DIVERSIDAD TAXONÓMICA Y FUNCIONAL DE AVES ASOCIADAS A DIFERENTES TIPOS DE VEGETACIÓN

Transcripción

1 DIVERSIDAD TAXONÓMICA Y FUNCIONAL DE AVES ASOCIADAS A DIFERENTES TIPOS DE VEGETACIÓN Tesis presentada para optar por el título: Magíster en Conservación y uso de la Biodiversidad Presentado por: Claudia Bibiana Moreno Mojica Directora: PhD. María Ángela Echeverry Galvis Co-Director: PhD. Nicolás Urbina Cardona Facultad de Estudios Ambientales y Rurales Pontificia Universidad Javeriana Bogotá, Colombia

2 CONTENIDO RESUMEN... 3 ABSTRACT... 4 INTRODUCCIÓN... 5 Objetivos... 6 ARTÍCULO 1: ANÁLISIS DE LA VEGETACIÓN EN UN MOSAICO DE TIPOS DE VEGETACIÓN 7 Resumen:... 7 Abstract... 8 Introducción... 9 Materiales y Métodos Resultados Discusión Conclusiones Agradecimientos Referencias Bibliográficas ARTÍCULO 2: ANÁLISIS DE LA COMPOSICIÓN Y LA ESTRUCTURA DE ENSAMBLAJES DE AVES EN UN PAISAJE MIXTO ALTO ANDINO Resúmen Abstract Introducción Materiales y métodos Resultados Discusión Agradecimientos Referencias ANEXOS ARTÍCULO 3: DIVERSIDAD DE RASGOS FUNCIONALES DE AVES ASOCIADAS A DIFERENTES TIPOS DE VEGETACIÓN EN SANTANDER RESUMEN ABSTRACT INTRODUCCIÓN MÉTODOS RESULTADOS DISCUSIÓN AGRADECIMIENTOS REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ANEXOS CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES LITERATURA CITADA ANEXOS

3 RESUMEN La pérdida de biodiversidad y sus implicaciones constituye un tema preocupante que se ha venido abordando desde varias disciplinas siempre buscando entender los procesos de funcionamiento de los ecosistemas para poder tomar decisiones en el manejo para usar la biodiversidad y conservación de las especies y sus hábitats. Este trabajo evaluó la diversidad tanto taxonómica como funcional de los ensamblajes de aves en diferentes tipos de vegetación. El estudio se llevó a cabo en una zona Alto-andina intervenida con remanentes de vegetación natural. Se identificaron un relicto de bosque, pastos y cultivos transitorios de ajo, maíz, avena y habas como los tipos de vegetación, en los cuales se realizaron muestreos tanto de plantas como de aves, el análisis de los datos permitió describir la composición y estructura de la vegetación y de los ensamblajes de las aves por cada sitio muestreado. También se identificó la diversidad funcional de las aves a partir de rasgos seleccionados, algunos fueron medidas morfológicas y otros fueron información ecológica cualitativa. Se encontró que la estructura y composición de la vegetación y de los ensamblajes de aves presentaron el mismo patrón en cuanto a que los sitios tienen diferencias marcadas entre sí, siendo los pastos los que tienen mayor número de especies seguidos del relicto de bosque y finalmente los cultivos, sin embargo dada la naturaleza del relicto la dominancia del roble (Q. humboldtii) es evidente, en todos los cultivos el roble también dominó pero se identificó simplificación estructural por ausencia de estratos. La distribución de las abundancias de las aves no mostró diferencias marcadas en la tendencia identificada en cada tipo de vegetación (pequeño grupo de especies dominantes y las demás comunes y raras), sin embargo la tendencia revela menor dominancia en bosques seguida de pastos y luego cultivos. Cerca del 76% de la distribución de las aves está explicado por la altura, la riqueza y la diversidad de la vegetación. Se encontró el doble de grupos funcionales aves en el relicto de bosque y cultivos con respecto a los pastos, sin embargo, los índices de riqueza y uniformidad funcional no muestran diferencias entre los ensamblajes de aves. La divergencia y especialización funcional evidencian ciertas diferencias entre el espacio funcional de las aves de cada sitio. Los resultados revelan que la transformación de la vegetación natural no ha llegado a demostrar el patrón tradicional de pérdida y simplificación de la biodiversidad y de la diversidad funcional, por el contrario los resultados sugieren que los manejos que se le han dado a la vegetación en la zona dan como resultado un paisaje mixto cuya complejidad estructural mantiene y complementa la diversidad tanto taxonómica como funcional de las aves o quizá estos dos atributos se han simplificado hasta un punto donde se mantiene todo aquello que resistió el cambio.

4 ABSTRACT The loss of biodiversity and its implications is a matter of concern that has been approached from various disciplines, always seeking to understand the functioning processes of the ecosystem in order to make decisions on the management and conservation of the species and their habitats. This study sought to evaluate the composition, structure and functional diversity of assemblages of birds in three types of vegetation. The study was carried out in the municipality of Malaga, Santander, in the locality of Alizal, an Alto-Andean area with remnants of natural vegetation. A remnant of forest, pastures and transient crops were identified as the types of vegetation, in which both plants and birds were sampled, data analysis allowed to describe the composition and structure of vegetation and the assemblages of birds for each sampled site. Also the functional diversity of birds from selected traits was identified, some were morphological traits measured in field and others were qualitative ecological information. It was found that the structure and composition of vegetation and birds assemblages presented the same pattern of differences among sites, having pastures the higher number of species, followed by the remnant of forest and finally transitory crops, however, given the nature of the relict, the oak (Q. humboldtii) is dominant in remnant forest and transitory crops, but crops showed simplification by absence of strata. The distribution of bird abundances showed no differences in the trend identified in each vegetation type (a small group of dominant species and others common and rare), however the tendency reveals less dominance in the remnant forest followed by pastures and crops. About 76% of the distribution of birds is explained by the height, the richness and the diversity of vegetation. We found twice as many functional groups of birds in the remnant forest and crops as found in pastures, however, richness and functional evenness showed no differences between the assemblages of birds. The divergence and functional specialization showed differences between the functional space of the birds in each site. The results showed that the transformation of the natural vegetation did not succeed in demonstrating the traditional pattern of loss and simplification of biodiversity and functional diversity, on the contrary the results suggest that management that have been given to the vegetation in the area result in a mixed landscape whose structural complexity maintains and complements both taxonomic and functional diversity of birds.

5 INTRODUCCIÓN A raíz de la preocupante pérdida de biodiversidad (Mouillot et al., 2013; Phalan et al., 2013) y sus implicaciones ecosistémicas (Gagic et al. 2015; Newbold et al., 2014; Oliver et al., 2015), han surgido enfoques de investigación que evalúan la biodiversidad, los factores que influyen en ella, y su influencia en la estructura y función de los ecosistemas de los cuales dependemos como sociedad (Newbold et al., 2013; Byrnes et al., 2014; Gagic et al., 2015; Nock et al., 2016). Los enfoques o estudios de ecología y diversidad de rasgos funcionales de los organismos, entendidos como características morfológicas, bioquímicas, fisiológicas o comportamentales que influencian el desempeño y la aptitud de los organismos (Díaz y Cabido, 2001; Triplett et al., 2012; Nock et al., 2016), han contribuido significativamente a comprender aspectos ecológicos a partir de las características de interacción de las especies con el entorno biológico, físico, químico, etc. (Daily, 1997; Luck et al., 2013; Nock et al., 2016). El análisis de rasgos funcionales de los organismos tiene consistentemente mayor poder explicativo del funcionamiento de los ecosistemas, que únicamente el análisis de la riqueza de especies y su abundancia (Gagic et al., 2015). Permitiendo un mejor entendimiento de los procesos ecológicos, mientras proporciona valiosa información para la toma de decisiones en la conservación y la restauración de los ecosistemas (Cadotte et al., 2011; Gagic et al., 2015; Weithoff et al., 2015; Nock et al. 2016), ya que ofrece una visión basada en procesos a escala de ecosistemas, pero que parte de un análisis individual que lo hace logísticamente factible; sin demeritar, pero si complementar los estudios más taxonómicos o clásicos de las comunidades. Basados en las ideas de ecología funcional, es posible determinar cómo las transformaciones y motores de cambio afectan o no las condiciones de la biodiversidad (Díaz y Cabido, 2001; Sekercioglu, 2006). Así mismo, se pueden comparar usos del suelo (gradientes intervención) para identificar aquellas prácticas antrópicas donde se pueda mantener la funcionalidad de las comunidades (Luck et al., 2013), mientras que posibilita la comparación con identidades taxonómicas que permitan una operacionalidad de procesos de conservación desde la implementación de herramientas de manejo del paisaje, enfocadas a ciertos procesos y/o conjuntos de especies. La presente investigación identificó, por un lado, la composición y estructura de los ensamblajes de aves en diferentes tipos de vegetación, y por otro, conocer la composición de rasgos funcionales de las aves asociadas con tipos de vegetación (bosque de roble, potreros y cultivos), donde los efectos del filtrado ambiental dado por la transición de bosque hacia ambientes antrópicos son analizados a partir de rasgos que involucran caracteres asociados principalmente a la alimentación y al desplazamiento (de Bello et al., 2010). El documento está estructurado en tres capítulos, cada uno con el formato particular solicitado por las revistas a las que serán enviados como artículos (Anexo 1). En el primero, se describe y compara la estructura vegetal de cada tipo de vegetación muestreado; en el segundo, se determina la manera como varía la composición y estructura de las aves entre los tipos de vegetación muestreada desde la visión más clásica y taxonómica; y en el tercero se determina la forma

6 como varían y se agrupan los rasgos funcionales de las aves en cada tipo de vegetación estudiada. A partir de esta investigación se presentan consideraciones para el diseño de herramientas y estrategias en el uso de la tierra, en zonas que no están protegidas bajo la figura de reservas nacionales, pero cuyo papel en la conservación es muy importante, en cuanto a la conectividad de dichas reservas, el amortiguamiento de la fauna y flora local, y la producción agrícola de comunidades rurales. Pregunta: Cómo influyen los tipos de vegetación antrópica en la diversidad taxonómica y funcional de las aves en una zona alto andina sin figuras político administrativas de conservación? Objetivos General: Evaluar la composición, estructura y diversidad funcional de los ensamblajes de aves en diferentes tipos de vegetación. Específicos: Describir y comparar la estructura vegetal de cada tipo de vegetación muestreado Determinar de qué manera varía la composición y estructura de las aves entre los tipos de vegetación muestreada Determinar cómo varían y se agrupan los rasgos funcionales de las aves en cada tipo de vegetación

7 1 2 3 ARTÍCULO 1: ANÁLISIS DE LA VEGETACIÓN EN UN MOSAICO DE TIPOS DE VEGETACIÓN Claudia B. Moreno-Mojica Resumen: La región Andina colombiana, constituye un centro de asentamiento humano y aprovechamiento de múltiples recursos naturales. A pesar que solamente el 0.83% del 12.98% de la región Andina colombiana corresponde a bosque alto Andino para la cordillera Oriental los hábitats siguen estando expuestos a las presiones y amenazas de actividades antrópicas insostenibles. Se caracterizó una muestra de los tres tipos de vegetación característicos de la vereda El Alizal en el municipio de Málaga Santander con el objetivo de describir y comparar la estructura de los tipos de vegetación en un paisaje mixto alto Andino en el norte de la cordillera oriental. Se hicieron dos muestreos con parcelas de 50x20 m en cada tipo de vegetación, donde se identificaron taxonómicamente las especies vegetales, se tomaron datos de altura, cobertura de copa, DAP y abundancia para realizar posteriormente un análisis de los datos mediante índices como IVI, IIA, IPF, Simpson y Shannon. Se hizo un PERMANOVA y un PCoA para describir el patrón de distribución de las especies en cada sitio de muestreo. Se encontró mayor riqueza de especies en la vegetación denominada pastos en comparación con el relicto de bosque y los cultivos, sin embargo, la densidad de individuos fue mucho mayor en el relicto de bosque. Cada tipo de vegetación fue diferente, pero se identificó que en cuanto a composición de especies, los cultivos transitorios y el relicto de bosque tienden a compartir elementos pero en cuanto a complejidad estructural el bosque se asemeja con los pastos. El roble es la especie más importante en el relicto y en los cultivos, mientras que en pastos no hubo una sola especie dominante, pero se destaca Piper sp. Se concluye que la vegetación de la zona presenta diversidad estructural y composicional en un mosaico donde 1 Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá DC, Colombia. 2 clau2890@gmail.com/claudiamoreno@javeriana.edu.co

8 se están conservando elementos propios de bosque alto Andino y el uso de especies de interés antrópico. Los manejos del paisaje en la zona y la composición de especies vegetales sugieren que se está brindando hábitat para otros organismos asociados a la vegetación alto andina. 26 Palabras clave: Conservación, uso, paisaje, vegetación Abstract: The Colombian Andean region, constitutes a center of human settlement and exploitation of natural resources. Although only the 0.83% of the 12.98% of the Colombian Andean mountains region corresponds to high Andean forest, the habitats continue to be exposed to pressures and threats of unsustainable human activities. Three types of vegetation in the locality of El Alizal in the municipality of Málaga Santander, were characterized aiming to compare the structure of vegetation in a transition from natural vegetation to antropogenic vegetation. Two samples were taken with plots of 50 x 20 m in each vegetation type, where the plant species were taxonomically identified, data on height, coverage of copa, diameter at chest height and abundance were used to perform an analysis of the data using indices IVI, IIA, IFP, Simpson and Shannon. A PERMANOVA and a PCoA analysis were made to describe the distribution pattern of the species at each sampling site. Pastures was had greater species richness in comparison with the remnant forest and crops, however, the density was much higher in the forest. Each type of vegetation was different but the species composition of crops and the forest tends to have similar elements, while in terms of structural complexity pastures resembles with the forest. The oak is the most important species in the remnant forest and crops, while there was no single dominant species in pastures. It is concluded that the vegetation of the area presents structural and compositional diversity in a mosaic where elements of high Andean forest and the use of species of human interest are being conserved. Landscape management in the area and the composition of plant species suggest that habitat for other organisms associated with high Andean vegetation is still being provided.

9 Introducción La transformación antrópica de los ecosistemas en zonas altamente aprovechadas y densamente pobladas es un panorama común, que conduce a la pérdida y deterioro de los recursos y de la diversidad de especies (Renjifo, 1999; Armenteras et al., 2003; Heikkinen et al., 2004; Etter et al., 2006; Cushman, 2006; Quesnelle et al., 2013), lo que acarrea problemas sociales (desplazamiento, hambre, muertes, etc.), económicos (pobreza) e incluso políticos (malos manejos, desviación de fondos) (Pimentel et al., 1995; Wilcox, 1995; Balmford et al., 2002; Dixon, 2013; van Teeffelen et al., 2014) La región Andina colombiana, constituye un centro de crecimiento poblacional debido a aspectos ecosistémicos (Rodríguez, 2004), que han facilitado el asentamiento humano y aprovechamiento de múltiples recursos disponibles (Etter et al., 2006). El 12.98% de esta zona, corresponde a ecosistemas naturales, porcentaje del cual tan solo el 0.83% es bosque alto Andino de la cordillera Oriental (Rodríguez, 2004). Donde a pesar del amplio conocimiento que se ha generado sobre el bosque Andino en relación a su biodiversidad y los riesgos de su pérdida (Rangel & Lozano, 1986, 1989; Devia & Arenas, 2000; Rangel et al., 2008; Aldana et al., 2011), los ecosistemas siguen estando expuestos a las presiones y amenazas de actividades antrópicas (Galindo et al., 2003; Etter et al., 2006) La toma de decisiones en el uso de los recursos naturales y específicamente del suelo son distantes aun del conocimiento disponible acerca de los efectos de la pérdida y transformación de la vegetación natural (Avella & Cárdenas, 2010). Por ejemplo, a pesar de que se sabe que la simplificación de los paisajes, es decir, el mantenimiento de solamente una pocas especies vegetales o el establecimiento de grandes extensiones de pastos, cultivos o plantaciones (pocas especies en altas densidades) altera los patrones de diversidad provocando un alto recambio de especies y por ende pérdida de procesos y servicios ecosistémicos indispensables para el bienestar humano

10 (Weyland et al., 2014), se sigue intensificando la producción y transformando remanentes de vegetación natural (Etter et al., 2006). Esto tiene que ver con muchos factores que radican en el mismo problema de cómo saber hasta dónde seguir interviniendo, actualmente se trata de abordar dicho problema entendiendo de qué manera se dan las transiciones de vegetación natural hacia vegetación manejada por el hombre integrando dichas transiciones en el contexto ecosistémico (sin marginalizar el uso de los recursos) su funcionamiento y conservación (Etter & Wyngaarden, 2000; Avella & Cárdenas, 2010) La vegetación es considerada como la forma de interacción más integral entre los aspectos bióticos y abióticos del medio (Rangel & Velázquez, 1997). Por lo tanto, los estudios que buscan conocer estas interacciones, basan su trabajo en la caracterización de comunidades y procesos ecosistémicos de la vegetación en diferentes regiones (Betancour et al., 1997; Mendoza, 1999; González et al., 2011) e incluso en diferentes gradientes de uso del suelo (intervención, altura, clima) (Lira-Noriega et al., 2007). Para la región alto andina de la cordillera oriental, donde existe la dominancia de especies como el roble (Quercus humboldtii (Bonpl)), las caracterizaciones suelen enfocarse en la fisionomía de las plantas buscando, mediante pocos muestreos, diferenciar las especies y sus parámetros ecológicos (riqueza, abundancia, densidad) (Rangel & Velázquez, 1997; Rangel et al., 1997). El patrón de distribución espacial de las plantas es entendido como la estructura (Barkman, 1979), la cual permite determinar el ordenamiento vertical y horizontal de los tipos de vegetación (Rangel & Velázques, 1997; Blaser & Camacho, 1991; Cortés, 2003). El ordenamiento vertical, permite identificar los estrados del grupo mediante el parámetro de la altura (Rangel & Velázquez, 1997), mientras que el ordenamiento horizontal se analiza por parámetros como la densidad, la abundancia, los DAP, las coberturas de las copas, etc. (Rangel & Velázquez, 1997; Jiménez et al., 2001). 96

11 El reducido tamaño de los bosques alto andinos en la cordillera oriental (Rodríguez, 2004) y las constantes amenazas a las que se ve sometido a raíz de las actividades antrópicas entorno a dicho ecosistema (García et al., 1997; León et al., 2009), motivan a conocer la dinámica de estos relictos y a entender su composición y estructura, pero no como parches aislados, sino del conjunto de unidades de vegetación que hacen parte del paisaje alto Andino actualmente. Y de esta forma, tener una consideración más amplia de como conservar mientras se hace uso del ecosistema en condiciones de mosaicos (Dirzo et al., 2009; Lozano, 2009). En este punto se espera que la estructura y composición de la vegetación que hace parte del paisaje alto andino en la zona estudiada difiera de manera evidente del remanente de bosque debido a los procesos de transformación y uso del suelo La presente investigación tuvo como objetivo, comparar la estructura y composición de la flora de tres tipos de vegetación encontrados en un paisaje mixto alto Andino al norte de la cordillera oriental, en la zona rural del municipio de Málaga Santander, con el fin de conocer y describir sus particularidades y similitudes. Esto en el marco de la conservación de la biodiversidad en mosaicos de paisajes en un espectro amplio a partir de la estructura vegetal Materiales y Métodos Área de estudio: La vereda El Alizal, está ubicada en la zona rural del municipio de Málaga (6 45 N, O), en el centroriente del departamento de Santander. La vereda está clasificada dentro de la unidad climática de páramo bajo super húmedo (Alcaldía de Málaga, 2003), con una temperatura máxima de 11ºC y una mínima de 8ºC y con un rango altitudinal de a m (Alcaldía de Málaga, 2003). La vegetación de la vereda presenta relictos (parches inferiores a 12has aproximademente) de bosque maduro alto-andino intervenido por extracción selectiva de roble (Q. humboldtiii) (Rangel et al., 1997). En Colombia es una de las formaciones vegetales con mayor transformación y fragmentación debido al impacto histórico de asentamientos humanos

12 (Armenteras et al., 2003; Etter et al., 2006). Los relictos de bosque, forman franjas que han sido alinderadas para preservarlas como áreas de protección de acuíferos, flora y fauna local (Alcaldía de Málaga, 2003), con pendientes suaves a moderadamente empinadas (terrazas estructurales denudacionales) menores de 25% que favorecen el establecimiento de cultivos (Alcaldía de Málaga, 2003). Las actividades de uso del suelo en la vereda, consisten en huertos familiares con siembras principalmente de maíz (Zea mays L., 1753), papa (Solanum tuberosum L., 1753), ajo (Allium sativum L., 1753), arveja (Pisum sativum L., 1753), haba (Vicia faba L., 1753) y frijol (Phaseolus vulgaris L., 1753), y potreros dedicados al ganado lechero (Alcaldía de Málaga, 2003, 2016) Métodos de campo: Se determinaron tres tipos de vegetación según la clasificación de Corine Landcover (Melo y Camacho, 2005; Teh et al., 2010), como: (1) bosque denso bajo, el cual presenta vegetación nativa de relictos dominados por roble (Q. humboldtiii); dos hábitats antropogénicos denominados, (2) pastos, los cuales están actualmente dedicados a la ganadería y (3) cultivos transitorios, los cuales son huertos familiares donde se siembran combinaciones de maíz (Z. mays), papa (S. tuberosum), arveja (P. sativum)-berenjena (Solanum melongena), avena (Avena sativa), ajo (A. sativum)-papa (S. tuberosum), habas (V. faba)-maíz (Z. mays)-berenjena (S. melongena) Los puntos de muestreo se seleccionaron por medio de imágenes satelitales de Google Earth, y se verificaron posteriormente en visitas a la zona de estudio. Los criterios para la selección de las zonas de muestreo fueron: 1) constituir una unidad discreta de paisaje y replicable (similares unidades muestreales, pendiente, altitud, tipo de vegetación), 2) tipos de vegetación separados mínimo 1km entre ellas y una distancia no menor a 200m entre replicas (2 por unidad), y 3) unidades ubicadas en una altitud y pendientes similares para evitar cambios en estructura y composición de la vegetación a causa de la heterogeneidad ambiental (Figura 1). 148

13 149 Figura 1. Mapa de la zona estudiada con las localidades de muestreo

14 De cada tipo de vegetación se identificaron dos replicas para un total de seis unidades muestreales, en las que se realizó la caracterización de la vegetación entre noviembre y diciembre de 2016, mediante un inventario semi detallado, considerando un error de muestreo menor a 15% y una probabilidad del 95% (Ministerio de ambiente, 2002). Dicho tipo de inventario permitió manejar criterios tanto fisionómicos (coberturas y estratos) como florísticos (composición/riqueza) (Rangel et al., 1997). Se realizaron parcelas de muestreo de vegetación de 0.1ha, sugeridas para estudios a corto plazo ya que permiten considerar diferentes estados de desarrollo de la vegetación (Peláez & Giraldo, 2000; Joyas, 2005), donde su mayor ventaja es la posibilidad de tener repeticiones de unidades muestreales con rapidez y eficacia (Joyas, 2005). Bajo esta consideración y con la metodología planteada por Joyas (2005), y la propuesta de Rangel y Lozano (1986), para describir y comparar la estructura y composición vegetal de cada unidad de muestreo, se establecieron dos parcelas por tipo de vegetación, cada una de 0.1 ha, subdivididas en 10 subparcelas de 10x10m (100m 2 ) (Joyas, 2005), en las cuales se censaron los individuos que hacen parte del estrato fustal (DAP>10cm y alturas <5m según Rangel y Lozano (1986). Para caracterizar los individuos del estrato latizal (3cm<DAP<10cm y una altura de m según Rangel y Lozano (1986), de forma anidada en cada parcela de 0.1ha, se destinaron dos sub parcelas de 25m 2 (una en cada extremo de la parcela) (Joyas 2005), así como para la caracterización de los individuos en el estrato brinzal (regeneración) (Altura >1.5 m según Rangel y Lozano (1986) dos subparcelas de 4m 2 (Figura 2).

15 Figura 2. Esquema de parcelas de muestreo en cada tipo de vegetación para estrato fustal (parcelas con líneas negras delgadas), estrato latizal (parcelas líneas negras gruesas) y estrato brinzal (parcelas líneas verdes), en la vereda El Alizal, Málaga, Santander Variables medidas en cada parcela: Durante el muestreo en campo, las plantas registradas en las subparcelas de 100m 2 y de 25m 2, fueron identificadas taxonómicamente hasta género y especies (en la mayoría de los casos), y se tomaron medidas como: (1) el diámetro a la altura de pecho (DAP), definida por el grosor del tronco a una altura de 1,3 m desde el suelo (Rangel et al., 1997; Joyas, 2005); con una cinta diamétrica. (2) La altura, como la distancia entre el suelo y la copa de la planta que permite estudiar la distribución vertical de la vegetación (Rangel et al., 1997; Joyas, 2005) con un Hipsómetro de alta precisión Suunto; y (3) la cobertura de ocupación de la copa, tomada como el área bajo la proyección de las partes aéreas de la planta y se calcula con la fórmula: Cobertura= (Diámetro Mayor X Diámetro menor)/2 (Joyas, 2005). Con las medidas en campo se determinó la (4) abundancia, como el número de individuos de una especie en el 0.1ha (Rangel et al., 1997; Joyas, 2005), utilizando los datos de especies arborescentes para comparar los resultados de otros inventarios en la zona (Rangel et al., 1997). Se determinó también (5) la densidad de individuos por hectárea, (6) y el área basal (m²/ha) (Foster et al, 1995, Rangel et al., 1997; Joyas, 2005), como la superficie de una sección transversal del tallo o tronco del individuo a 1.30m por unidad de superficie de terreno (Rangel et al., 1997; Joyas, 2005), con la fórmula: área basal =π/4 x (DAP) 2 (Mueller-Dombois & Ellenberg, 1974). Por último, para el estrato brinzal, se realizó la identificación taxonómica de las especies y se determinó la densidad. 188

16 Con el fin de identificar el estado del muestreo y conocer si el número de parcelas muestreadas fue suficiente, se tomó como base la variabilidad del área basal en las unidades muestreales = (t*cv) 2 /(%E 2 ), donde Cv es el coeficiente de variación, t el valor tabular del estadístico t-student y E el error de muestreo (Ministerio de Ambiente, 2002) Análisis de datos La estructura fue analizada mediante la riqueza (número de especies) y densidad por estratos (individuos/hectárea), definidos según Rangel y Lozano (1986), y la estructura horizontal siguiendo las metodologías de Finol (1971), Rangel et al. (1997) y Lozada et al. (2007). La estructura horizontal se determinó por el índice de predominio fisionómico (IPF), por estrato. Por medio de este índice, se diferencian las especies dominantes mediante la sumatoria de sus áreas basales, coberturas y densidades relativas (Rangel et al., 1997). También se calculó el índice de valor de importancia (IVI) de Curtis y McIntosh (1951), como un indicador de la importancia fitosociológica de una especie en su comunidad, mediante la sumatoria de la densidad o abundancia relativa (AbR), la frecuencia relativa (FR) y la dominancia relativa (DoR) (Matteucci & Colma, 1982). La dominancia se definió mediante el área basal (León et al., 2009). La escala de ambos índices, IPF e IVI, va de 0 a 300 (Matteucci & Colma, 1982), donde valores cercanos a 300 representan especies dominantes en el caso de IPF, y especies con un mayor aporte a la comunidad fitosociológica en relación al IVI De forma complementaria, y teniendo en cuenta las limitaciones del IVI (sólo considera individuos con DAP>10cm), se calculó el índice de importancia ampliado (IIA), de Lozada et al. (2008) como un método simplificado del IVI, que incluye formas de vida arbustiva, herbácea y trepadora. El IIA se calculó como la sumatoria de la abundancia, frecuencia y dominancia estructurales de individuos con DAP>10cm (incluidos en el IVI), la abundancia (As%) y frecuencias relativas (Fs%) del sotobosque, que para el presente estudio estuvo constituido por los estratos latizal y brinzal. La abundancia relativa del sotobosque, se determinó como el porcentaje de los individuos de la misma especie en una parcela por el

17 número total de individuos, y la frecuencia relativa fue el porcentaje del número de subparcelas donde se registró la especie por el total de subparcelas, por todas las frecuencias (Lozada et al., 2007). Este índice de importancia ampliado tiene un rango entre 0 a 500, donde valores cercanos a 500 indican que la especie es importante tanto en estratos altos como en estratos bajos de acuerdo a su abundancia y las áreas basales de los individuos de la muestra, por el contrario, valores cercanos a cero indican una baja importancia Lozada et al. (2008) Para comparar la estructura de la comunidad de plantas entre tipos de vegetación, se comparó la similitud de Bray-Curtis entre parcelas en un análisis de varianza multivariado permutacional (PERMANOVA) con una suma parcial de cuadrados tipo III y 9999 permutaciones no restringidas de los datos. El diseño experimental del análisis tuvo como factores los tipos de vegetación muestreadas con tres niveles (bosque denso bajo, pastos y cultivos transitorios). El PERMANOVA se evalúa a partir de una prueba estadística de pseudo-f y su probabilidad permutada asociada (p-perm). Los factores con diferencias significativas, fueron identificados a partir de una comparación posterior por parejas con el estadístico t. Esta rutina fue corrida en PRIMER v y PERMANOVA add on v1.0.4 (Clarke & Gorley, 2006; Anderson et al., 2008). Para visualizar los resultados del PERMANOVA, se realizó un análisis de coordenadas principales (ACoP) basado en la matriz de similaridad de Bray Curtis, también en PRIMER v (Clarke & Gorley, 2006; Anderson et al., 2008). Resultados El cálculo del número de unidades de muestreo arrojó que para el relicto de bosque y los pastos el muestreo fue suficiente, ya que la varianza tiende a estabilizarse después de 15.3 y 17.4 subparcelas respectivamente y el muestreo consistió en 20 subparcelas por tipo de vegetación. Para el caso de cultivos transitorios el cálculo indica que se necesitas cerca de 91 subparcelas para tomar toda la variación de dicho tipo de vegetación, sin embargo, en el presente muestreo se trató de 20 (subparcelas, 10 en cada parcela). El resultado obtenido en cultivo puede deberse a la gran variación que hay en las áreas basales

18 de los árboles que acompañan los cultivos, ya que se encuentran grandes robles y algunas plantas delgadas dispersadas naturalmente lo que hace que la variación sea más marcada con respecto a los otros tipos de vegetación. Riqueza y abundancia: Se registraron 254 individuos en 29 morfo especies, de las cuales 15 fueron identificadas al nivel de especie, 6 hasta género, 1 hasta familia y 7 como indeterminadas (Tabla 1). En el relicto de bosque denso bajo, se registraron 11 especies (38% del total del estudio), de las cuales el roble (Q. humboldtiii) fue la especie más abundante (80% del relicto de bosque) (Tabla 1, Tabla 2). El tipo de vegetación de pastos, presentó 18 especies (62% del total para el estudio) de las cuales el aliso (A. acuminata) fue la más abundante (39% de los pastos), seguida de una especie de la familia Myrtaceae (15.78% de los pastos), y del roble (Q. humboldti) (11.57% de los pastos) (Tabla 1, Tabla 2). En el tipo de vegetación de cultivos transitorios, se registraron 12 especies (41.3% del total para el estudio), de las que una planta no determinada (cf. Barnadesia sp) fue la más abundante (32.8% de los cultivos transitorios), seguida del roble (Q. humboldtii) (23.43% de los cultivos transitorios) (Tabla 1, Tabla 2) Tabla 1. Abundancias absolutas de familias, géneros y especies encontradas en los tres tipos de vegetación propias de la zona, en la tabla: F= fustal, 0.2ha DAP>10 cm; L=latizal, 0.005ha 3cm<DAP<10cm; B=brinzal, ha DAP<3cm, T: total por tipo de vegetación (BD: relicto de bosque denso bajo, CT: cultivos transitorios y P: pastos) FAMILIA GÉNERO ESPECIE BD CT P F L B T F T F L B T Adoxaceae Viburnum Viburnum triphyllum Benth. Araliaceae Oreopanax Oreopanax sp Betulaceae Alnus Alnus acuminata Clethraceae Clethra Clethra sp Clusiaceae Clusia Clusia multiflora

19 FAMILIA GÉNERO ESPECIE BD CT P F L B T F T F L B T Cunoniaceae Weinmanni a Weinmannia tomentosa Elaeocarpaceae Vallea Vallea stipularis L. f Escalloniaceae Escallonia Escallonia pendula Fabaceae Acacia Acacia melanoxylon Fagaceae Quercus Quercus humboldtiii Bonpl. Indeterminada Indet. Indet. 1. Escobo Lengua de ciervo Indet Indet. 3. Chilco Indet. 4. Espinoso Indet. 5. NN Indet. 6. NN Lauraceae Ocotea Ocotea calophylla Melastomataceae Miconia Miconia sp.1 Tuno Miconia sp.2 Morcate Meliaceae Cedrela Cedrela montana Myrsinaceae Myrsine Myrsine ferruginea Myrsine guianensis Myrsine sp. Acerito Myrtaceae Indet. Indet. 7. Myrtaceae Myrtaceae Eucalyptus Eucalyptus globulus Eucalyptus Eucalyptus grandis Myrcianthes Myrcianthes sp Piperaceae Piper Piper sp

20 FAMILIA GÉNERO ESPECIE BD CT P F L B T F T F L B T Rosaceae Rubus Rubus floribundus TOTAL El área efectiva muestreada en cada uno de los tres tipos de vegetación fue de 0.2ha para el estrato fustal, 0.005ha para latizal y ha para brinzal. En los tipos de vegetación muestreados, se encontró mayor riqueza de especies en el estrato fustal en comparación con los estratos latizal y brinzal (Tabla 2). El relicto de bosque denso bajo presentó menor riqueza de especies vegetales para el estrato fustal, sin embargo, en el estrato latizal y el brinzal, presentó mayor riqueza y densidad en comparación con los cultivos transitorios y los pastos (en estrato latizal) (Tabla 2). Los cultivos transitorios no presentaron ninguna especie arbórea en los estratos latizal ni brinzal. El tipo de vegetación de pastos, por su parte, presentó la mayor riqueza de especies y densidad en el estrato fustal, pero a pesar de presentar mayor riqueza de especies en estrato brinzal en comparación con el relicto de bosque denso bajo, la densidad fue menor. En el estrato latizal solo se registró una especie (morfo especie Indet. 4), con mayor densidad que las 16 especies encontradas en el estrato fustal (Tabla 2) Se determinaron 17 familias, cada una en su mayoría estuvo representada por una especie (Tabla 2). De las nueve familias registradas para el relicto de bosque denso, ocho estuvieron representadas por una especie y Myrsinaceae con dos especies. En los cultivos transitorios, de las 10 familias, solo Myrsinaceae estuvo representada por dos especies. En la unidad de pastos, de las 10 familias identificadas sólo las familias Myrtaceae (4 especies) y Melastomataceae (2 especies) presentaron más de una especie, y cinco especies clasifican como indeterminadas, por lo que las siete familias restantes estuvieron representadas por una especie (Tabla 1, Tabla 2). 277

21 La especie que estuvo presente en todos los tipos de vegetación muestreada y en la mayoría de estratos, fue el roble (Q. humboldtii), exceptuando el estrato latizal de los pastos (Tabla 21). La mayor cantidad de individuos de Q. humboldtii estuvieron presentes en el estrato fustal, destacándose más individuos en el relicto de bosque denso bajo y en los cultivos transitorios. La morfo especie de Miconia sp.1 Tuno, estuvo distribuida en las tres unidades muestreadas, pero no, en los estratos latizales del relicto de bosque denso bajo y de los pastos. El aliso (A. acuminata) y el eucalipto (Eucalyptus globulus), se registraron solamente en los cultivos transitorios y los pastos, para el estrato fustal. Por otra parte, el encenillo (Weinmannia tomentosa), el cucharo blanco (Myrsine guianensis) y el cucharo espadero (Myrsine guianensis) fueron registrados en los estratos fustales del relicto de bosque denso bajo y los cultivos transitorios (Tabla 2) Tabla 2. Número de especies, densidad y familias registradas en los tres tipos de vegetación de la vereda El Alizal en el municipio de Málaga, Santander. F: 0.2 ha DAP>10 cm, L: 0.005ha 3cm<DAP<10cm, B: ha DAP <3cm, T: Total. Unidad Riqueza de especies Densidad (individuos/hectárea) Familias F L B T F L B T Relicto de bosque denso bajo Cultivos transitorios Pastos Estructura horizontal: De acuerdo al índice de predominio fisionómico (IPF), en el relicto de bosque denso bajo, el roble (Q. humboltii) es la especie con mayor predominio, tanto en el estrato fustal (IPF=278.3), como el latizal (IPF=221.3). El garrocho (V. triphilum), fue la menos predominante en ambos estratos (IPF fustal= 2.2, IPF latizal=18.2) por su baja densidad y área basal. El tuno (Miconia sp 1), en el estrato fustal, al igual que el encenillo (W. tomentosa) en el estrato latizal (IPF= 7 y 40.8 respetivamente), presentaron la segunda posición según el IPF después del roble, debido a la representatividad de sus coberturas (Tabla 3).

22 En los cultivos transitorios, igual que en el relicto de bosque denso, la especie con mayor predominio fisionómico en el estrato fustal es el roble (Q. humboldtii) (IPF=141.7). Una de las especies indeterminadas (Indt. 4 Espinoso), presentó la segunda posición del IPF (IPF=69.7), por su alta densidad y cobertura de copas. Para el estrato latizal dada la condición transitoria de todas las especies (Tabla 3) En el tipo de vegetación definida como pastos, el aliso (A. acuminata) fue la especie con mayor predominio fisionómico para el estrato fustal (IPF=114) por sus altas densidades y coberturas. La segunda especie predominante fue el roble (Q. humboldtii) (IPF=53.6), principalmente por sus áreas basales y su cobertura (Tabla 3), donde E. Globulus, a pesar de presentar mayor área basal relativa que el roble, no fue más predominante por su baja cobertura. Las especies con menor IPF por sus pequeñas áreas basales, coberturas y bajas densidades, fueron: El escobo (Indeterminada 1), el tuno (Miconia sp.1), y garrocho (Viburnum triphyllum Benth), entre otras (Tabla 3) Tabla 3. Índice de predominio fisionómico (IPF, 0-300) de las especies arbóreas y arbustivas del muestreo. En la tabla, TV es el tipo de vegetación, E el estrato de la vegetación, ABR es el área basal relativa en porcentaje, COR es el porcentaje de la cobertura relativa, DER es el porcentaje de la densidad relativa. TV E NOMBRE CIENTÍFICO ABR (%) COR(%) DER (%) IPF Quercus humboldtii Bonpl Miconia sp.1 Tuno Myrsine guianensis Fustal Myrsine ferruginea Clusia multiflora Weinmannia tomentosa Viburnum triphilum Quercus humboldtii Bonpl BOSQUE DENSO Latizal Weinmannia tomentosa Ocotea calophylla Viburnum triphyllum Benth

23 Quercus humboldtii Bonpl Indeterminada 4. Espinoso Escallonia pendula CULTIVO TRANSITORIO Fustal Indeterminada 5. NN Alnus acuminata Weinmannia tomentosa Myrsine guianensis Eucalyptus globulus Cedrela montana Vallea stipularis L. f Myrsine ferruginea Alnus acuminata Quercus humboldtii Bonpl Eucalyptus globulus Indeterminada 7. Myrtaceae Piper sp Indeterminada 6. NN Myrcianthes sp PASTOS Fustal Indeterminada 3. Chilco Eucalyptus grandis Miconia sp.2 Morcate Indeterminada 1. Escobo Miconia sp.1 Tuno Viburnum triphyllum Benth Oreopanax sp Indeterminada 5. NN Latizal Indeterminada 4. Espinoso

24 De acuerdo al índice de valor de importancia (IVI), en el relicto de bosque denso bajo y los cultivos transitorios, la especie más importante del estrato fustal (DAP>10 cm), fue el roble (Q. humboldtii) (IVI=153 y 50.6 respectivamente), mientras que en los pastos fue la segunda más importante (IVI=38.11) después del aliso (A. acuminata) (IVI=60.44) (Tabla 4). En el relicto de bosque denso bajo, la segunda especie más importante fue el tuno (Miconia sp) (IVI=36.42), seguida de los cucharos (M. guianensis y ferruginea) (IVI=21.71), mientras que, en los cultivos, la segunda más importante fue la especie indt. 4 espinoso (IVI=48.21), seguida del eucalipto (E.globulus) (IVI=33.55) y el encenillo (W. tomentosa) (IVI=29.61) (Tabla 4) Al considerar las abundancias y frecuencias relativas de las especies arbóreas en los estratos latizal y brinzal, mediante el índice de valor de importancia ampliado (IIA), se encontró que el roble (Q. humboldtii) mantiene su posición como la especie más importante en el relicto de bosque denso bajo (IIA=237.2) (Tabla 4). En los pastos, el roble pasa de ser la segunda más importante según el IVI, a ser la sexta, debido a que no tiene representación en el sotobosque. La más importante al considerar su representatividad tanto en el estrato fustal como en el latizal y brinzal, fue una especie de piper (Piper sp) (IIA=72), seguida del aliso (A. acuminata), a pesar de que esta no tuvo representación en los estratos latizal y brinzal (IIA=60.44) (Tabla 4) Tabla 4. Índices de valor de importancia de las especies registradas en cada uno de los tipos de vegetación estudiados. En la tabla, Abun. Rel, Frec. Rel y Dom. Rel corresponden a las abundancias, frecuencias y dominancias relativas respectivamente. A. rel. Sot y Fr. Re Sot corresponden a las abundancias y frecuencias relativas del sotobosque (Latizal+Brinzal). IVI es el índice tradicional de valor de importancia e IIA es el índice de valor de importancia ampliado. BOSQUE DENSO Nombre científico Abun. Rel. Frec. Rel. Dom. Rel. A. rel. Fr. Re IVI IIA (%) (%) (%) Sot% Sot %

25 Quercus humboldtii Miconia sp.1 tuno Weinmannia tomentosa Viburnum triphyllum benth Clusia multiflora Myrsine guianensis Clethra sp Myrsine ferruginea Lengua de ciervo Ocotea calophylla PASTOS Piper sp Alnus acuminata Indet 4. Espinoso Viburnum triphyllum benth Miconia sp.1 Tuno Quercus humboldtii Rubus floribundus Indet 6. NN Acacia melanoxylon Indet 7. Myrtaceae Myrcianthes sp Indet 3. chilco Eucalyptus grandis Miconia sp.2 Morcate Oreopanax sp Indet 1. Escobo Indet 5. NN

26 CULTIVOS TRANSITORIOS Escallonia pendula Indet 5. NN Indet 4. Espinoso Quercus humboldtii Miconia sp.1 Tuno Weinmannia tomentosa Myrsine guianensis Myrsine ferruginea Eucalyptus globulus Vallea stipularis Alnus acuminata Cedrela montana Comparación entre unidades de vegetación: A partir del análisis de PERMANOVA, la estructura y composición de la vegetación fue diferente entre los tipos de vegetación muestreadas (PseudoF=10.139; p-perm=0.0001). El relicto de bosque denso bajo se diferenció de los cultivos transitorios (t=3.32; p- perm=0.0001; 46.2% de similitud promedio entre parcelas por tipo de vegetación), y de los pastos (t=4.11; p-perm=0.0001; 37.9% de similitud promedio entre parcelas por tipo de vegetación); mientras que cultivos transitorios y pastos difirieron entre si (t=2.25; p-perm=0.0004; 36.09% de similitud promedio entre parcelas por tipo de vegetación). La similaridad promedio entre parcelas por tipo de vegetación, también reveló que dentro de los tipos de vegetación las parcelas no fueron idénticas en su composición y estructura, por lo que las parcelas dentro del bosque presentaron el 72.95% de similitud, entre cultivos el 44.5% y entre potreros 40.8% de similitud De acuerdo al Análisis de Coordenadas Principales (AcoP), se encontró que los dos primeros ejes explicaban la totalidad de la variación de la estructura y composición entre las unidades muestreadas (eje

27 =57.62% y eje 2=42.38%) (Figura 3). Se evidencia una separación entre la composición de cada una de las unidades vegetales sobre el eje X, lo cual podría estar explicado por el grado de transformación de las unidades desde bosque hasta pastos, donde se observa en el margen izquierdo del eje X, el grupo de especies que caracterizan los relictos de bosque, mientras que, de la parte media a la derecha, se encuentran los dos tipos de vegetación con características antropizadas (Figura 3) Se puede ver que Q. humboldtii (Qh en Figura 4), W. tomentosa (Wt), M. ferruginea (Mf), el helecho lengua de ciervo (Lc), Miconia sp tuno (MiT), son características de lugares menos intervenidos, mientras que M. guianensis (Mg), Vallea stipularis L. f (Vs), Escallonia pendula (Ep) y Cedrela montana (Cm), son características de lugares con una intervención intermedia. Por último, E. globulus (Eglo), E. grandis (Eg), Alnus acuminata (Aa), Oreopanax sp (Or) y Miconia sp morcate (MiM), serían características de zonas más intervenidas y transformadas. De acuerdo con este ACoP, en consideración a la segregación, los cultivos transitorios presentaron mayor similitud en composición y estructura con el relicto de bosque denso bajo que con los pastos Por otra parte, el eje Y en este mismo AcoP, estaría explicando la diversidad de especies de cada unidad de vegetación, por lo que el bosque y los pastos, a pesar de ser tipos de vegetación claramente diferentes en composición y estructura, reflejan valores de diversidad similar, más alta, en comparación de los cultivos transitorios (Figura 3).

28 Figura 3. Análisis de coordenadas principales de los tipos de vegetación estudiados en la vereda el Alizal del municipio de Málaga. La longitud de cada vector (especie) representa el grado de asociación con los ejes de ordenación. Las siglas corresponden a la nomenclatura de las especies en cada tipo de vegetación, Aa: Alnus acuminata, MiM: Miconia sp 2 (Morcate), Pi: Piper sp, Am: Acacia melanoxylon, Or: Oreopanax sp, Rf: Rubus floribundus, I3: Indeterminada 3. Chilco, Eg: Eucalyptus grandis, Vt: Viburnum triphyllum, Eglo: Eucalyptus globulus, I4: Indeterminada 4. Espinoso, Ep: Escallonia pendula, Cm: Cedrela montana, Qh: Quercus humboldtii, Csp: Clethra sp, Mf: Myrsine ferruginea, Lc: Lengua de ciervo, Cm: Clusia multiflora, Mg: Myrsine guianensis, Msp: Myrsine sp Acerito, Wt: Weinmannia tomentosa, Oc: Ocotea calophylla, Mysp: Myrcianthes sp Arrayan, I1: Indeterminada 1. Escobo, I7: Indeterminada 7. Myrtaceae, I5: Indeterminada 5. NN1, I6: Indeterminada 6. NN2, MiT: Miconia sp.1 Tuno, Vs: Vallea stipularis L. f Discusión Se encontró que el relicto de bosque denso bajo presenta menor número de especies y mayor densidad de individuos, homogeneidad en composición y estructura en la zona. La vegetación de pastos presentó la mayor riqueza de especies pero densidad, estructura y composición menores, mientras que los cultivos a

29 pesar de tener una riqueza intermedia entre los pastos y el relicto de bosque, presentan una densidad baja e incluso ausencia de estratos de vegetación inferiores. En los pastos se observaron varias especies vegetales plantadas o dispersadas que aumentan la riqueza de dicha unidad de paisaje, como A. melanoxylon, Indet. 1.Escobo, Indet. 3. Chilco, Indet. 5. NN1, Indet. 6. NN2, Miconia sp.2 Morcate, Indet. 7. Myrtaceae, Eucalyptus grandis, Myrcianthes sp, Piper sp y Rubus floribundus. Por su parte, la baja densidad de individuos en los cultivos transitorios se debe principalmente, a que los estratos inferiores de la vegetación han sido removidos y se maneja activamente (C Moreno obs. pers) En otras caracterizaciones de vegetación alto andina ( m de altura) de la cordillera occidental se han reportado en promedio 50 especies en 25 familias, siguiendo un patrón de disminución de la riqueza a medida que aumenta la altitud (Galindo et al., 2003; Cortés, 2003; Franco et al., 2010). En comparación, la riqueza del relicto de bosque muestreado es baja (11 especies en 9 familias) con respecto a lo que se ha encontrado en zonas de alturas similares (Franco et al., 2010; Cortés, 2003), esto puede deberse entre otras cosas, por falta de un mayor muestreo, o a la histórica extracción selectiva en el bosque que han modificado la comunidad (Franco et al., 2010), como lo encontrado en del corredor Guantiva-La Rusia- Iguaque donde las poblaciones de lauráceas, encenillos, quinas y cedros han sido reducidas por acciones antrópicas (Avella & Cárdenas, 2010). A pesar de una baja riqueza de especies vegetales en el relicto de bosque, se identificaron elementos típicos de la vegetación nativa para una zona alto andina, de acuerdo con otros estudios, destacándose Q. humboldtii, A. acuminata, Weinmania sp, Miconia sp y Myrsine sp, entre otras (Galindo et al., 2003; Cortés, 2003; Avella & Cárdenas, 2010; Franco et al., 2010). De las 17 familias vegetales registradas en la zona de estudio la mayoría estuvieron representadas por una especie, característico de comunidades andinas y complejas (Cortés, 2003; Franco et al., 2010). La familia Myrsinaceae sobresalió en el relicto y en los cultivos con dos especies, mientras que en los pastos se destacaron la familia Myrtaceae (cuatro especies) y Melastomataceae (dos especies Miconia), esta familia y el género Miconia, encontradas en su mayoría en los pastos, pero también en los otros tipos de vegetación hacen parte de la vegetación típica de esta altura en esta cordillera (Galindo et al., 2003; Abud

30 & Torres, 2016) y la cordillera central (Rangel & Velásquez, 1997). Tales resultados podrían reflejar proceso de transformación sin remoción o reemplazo de la totalidad de la cobertura nativa, lo que favorecería el mantenimiento de otras especies y/o procesos ecosistémicos, como lo encontrado en agroecosistemas de la Pampa, donde la riqueza de aves insectívoras incrementa con la disponibilidad y estructura de parches de vegetación dentro de los cultivos, favoreciendo significativamente el control de insectos patógenos para los productos agrícolas (González et al., 2014). Adicionalmente, es necesario tener en cuenta que, los grados intermedios de transformación de la vegetación pueden llegar a mantener la riqueza y diversidad de otros grupos taxonómicos, donde se da una coexistencia de especies dependientes de parches naturales y especies generalistas de hábitat (Connell, 1978; Blair, 1996; Allen & O Connor, 2000; Malavasi et al., 2009) En el relicto de bosque denso bajo se encontró Q. humboldtii como especie hiperdominante (80% de la abundancia total en ese tipo de vegetación), en comparación los otros tipos de vegetación donde varias especies tuvieron abundancias relativas entre el 16-40%. Esto difiere de comunidades vegetales de relictos de bosque alto andinos en la cordillera central, donde no hay especies dominantes (Abud & Torres, 2016). Sin embargo, realizar una comparación directa en relación al roble, especie con larga historia de uso (Cortés, 2003; Franco et al., 2010) es difícil ya que diferentes regiones han tenido historias biogeográficas particulares y de uso que alteran la distribución de las especies (Avella & Cardenas, 2010). Cabe la pena, resaltar que el roble está categorizado como vulnerable (VUA2cd), debido a la reducción de su tamaño poblacional, de su extensión de presencia y niveles altos de explotación (López & Salinas, 2007), por lo cual es relevante considerar acciones de protección sobre estos relictos Se encontró que el relicto de bosque denso bajo, fue el tipo de vegetación que presentó mayor densidad de individuos en los estratos de regeneración (latizal y brinzal) (Calero, 2013; Nina & Carla, 2014), en comparación con los otros tipos de vegetación. Esto está relacionado con la historia de uso de los tipos de vegetación, siendo los relictos de bosque áreas preservadas a partir de la veda de los robles (Q.

31 humboldtii) (Resolución 316, 1974), por lo que fueron delimitados y cercados, disminuyendo las presiones sobre los estratos de regeneración de las especies. Consecuentemente, los pastos y los cultivos presentaron baja riqueza de especies y densidad de individuos en los estratos latizal y brinzal, debido al uso exhaustivo por ganado y para el establecimiento de los cultivos con manejo, lo cual no permite la regeneración natural La vegetación nativa remanente en pastos y cultivos es consecuencia de algunas decisiones de manejo establecidas por la Alcaldía municipal y la Corporación autónoma (CAS), que buscan cumplir la veda del roble no solo delimitando los remanentes de bosque, sino conservando individuos dentro de la matriz de pastos y cultivos, así estos no tengan regeneración. Otro manejo del paisaje identificado en la zona, es la protección de las rondas de nacimientos de agua y alinderamiento de las fincas, donde se han sembrado alisos (Alnus acuminata) y cucharos (Myrsine ferruginea, M. guianensis), entre otras (20 especies de 29 registradas en el total del estudio) (Tabla 5) Tabla 5. Especies nativas de plantas que hacen parte del manejo paisajístico en la zona de estudio. Alinderamiento Rondas de cuerpos de agua Dispersión natural Sembrados: Alnus acuminata, Myrsine ferruginea, M. guianensis Conservados: Quercus humboldtii, Cedrela montana, Vallea stipularis, Myrcianthes sp, Escallonia pendula, Viburnum triphyllum, Miconia sp (tuno), Miconia sp (Morcate), Acacia melanoxylon, Ocotea calophylla Sembrados: Alnus acuminata, Myrsine ferruginea, M. guianensis Conservados: Q. humboldtii, Piper sp, Oreopanax sp, Viburnum triphyllum, Myrsine ferruginea, Escallonia pendula, M. guianensis, Indet 1-7 Acacia melanoxylon, Myrsine ferruginea, M. guianensis, Miconia sp (tuno), Miconia sp (Morcate), Viburnum triphyllum, Weinmannia tomentosa, Ocotea calophylla, Escallonia pendula, Rubus floribundus, Piper sp, Oreopanax sp, Indet 1-7, 452

32 Al considerar las especies en todos los estratos por el IIA, Q. humboldtii evidencia su importancia en el relicto de bosque denso bajo, al igual que en los cultivos transitorios. En los pastos, la especie más importante fue un piper (Piper sp), seguido del aliso (A. acuminata). En los pastos, IIA revela que el Piper sp es abundante e importante por su regeneración facilitada por dispersión animal, con relación al alizo (A. acuminata), cuyo valor IIA es igual al IVI, ya que son individuos en su gran mayoría plantados y con poca regeneración natural. En el caso de los cultivos transitorios, los valores de IIA no cambian con respecto al IVI, debido a que no hay estrato latizal ni brinzal. A pesar de que los dos tipos de vegetación atropizados (cultivos transitorios y pastos) contienen individuos de Q. humboldtii y otros elementos propios de la vegetación natural, estos no se están regenerando, y no conservan la composición y estructura del ambiente natural nativo (bosque denso bajo). Sin embargo, se presenta una heterogeneidad de paisaje interesante en el ámbito de la conservación de la biodiversidad, dado que la vegetación establecida con la intervención antrópica puede estar brindando hábitat no solamente para especies oportunistas, sino una alternativa complementaria en aspectos como refugio y alimento para las especies de fauna que cohabitan en el relicto de bosque denso bajo, llegando incluso a reducir, en caso de que se presente, la competencia generada por el tamaño del parche y la disponibilidad de recursos (Altieri. 1992; Lang et al., 2003; Codesio et al., 2008; Mason, 2008; Alonso, 2011; Martinez & DeClerk, 2013) Dada la similaridad entre los cultivos transitorios y el bosque denso bajo (Figura 3), en cuanto a composición de especies, y entre pastos y bosque denso bajo en cuanto a diversidad estructural, vale la pena identificar los atributos que podrian aportar las condiciones propicias para mantener alta biodiversidad altoandina y de esta manera vincularlos en decisiones de manejo, para garantizar el manteniendo del carácter productivo de la agricultura y la ganadería de la región, pero a la vez aunando en conservación y calidad del bosque alto Andino (fertilidad del suelo, conservación del agua, dispersión, polinización etc.) (Beer et al., 2003; Lozano, 2009), complementándose el modelo de conservación convencional (Guevara & Laborde, 2008; González el al., 2012) en áreas protegidas de la cordillera como el Parque Nacional Chingaza, Parque Nacional Natural Pisba, Parque Nacional Natural el Cocuy y el

33 Parque Nacional Natural Tamá, y algunas iniciativas de conectividad como el corredor de robles Guantiva- La Rusia-Iguaque, el Santuario de Flora y Fauna Iguaque En el área de estudio, se podría permitir, en las zonas periféricas de los mismos cultivos como linderos, remanentes de bosque secundario, parches reforestados con A. acuminata, Myrsine guianensis y M. ferruginea y rondas de las quebradas; así como favorecer la regeneración natural (mantener estratos brinzal y latizal) de las plantas que se están dispersando naturalmente, aprovechando aquella vegetación que ha sido conservada intencionalmente, dando un manejo pasivo (Carnevale & Montagnini, 2002; Lang et al., 2003; Lozano, 2009; Sanchez et al., 2013). Dentro de estas iniciativas de manejo pasivo, están también los árboles dispersos en la matriz (Guevara & Laborde, 2008; Lozano, 2009), que sin interferir con actividades antrópicas de producción constituyen una forma de conexión y sitios de percha y refugio temporal para organismos como las aves, murciélagos e insectos los cuales cumplen un papel importante en la dispersión y polinización de la vegetación nativa (Carnevale & Montagnini, 2002; Guevara & Laborde, 2008) En los pastos, los árboles dispersos fueron observados con mayor frecuencia que en los cultivos, pero la diversidad de especies vegetales fue diferente a la encontrada en el remanente de vegetación natural y los cultivos. Si bien, existe evidencia de que la biodiversidad nativa en zonas antropogénicas está más influenciada por la diversidad de especies vegetales y la heterogeneidad estructural de la vegetación que por la composición de especies vegetales (Rotenberry, 1985; Weyland et al., 2014), se debe tener certeza de que no existen interacciones especializadas (planta-animal) sostenidas por cierto tipo de especies en las zonas antropogénicas. Por lo tanto, se debe profundizar en identificar cuales herramientas de manejo del paisaje contribuirán en mantener y mejorar las condiciones encontradas en la zona de estudio. El relicto de bosque denso bajo a pesar de la veda, cercado y con prohibición del ingreso de personas y animales domésticos desde hace más de cuatro décadas, no evidencia características de bosques maduros, lo que requiere acciones de manejo para lograr su conservación más allá de mejorar y mantener la conectividad

34 en el paisaje, que pueden incluir la siembra y mantenimiento activo que faciliten la sucesión y regeneración del bosque (González-Espinosa et al., 2012; Arroyo-Rodríguez et al., 2017) Franco y colaboradores (2010) encontraron en zonas alto andinas de la cordillera central, que especies como Weinmannia pubescens, tiende a disminuir su IVI con aumento de altitud (de 32.7 a 12.4), mientras que Alnus acuminata aumenta su IVI con la altitud (22.7 a 29.9). Según Franco y colaboradores (2010), el IVI de Weinmannia sp para el bosque denso bajo (19.14) corresponde a lo reportado para zonas altas de regiones alto andinas, mientras que el valor en cultivo transitorios (29.61) correspondería a lo reportado en zonas más bajas (Franco et al., 2010). Para Alnus sp, el IVI reportado en pastos (60.44) y cultivos transitorios (17.27), se ajustan a lo reportado para la parte alta de las zonas alto andinas (Franco et al., 2010). A pesar, que los IVI registrados en los diferentes tipos de vegetación muestreados para el presente estudio, corresponden a comunidades vegetales presentes a una altitud similar, se pueden interpretar las variaciones en los valores del IVI para algunas especies de acuerdo a condiciones micro climáticas que pueden ser similares a las variaciones altitudinales en las zonas alto andinas, esto quedaría por definirse, de la mano de la tradición de uso de los paisajes y de cómo esto, afecta o no, los procesos de la biodiversidad Teniendo en cuenta la homogeneidad de valores de importancia de las especies presentes en bosques andinos y alto andinos en la cordillera oriental, Galindo y colaboradores (2003) destacaron dos categorías, la primera agrupa aquellos bosques donde no hay especies que acumulen la mayoría de IVI (dominantes), con menor riqueza de especies (43-46 especies con DAP>2.5cm) y, situados entre los 3000 y 3100 m de altura. La segunda categoría hace referencia a aquellos bosques donde Q. humboldtii es la especie dominante (acumula un IVI entre 17 y 23), con mayor riqueza de especies (54-85 DAP>2.5cm) pero menos diversos que los de primera categoría, situados entre 2500 y 2800m. Relacionando las categorías propuestas por Galindo y colaboradores (2003), con lo obtenido en el presente estudio, el relicto de bosque denso bajo encaja en la segunda categoría en cuanto a que el roble se comporta como especie

35 dominante, pero difiere con las demás características ya que no se presenta a la altura habitualmente descrita, con una riqueza baja (11 especies vs 54-86). El efecto de esta simplificación de la estructura y composición vegetal, sobre la diversidad de otros organismos como las aves, podría ser evaluado en un contexto de conservación de la biodiversidad (no solo vegetal sino faunístico), por lo que es posible encontrar mayores diversidad de aves en las zonas antropizadas en comparación con bosques; sin embargo, el aspecto de la densidad (mayor en el bosque que en cultivos y pastos) puede estar compensando la baja diversidad de la vegetación del bosque y albergar una gran proporción de la diversidad de la zona (Codesio et al., 2008; Torres et al., 2013; Vergara, 2015) En algunos bosques alto andinos conservados el predominio de plantas del género Weinmania y Alnus frente a la ausencia o escases de Q. humboldtii corresponden a una mayor humedad, capas humíferas más gruesas y baja radiación solar (Rangel & Franco, 1985; van der Hammen et al., 1995; Franco et al., 2010). Esto va en contra versión de lo observado en el presente estudio, en donde en pastos y cultivos transitorios (con una mayor radiación solar y menor humedad), se encontró predominancia de Alnus acuminata y Weinmania tomentosa, con menor presencia de Q. humboldtii. Este resultado puede deberse al efecto de los manejos y modificaciones antrópicos que se han dado en la región y en las poblaciones de dichas especies, o a la ausencia de un muestreo fisiológico más exhaustivo respecto a los rangos de tolerancia de las especies. En el presente estudio se evidencian complejidad estructural de la vegetación en la zona estudiada, dado que cada tipo de vegetación tiene atributos diferentes y complementarios desde un punto de vista paisajístico. A nivel de comunidad, se encontraron elementos propios de la vegetación natural alto andina, no solamente en el relicto de bosque, sino también en las zonas antropizadas, sumado a la riqueza y diversidad de plantas en las zonas donde se desarrolla la ganadería y la agricultura y una alta densidad de robles en el relicto de bosque. No todas las plantas presentes en cultivos y pastos han sido sembradas (como la reforestación con A. acuminata), los robles simplemente permanecen, y otras han sido posiblemente dispersadas por organismos como las aves (aquellas indeterminadas, Myrcianthes sp). Si

36 bien, los manejos implementados en la zona de estudio no han estado enfocados en la conservación de la biodiversidad, los resultados en cuanto a estructura y composición de cada tipo de vegetación, sugieren heterogeneidad, un atributo que presentan algunas zonas intervenidas y aprovechadas, pero que adicionalmente apoyan la conservación de la biodiversidad y el mantenimiento de procesos ecosistémicos importantes (Castaño & Morales, 2008) como brindar hábitats Conclusiones Los tipos de vegetación natural y antrópica presentaron diferencias composicionales y estructurales que permiten una heterogeneidad en el paisaje, un atributo que ha sido identificado como clave en la conservación de la biodiversidad en zonas donde priman actividades productivas Los cultivos evidencian simplificación estructural de la vegetación asociada debido a la eliminación de los estratos inferiores para el establecimiento del cultivo, este manejo sugiere una reducción del hábitat para organismos que puedan estar en los pastos y el relicto de bosque, sin embargo, en el presente estudio esto no fue evaluado. Agradecimientos Agradezco a la Vicerrectoría de Investigaciones de la Pontificia Universidad Javeriana por darme la oportunidad de obtener una beca de financiamiento de mi tesis y permitir un desarrollo satisfactorio de los objetivos planteados. También a mi directora de tesis María Ángela Echeverry por su dedicación y apoyo constante y enriquecedor en este proceso. Al profesor Nicolás Urbina, mi codirector, por su tiempo, orientaciones valiosas y esa gran ayuda con el uso de PRIMER. A mis papas, hermanos y a María Teresa, por su apoyo, ayuda y atención incondicionales en todo este proceso. 579

37 Referencias Bibliográficas Abud-H. M., & Torres-G A. M. (2016). Caracterización florística de un bosque alto andino en el Parque Nacional Natural Puracé, Cauca, Colombia. Boletín Científico Museo de Historia Natural. Universidad de Caldas, 20 (1): DOI : /bccm Alcaldía de Málaga, S. (2003). Esquema de Ordenamiento Territorial del municipio de Málaga. Alcaldía de Málaga, Santander Alcaldía de Málaga, S. (2016). Plan de desarrollo para Málaga Alcaldía de Málaga, Santander Aldana, C. A. P., Gómez, M. C. D., & Hurtado, F. H. M. (2011). Regeneración natural del roble negro (colombobalanus excelsa, fagaceae) en dos poblaciones de la cordillera oriental de los andes, colombia. Revista Facultad Nacional de Agronomía Medellín, 64(2) Allen, A. P., & O Connor, R. J. (2000). Interactive effects of land use and other factors on regional bird distributions. Journal of Biogeography, 27, Alonso, J. (2011). Los sistemas silvopastoriles y su contribución al medio ambiente. Revista Cubana de Ciencia Agrícola, 45(2), Altieri, M. A. (1992). El rol ecológico de la biodiversidad en agroecosistemas. Agroecología y desarrollo, Anderson, M., Gorley, R., and Clarke, K. P. (2008). For primer: guide to software and statistical methods. PRIMER-E, Plymouth, UK.

38 Arellano, H., & Rangel, O. (2008). Patrones en la distribución de la vegetación en áreas de páramo de Colombia: heterogeneidad y dependencia espacial. Caldasia, 30(2), Armenteras, D., Gast, F., and Villareal, H. (2003). Andean forest fragmentation and the representativeness of protected natural areas in the eastern Andes, Colombia. Biological conservation, 113(2): Arroyo Rodríguez, V., Melo, F. P., Martínez Ramos, M., Bongers, F., Chazdon, R. L., Meave, J. A.,... & Tabarelli, M. (2017). Multiple successional pathways in human modified tropical landscapes: new insights from forest succession, forest fragmentation and landscape ecology research. Biological Reviews, 92(1), Avella Muñoz, A., & Cárdenas Camacho, L. M. (2010). Conservation and sustainable use of oak forests in the Conservation Corridor Guantiva-La Rusia-Iguaque, Santander and Boyacá, Colombia. Colombia Forestal, 13(1), Balmford, A., Bruner, A., Cooper, P., Costanza, R., Farber, S., Green, R. E.,... & Munro, K. (2002). Economic reasons for conserving wild nature. Science, 297(5583), Beer, J., Harvey, C. A., Ibrahim, M., Harmand, J. M., Somarriba Chávez, E., & Jiménez Otárola, F. (2003). Servicios ambientales de los sistemas agroforestales Bentacur, J. C. B., Rosselli, P. F., & Alonso, J. L. F. (1997). Diversidad florística en dos bosques subandinos del sur de Colombia. Caldasia, 19(1-2),

39 Blair, R. B. (1996). Land Use and Avian Species Diversity Along an Urban Gradient. Ecological Applications, 6(2), Blaser, J., & Camacho, M. (1991). Estructura, composición y aspectos silviculturales de un bosque de roble (Quercus spp.) del piso montano en Costa Rica Calero, G. L. (2013). Comportamiento de la Regeneración Natural en el Bosque Húmedo Tropical Latifoliado Año y Medio Después del paso del Huracán Félix. Wani revista del caribe nicaragüense, (58), Carnevale, N. J., & Montagnini, F. (2002). Facilitating regeneration of secondary forests with the use of mixed and pure plantations of indigenous tree species. Forest ecology and management, 163(1), Clarke, K. and Gorley, R. (2006). Plymouth: Primer-e. PRIMER v6: User manual/tutorial Codesido, M., González-Fischer, C. M., & Bilenca, D. N. (2008). Asociaciones entre diferentes patrones de uso de la tierra y ensambles de aves en agroecosistemas de la región pampeana, Argentina. Ornitol Neotrop, 19(suppl), Connell, J. H. (1978). Diversity in Tropical Rain Forest and Coral Reefs. Science, 199(4335), Cortés-S, S. P. (2003). Estructura de la vegetación arbórea y arbustiva en el costado oriental de la Serranía de Chía (Cundinamarca, Colombia)/Structure of the arboreal and shrubby vegetation of the Eastern flank of the Serranía de Chía (Cundinamarca, Colombia). Caldasia,

40 Curtis, J. T., & McIntosh, R. P. (1951). An upland forest continuum in the prairie forest border region of Wisconsin. Ecology, 32(3), Cushman, S. A. (2006). Effects of habitat loss and fragmentation on amphibians: a review and prospectus. Biological conservation, 128(2), Devia, C., & Arenas, H. (2000). Evaluación del estatus ecosistémico y de manejo de los bosques de fagáceas (Quercus humboldtii y Trigonobalanus excelsa) en el norte de la Cordillera Oriental (Cundinamarca, Santander y Boyacá). Desarrollo Sostenible en los Andes de Colombia (Provincias de Norte, Gutiérrez y Valderrama) Boyacá, Colombia, Dirzo, R., Aguirre, A., & López, J. C. (2009). Diversidad florística de las selvas húmedas en paisajes antropizados. Investigación ambiental Ciencia y política pública, 1(1). Dixon, J., Scura, L., Carpenter, R., & Sherman, P. (2013). Economic analysis of environmental impacts. Routledge Etter, A., & van Wyngaarden, W. (2000). Patterns of landscape transformation in Colombia, with emphasis in the Andean region. Ambio: A journal of the Human Environment, 29(7), Etter, A., McAlpine, C., Wilson, K., Phinn, S., and Possingham, H. (2006). Regional patterns of agricultural land use and deforestation in Colombia. Agriculture, ecosystems & environment, 114(2): Finol Urdaneta, H. (1971). Nuevos parámetros a considerarse en el análisis estructural de las selvas vírgenes tropicales. Revista Forestal Venezolana (Venezuela) v. 14 (21) p

41 Foster, B., Hernández, N., Kakudidi, E., and Burnham, R. (1995). Un método de transectos variables para la evaluación rápida de comunidades de plantas en los trópicos. Documento inédito. Chicago, Environmental and Conservation Programs, Field Museum of Natural History and Washington, DC, Conservation Biology, Conservation International Franco, M., Betancur, J., & Franco, P. (2010). Diversidad florística y estructura de remanentes de bosque andino en la zona de amortiguación del Parque Nacional Natural los Nevados, Cordillera Central Colombiana. Caldasia, 32(1) Galindo, R., Betancur, J., & Cadena, J. J. (2003). Estructura y composición florística de cuatro bosques andinos del santuario de flora y fauna Guanentá-Alto río Fonce, cordillera oriental colombiana. Caldasia, 25(2), García, G. A., Toro, A. L., & Melo, S. J. A. (1997). Patrones de distribución de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en relicto del bosque altoandino, cordillera oriental de Colombia. Caldasia, 19(1-2), González, W. Y., Llambí, L. D., Smith, J. K., & Gámez, L. E. (2011). Dinámica sucesional del componente arbóreo en la zona de transición bosque-páramo en Los Andes Tropicales. Ecotrópicos, 24(1), González-Espinosa, M., Meave, J. A., Ramírez-Marcial, N., Toledo-Aceves, T., Lorea-Hernández, F. G., & Ibarra-Manríquez, G. (2012). Los bosques de niebla de México: conservación y restauración de su componente arbóreo. Revista Ecosistemas, 21(1-2). 706

42 González, D. A., Solari, L. M., Cerezo, A., Zaccagnini, M. E., & Gavier-Pizarro, G. (2014). Conservación en agroecosistemas: importancia de remanentes de vegetación de escala espacial fina para aves insectívoras de la región pampeana y espinal Guevara, S., & Laborde, J. (2008). The landscape approach: Designing new reserves for protection of biological and cultural diversity in Latin America. Environmental Ethics, 30(3), Heikkinen, R. K., Luoto, M., Virkkala, R., and Rainio, K. (2004). Effects of habitat cover, landscape structure and spatial variables on the abundance of birds in an agricultural forest mosaic. Journal of Applied Ecology, 41(5): Jaramillo Sánchez, L. P., & Muñoz Chamba, L. F. (2009). Evaluación de la regeneración natural de especies forestales del bosque tropical de montaña en la estación científica san francisco bajo diferentes intensidades de raleo selectivo (Bachelor's thesis) Jiménez, J., Aguirre, O., & Kramer, H. (2001). Análisis de la estructura horizontal y vertical en un ecosistema multicohortal de pino-encino en el norte de México. Forest Systems, 10(2), Joyas, M. I. V. (2005). Establecimiento de parcelas permanentes en bosques de Colombia, volume 1. Instituto Alexander von Humboldt Lang, I., Gormley, L. H., Harvey, C. A., & Sinclair, F. L. (2003). Composición de la comunidad de aves en cercas vivas de Río Frío, Costa Rica León, J. D., Vélez, G., and Yepes, A. P. (2009). Estructura y composición florística de tres robledales en la región norte de la cordillera central de colombia. Revista de Biología Tropical, 57(4):

43 Lira-Noriega, A., Guevara, S., Laborde, J., & Sánchez-Ríos, G. (2007). Composición florística en potreros de los Tuxtlas, Veracruz, México. Acta botánica mexicana, (80), López, D. C., & Salinas, N. (2007). Libro rojo de plantas de Colombia. Volumen 4. Especies maderables amenazadas: Primera parte (Vol. 4). Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas SINCHI Lozada, T., De Koning, G. H. J., Marché, R., Klein, A. M., & Tscharntke, T. (2007). Tree recovery and seed dispersal by birds: comparing forest, agroforestry and abandoned agroforestry in coastal Ecuador. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 8(3), Lozano-Zambrano, F. H. (2009, November). Herramientas de manejo para la conservación de biodiversidad en paisajes rurales. CAR Luck, G. W. (2013). The net return from animal activity in agro-ecosystems: trading off benefits from ecosystem services against costs from crop damage. F1000Research, Malavasi, R., Battisti, C., & Carpaneto, G. M. (2009). Seasonal Bird Assemblages In A Mediterranean Patchy Wetland: Corroborating The Intermediate Disturbance Hypothesis. Polish Journal of Ecology, 57(1), Manson, R. H. (2008). Agroecosistemas cafetaleros de Veracruz: biodiversidad, manejo y conservación. Instituto Nacional de Ecología Martínez Salinas, A., & DeClerck, F. A. (2013). El papel de los agroecosistemas y bosques en la conservación de aves dentro de corredores biológicos. 758

44 Matteucci, S. D., & Colma, A. (1982). Metodología para el estudio de la vegetación. Secretaría General de la Organización de los Estados Americanos, Programa Regional de Desarrollo Científico y Tecnológico Melo, L. and Camacho, M. (2005b). Adaptación de la metodología corine land cover para colombia. Memorias. Semana de Geomática Bogotá DC[Links], pages Mendoza-C, H. (1999). Estructura y riqueza florística del bosque seco tropical en la región Caribe y el valle del río Magdalena, Colombia. Caldasia, Ministerio de Ambiente. (2002). Guías técnicas para la ordenación y el manejo sostenible de los bosques naturales. Proyecto Aplicación y evaluación de criterios e indicadores para la ordenación sostenible de los bosques naturales. Ministerio del ambiente Morales, H., Ferguson, B. G., & García-Barrios, L. (2007). Agricultura: la Cenicienta de la conservación en Mesoamerica. Evaluación y conservación de Biodiversidad en paisajes fragmentados de Mesoamérica, Mueller-Dombois, D., & Ellenberg, H. (1974). Aims and methods of vegetation ecology Nina, R., & Carla, E. (2014). Regeneración natural en áreas de influencia antrópica en el PN-ANMI serranía del Agurague-Tarija (No. CIDAB-T-SD437. I4-R6r). Universidad Mayor de San Andrés, La Paz (Bolivia). Facultad de Agronomía Peláez, J. D. L., & Giraldo, E. (2000). Crecimiento diamétrico en robledales del norte y centro de Antioquia, Colombia. Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 15(1).

45 Pimentel, D., Harvey, C., Resosudarmo, P., & Sinclair, K. (1995). Environmental and economic costs of soil erosion and conservation benefits. Science, 267(5201), Quesnelle, P. E., Fahrig, L., & Lindsay, K. E. (2013). Effects of habitat loss, habitat configuration and matrix composition on declining wetland species. Biological Conservation, 160, Rangel, J. and Velázquez, A. (1997). Métodos de estudio de la vegetación, pp.: Diversidad Biótica II. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá Rangel, J., Lowy, P., and Aguilar, M. (1997). Colombia diversidad biótica ii: tipos de vegetación en colombia. La distribución de los tipos de vegetación en Colombia. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales IDEAM, Ministerio del Medio Ambiente, Colombia Rangel-Ch, J. O., & Lozano, G. L. (1989). La vegetación selvática y boscosa del Valle de la Plata entre el río Magdalena y el parque Natural Puracé. Cacicazgos prehispánicos del Valle de la Plata, 1, Rangel-Ch, O., & Lozano-C, G. (1986). Un perfil de vegetación entre La Plata (Huila) y el volcán del Puracé. Caldasia, Renjifo, L. M. (1999). Composition changes in a subandean avifauna after long-term forest fragmentation. Conservation biology, 13(5): Rodríguez, N. (2004). Ecosistemas de los Andes colombianos, volume 365. Villegas Editores. 810

46 Sánchez, D., Villanueva, C., Torres, M., Tobar, D., & DeClerck, F. (2013). Cercas vivas y su valor para la producción y conservación Teh, C., Mavi, H. S. T., Graeme, J., Henson, I., Ferrand, M., Revelo, P., Carvajal, M. A., Granda, N. J., et al. (2010). Leyenda nacional de coberturas de la tierrametodología corine land cover adaptada para Colombia escala 1: In PORIM International Palm Oil Congress: Update and Vision (Agriculture) September 22-25Kuala Lumpur, Malaysia, number DC Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia Tórrez, M., Arendt, W., & Maes, J. M. (2013). Comunidades de aves y lepidópteros diurnos y las relaciones entre ellas en bosque nuboso y cafetal de Finca Santa Maura, Jinotega. Encuentro, (95), van Teeffelen, A. J., Opdam, P., Wätzold, F., Hartig, F., Johst, K., Drechsler, M.,... & Quétier, F. (2014). Ecological and economic conditions and associated institutional challenges for conservation banking in dynamic landscapes. Landscape and Urban Planning, 130, Vergara Paternina, J. A. (2015). Artículo III. Diversidad de aves en usos de suelo de fincas ganaderas del Valle del Río Cesar, Colombia. Caracterización de la degradación y los cambios de usos de suelo en fincas ganaderas y su relación con la diversidad de aves en el Valle del Río Cesar, Colombia. Tesis (Mag. Sc. en Manejo y Conservación de Bosques Tropicales y Biodiversidad)--CATIE, Escuela de Posgrado, Turrialba (Costa Rica), Wilcox, B. A. (1995). Bosques tropicales y diversidad biológica: los riesgos de la pérdida y degradación de los bosques. Unasylva, 46,

47 ARTÍCULO 2: ANÁLISIS DE LA COMPOSICIÓN Y LA ESTRUCTURA DE ENSAMBLAJES DE AVES EN UN PAISAJE MIXTO ALTO ANDINO Claudia Bibiana Moreno Mojica 3 Resúmen Para identificar los efectos de la transformación y pérdida de las coberturas originales de los ecosistemas y poder tomar acciones para la conservación de los remanentes naturales, es necesario caracterizar y entender como están compuestas y estructuradas las comunidades biológicas. El presente estudio se llevó a cabo en la zona rural del municipio de Málaga Santander, donde se evidencia un paisaje alto Andino intervenido. Se caracterizó la avifauna en tres tipos de vegetación con el fin de determinar cómo varía la composición y estructura de las aves en dicha vegetación. Se realizaron recorridos de observación y muestreo con redes, las aves fueron identificadas taxonómicamente y sus abundancias fueron registradas. Las diferencias en cuanto a la composición y estructura de los ensamblajes de aves fueron evaluadas mediante un PERMANOVA, la relación entre atributos de la vegetación y la distribución de las especies de aves se identificó mediante un DistLM y visualizado con un dbrda. Se encontró que la estructura y composición de aves fue diferente en cada tipo de vegetación muestreado, por lo que, la diversidad de los ensamblajes en la zona es consecuencia del complemento de las unidades del paisaje de la vereda. Algunas características de la vegetación (diversidad, cobertura de copa, alturas) explicaron la variación en la composición de los ensamblajes de aves, destacándose los pastos con la mayor riqueza de especies de aves, sin embargo, el relicto de bosque presentó la mayor diversidad. Los cultivos por su parte evidenciaron baja riqueza y diversidad. Los registros de especies características de hábitats conservados dan indicios de que el uso que se le ha dado al terreno en la vereda el Alizal no ha ido en detrimento de la diversidad de aves y que existe disponibilidad de recursos y hábitat para las especies. Abstract To identify the effects of transformation and loss of the original coverage of ecosystems and to be able to take actions for the conservation of natural remnants, it is necessary to characterize and understand how biological communities are composed and structured. The present study was conducted in the rural area of the municipality of Málaga, Santander, where there is evidence of a high Andean intervened landscape. The avifauna was characterized in three types of vegetation in order to determine the composition and structure of the birds in this vegetation. Observation and sampling routes were conducted with mist nets, birds were taxonomically identified and their abundance were recorded. Differences in the composition and structure of assemblages of birds were evaluated using a PERMANOVA analysis, the relationship between attributes of the vegetation and the distribution of bird species were identified through a DistLM and visualized with a dbrda. It was found that the structure and composition of birds were different in each vegetation type sampled, so the diversity of assemblages in the area is the result of the complement of the landscape units. Some characteristics of the vegetation (diversity, Crown Heights cover) explained the variation in the composition of assemblages of birds, highlighting the pastures with the greatest richness of birds species, however, the remnant forest presented the greatest diversity. Crops showed lower richness and diversity. Records of characteristic species of preserved habitats give indications that the use that has been given to the land in the Alizal has not been detrimental to the diversity of birds and the availability of resources and habitat for the species. 3 claudiamoreno@javeriana.edu.co Maestría en Conservación y Uso de la Biodiversidad. Facultad de estudios ambientales y rurales. Pontificia Universidad Javeriana.

48 Introducción El bosque alto andino colombiano constituye un objeto de conservación debido a la alta biodiversidad y endemismos biológicos que se registran allí, junto con los servicios ecosistémicos que presta (Etter y van Wyngaarden 2000, Rangel 2000, Ojeda et al., 2001). Uno de los aspectos que han contribuido mayormente al cambio de los patrones naturales de diversidad de especies a lo largo de los gradientes altitudinales y topográficos en la cordillera de los Andes, es la acelerada pérdida y transformación de cobertura vegetal original, como la situación de los bosques montanos (Cavelier & Etter 1995, Etter et al., 2008, Osorno et al., 2015). En paisajes rurales donde a pesar de la variedad de usos que se le da a la tierra, la cobertura original no ha sido completamente deforestada, ha permitido mantener la biodiversidad de una forma sustancial (Petit et al., 1995) gracias a iniciativas con figuras políticoadministrativas de conservación de la biodiversidad, como por ejemplo El santuario de Flora y Fauna de Iguaque y el corredor de roble Guantiva-La Rusia (Córdoba & Echeverry-Galvis 2006, Avella & Cárdenas 2010) en una zona alto andina de la cordillera oriental, donde se observa que cerca del 76% de grupos taxonómicos como las aves están asociados exclusivamente con los bosques de roble y otros bosques mixtos de la zona. Para identificar los efectos de la transformación y pérdida de la vegetación natural de los ecosistemas, y poder tomar acciones para la conservación de los remanentes naturales, se ha buscado caracterizar y entender como están compuestas y estructuradas las comunidades biológicas (Noss 1990, Villarreal et al., 2015). Estas evaluaciones han aportado conocimiento sobre las especies y su sensibilidad a las transformaciones, así como determinar bajo qué condiciones de uso, se favorece el mantenimiento de especies claves o de interés en la funcionalidad de los ecosistemas (Newbold et al., 2013, Luck et al., 2013), en relación muchas veces a servicios ecosistémicos. Dentro de los servicios y funciones principales asociados a las aves, se encuentran la dispersión de semillas, la polinización de especies silvestres y de producción, así como el control de plaga por invertebrados y vertebrados no deseados en sistemas de producción (Luck et al., 2013) Las aves constituyen un grupo taxonómico numeroso y diverso en Colombia, que hace parte importante del estudio y monitoreo de los ecosistemas ya que proporcionan de manera rápida y confiable una idea acerca de su estado de conservación y funcionamiento (Lawton et al., 1998, Schulze et al., 2004), básicamente debido a que son sensibles a las perturbaciones y cambios ecológicos (Lacher 2004, Schulze et al., 2004); y también, porque permiten obtener inventarios representativos con menos tiempo, esfuerzo y perturbación, que con casi cualquier otro grupo debido a que es posible identificar la mayoría de especies sin capturarlas (Stiles & Bohorquez 2000). El análisis de las relaciones entre las aves y los hábitats aporta significativamente al entendimiento de los impactos antrópicos sobre la diversidad (Martínez 2005, Sáenz et al., 2007, Melo et al., 2008). En la búsqueda de estrategias más allá de las áreas de protección o preservación de especies, es importante identificar como diferentes tipos de vegetación en el paisaje, son claves o no para la conservación de las aves (como grupo indicador) en los ecosistemas; por lo cual el presente estudio buscó determinar de qué manera varía la composición y estructura de las aves entre bosque nativo, pastos y cultivos, para una región especifica de alta transformación en la zona alto andina del norte de la cordillera oriental (Etter 1993, Etter & van Wyngaarden 2000, Etter et al., 2006). Materiales y métodos 1. Área de estudio: La vereda El Alizal, está ubicada en la zona rural del municipio de Málaga (6 45 N, O), en el centroriente del departamento de Santander. La zona está clasificada dentro de la unidad climática de páramo bajo superhúmedo (Alcaldía de Málaga 2003), con una temperatura máxima de 11ºC y una mínima de 8ºC, y con un rango altitudinal de 2990 a 3400 m (Alcaldía de Málaga 2003). Se dan dos períodos lluviosos: abril a mayo y septiembre a noviembre (Figura 1), con una precipitación promedio anual de 1628mm (Ideam, estación Málaga2, Alcaldía de Málaga 2003). La vegetación nativa se caracteriza por bosque alto-andino que ha sido intervenido por extracción selectiva, con predominio del roble (Quercus humboldtiii) (Rangel et al., 1997). Esta cobertura se considera en Colombia, como una de las formaciones vegetales con mayor transformación y fragmentación debido al impacto histórico de asentamientos humanos (Armenteras & Villareal 2003, Etter et al., 2006).

49 Precipitación (mm) Los relictos de bosque forman franjas que han sido alinderados como áreas de protección de acuíferos, flora y fauna local (Alcaldía de Málaga 2003). Las pendientes en la zona, son en su mayoría son suaves a moderadamente empinadas (terrazas estructurales denudacionales), menores de 25% lo cual favorecen el establecimiento de cultivos (Alcaldía de Málaga 2003). Los principales usos del suelo en la vereda, consisten en huertos familiares con siembras principalmente de maíz (Zea mays), papa (Solanum tuberosum), ajo (Allium sativum), arveja (Pisum sativum), haba (Vicia faba) y frijol (Phaseolus vulgaris), y potreros dedicados al ganado lechero (Alcaldía de Málaga 2003, Alcaldía de Málaga 2016) EN FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC Est Málaga2 (2237 m) Est Volcán, Cerrito (2841m) Est San Andres (1702 m) Est Cerrito (2440 m) Figura 1. Precipitación mensual, tomada de los registros de las cuatro estaciones meteorológicas más cercanas a la zona de estudio. Datos proporcionados por el IDEAM desde el año 2006 hasta el Por medio de imágenes satelitales (Google Earth), se identificaron de forma preliminar puntos de muestreo, que se confirmaron posteriormente en visitas a la zona de estudio. Los criterios para la selección de las zonas de muestreo del ensamblaje de aves fueron: 1) constituir unidades de paisaje diferenciables y 2) ser sitios de muestreo ubicados en una altitud ( m) y pendientes similares. En la zona de estudio se determinaron tres tipos de vegetación denominadas según la clasificación de Corine Landcover (Melo y Camacho 2005, Teh et al., 2010): (1) bosque denso bajo, (2) pastos y (3) cultivos transitorios. Los tres tipos de vegetación identificados, fueron diferentes en cuanto a su estructura y composición vegetal (C. Moreno sin publicar), con mayor diferenciación del relicto de bosque denso con relación a las zonas de intervención antrópica, por estructura y composición (siendo los cultivos transitorios el tipo de vegetación más similar al bosque), y una mayor similitud del bosque con pastos en relación a la riqueza de especies (C. Moreno sin publicar). En los tipos de vegetación de bosque denso bajo y cultivos transitorios la especie más importante según el Índice de Valor de Importancia Ampliado (IIA) fue el roble (Quercus humboldtii), mientras que la más importante en pastos fue una especie de Piper (Piper sp), y el Alizo (Alnus acuminata) (C. Moreno sin publicar). En cuanto al tipo de vegetación con mayor riqueza de especies, fueron los pastos, con mayor densidad de plantas en el relicto de bosque denso bajo (C. Moreno sin publicar). De cada uno de los tres tipos de vegetación (hábitat): (1) relictos de bosque de roble, vegetación denominada natural y/o nativa, y otros dos tipos que hacen referencia al uso de suelo predominante en la región y se tratan de (2) potreros dedicados a la ganadería y (3) cultivos de maíz y papa; se identificaron dos replicas. Cada una de las seis unidades muestréales fue estudiada durante las dos temporadas climáticas (húmeda (septiembre-noviembre), y seca (diciembre-febrero)), para considerar las variaciones ambientales que pueden influenciar el ensamblaje de aves de forma temporal. Por lo tanto, se trabajó en un total de seis sitios en dos ocasiones (3 tipos de vegetación o hábitats x 2 réplicas x 2 temporadas). 2. Composición y estructura del ensamblaje de aves en la zona de estudio: El muestreo para determinar la composición y la estructura del ensamblaje de aves, se realizó mediante el uso complementario de tres metodologías: la captura con redes de niebla, recorridos de observación e identificación auditiva. La captura de individuos se realizó mediante la instalación de seis (6) redes de niebla de 12m de largo por 2.5m de alto, en cada zona de muestreo durante cuatro días, desde las 5:30 a las 11:00 y desde las 15:00 a las 18:00. En los

50 recorridos libres con puntos fijos de conteo (Reynolds et al., 1980) cada 25m, se identificaron los individuos observados y/o escuchados durante lapsos de 8 minutos. Los recorridos realizados en cada tipo de vegetación fueron repetidos en horarios diferentes (mañana y tarde) en un diseño aleatorizado (Villareal et al., 2015). Durante dichos recorridos, cuando fue posible, se registró el estrato de la vegetación donde se avistaron los individuos, comportamientos de forrajeo y tipo de alimento, construcción o presencia de nidos, presencia/ausencia de juveniles (cuando fueron distinguibles fenotípicamente). En los casos en los que los individuos no fueron observados, pero si escuchados, su canto se grabó para posterior identificación mediante comparación con la base de datos digital de Xeno-Canto ( (Figura 2) Figura 2. Diagrama de muestreo para la toma de datos de aves y vegetación en los diferentes tipos de cobertura. 3. Análisis de Datos 3.1 Curva de acumulación de especies y esfuerzo de muestreo: Para determinar la representatividad del muestreo de aves en cada tipo de vegetación, se construyó una curva de acumulación de especies donde el eje X es el número de muestras tomadas (transectos de observación y cantos+ transectos de redes) y el eje Y es el número acumulado de especies (Magurran and McGill 2011). Estas se compararon con valores esperados a partir de los métodos no paramétricos CHAO 1(Chao 1984) y Bootstrap (Krebs 1989), mediante el programa EstimateS 8.20 (Colwell and Estimate 2009). 3.2 Análisis de composición y estructura: Se compararon los patrones de abundancia y equitatividad de los ensambles entre los tipos de vegetación estudiados, mediante curvas rango-abundancia por cada tipo de vegetación (Magurran and McGill 2011), así como por índices de diversidad. El porcentaje de similitud en composición y estructura fue determinado usando el método SIMPER (Clarke 1993) con la matriz de distancias de Bray-Curtis, en el software Past 3.15 (Hammer et al., 2001). La estructura de la comunidad de aves en los tres tipos de vegetación, fue evaluada mediante la comparación de la similitud de Bray-Curtis entre sitios de muestreo en un análisis de varianza multivariado permutacional (PERMANOVA) (Anderson et al., 2008), con una suma parcial de cuadrados tipo III y 9999 permutaciones no restringidas de los datos. El diseño experimental del análisis tuvo como factores los tipos de vegetación muestreadas con tres niveles (bosque denso bajo, pastos y cultivos transitorios). El PERMANOVA se evalúa a partir de una prueba estadística de pseudo-f y su probabilidad permutada asociada (p-perm). Los factores con diferencias significativas, fueron identificados a partir de una comparación posterior por parejas con el estadístico t. Se realizó una ordenación multivariada, de la similitud en la estructura de ensamblajes de aves entre coberturas vegetales, con un análisis de coordenadas principales (PCoA). Se calculó la correlación de Pearson de cada especie de ave con los dos primeros ejes de ordenación y se visualizó como un vector cuya longitud muestra el grado de asociación con el eje. Finalmente se relacionó la estructura vegetal por cobertura vegetal con la estructura de aves con un PCoA. Estas rutinas fueron corridas en PRIMER v y PERMANOVA add on v1.0.4 (Anderson et al., 2008, Clarke & Gorley 2006).

51 Especies Especies Distribución de las aves según los tipos de vegetación: Se determinó la relación entre los ensamblajes de aves y la estructura de la vegetación a partir de modelos lineales basados en distancias (subrutina DistLM).La similitud de Bray-Curtis de aves entre unidades muestreales fue la variable de respuesta, como variables predictoras la estructura de la vegetación (Abundancia de las plantas, Altura promedio de las plantas, Área basal máxima, Cobertura de copa máxima, Cobertura de copa mínima, Riqueza de plantas, Índice Shannon, 1/Simpson) y en otro modelo las densidades de las especies de plantas como variables descriptoras. El R 2 ajustado fue el método de selección de los mejores modelos ajustados. Posteriormente, la ordenación y visualización del mejor modelo mejor ajustado, se realizó mediante un análisis de redundancia basado en distancias (subrutina dbrda) (Legendre & Anderson 1999). Estos análisis se realizaron con el software PRIMER v y PERMANOVA add on v1.0.4 (Anderson et al., 2008, Clarke 1993). Resultados 4.1. Curva de acumulación de especies y esfuerzo de muestreo: A lo largo del muestreo se usaron 96 redes por tipo de vegetación (16 transectos de 6 redes), con un total de 179 horas/red para cultivos transitorios y pastos, y 175 horas/red para bosque denso bajo. En cuanto a los recorridos de observación, se realizaron 32 transectos por tipo de vegetación, con un esfuerzo de 83 horas en bosque, 79 horas huerto, 81.5 horas pastos. Se registraron, en total 3200 individuos de 89 especies de aves en 30 familias. El tipo de vegetación de pastos, presentó el mayor número de familias (27) y el 76.40% del total de especies (68 especies), seguido del relicto de bosque denso bajo con 22 familias y el 67.41% del total de las especies (60 especies) y finalmente los cultivos transitorios con 21 familias y el 63% del total de las especies (56 especies). En los pastos la familia Tyrannidae presentó la mayor riqueza de especies (8), seguida de Trochilidae, Thraupidae y Parulidae (las tres con 7 especies), en el relicto de bosque denso bajo se encontró que la familia con mayor riqueza fue Trochilidae (12 especies), seguida de Thraupidae (8), en cultivos transitorios la familia con mayor riqueza también fue Trochilidae (9) pero seguida de Tyrannidae (7). De acuerdo a los estimadores Chao1 y Bootstrap, para cada sitio muestreado se espera un número mayor de especies del registrado, con una representatividad que oscila entre el 89% y el 97 %, con un mejor muestreo en bosque denso bajo y cultivos transitorios (Tabla 1). La aparición de especies representadas solo por uno (singletons) o dos (doubletons) individuos en la muestra presentó una tendencia a disminuir en los cultivos transitorios, lo que indica igualmente, mayor eficiencia de muestreo a medida que aumentan las muestras (Figura 3). En el bosque denso bajo, solo los singletons tienden a disminuir, y en pastos tanto singletons como doubletons se mantienen (Figura 3) a) Muestras b) Muestras

52 Especies c) Muestras Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves presentes en los tres tipos de vegetación muestreados en la vereda El Alizal, Málaga, Santander. El panel a) representa el bosque denso bajo, el panel b) los pastos y el c) los cultivos transitorios. En todos los casos la línea azul clara hace referencia a las especies observadas, la negra describe el comportamiento del estimador Chao1, la gris describe la tendencia del estimador Bootstrap, la naranja muestra los singletons y la azul los doubletons. Tabla 1. Valores de estimadores de riqueza para el área de estudio. Chao 1 y Bootstrap corresponden a los valores de especies estimados, singletons son las especies que están representadas solamente por un único individuo en la muestra, doubletons el número de especies representadas por exactamente dos individuos en la muestra, y Sobs corresponde al número de especies observado con el estudio. PARÁMETROS OBSERVADOS Y ESTIMADOS Sobs Chao 1 Bootstrap Singletons Doubletons Bosque denso Pastos Cultivos transitorios La estructura y composición del ensamblaje de aves: En los pastos se encuentra el 36.2% de la abundancia absoluta total de aves registradas, seguidos por los cultivos transitorios, en los cuales se registró el 36.1% y por último el relicto de bosque denso bajo donde se registró el 27.7% del total de individuos ( ANEXOS Anexo 1). Las curvas de rango - abundancia para la avifauna en cada tipo de vegetación, indican en todos los casos un patrón similar, donde hay un pequeño grupo de especies abundantes y un gran número de especies entre intermedias y raras (Figura 4, ANEXOS Anexo 1). Sin embargo, la composición de especies en cada segmento de la curva difiere por tipo de vegetación. En el bosque, las especies más abundantes fueron Heliangelus amethysticollis (110 individuos) y Myioborus ornatus (58 individuos), mientras que en los cultivos transitorios las especies más abundantes fueron Zonotrichia capensis (158 individuos) y Turdus fuscater (103 individuos); y en los pastos T. fuscater (151 individuos) y Z. capensis (132 individuos) (Figura 4).

53 Figura 4. Curvas de Rango abundancia de las especies de aves presentes en los tres tipos de vegetación muestreados en la vereda El Alizal, Málaga, Santander. Línea negra representa los bosques, la azul los pastos y la gris clara los cultivos transitorios. De acuerdo al índice de equidad basado en Simpson (1-D), la comunidad de aves en los cultivos transitorios tiene el valor más bajo con 0.941, seguida de los pastos 0.944, con el relicto de bosque con el mayor valor de Con relación a la similitud entre tipos de vegetación por el método SIMPER basado en Bray-Curtis, se encontró que por las especies Z. capensis, T. fuscater, Zenaida auriculata, Sturnella magna e Icterus chrysater son las mayores contribuyentes a la disimilitud o diferenciación (68.3%) entre el relicto de bosque denso y los cultivos transitorios (SIMPER: 11.4, 7.06, 6.73, 6.72 y 6.67% respectivamente por cada especie). Mientras que la disimilitud promedio entre los bosque denso y pastos del 58.38%, está representado principalmente por la contribución de T. fuscater, Z. capensis y S. magna (SIMPER: 12.33, y 8.91% respectivamente). Por otro lado, S. magna, Z. auriculata, Streptoprogne zonaris, T. fuscater y Z. capensis fueron las mayores contribuyentes a la diferenciación promedio de 41.22% entre pastos y cultivos transitorios (SIMPER: 7.56, 7.23, 5.18, 5.07, 4.11% respectivamente). La estructura y composición de la avifauna fue diferente entre los tipos de vegetación considerados en la zona de estudio según el análisis de PERMANOVA (PsF=11.49; p-perm=0.0001). De acuerdo al análisis de coordenadas principales (AcoP), se encontró que los dos primeros ejes explicaron el 77.56% de la variación de la estructura y composición de las aves (eje 1=58.71% y eje 2=18.85%), entre las unidades muestreadas (Figura 5). A lo largo del eje 1, se observa una segregación de la composición de especies de aves con el bosque hacia el margen izquierdo (Figura 5), y hacia el margen derecho las especies registradas en los tipos de vegetación más antropizados (pastos y cultivos transitorios). Especies como Scytalopus latrans (Sl) (Pco1=-0.80), Trogon personatus (Tp) (Pco1=-0.81), Diglossa cyanea (Dc) (Pco1=-0.95) y Penelope montagnii (Pm) (Pco1=-0.93), entre otras, corresponden según el análisis, a especies propias de sitios poco o nada intervenidos (relicto de bosque denso bajo), mientras que especies como I. chrysater (Ic) (Pco1=0.98), Z. capensis (Zc) (Pco1=0.94), S. magna (Sm) (Pco1=0.81) y Falco sparverius (Fs) (Pco1=0.83), entre otras, constituyen un grupo de especies propias de tipos de vegetación intervenida o antropizada (pastos y cultivos transitorios).

54 a) b) Figura 5. Análisis de coordenadas principales de la estructura y composición de aves (a) y vegetales (b) (Moreno. C sin publicar) en tres tipos de vegetación de la vereda el Alizal del municipio de Málaga. (a) Las marcas de triángulos negros corresponden a la comunidad de bosque denso bajo, los triángulos azules invertidos a cultivos transitorios y los cuadrados grises a partos. Las siglas corresponden a la nomenclatura de las especies de aves, Da: Diglossa albilatera, Cp: Chlorostilbon poortmani, Ic: Icterus chrysater, Fs: Falco sparverius, Zc: Zonotrichia capensis, Sm: Sturnella magna, Tf: Turdus fuscater, Ms. Myiotheretes striaticollis, Ta: Tyto alba, Slo: Systellura longirostris, Mf: Melanerpes formicivorus, Oa: Odontophorus atrifrons, Or: Ochthoeca rufipectoralis, Cr: Colaptes rivolii, Sl: Scytalopus latrans, Bf: Boissonneaua flavescens, Ch: Coeligena helianthea, Pm: Penelope montagnii, El: Elanus leucurus, Dc: Diglossa cyanea, Ca: Conirostrum albifrons, Ms: Margarornis squamiger, Ha: Heliangelus, amethyscollis, Oc: Ochthoeca cinnamomeiventris, Dt: Dubusia taeniata, Tp: Trogon personatus, Vo: Vireo olivaceus, Mm: Myioborus miniatus, Sz: Streptoprogne zonaris, Pa: Pheuticus aureoventris, Ak: Aglaiocercus kingi, Hb: Harpagus bidentatus, Cf: Campylopterus falcatus.. Las siglas de la parte (b) correspondiente a la composición vegetal pueden encontrarse en el manuscrito de vegetación del trabajo de grado).

55 A lo largo del eje 2, a pesar de explicar un porcentaje bajo de la variación de la composición y estructura de las especies de aves entre los tipos de vegetación (18.9%), se asocia con la diversidad de especies vegetales encontradas (Figura5); donde Diglossa albilatera (Da) (Pco2=0.92) tiene preferencia por sitios con diversidad vegetal mayor, mientras que especies como Colibri coruscans (Cc) (Pco2=-0.61) y Ochthoeca rufipectoralis (Or) (Pco2=-0.63), entre otras, prefieren sitios con menor diversidad vegetal, como los cultivos transitorios (Figura 5.), donde existe alta dominancia de una o pocas especies vegetales. Según este análisis de PERMANOVA y PCoA (Figura 5), la estructura y composición del ensamblaje de aves es diferente entre los tipos de vegetación considerados, donde los patrones de segregación coinciden con la estructura y composición de los tipos de vegetación (Figura 5); es decir, aquellos sitios con mayor diversidad vegetal como se encontró que son el bosque denso bajo y los pastos, presentan una estructura y composición de aves diferente a sitios con una baja diversidad vegetal. De igual forma la composición y estructura de las aves cambia según el grado de antropización y por ende el cambio de la composición de la vegetación (Figura 5) Distribución de las aves según los tipos de vegetación: La variable de la vegetación que mejor explicó la variación en la composición de las aves, fue la máxima cobertura de la copa (R 2 ajustado= 20%), seguida de la interacción entre la altura máxima y el reciproco de Simpson (R 2 ajustado=38%) (Tabla 2). Tabla 2. Modelos propuestos para explicar la composición de las aves en tres tipos de vegetación en la vereda el Alizal del municipio de Málaga, organizados según el número de variables. Adj R 2 : Ajuste del coeficiente R 2, RSS: Suma residual de las desviaciones cuadradas, No.Vars: Número de variables, Selections: identidad de las variables incluidas en el modelo. Adj R 2 R 2 RSS No. Vars Selections* ; ;10; ; ;6;10; ;6;10; ;10;12; ;10-12 *1=Abundancia de las plantas, 3=Altura promedio de las plantas, 6=Área basal máxima, 9=Cobertura de copa máxima, 10=Cobertura de copa mínima, 11=Riqueza de plantas, 12=Índice Shannon, 13= 1/Simpson. Según el mejor modelo ajustado, usando la subrutina dbrda (Análisis de redundancia basado en distancias), los primeros dos ejes explican el 76% de la variación del ensamblaje de aves. De las 13 variables de vegetación consideradas para el análisis (Anexo 2), solamente cuatro presentaron significancia en el modelo: altura máxima, riqueza, índice Shannon y recíproco de Simpson (1/Simpson), siendo las dos últimas variables las que presentaron mayor poder explicativo de la variación en la composición del ensamblaje de aves (flechas más largas) en los tres tipos de vegetación estudiados (Figura 6). Dado que las variables de la vegetación que están relacionadas significativamente con la composición del ensamblaje de aves, son las especies de plantas y sus abundancias, el mejor modelo (usando la subrutina DistLM) considerando las especies de plantas dentro de las variables, define que la variación en la composición de las aves en los tres tipos de vegetación está mayormente explicada por Quercus humboldtii (R 2 ajustado= 33.4%), seguida de una relación entre el Q. humboldtii y una especie indeterminada (Indet. 4 espinoso) (R 2 ajustado= 43.5%); y una interacción entre el Q. humboldtii, Escallonia pendula y otra especie indeterminada (indet. 3, al parecer un chilco) (R 2 ajustado= 62.8%). El análisis usando la subrutina dbrda (Análisis de redundancia basado en distancias), con el mejor modelo ajustado, mostró que las Piper sp, y 3 indeterminadas (denominadas 2, 4 y 6), tuvieron una relación significativa con la variación en la composición de aves en los tres tipos de vegetación (Figura 6).

56 a) b) Figura 6. Análisis de redundancia basado en distancias (dbrda) con las variables que se ajustaron mejor al modelo de explicación de la composición de los ensamblajes de aves en bosque denso bajo (triángulos negros), cultivos transitorios (triangulo azul) y pastos (cuadrados grises). El panel a) corresponde al dbrda con el resultado del DistLM de las variables de la vegetación, mientras que el b) al dbrda con el resultado del DistLM de las especies de plantas que explican la mayor variación en la composición de aves. Cada eje explica cierto porcentaje de variación de los datos en el modelo. La asociación, dirección y robustez de las variables y el orden de los ejes están representados por la dirección y longitud de las flechas. Discusión La riqueza de especies de aves registradas en el presente estudio (89 especies en 150 hectáreas aproximadamente, m), considerando los tres tipos de vegetación (relicto de bosque, cultivos y pastos) es mayor en comparación con estudios realizados en zonas similares con rangos altitudinales similares, considerando vegetación natural y antropogénica, pero con áreas diferentes (Tabla 3). Esto impulsa la visión en donde el entorno y los paisajes mixtos entre bosques y zonas antropizadas, puede presentar mayores opciones de coexistencia para una avifauna más diversa (Echeverry-Galvis and Morales-Rozo 2007, Ramírez 2010, Pacheco 2013, Allen 2014). Tabla 3. Riqueza de especies de aves registrada por estudios en zonas alto andinas de la Cordillera Oriental colombiana Sitio Reserva biológica el Encenillo (Amaya- Villarreal and Renjifo 2010) Área Altitud (has) (m) Vegetación Bosque alto Andino y pastizales Número Especies 40 Matanegra (Medina et al., 2015) Bosque de roble, reforestaciones de alisos 56 Parque Natural Municipal Ranchería (Medina et al., 2015) Bosque alto andino 60 Parque Nacional Natural Chingaza y áreas vecinas (Medina et al., 2015) Bosque alto-andino, cultivos, pastos 177