puede ser una adaptación del ácaro para evitar la detección y eliminación por abejas limpiadoras (Rosenkranz et al., 2010). Luego succiona la hemolinfa de la pupa, en unas pocas horas comienza la oogenesis, seguida de la vitelogénesis (Garrido et al., 2000). La hembra pone su primer huevo, cuando esto sucede ya han transcurrido entre 60 a 70 h de su ingreso a la celda; debido al sistema de determinación del sexo haplodipóide, posteriormente se desarrolla un macho haploide, mientras que los huevos femeninos subsecuentes son fertilizados y depositados en intervalos de 30 h. El ácaro pone hasta siete huevos en intervalos de 1 a 2 días, que eclosionan en ninfas, pero sólo dos o tres llegan a la fase adulta (SAGARPA, 2011a). Fuente: SAGARPA (2011 a). Figura 2. Ciclo de vida de Varroa diferenciando el sexo del parásito. 4

5 La larva del ácaro se desarrolla dentro del huevo durante las primeras horas después de la ovoposición (Nannelli, 1985). Desde la eclosión del huevo hasta la muda adulta, los descendientes de los ácaros pasan a través de los estadios de huevo a larva, protoninfa, deutoninfa y adulto; el tiempo de desarrollo es de 5.8 y 6.6 días para los ácaros hembras y machos, respectivamente (SAGARPA, 2011a) (Figura 2). El ácaro madre crea un agujero en la cutícula de la pupa para que las ninfas se alimenten. Esta "zona de alimentación" se localiza generalmente en el quinto segmento de la pupa de abeja y cerca del denominado sitio de acumulación fecal (Donzé et al., 1996). Los ácaros Varroa se vuelven sexualmente maduros inmediatamente después de la última muda. La hembra adulta es de forma ovalada, mide 1.1 mm de largo por 1.6 mm de ancho, su color va de marrón claro a marrón oscuro y posee cuatro pares de patas. El macho adulto mide 0.7 mm de largo y ancho, de forma esférica, color grisamarillento y cuatro pares de patas. A diferencia de la hembra, el macho nunca emerge de la celda, cumple su ciclo de desarrollo en el interior de la misma (Ritter, 2001). Los machos alcanzan la madurez antes que las hembras, esperando a la primera hembra que muda a la edad adulta unas 20 h después; como la reproducción sólo puede ocurrir dentro de la celda de cría, los machos comienzan a reproducirse tan pronto como llega la hembra; el macho se aparea con la hembra hasta que la siguiente hembra madura (Donzé et al., 1996). Debido a los daños que ocasiona la Varroa y que a la fecha no es posible su erradicación debido a que el diagnóstico de esta parasitosis no es fácil de realizar, es importante que el apicultor mantenga sus colmenas con una infestación baja (pequeñas cantidades de ácaros), utilizando los diferentes tratamientos disponibles y eficaces, que afecten al mínimo su producción. Para que se pueda evaluar el grado de infestación se deben realizar distintas pruebas de detección de estos ácaros (SAGARPA, 2005). La contaminación de una colmena está dividida en tres etapas: a) Se caracteriza por la aparición de un número limitado de ácaros, sin efecto evidente en el desarrollo de la colonia de abejas, en esta etapa no es posible su detección ni afecta la producción. b) Se produce el aumento del número de ácaros y la disminución de la colonia. c) La contaminación es ya muy intensa. En cada abeja se notan de seis a ocho ácaros y las abejas abandonan la colmena (Carmenate y Botta, 2004). Es posible luchar con éxito contra la enfermedad solo durante las dos primeras etapas; por esta razón la obtención de un método de diagnóstico rápido sería fundamental para el control, y así limitar los daños causados por la propagación; se han realizado ensayos de diferentes métodos con los que se han recogido resultados satisfactorios que han ayudado para una detección más rápida y eficaz de este parásito. El diagnóstico se basa en signos clínicos y cambios morfológicos en la abeja, además de la identificación del parásito en las colmenas, se realiza tanto dentro de las colmenas como en el laboratorio (Carmenate y Botta, 2004) (Figura 3). 5

6 Fuente: Carmenate y Botta (2004). Figura 3. Esquema diagnóstico para la Varroasis. La lucha contra este parásito se dificulta por varias características biológicas propias del ácaro lo que hace difícil encontrar un tratamiento ideal, ya que se ha detectado que parásita al mismo tiempo a la cría y a las abejas adultas; su metamorfosis es de 2 a 2.5 veces más corta que la de las abejas; por lo que las nuevas generaciones dentro de las celdillas operculadas son mucho más abundantes en ácaros y sobre todo protegidas de los acaricidas empleados en el tratamiento de la enfermedad, y los ácaros desarrollan rápidamente resistencia a los fármacos que hasta ahora se han empleado (SAGARPA, 2005). Se han trabajado con alrededor de 150 remedios para tratar la enfermedad, pero ninguno ha sido 100% efectivo por el grado de resistencia que el parásito ha logrado obtener. Muchos productos químicos usados muestran efectos colaterales indeseables, tanto para el usuario como para las abejas, algunos son muy tóxicos, mientras que otros son cancerígenos y mutagénicos (Verde, 2001). Debido a que todas las sustancias empleadas actúan sobre los ácaros que se encuentran sobre el cuerpo de las abejas adultas, no tienen ningún efecto sobre los que se encuentran dentro de las celdillas de cría operculada, el tratamiento ideal es el que comprende el uso de un acaricida que extermine los parásitos de las abejas adultas, en combinación con la eliminación de la cría operculada (para romper el ciclo biológico del ácaro)(sagarpa, 2005). El proceso anterior de eliminación puede no ser tan eficiente, por eso debe elegirse correctamente la técnica o método a seguir. Dentro de estos el más recomendable es el del panal de zánganos, el cual se basa en el comportamiento de la Varroa, que para su reproducción prefiere las celdas de zánganos en un 90% y en un 10% a las obreras (Posenkranz et al., 2010). Para lo cual se utiliza un cuadro con cera estampada para celdas de zánganos o bien una guía de cera para que las abejas construyan el panal. En la época propicia para la producción de zánganos, se coloca el cuadro en la cámara de cría durante 17 días; transcurrido este tiempo, se retira y se procede ya sea a la eliminación de las larvas y 6

7 pupas desoperculando la cría y destruyéndolas con un lavado a presión, o bien a fundir los panales con todo y cría (Ball et al., 1981). Utilización de acaricidas. Ningún producto que se ha probado hasta ahora tienen un 100% de eficacia, sin embargo, varios de ellos rebasa el 95%. Es conveniente que en una zona enzoótica se alterne el uso de acaricidas año con año, para evitar la resistencia del parásito. Se han probado diversas sustancias de origen natural para el control de este ectoparásito, estas tienen la ventaja de no contaminar la miel ni ser dañinas a las personas; lamentablemente su eficacia varía dependiendo de su dosis, método de administración y características ambientales, por lo que el apicultor deberá evaluar los niveles de infestación de Varroa en sus colmenas para determinar el grado de éxito de su tratamiento cuando aplique este tipo de productos (SAGARPA, 2005). Es muy importante que el apicultor esté consciente del riesgo que para la salud humana puede implicar el uso de acaricidas, de manera que no aplique estos productos previamente al inicio de las floraciones ni durante estas, evitando la contaminación de los productos. Asimismo, es conveniente el establecimiento de una calendarización regional de tratamientos, procurando que se administren simultáneamente en el 100% de las colmenas para evitar reinfestaciones (Imdorf, et al., 1999). Probablemente al paso del tiempo surjan nuevas alternativas de control químico, ya sea con moléculas sintéticas o a partir de productos naturales, por lo que el apicultor debe informarse debidamente de la incorporación de éstos al mercado para mantener controlada la parasitosis (Wallner, 1999). Definitivamente el mejor control de la Varroasis solo se consigue con la participación de todos los productores realizando en forma integral las siguientes prácticas: medición de grados de infestación de Varroa; aplicación del control biológico; sustitución periódica de abejas reina; control de fuentes de reinfestación; tratamiento con productos químicos alternados con controles biológicos; y, eliminar o fusionar colmenas débiles (SAGARPA, 2011b). Con la diversidad de productos empleados y los riesgos potenciales de su uso, para el control de la Varroasis la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA), ha implementado mecanismos para la evaluación y registro de aquellos acaricidas que garanticen un buen control de la Varroasis, además de que sean inocuos a las abejas y al productor; entre los acaricidas más efectivos y con menor inconveniente de uso, se encuentran: Cimiazol, se presenta a una concentración del 17.5%. La dosificación recomendada es de 2 gramos del producto por colmena y se administran en jarabe de azúcar (Ritter, 2001; Medina y May, 2005). Tau-Fluvalinato, se presenta en tiras de PVC impregnadas con la sustancia activa. Para el tratamiento de las colmenas se colocan 2 tiras del producto por colmena, entre 3 y 4 de cada lado de la cámara de cría y se dejan por 6 a 8 semanas (Arechavaleta et al., 2007). Flumetrina, se colocan 4 tiras por colmena, repartidas en la cámara de cría y se dejan por espacio de 6 a 8 semanas (Arechavaleta et al., 2009). Ácido fórmico, esta sustancia es un producto natural, por lo tanto no contamina la miel, característica que lo coloca como el único acaricida autorizado para el control de la Varroa en la producción de miel orgánica. La presentación comercial es en bolsas de 80 mililitros de ácido fórmico al 65%, con un dispositivo que permite su liberación gradual y una óptima concentración en el interior de la colmena. Para el tratamiento de las colmenas se coloca una bolsa del producto en la cámara de cría y se deja por 4 días; 7

8 transcurrido este tiempo se sustituye por una nueva y así sucesivamente hasta completar 16 días (Ritter, 2001). Amitraz, para su aplicación se humedece con 0.5 mililitros del producto (por colmena), material absorbente (papel o tela) y se coloca en el ahumador encendido, cuando libera humo blanco, se aplican 5 bocanadas a la colmena. Para obtener buenos resultados se debe repetir este proceso 3 veces con intervalos de 5 a 7 días (SAGARPA, 2005); No obstante varios productos tienen cierto grado de efectividad para el control del ácaro, y son de fácil aplicación, no son compatibles con la apicultura orgánica (Wallner, 1999); por lo que todas las sustancias y productos químicos para tratar a las colmenas deben contar con el registro de la SAGARPA. Aspecto ambiental Los sistemas agroalimentarios han sido vulnerables, al tener una afectación negativa sin la capacidad de respuesta a tensiones, constituyendo un riesgo debido al potencial de afectación. Dentro de los factores que directamente se encuentran influenciados a este aspecto, se encuentra el de tipo económico, que tiene que ver con los costos (tanto productivos, como de adquisición); climáticos y ambientales, como las sequias; en los biológicos, se sitúa a las plagas y enfermedades; y aquellos de tipo político que propicia inestabilidad socio-cultural. El cambio climático que ha repercutido enormemente en el incremento de las temperaturas y se relaciona a las sequias que ocurren en vastas zonas a nivel mundial, estas pueden conducir a la degradación del suelo y por ende a una menor disponibilidad de agua y vegetales, lo cual consecuentemente propicia una menor productividad agroalimentaria, con escasez de alimentos, generando a la vez un incremento en el precio de éstos en un círculo viciosos y de afectación para los consumidores (FAO, 2013). A pesar de que la polinización es un proceso natural muy importante que puede realizarse por vectores como el agua o el viento (factores abiótico), la mayoría de las plantas con flores (angioespermas) debe realizarse por factores bióticos, es decir mediada por animales (Castellanos, 2003; Ramsey, 1998) los polinizadores bióticos han logrado aumentar significativamente los productos de los principales cultivos alimentarios, además de muchos medicamentos. Algunos insectos polinizadores son fundamentales para la producción de productos endémicos de la región de América tropical y de cultivos introducidos por la fauna de la región; cultivos como la papaya y el tomate son altamente dependientes de la polinización por animales (Maglianesi, 2016; Klein et al., 2006). La CONABIO (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad) ha resaltado la importancia de la polinización que es realizad por las abejas para la producción de frutos en plantas dioicas de papaya (Maglianesi, 2016). El 85% de las especies cultivadas de frutos y semillas en México son dependientes de los polinizadores; estos cultivos son económicamente más redituables que los cultivos no dependientes de los polinizadores (Ashworth et al., 2009). Los polinizadores juegan un rol muy importantes para abastecer a la población de alimentos con gran importancia nutricional y en términos económicos para aumentar los ingresos por hectárea de cultivo (Quesada, 2010). 8

9 Debido al cambio climático, varias especies polinizadoras están en deterioro lo que ha tenido importantes implicaciones para los ecosistemas naturales y agrícolas. La crisis de los polinizadores afecta los costos y a la producción mediante este proceso, lo que provoca desequilibrios alimentarios y problemas de salud en varios países (Maglianesi, 2016). Por lo que es una preocupación actual, ya que los gobiernos a nivel mundial, deben asegurar la provisión de alimento para la población en los próximos años. La población de las abejas también ha sufrido bajas debido al ácaro ectoparásito (Sammataro et al., 2000), que ha logrado desaparecer las colonias silvestres o asilvestradas de Apis melífera en Europa y Estados Unidos de América (Kraus, 1995). Varios factores son los que han afectado a las abejas melíferas como el ácaro Varroa destructor y el virus de la parálisis aguda de la abeja (ABPV) (Locke et al., 2012). A pesar de la importancia económica y ecológica de las abejas, en algunas regiones de Latinoamérica aún se conoce poco de su diversidad y relaciones ecológicas, por lo que es más complicada su conservación (Maglianesi, 2016). Sin embargo, es necesario implementar estrategias orientadas a aumentar la biodiversidad y abundancia de polinizadores, así como la creación de hábitats apropiados, además la siembra de plantas que les permitan el forrajeo cuando los cultivos no están en floración, esto permitirá el mantenimiento e incremento de la cosecha de cultivos (Maglianesi, 2016; Shepherd, 2003). Aspecto económico La apicultura como actividad económica ha representado y representa un papel fundamental dentro de las actividades pecuarias del país, gracias a la generación de empleos, constituye la tercera fuente captadora de divisas del subsector ganadero. Al igual que en otras actividades económicas, la presencia de factores limitantes para esta actividad, como la ectoparasitosis por Varroa destructor y la presencia de la abeja africana, entre otros, han propiciado una merma importante en este sector productivo (SAGARPA, 2005). La Varroasis ha causado la destrucción de numerosas colonias de abejas y la consiguiente reducción del número de apicultores, producción de miel y otros productos derivados de ésta en diferentes partes del mundo después de su introducción accidental como plaga (Garedew et al., 2003). La infestación que origina éste ácaro generalmente ocasiona la muerte de las colonias de abejas dentro de 2 a 4 años de iniciada la infestación; sin embargo, cuando una alta proporción de las abejas de una colonia están parasitadas, el colapso de la colonia puede ser previsible (Medina et al., 2011). En las abejas adultas, esta parasitosis provoca la disminución del tamaño y peso promedio corporal que puede alcanzar hasta un 29% (Monetti et al., 1991). También provoca malformaciones en las alas, las patas y en el abdomen (De Jong et al., 1982). Disminuye la longevidad de las abejas obreras y reinas, afectando su postura; los zánganos reducen y hasta pierden su capacidad reproductiva. Las pupas muertas pueden alcanzar diferentes grados de putrefacción convirtiendo a la colmena en un medio de cultivo apropiado para diferentes infecciones (De Jong et al., 1982). La presencia del parásito provoca en las abejas una actividad más intensa, ya que las 9

10 mismas tratan de desprenderse de los ácaros. En invierno, en caso de infecciones medias y fuertes, son incapaces de formar el bolo invernal y mueren (Bailey, 1984). El daño a la producción de miel posiblemente se deba a una reducción en el periodo de vida de las abejas, lo cual provoca una reducción en la población de la colonia y consecuentemente cada colonia contara con menos individuos para la colección de néctar y su transformación en miel. Se ha observado que las colonias infestadas por Varroa produjeron 45% menos miel que colonias no infestadas, lo que confirma el efecto negativo de esta parasitosis sobre la producción de miel en diferentes localidades y sobre diferentes genotipos de abejas, en México producen 52.8 g menos de miel como consecuencia a la parasitación lo que representa una fuerte pérdida económica para el apicultor (Medina et al., 2011). El control de la Varroasis implica el uso de acaricidas que representan un gasto adicional para el productor, sin mencionar que se ha visto que los ácaros muestran resistencia a los acaricidas comerciales, ésta situación ha provocado que las dosis usadas contra la Varroa no surtan efectos, por lo cual se han tenido que aumentar las dosis del ingrediente activo, lo cual ha provocado un incremento en la probabilidad de concentrar residuos químicos dañinos para la salud; la cera también puede presentar residuos de pesticidas y aún más que la miel, dado que la mayoría de los acaricidas utilizados son solubles en las grasas (Garedew et al., 2003). Por lo anterior, es imperante y necesario el fortalecimiento de la capacidad de los sistemas agroalimentarios para prevenir, mitigar o hacer frente a diferentes tipos de riesgos; para mantener y mejorar los sistemas productivos, así como de la mitigación del cambio climático a través de la agrociencia. Referencias Arechavaleta V.M., Guzmán-Novoa E. (2000). Producción de miel en colonias de abejas (Apis mellifera L.) tratadas y no tratadas con un acaricida contra Varroa jacobsoni Oudemans en el Valle de Bravo, Estado de México. Veterinaria México, 31: Arechavaleta M., Torres N.G.A., Robles R.C.A., Correa B.A. (2007). Identificación de poblaciones de Varroa destructor A. resistentes al uvalinato en colonias de abejas en el Estado de México. Memorias del 14 Congreso Internacional de Actualización Apícola. Mayo Boca del Río, Ver., México. Asociación Nacional de Médicos Veterinarios Especialistas en Abejas, A.C. pp Arechavaleta V., Robles A., Alcalá E.K. (2009). Niveles de resistencia del ácaro Varroa destructor al uvalinato y a la umetrina. Memorias de la XLV Reunión Nacional de Investigación Pecuaria. Saltillo, Coah., México. Octubre p Ashworth L., Quesada M., Casas A., Aguilar R., Oyama K. (2009). Pollinator-dependent food production in Mexico. Biological Conservation 142: Bailey L. (1984). Patología de las abejas. Acribia, Zaragoza, España. Carmenate H., Botta E. (2004). Varroasis: peligrosa enfermedad de la abeja melífera, diagnóstico y control. Fitosanidad Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. La Habana, Cuba 8(2). Carreck N., Williams I. (1998). The economic value of bees in the UK. Bee World 79:

11 Castellanos M.C., Wilson P., Thomson J.D. (2003). Pollen transfer by humming birds and bumblebees, and the divergence of pollination modes in Penstemon. Evolution, 57: Chen Y., Pettis J.S., Evans J.D., Kramer M., Feldlaufer M.F., (2004). Transmission of Kashmir bee virus by the ectoparasitic mite Varroa destruc- tor. Apidologie. 35: Chihu A., Rojas A., Ridríguez D. (1992). Presencia en Veracruz, México, del ácaro Varroa jacobsoni, causante de la varroasis de la abeja melifera (Apis mellifera L.). Técnica Pecuaria en México, 30: De Jong D., De Jong P.H., Gonçalves L.S. (1982a). Weight loss and other damage to developing worker honeybees from infestation with Varroa jacobsoni. J. of Apic Res., 21: De Jong D., Andrea D., Gonçalves L. (1982b). A comparative analysis of shaking solution for the detection of Varroa jacobsoni on adult honey bees. Apidologie, 13(3): De Jong D., De Jong P.H. (1983). Longevity of africanized honey bees (Hymenoptera:Apidae) infested by Varroa jacobsoni (Parasitiformes:Varroidae). J. of Econom Entomol., 76: Donzé G., Herrmann M., Bachofen B., Guerin P.M. (1996). Effect of mating frequency and brood cell infestation rate on the reproductive success of the honeybee parasite Varroa jacobsoni. Ecol. Entomol., 21: FAO. (Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura) (2013). Climate-smart agricultura. Sourcebook. html (consultado: 11 mayo 2017). Garedew A., Schmolz., Lamprecht I. (2002). Microcalorimetric and respirometric investigation of the effect of temperatura on the antivarroa action of the natural bee product- propolis. Thermochimica Acta, 399: Guzmán N.E., Correa A.B. (1999). Selección de abejas melíferas, resistentes al ácaro Varroa Jacobsoni Oudeman. Veterinaria México, 27: Imdorf A., Bogdanov S., Ibañez OR., Calderone WN. (1999). Use of essential oils for the control of Varroa jacobsoni Oud. in honey bee colonies. Apidologie. 30: Kraus B., Page R. (1995). Effect of Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae) on feral Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) in California. Environ. Entomol. 24: Klein A.M, Vaissi`ere B.E., Cane J.H., Steffan-Dewenter I., Cunningham S.A. (2006). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. The Proceedings of the Royal Society of London. Series B: 274: Locke B., Forsgren E., Fries I. de Miranda J.R. (2012). Acaricide treatment affects viral dynamics in Varroa destructor-infested honey bee colonies via both host physiology and mite control. Appl. Environ. Microbiol., 45: Maglianesi S. (2016). Efectos del cambio climático sobre la polinización y la producción agrícola en América tropical. J. of Trop. Enginn., 23: Medina C., Guzmán E., Aréchiga C., Aguilera J., Gutierrez F. (2011). Efecto del nivel de infestación de Varroa destructor sobre la producción de miel de colonias Apis mellifera en el altiplano semiárido de México. Rev. Mex. Cienc. Pec., 2: Monetti L.J., Marcangeli E.M. (1991). Pérdida de peso en la abeja Apis mellifera, raza criolla, producida por el ectoparásito Varroa jacobsoni. Ecología Austral 1: OIE (Organización Mundial de Sanidad Animal)(2004). Enfermedades de las abejas. 11

12 Quesada M. (2010). Informe del proyecto Evaluación de los impactos del cambio climático en polinizadores y sus consecuencias potenciales en el sector agrícola en México. Ramsey M.W. (1998). Differences in pollinator effectiveness of birds and insects visiting Banksia menziesii (Proteaceae). Oecologia. 76: Ritter W. (2001). Enfermedades de las abejas. Acribia, Zaragoza, España. Rosenkranz P., Aumeier P., Ziegelmann B. (2010). Biology and control of Varroa destructor. J. Inverteb. Pathol., 103: Sammataro D., Gerson U., Needham G. (2000). Parasitic mites of honey bees: life history, implications, and impact. Annu. Rev. Entomol., 45: Santillán G.M.T., Ball B.V. (2007). Transmisión del virus de la parálisis lenta y del virus de las alas deformes por el ácaro Varroa destructor. Memorias del Primer Congreso Apícola del Estado de México. 3-4 de agosto, Ixtapan de la Sal, Estado de México, Gobierno del Estado de México. SAGARPA. (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación) (2005): Manual de patología apícola, coordinación general de ganadería, México, SAGARPA. (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación) (2011a). Situación actual y perspectiva de la Apicultura en México Publicaciones/Lists/Estudios%20de%20situacin%20actual%20y%20perspectiva/Attac hments/26/sppa00.pdf. (consultado: 27 de abril 2017). SAGARPA. (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación) (2011b). Prevención de varroasis y suplementación. Manual de capacitación. Unidad Técnica Especializada Pecuaria. (consultado: 7 mayo 2017). Shepherd M., Buchmann S., Vaughan M., Hoffman S. (2003). Pollinator Conservation Handbook: A guide to understanding, protecting, and providing habitat for native pollinator insects. Portland: The Xerces Society. Verde J.M. (2001). Varroasis. Medidas de lucha y control. El uso del panal trampa. Memorias del XV Seminario Americano de Apicultura. Tepic, Nay., México de agosto. Unión Nacional de Apicultores. Wallner K. (1999). Varroacides and their residues in bee products. Apidologie. 30: REDVET: 2017, Vol. 18 Nº 9 Este artículo Ref _REDVET (090917_varrosis) está disponible en concretamente en REDVET Revista Electrónica de Veterinaria está editada por Veterinaria Organización. Se autoriza la difusión y reenvío siempre que enlace con Veterinaria.org y con REDVET