Resumen Introducción Regulación de la actividad reproductiva por el fotoperiodo

Transcripción

1 INTERACCIONES AMBIENTALES SOBRE LA REPRODUCCIÓN EN OVINO FORCADA MIRANDA, Fernando; ABECIA MARTÍNEZ, Alfonso; CASAO GASCÓN, Adriana; VÁZQUEZ, Isabel Universidad de Zaragoza, c/ Miguel Servet Zaragoza (España) Resumen Hoy día se conocen con bastante precisión los mecanismos por los que el fotoperiodo regula la estacionalidad reproductiva en ganado ovino, en los que la creación de estados refractarios al fotoperiodo prevalente tiene una indudable importancia. No obstante, existen multitud de factores que modulan la percepción del fotoperiodo por el animal y por tanto su papel en la regulación de la actividad reproductiva. Podemos hablar tanto de factores endógenos (latitud-raza, edad, sexo) como ajenos al propio animal, entre los que destacan la nutrición y los tratamientos con melatonina exógena. El conocimiento de tales interacciones resulta de gran importancia en el conocimiento de la fisiología reproductiva del ganado ovino. Introducción Una de las características más destacadas de la reproducción en el ganado ovino es su estacionalidad, herencia de las características de las poblaciones naturales que las que deriva y marcada por la necesidad de tener los partos en primavera momento de mayores recursos y por tanto más favorable para la supervivencia de madres y de crías. Dado que la gestación de la oveja dura unos 5 meses, su periodo de actividad sexual tiene lugar coincidiendo con días decrecientes, en otoño e invierno, manifestando una estación de anestro durante la primavera y parte del verano. La estacionalidad reproductiva en ganado ovino está regulada por el fotoperiodo, aunque el modo por el que la variación estacional de la duración del día determina la aparición y duración del anestro o de la estación reproductiva, varía en función de diversos factores. Del mismo modo, la influencia de los factores nutricionales o sociales sobre la reproducción ovina presenta una fuerte interacción con el fotoperiodo prevalente. Regulación de la actividad reproductiva por el fotoperiodo Se puede considerar que los días largos (DL) inhiben la actividad sexual en ganado ovino, mientras que los días cortos (DC) tienen el efecto contrario. No obstante, este efecto no es permanente, cuando ambos persisten durante mucho tiempo los animales se hacen refractarios a ellos, de manera que tanto la refractariedad a DL como a DC parecen ser el primer paso de la expresión de un ritmo endógeno circanual de reproducción. Dicho ritmo se manifiesta

2 cuando se somete a las ovejas a un fotoperiodo constante durante largos periodos de tiempo. Éstas manifiestan una alternancia de periodos de actividad y reposo sexual, si bien dichos periodos son muy variables entre animales y además no están sincronizados con la actividad reproductiva natural (Karsch et al., 1989). Este comportamiento se produce igualmente en razas de reducida estacionalidad originarias de zonas subtropicales como la barbados Barriga Negra (Hernández, 2007). De esta manera, el papel del fotoperiodo natural consiste en sincronizar dicho ritmo endógeno con un periodo anual. Asi, Malpaux et al. (1989) y Wayne et al. (1990) han conseguido determinar con cierta precisión el papel de cada una de las fracciones fotoperiódicas del fotoperiodo anual tienen sobre la regulación del ritmo endógeno y por tanto sobre la alternancia natural de periodos de actividad y de reposo sexual. En la Figura 1 se ilustra el hecho de que los días largos y crecientes que reciben las ovejas durante la primavera e inicio del verano tienen un doble papel. Por una parte, impidiendo que la actividad reproductiva se inicie con antelación al solsticio de verano, mientras que por otra dicha información fotoperiódica permite sincronizar el inicio de la actividad reproductiva tras el solsticio de verano como consecuencia de la aparición de un estado refractario a los días largos que las ovejas han percibido durante los meses precedentes. Curiosamente, la misión de los días decrecientes pero largos que tienen lugar desde el solsticio de verano al equinoccio de otoño no es iniciar la estación reproductiva, sino conseguir que ésta tenga una duración normal, demostrando que la distinta función que ejercen las distintas fracciones fotoperiódicas de año natural. Finalmente, los días cortos que van del equinoccio de otoño al solsticio de invierno tienen como objetivo romper la fotorrefractariedad a los días largos y conseguir que la oveja responda al efecto inhibidor de los mismos en la primavera siguiente. La retina recibe la información fotoperiódica, que a su vez y mediante vías multisinápticas llega a la glándula pineal, donde tiene lugar la síntesis y secreción de melatonina durante la noche. La melatonina, de quien se han identificado receptores hipotalámicos y en otros lugares del organismo, es el traductor hormonal de la información fotoperiódica que recibe el animal, de manera que en algunos países se comercializan implantes de melatonina para ser aplicados a los ovinos (machos y hembras) en el periodo de anestro y poder mejorar así sus rendimientos reproductivos. No obstante e incluso dentro de una misma especie como la ovina, existen multitud de factores que modulan la percepción del fotoperiodo y por tanto su papel en la regulación de la actividad reproductiva. Podemos decir por tanto que hay interacciones entre el fotoperiodo y aspectos relativos al propio animal y entre aquél y otros factores de manejo.

3 Figura 1. Modelo para describir la regulación de la estacionalidad reproductiva en la oveja. Acción del fotoperiodo para sincronizar, inhibir o mantener la actividad reproductiva a lo largo del año. Adaptado de Malpaux et al. (1989). Interacciones entre la estacionalidad y factores endógenos. Raza-latitud. La latitud en un importante factor que modifica la regulación de la actividad reproductiva por el fotoperiodo. Es bien conocido que las razas que se desenvuelven en latitudes elevadas tienen un anestro más largo y además más profundo. En estos animales, las grandes diferencias de la duración del día entre el verano y el invierno hacen que el fotoperiodo tenga un fuerte protagonismo en la regulación de la estacionalidad, mientras que los factores de manejo (nutrición) o las relaciones sociales (presencia de machos) apenas modifican la misma; al contrario sucede en las razas ubicadas en latitudes medias o bajas. En general, el inicio y el final de la estación reproductiva así como la duración de la misma, son caracteres heredables, con lo que pueden ser utilizados para selección genética, aunque el componente ambiental es también importante, y la estacionalidad de una raza puede modificarse cuando los animales cambian de latitud. Así, hay distintos ejemplos en los que razas diferentes manifiestan distinta estacionalidad reproductiva cuando se desenvuelven en una misma latitud, tal y como refieren Poulton y Robinson (1987) en una latitud media y Arroyo et al. (2007) en una latitud baja. Parece que las razas de superior estacionalidad sexual, habitualmente explotadas en latitudes elevadas, la mantienen cuando son trasladadas a latitudes inferiores (Figura 2); sin embargo, en las razas poco estacionales, como las explotadas

4 en áreas subtropicales, parece existir una mayor variabilidad individual, y podemos encontrarnos con 3 tipos de animales, de acuerdo con Arroyo et al. (2007) y Porras (1999) para ovejas Pelibuey: - Aquéllos con un umbral bajo de sensibilidad a los cambios, incluso leves, del fotoperiodo, con lo que manifiestan un periodo de anestro regular año tras año. A este grupo pertenecen en torno a un 40% de los animales. - Aquéllos (el 60%) que manifiestan un umbral de sensibilidad superior, con lo que no son sensibles a los cambios de fotoperiodo que tienen lugar a 20º de latitud y mantienen ciclicidad continua año tras año. - Todavía hay un tercer tipo de ovejas que tienen un umbral extremadamente alto y que son insensibles a los cambios fotoperiódicos, de manera que se muestran cíclicas a lo largo del año incluso bajo la influencia de fotoperiodos de latitudes elevadas, superiores a 56º. Este comportamiento podría implicar a prácticamente el 20% de la población de la citada raza. Figura 2. Actividad ovulatoria anual en ovejas Pelibuey (barras grises) y Suffolk (barras negras) bajo condiciones ambientales de una latitud de 19ºN, con una nutrición controlada y en ausencia de machos. En el eje de la izquierda se representa el fotoperiodo (h) y en el de la derecha la temperatura (ºC). Adaptado de Arroyo et al. (2007). Edad. La edad sería otro factor a considerar. Si bien el ritmo endógeno de secreción de melatonina parece establecerse ya a la cuarta semana de vida de

5 las corderas, lo cierto es que sus requerimientos fotoperiódicos no coinciden con los de ovejas adultas. Así, y además de una exposición previa a días largos en ambos casos para romper la fotorrefractariedad a DC, las corderas necesitan luego experimentar días cortos para iniciar su actividad reproductiva (Ebling y Foster, 1988), lo que no sucede con las adultas. Además, es bien conocida la fuerte regulación fotoperiódica del inicio de la pubertad, incluso en razas poco estacionales, que determina que para que se inicie la pubertad las corderas deben alcanzar el peso necesario en la estación reproductiva, mostrando la ineficacia de una sobrealimentación para conseguir el inicio de la actividad reproductiva de las corderas en periodo de anestro (Forcada et al., 1991). Sexo. Moruecos y ovejas no responden de la misma manera a las variaciones estacionales del fotoperiodo. En los primeros, la actividad espermatogénica y el comportamiento sexual no se detienen en el periodo de anestro al contrario de los que sucede con la mayoría de las ovejas, si bien ambos parámetros varían notablemente con la estación, y tanto la libido como la producción y calidad del semen se resienten notablemente durante el anestro. En conjunto pues, la sensibilidad de los carneros al fotoperiodo es diferente de la de las ovejas, de manera que ante un fotoperiodo favorable su actividad reproductiva se estimula en torno a 1,5 meses antes que en las ovejas al objeto de asegurar la máxima fertilidad de éstas cuando salgan en celo Interacciones entre la estacionalidad y otros factores Nutrición. La nutrición es uno de los factores que más influye sobre la estacionalidad reproductiva, en particular en razas explotadas en latitudes bajas. De hecho y por ejemplo, los periodos anovulatorios de las razas ovinas explotadas en zonas tropicales o subtropicales, se asocian con periodos de carencias nutricionales. No obstante, hoy día se sabe que los efectos de la nutrición sobre los parámetros reproductivos varían con la estación. La mayor interacción nutrición-estación tiene lugar en el inicio de la pubertad, demostrando la fuerte regulación fotoperiódica de la misma. Distintos autores han mostrado que una sobrealimentación en periodo de anestro no adelanta el inicio de la pubertad, de manera que ésta tendrá lugar cuando la cordera experimente de nuevo días decrecientes; no obstante, un superior peso vivo en el momento de inicio de la pubertad irá acompañado de una mayor tasa ovulatoria en los primeros ciclos (Forcada et al., 1991). Aunque en general parece claro que la nutrición influye en menor medida sobre la actividad sexual que sobre la tasa de ovulación, en razas de reducida estacionalidad reproductiva se ha demostrado que una buena nutrición o un adecuado nivel de reservas pueden reducir la duración del

6 anestro gracias a un retraso de inicio del mismo. En este sentido, Forcada et al., 1992 estudiaron la actividad sexual y la tasa de ovulación a lo largo del año en ovejas con dos niveles de condición corporal constante igual o superior a 2,75 (media de 2,9) e igual o inferior a 2,5 (media de 2,3) (Figura 3). La diferencia de peso entre ambos grupos era de 6 kg, realmente no muy elevada aunque suficiente como para reducir a la mitad la duración del anestro estacionario en el grupo de superior condición corporal (64 vs 113 días; P<0,01). En la Figura 3 se observa que la menor estacionalidad sexual del grupo con un mayor nivel de reservas se produce como consecuencia de un retraso en el inicio del anestro, momento en que sus diferencias de ciclicidad con el grupo de menor condición corporal se hacen manifiestas; sin embargo, la nutrición no modifica el inicio de la nueva estación sexual, donde parece que el papel sincronizador de los días largos de primavera y verano resulta determinante. Figura 3. Evolución de la ciclicidad (eje de la izquierda) y de la tasa de ovulación (eje de la derecha) a lo largo del año en dos grupos de ovejas Rasa Aragonesa con una condición corporal constante =<2,5 (barras blancas y respectivamente) y =>2,75 (barras rellenas y respectivamente). Ver texto para detalles. Adaptado de Forcada et al. (1992) NOV 30 SEP 1

7 Por lo que a la tasa de ovulación respecta, en la Figura 3 se observa con claridad que se trata de un parámetro que tiene una reactivación progresiva tras el periodo de anestro, y que dicha reactivación parece producirse de manera adecuada en el grupo de superior condición corporal, mientras que el de menor condición muestra dificultades claras a la hora de alcanzar su máximo potencial ovulatorio tras un periodo de inactividad ovárica. Por otra parte, no se ha detectado ningún efecto del nivel de reservas sobre la tasa de ovulación a lo largo del periodo de actividad reproductiva previo al inicio del anestro. Así pues y aunque diferentes autores han demostrado el efecto positivo, incluso a muy corto plazo, de la nutrición sobre la tasa de ovulación (Scaramuzzi et al., 2006), parece claro que dicho efecto es particularmente evidente cuando los tratamientos nutricionales tienen lugar en los periodos de transición entre el anestro (estacionario o de lactación) y la estación reproductiva, sobre todo en genotipos con una reducida estacionalidad reproductiva. Los tratamientos con melatonina han demostrado su eficacia en periodo de anestro tanto en razas de elevada estacionalidad sexual como en genotipos mediterráneos, aunque la intensidad de sus beneficios en el ámbito reproductivo presenta una cierta variabilidad en función de la incidencia de otros factores de producción. En particular, la interacción tratamiento con melatonina x nivel nutricional sobre la tasa de ovulación ha resultado muy reveladora, de manera que distintos autores han señalado que el aumento de este parámetro consecutivo a la aplicación de la hormona pineal en anestro parece ser más intenso si se asocia a planos de alimentación reducidos que en animales que reciben una dieta generosa. Así, en la Figura 4 se ilustra la reactivación de la tasa de ovulación tras el destete (5-7 primeros ciclos) en ovejas Salz (50% Romanov y 50% Rasa Aragonesa) paridas durante el anestro, implantadas o no con melatonina al mes del parto y alimentadas con planos diferentes de alimentación (1,3 y 1,8 veces las necesidades de mantenimiento) tras el destete (Forcada et al., 1995). Además del efecto positivo de la melatonina sobre la tasa de ovulación, se detecta una interacción nutrición x melatonina sobre dicho parámetro en algunos ciclos, siendo significativa en el segundo de ellos y demostrando por tanto el efecto positivo de la hormona pineal en particular sobre el grupo que recibió un inferior plano de alimentación. Por tanto, el tratamiento comercial con melatonina en ovejas en anestro parece ser especialmente beneficioso para la reactivación de la tasa de ovulación en aquellos casos en los que no se haya podido conseguir proporcionar una adecuada nutrición a las ovejas en los momentos previos a la cubrición. Profundizando un poco más en las interacciones comentadas, en los últimos años nuestro grupo de investigación ha demostrado que, al contrario de lo que sucede en la estación reproductiva, el anestro se asocia con una reducción de la competencia de los oocitos, de la tasa de fecundación de los

8 mismos y de la viabilidad embrionaria, deficiencias que son superadas por el tratamiento con melatonina en particular en ovejas subnutridas. Sin embargo, el tratamiento con la hormona pineal podría tener un efecto perjudicial sobre los citados parámetros en la estación reproductiva (Figura 5; Vázquez et al., 2009) como consecuencia de una sobreexposición a la misma que haya reducido la expresión de sus receptores. Por el contrario, la mejora de la viabilidad embrionaria inducida por el tratamiento con melatonina en el periodo de anestro parece ser un efecto consistente que ilustra una vez más las interacciones ambientales que se están desarrollando en la presente revisión. Figura 4. Reactivación de la tasa de ovulación tras el destete en ovejas Salz paridas en marzo, alimentadas tras el destete con un nivel alto (A-; 1,8x) o bajo (B-; 1,3x) e implantadas (-M) o no (-C) con melatonina al mes del parto Celo 2: efecto melatonina (P<0,05). Celo 2: interac nutric x M (P<0,01). Celos 1,4,5: interacción nutric x M (P<0,1). (Forcada et al., 1995) BM AM AC BC 2,5 2,0 1,5 1, Número de celo Dicho efecto puede ser explicado tanto por la influencia positiva de la hormona pineal a nivel hipotalámico (Malpaux et al., 1997) como por su efecto luteotrófico, demostrado tanto in vivo como in vitro (Durotoye et al., 1997; Abecia et al., 2002).

9 Figura 5. Número de embriones viables (de 5 días) por cuerpo lúteo en la estación reproductiva (izquierda de la figura) y en el periodo de anestro (derecha de la figura) en ovejas Rasa Aragonesa alimentadas con dietas para cubrir 1,5 (C) y 0,5 (L) las necesidades de mantenimiento y tratadas (MEL) o o con melatonina 62 días antes de la recuperación de embriones. Adaptado de Vázquez et al., 2009). 0,9 a Nº de embriones viables/cl 0,75 0,6 0,45 0,3 0,15 a a b 0 C C+MEL L L+MEL C C+MEL L L+MEL Relaciones sociales. En ganado ovino, la presencia de moruecos en el rebaño es capaz de modificar la estacionalidad reproductiva de las ovejas. En algunos países no es infrecuente que los machos permanezcan con el rebaño durante todo el año, lo que supone que los partos tienen lugar de manera continua (sobre todo en razas poco estacionales) y sin control. No obstante, está bien documentado el hecho de que la presencia permanente de machos reduce notablemente la duración del anestro incluso en lugares de elevada estacionalidad reproductiva como Irlanda, donde O Callaghan et al. (1994) demostraron que la presencia de machos retrasaba casi un mes el inicio del anestro y además adelantaba otro mes el inicio de la nueva estación reproductiva. Por otra parte, es bien conocido el efecto que la introducción brusca de moruecos tiene sobre la reactivación de la actividad reproductiva de ovejas en anestro, efecto conocido como efecto macho. Los estímulos tanto visuales como olfativos que tal contacto desencadena después de un periodo de aislamiento de ambos sexos tienen unos efectos claros sobre las ovejas anoéstricas que han sido bien descritos en la bibliografía por diferentes autores. Menos conocida es la incidencia del efecto macho sobre la tasa de ovulación, en el sentido de determinar cómo la modifica tanto en ovejas anestricas como cíclicas en el momento de introducción de los moruecos. Resultados de nuestro grupo (Tabla 1; Zúñiga et al., 2002) en ovejas tratadas o

10 no con melatonina un mes y medio antes de la aplicación del efecto macho han desvelado un efecto significativo de la hormona pineal sobre la tasa de ovulación, aunque la interacción melatonina x ciclicidad muestra que la primera fue más efectiva a la hora de mejorar la tasa de ovulación en las ovejas cíclicas, mientras que la mejora de dicho parámetro en las que estaban en anestro en el momento de introducción de los machos se debe esencialmente al propio efecto macho, efecto ya descrito previamente por Martin et al. (1986). Así pues y gracias a las interacciones mencionadas, se puede afirmar que la combinación efecto macho con el tratamiento con melatonina parece adecuada para la cubrición de razas de reducida estacionalidad reproductiva en primavera, donde suele haber un cierto porcentaje de ovejas cíclicas. Tabla 1. Tasa de ovulación en los 3 primeros ciclos tras la introducción de los machos (17 mayo) en ovejas Rasa Aragonesa implantadas (M-) o no (C-) con melatonina (12 abril) y cíclicas (-Ci) o no (-A) en el momento de introducción de los moruecos. Efecto M: P<0,05 en los 3 ciclos. Interacción M x Ci: P<0,05 en el ciclo 1. Adaptada de Zúñiga et al. (2002). MCi MA CCi CA Conclusiones La regulación que el fotoperiodo ejerce sobre la estacionalidad reproductiva en ganado ovino es modulada por diversos factores tanto endógenos como en el ámbito de la propia explotación comercial. El conocimiento de sus diferentes efectos durante la estación reproductiva y durante el anestro puede ser de gran utilidad en la mejora de los rendimientos reproductivos, en particular en razas de reducida estacionalidad sexual ubicadas en latitudes medias y bajas. Literatura citada Abecia, J.A., F. Forcada, and O. Zuñiga The effect of melatonin on the secretion of progesterone in sheep and on the development of ovine embryos in vitro. Vet. Res. Commun. 26:

11 Arroyo, L.J., J. Gallegos-Sánchez, A. Villa-Godoy, J.M. Berruecos, G. Perera, J. Valencia Reproductive activity of Pelibuey and Suffolk ewes at 19º north latitude. Ani. Reprod. Sci. 102: Durotoye, L.A., G.E. Webley, and R.G. Rodway Simulation of the production of progesterone by the corpus luteum of the ewe by the perfusion of melatonin in vivo and by treatment of granulose cells with melatonin in vitro. Res. Vet. Csi. 62: Ebling, FJP, and D.L. Foster Photoperiod requirements for puberty differ from those of the onset of the adult breeding season in female sheep. J. Reprod. Fertil. 84: Forcada, F., J.A. Abecia, and L. Zarazaga A note of attainment of puberty of September-born early maturing ewe lambs in relation to level of nutrition. Anim. Prod. 53: Forcada, F., J.A. Abecia, and I. Sierra Seasonal changes in oestrous activity and ovulation rate in Rasa Aragonesa ewes maintained at two different body condition levels. Small Rumni. Res. 8: Forcada, F., L. Zarazaga, and J.A. Abecia Effect of exogenous melatonin and plane of nutrition after weaning on oestrous activity, endocrine status and ovulation rate in Salz ewes lambing in the seasonal anestrus. Theriogenology 43: Hernández, X Polymorphisme du gene du récepteur à la mélatonine MT1 et fonctions saisonnières chez les ovins. Doctoral These. Université François Rabelais, Tours. France. Karsch, F.J., J.E. Robinson, C.J.I. Woodfill, and M.B. Brown Circannual cycles of luteinizing hormone and prolactn secretion in ewes during a prolonged exposure to a fixed photoperiod: Evidence for an endogenous reproductive rhythm. Biol. Reprod. 41: Malpaux, B., J.E. Robinson, N.L. Wayne, and F.J. Karsch Regulation of the onset of the breeding season of the ewe: importance of long days and of an endogenous reproductive rhythm. J. Endocrinol. 122: Malpaux, B., C. Viguie, D.C. Skinner, J.C. Thiéry, and Chemineau, P Control of the circannual rhythm of reproduction by melatonin in the ewe. Brain Res. Bull. 44: Martin, G.B., C.M. Oldham, Y. Cognie, and D.T. Pearce The physiological responses of anovulatory ewes to the introduction of rams (a review). Livest. Prod. Sci. 15: O Callaghan, D., A. Donovan, S.J. Suntherland, M.P. Boland and J.F. Roche Effect of the presence of male and female flockmates on reproductive activity in ewes. J. Reprod. Fertil. 100:

12 Porras, A.A.I Efectos del fotoperiodo artificial sobre la actividad reproductiva de la oveja Pelibuey. Tesis de Doctorado en Ciencias Veterinarias. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Nacional Autónoma de México. México. Poulton, A.L. and T.J. Robinson The response of rams and ewes of three breeds to artificial photoperiod. J. Reprod. Fertil. 79: Wayne, N.L., B. Malpaux, and F.J. Karsch Photoperiodic requirements for timing the onset and duration of the breeding season of the ewe: Synchronization of an endogenous rhythm of reproduction. J. Com. Physiol. A 166: Vázquez, M.I., F. Forcada, A. Casao, C. Sosa, I. Palacín, and J.A. Abecia Effect of melatonin and undernutrition on viability of ovine embryos during anestrus and the breeding season. Anim. Reprod. Sci. In press. Zúñiga, O., F. Forcada, and J.A. Abecia The effect of melatonin implants on the response to the male effect and on the subsequent cyclicity of Rasa Aragonesa ewes implanted in April. Anim. Reprod. Sci. 72: