ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN Variabilidad espacial y temporal de Califóridos (Diptera) necrófagos de interés forense capturados en la Comunidad Autónoma del Principado de Asturias (CAPA). Estudio preliminar BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ 1, MAITE GILARRIORTUA 1, 2 Y MARTA INÉS SALOÑA BORDAS 1, 2 1. Dpto. de Zoología y Biología Celular Animal. Facultad de Ciencia y Tecnología. Universidad del País Vasco/Euskal Herriko Unibertsitatea (UPV/EHU), Barrio Sarriena, 48940 Bilbao (Spain). 2. BIOMICs Research Group. Universidad del País Vasco/Euskal Herriko Unibertsitatea (UPV/EHU), Centro de Investigación CIEA Lucio Lascaray, Avda. Miguel de Unamuno, 3, 01006 Vitoria-Gasteiz (Spain). Recibido: 23-10-12. Aceptado: 20-10-13. Publicado online 23-12-2013 ISSN: 0210-8984 RESUMEN En este trabajo se ha estudiado la variabilidad espacio-temporal, distribución y diversidad de dípteros necrófagos de la Comunidad Autónoma del Principado de Asturias (CAPA), en dos ambientes con diferente grado de antropización y climatología (urbano prelitoral: Oviedo, y rural litoral: Luarca). Se realizaron muestreos mensuales a lo largo de un año, utilizando trampas de atracción selectiva cebadas con hígado de cerdo. En total se han capturado e identificado 338 individuos pertenecientes a 6 familias de dípteros (Calliphoridae, Sarcophagidae, Muscidae, Anisopodidae, Fannidae y Ephydridae) y 4 himenópteros parasitoides. La familia más representativa es Calliphoridae (290 individuos), representada por 6 especies pertenecientes a 3 géneros de interés forense (Calliphora vicina y Calliphora vomitoria; Lucilia sericata, Lucilia caesar y Lucilia cuprina; y Chrysomya albiceps). Se aprecia la posible influencia del grado de antropización en la distribución específica, con diferencias significativas en la diversidad de especies características de cada época del año. Palabras clave: Artrópodos, dípteros necrófagos, Calliphoridae, Entomología Forense, Comunidad Autónoma del Principado de Asturias.
302 BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ et al. ABSTRACT Spatial and temporal variability of necrophagous blowflies of forensic interest (Diptera, Calliphoridae) collected in the Autonomous Community of Asturias. Preliminary study This study reports the spatial and temporal variability, distribution, and diversity of necrophagous blowflies of forensic interest (Diptera, Calliphoridae) collected in Asturias, Spain (CAPA), in two environments with different human influence and climatology (urban prelittoral: Oviedo, and rural littoral: Luarca). Sampling was conducted monthly for a year, using a selective trap baited with pig liver. A total of 338 specimens were collected and identified, assigned to 6 families (Calliphoridae, Sarcophagidae, Muscidae, Anisopodidae, Fannidae, and Ephydridae) together with 4 Hymenoptera. The most representative family was Calliphoridae (290 individuals), with 6 species of 3 genus of forensic interest (Calliphora vicina, Calliphora vomitoria, Lucilia sericata, Lucilia caesar, Lucilia cuprina, and Chrysomya albiceps). Results show a possible influence of the environment on specific distribution with significant differences in the species diversity found in different seasons. Key words: Arthropod, necrophagous Diptera, Calliphoridae, Forensic Entomology, Autonomous Community of Asturias. INTRODUCCIÓN Los insectos (artrópodos) son el grupo biológico más numeroso e importante de la Tierra (MELIC, 1997). Una de las características más destacables es su capacidad de alimentarse de un amplio espectro de recursos, incluida la materia orgánica en descomposición, por lo que desempeñan un importante papel cerrando el ciclo de los nutrientes en los ecosistemas terrestres. En este sentido, el estudio de los insectos necrófagos es de gran interés por intervenir en la reducción de restos orgánicos de origen animal, incluidos los restos cadavéricos. Su asociación directa con la materia orgánica en putrefacción hace a los dípteros necrófagos fundamentales en la aplicación de la Entomología a la Biología Forense. La Entomología Forense aplica el conocimiento sobre la estructura y dinámica de las poblaciones de insectos y otras comunidades de artrópodos para asistir en problemas legales (GENNARD, 2012; HALL & DOISY, 1993), tanto de índole jurídico (abusos, malos tratos, abandonos, muertes violentas, etc.) (BENECKE & LESSIG, 2001; HALL, 1990; MARTÍNEZ DE PANCORBO et al., 2006), como económico, asociados a infestaciones o plagas que afectan, entre otros, a alimentos almacenados o a bienes muebles e inmuebles (HALL & HUNTINGTON, 2010; GENNARD, 2012). La correcta interpretación de las evidencias entomológicas aporta información relevante que puede ser presentada como prueba pericial en los Tribunales de Justicia.
VARIABILIDAD ESPACIAL Y TEMPORAL DE CALIFÓRIDOS (DIPTERA)... 303 En la actualidad, el papel más relevante de esta ciencia forense es su aplicación para estimar el momento de la colonización, por su estrecha relación con el intervalo post-mortem (IPM), jugando un papel crucial transcurridas 48 a 72 horas desde el fallecimiento, cuando los métodos clásicos de patología ya no son fiables (GRASSBERGER & REITER, 2002; GENNARD, 2007). La implicación de la Entomología en las investigaciones forenses demanda precisión en las estimaciones que vayan a efectuarse, para lo cual es prerrequisito crítico la correcta identificación de la entomofauna cadavérica propia del lugar, principalmente de las especies pioneras o colonizadores primarios, de sus patrones de desarrollo y de la fauna acompañante (CATTS & GOFF, 1992; DI LUISE et al., 2008). En este sentido, la mayor parte de la fauna invertebrada terrestre asociada a materia orgánica en descomposición está constituida por insectos (CATTS & GOFF, 1992), en su mayor parte dípteros (DI LUISE et al., 2008), cuya composición específica y tiempos de desarrollo varían según las características biogeográficas (EBERHARDT & ELLIOT, 2008; VANIN et al., 2008), la región bioclimática y la época del año. Por ello, resulta fundamental una adecuada evaluación de las evidencias entomológicas a escala regional, evitando realizar extrapolaciones en las estimaciones forenses (GRASSBERGER & FRANK, 2004). De ahí la importancia de conocer la taxonomía, distribución estacional y geográfica, biología y ecología, en especial de los dípteros de interés forense de nuestro entorno, puesto que su conocimiento es básico para la adecuada praxis de esta disciplina forense. Sin embargo, hasta la fecha, este tipo de trabajos siguen siendo muy escasos y puntuales en la península ibérica, especialmente en la Cornisa Cantábrica (SALOÑA BORDAS et al., 2009). En este sentido, el presente trabajo tiene como objetivo avanzar en el conocimiento de la distribución de la fauna necrófaga de interés forense característica de la cornisa cantábrica. Por medio de este estudio, nos introducimos en el conocimiento de la distribución geográfica, abundancia y biodiversidad de dípteros necrófagos colonizadores de restos orgánicos de origen animal, en la Comunidad Autónoma del Principado de Asturias (CAPA). El presente estudio se centra en estimar posibles diferencias espaciales y temporales entre dos ambientes con diferente climatología y grado de antropización.
304 BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ et al. MATERIAL Y MÉTODOS Área de Estudio El estudio se ha llevado a cabo en dos localidades de la Comunidad Autónoma del Principado de Asturias (CAPA), situada en el noroeste de la península ibérica (4 0 30-7 0 11 O y 42 0 53-43 0 40 N). Su especial orografía, permite distinguir marcados contrastes climáticos (Fig. 1): la zona litoral con clima oceánico muy marcado y precipitaciones por encima de los 1000 mm anuales; la zona prelitoral que comprende la franja climática de transición entre el interior montañoso y el litoral, con mayor fluctuación térmica y precipitaciones ligeramente inferiores que en la costa; la zona suroccidental, con clima oceánico continentalizado, y precipitaciones sensiblemente inferiores al resto de la región (MORTERA PIORNO, 2007; FELICÍSIMO PÉREZ, 1992). La elección de los puntos de muestreo se realizó teniendo en cuenta el diferente grado de antropización, la climatología y la situación orográfica, con el objeto de diagnosticar diferencias en la distribución específica. Concretamente, se seleccionaron el entorno urbano de la ciudad de Oviedo, el segundo municipio más poblado de Asturias (225.155 habitantes según datos del Instituto Nacional de Estadística (INE, 2012)), situado en la franja climática prelitoral, con clima oceánico de transición; frente a éste, el área periurbana de Luarca, de entorno más rural (5.300 habitantes según datos del INE, 2012), situada en la zona costera, con clima típicamente oceánico (Fig. 1). Fig. 1. Localización geográfica y zonas climáticas de Asturias.1: Luarca; 2: Oviedo; A: clima oceánico; B: clima de transición; C: clima oceánico continentalizado (sensu FELICÍSIMO PÉREZ, 1992). Fig. 1. Geographic location and climatic areas of Asturias. 1: Luarca; 2: Oviedo; A: Oceanic Climate; B: Transitional climate; C: Oceanic-Continental climate (sensu FELICÍSIMO PÉREZ, 1992).
VARIABILIDAD ESPACIAL Y TEMPORAL DE CALIFÓRIDOS (DIPTERA)... 305 Método de Muestreo: Trampa de Doble Embudo Durante el muestreo se utilizaron trampas de atracción selectiva, adaptando el modelo de doble embudo propuesto por HWANG & TURNER (2005), que permite la captura y la conservación de la fauna necrófaga. Este método de captura aprovecha la acentuada capacidad olfativa de los dípteros necrófagos, capaces de detectar materia orgánica en descomposición incluso a kilómetros de distancia. En nuestro caso, teniendo en cuenta las diferencias en atracción y descomposición que presentan las vísceras animales (KANESHRAJAH & TURNER, 2004), utilizamos hígado de cerdo como cebo, por su textura y lenta descomposición. Muestreo, Conservación e Identificación Morfológica El estudio se realizó durante los meses de Diciembre de 2010 a Diciembre de 2011, con un total de 23 muestreos, 16 en Oviedo con frecuencia mensual, y 7 en Luarca en los meses de Abril, Julio, Agosto, Septiembre, Noviembre y Diciembre. Las localidades seleccionadas para la colocación de las trampas corresponden a dos entornos con diferente grado de antropización. En el área urbana, Oviedo, se muestreó en el núcleo de la población, alejado de cualquier zona verde, mientras que en el área más rural, Luarca, el lugar de muestreo se situó en un huerto de la zona suburbana. En cada lugar y mes de muestreo se colocó una trampa, siempre en lugares discretos para evitar cualquier interferencia por parte de individuos ajenos al muestreo. Los periodos de exposición tuvieron en cuenta la época del año y la climatología; así, las trampas se mantuvieron expuestas durante 2 días en primavera, verano y otoño, y 6 días en invierno. Los adultos se sacrificaron mediante congelación, para su posterior conservación en etanol al 70%, y se incorporaron a la colección de referencia del Laboratorio de Entomología Forense de la UPV/EHU. La identificación de los ejemplares se realizó con ayuda de diferentes claves taxonómicas (BARRIENTOS, 2004; GONZÁLEZ MORA, 1989; GONZÁLEZ MORA, 1989; GONZÁLEZ MORA & PERIS, 1988; PERIS & GONZÁLEZ MORA, 1991; ROGNES, 1998), y cotejándolos con la colección de referencia de la UPV/EHU. Por su parte, la identificación de los especímenes pertenecientes al género Lucilia requirió de técnicas de disección para la extracción de la genitalia.
306 BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ et al. RESULTADOS Composición y Abundancia específica A lo largo del estudio se han recolectado un total de 342 insectos, de los cuales 338 pertenecieron al orden Diptera y 4 al orden Hymenoptera, identificándose 6 familias de dípteros: Calliphoridae, Fannidae, Sarcophagidae, Muscidae, Anisopodidae y Ephydridae (Tabla I). Tabla I. Especímenes de insectos recolectados. Table I. Specimens of Insecta collected. Orden Familia Número de individuos Oviedo Luarca Total Calliphoridae 173 117 290 Fannidae 1 16 17 Diptera Sarcophagidae 5 6 11 Muscidae 4 12 16 Anisopodidae 3-3 Ephydridae - 1 1 Hymenoptera - 4-4 Total 190 152 342 La familia más abundante, Calliphoridae, representa el 93% del total de dípteros recolectados en Oviedo y el 77% en Luarca, mientras que el resto de las familias presenta abundancias muy bajas. Además, es de destacar que mientras las familias Calliphoridae, Sarcophagidae, Muscidae y Fannidae están representadas en ambas localidades, la familia Ephydridae sólo se encontró en Luarca, y la familia Anisopodidae únicamente en Oviedo junto con ejemplares del orden Hymenoptera (Fig. 2). Por su importancia forense, centramos el análisis de este estudio en la familia dominante, Calliphoridae, representada por 3 géneros y 6 especies identificadas morfológicamente (Tabla II): Calliphora vicina Robineau-Desvoidy, 1830, Calliphora vomitoria Linneaus, 1758, Lucilia sericata (Meigen 1826), Lucilia cuprina (Wiedemann, 1830), Lucilia caesar (Linneaus, 1758) y Chrysomya albiceps (Wiedemann, 1819).
VARIABILIDAD ESPACIAL Y TEMPORAL DE CALIFÓRIDOS (DIPTERA)... 307 Fig. 2. Abundancia relativa de las diferentes familias encontradas en Oviedo (izquierda) y Luarca (derecha). 1: Calliphoridae, 2: Fannidae, 3: Muscidae, 4: Sarcophagidae, 5: Anisopodidae, 6: Hymenoptera, 7: Ephydridae. Fig. 2. Relative abundance of the different families collected in Oviedo (left) and Luarca (right). 1: Calliphoridae, 2: Fannidae, 3: Muscidae, 4: Sarcophagidae, 5: Anisopodidae, 6: Hymenoptera, 7: Ephydridae. Tabla II. Distribución de abundancias de las especies de Calliphoridae recolectadas en cada localidad (, machos;, hembras). Table II. Distribution of abundances of Calliphoridae species collected at each location (, males;, females). Familia Género Especie Oviedo Luarca Total Calliphoridae Calliphora Lucilia Cvi C. vicina 142 18 51 8 219 Cvo C. vomitoria 1 1 1-3 Lse L. sericata 5 1 47 4 57 Lca L. caesar 5-4 - 9 Lcu L. cuprina - - 1-1 Chrysomya Cal Ch. albiceps - - 1-1 Total 3 6 153 20 105 12 290 Del conjunto de especies de califóridos, cabe mencionar la asimetría en la distribución entre ambas localidades. Mientras que en la ciudad de Oviedo, la especie mayoritaria es C. vicina (93%), en Luarca predominan L. sericata (44%) y C. vicina (50%). Además, hay que destacar que aunque en
308 BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ et al. la zona rural, Luarca, la frecuencia de muestreo ha sido escasa, la riqueza específica es superior a la de la zona urbana, Oviedo, donde las especies Ch. albiceps y L. cuprina no aparecen (Fig. 3). Fig. 3. Abundancia relativa de las especies de califóridos presentes en las localidades muestreadas, Oviedo (izquierda) y Luarca (derecha). Cvi: C. vicina; Cvo: C. vomitoria; Lca: L. caesar; Lse: L. sericata; Lcu: L. cuprina; Cal: C. albiceps. Fig. 3. Relative abundance of blowfly species present in the sampled localities, Oviedo (left) and Luarca (right). Cvi: C. vicina; Cvo: C. vomitoria; Lca: L. caesar; Lse: L. sericata; Lcu: L. cuprina; Cal: C. albiceps. Respecto a la relación entre sexos, encontramos considerables diferencias entre la proporción de hembras (88 y 90%) respecto a machos (12 y 10%) para la familia Calliphoridae en las dos localidades muestreadas, Oviedo y Luarca. Variabilidad Espacio-Temporal Un adecuado conocimiento de la distribución geográfica, riqueza de especies y abundancia de ejemplares de la familia Calliphoridae a lo largo del año es esencial para su correcta aplicación en Entomología Forense. Las Figs. 4 y 5 muestran la distribución de abundancias en las especies de califóridos identificadas para las dos localidades durante los meses de muestreo. Cabe destacar que las especies recogidas en Oviedo (Fig. 4), se presentan en número muy reducido en los meses de invierno, aumentando su abundancia y diversidad en los meses de primavera, verano y otoño, siendo
VARIABILIDAD ESPACIAL Y TEMPORAL DE CALIFÓRIDOS (DIPTERA)... 309 Fig. 4. Oviedo 2010-2011. Número de individuos de cada especie según el mes muestreado. Dic: Diciembre, Ene: Enero, Feb: Febrero, Mar: Mazo, Abr: Abril, May: Mayo, Jun: Junio y Jul: Julio. C. vicina; C. vomitoria; L. caesar; L. sericata. Fig. 4. Oviedo 2010-2011. Number of specimens for each species according to the sampled month. Dic: December, Ene: January, Feb: February, Mar: March, Abr: April, May: May, Jun: June and Jul: July. C. vicina; C. vomitoria; L. caesar; L. sericata. Fig. 5. Luarca. Número de individuos de cada especie según el mes muestreado. Abr: Abril, Jul: Julio, Ago: Agosto, Sep: Septiembre, Nov: Noviembre y Dic: Diciembre. C. vicina; C. vomitoria; L. caesar; L.sericata; L. cuprina; C. albiceps. Fig. 5. Luarca. Number of specimens for each species according to the sampled month. Abr: April, Jul: July, Ago: August, Sep: September, Nov: November y Dic: December. C. vicina; C. vomitoria; L. caesar; L. sericata; L. cuprina; C. albiceps.
310 BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ et al. C. vicina la única especie presente durante todo el año. Por su parte, Luarca presenta diferencias en la distribución de abundancias, siendo C. vicina y C. vomitoria las especies recogidas en Abril, frente a L. sericata, L. cuprina y Ch. albiceps capturadas en Julio (Fig. 5). En Agosto y Septiembre volvemos a capturar C. vicina junto con L. caesar, mientras que en Noviembre y Diciembre solo se encuentran ejemplares de C. vicina. Por último, el análisis de datos según la época del año, nos indica que en Oviedo, el mayor número de individuos fue capturado en primavera, mientras que el mínimo se recogió en invierno (Fig. 6). Ante la escasez de muestreos en la localidad de Luarca, no la consideramos en el análisis estacional. DISCUSIÓN Fig. 6. Distribución de abundancias en Oviedo según la estación del año (Iv: Invierno, Pr: Primavera, Ve: Verano, Ot: Otoño). Cvi: C. vicina; Cvo: C. vomitoria; Lca: L. caesar; Lse: L. sericata. Fig. 6. Distribution of abundances in Oviedo according to the season (Iv: Winter, Pr: Spring, Ve: Summer, Ot: Autumn). Cvi: C. vicina; Cvo: C. vomitoria; Lca: L. caesar; Lse: L. sericata. En el presente estudio sobre dípteros necrófagos de interés forense presentes en la Comunidad Autónoma del Principado de Asturias (CAPA), el dominio de la familia Calliphoridae confirma su asociación con la materia orgánica en descomposición, siendo una familia pionera en la colonización
VARIABILIDAD ESPACIAL Y TEMPORAL DE CALIFÓRIDOS (DIPTERA)... 311 de restos cadavéricos (CASTILLO MIRALBES, 2002; PRADO e CASTRO et al., 2012). Las especies de califóridos encontradas en la CAPA se pueden clasificar en dos categorías, en función de su distribución biogeográfica: las especies eurosiberianas, pertenecientes al género Calliphora (C. vicina y C. vomitoria), características de climas más fríos y húmedos, y las especies mediterráneas de los géneros Lucilia (L. sericata, L. caesar y L. cuprina) y Chrysomya (Ch. albiceps), adaptadas a climas más cálidos y secos (MO- NEO & SALOÑA BORDAS, 2009). En este sentido, la mayor adaptabilidad que presenta la especie C. vicina a condiciones ambientales desfavorables (DONOVAN et al., 2006), hace que predomine en casi todos los meses muestreados, especialmente en la temporada invernal, permaneciendo activa por su mayor resistencia al frío, tal y como se ha observado en estudios previos realizados en otras áreas de la península ibérica (CASTILLO MI- RALBES, 2002; PRADO e CASTRO et al., 2010; SALOÑA BORDAS et al., 2009). En los meses estivales, por el contrario, predominan L. sericata y L. caesar que, junto a L. cuprina y Ch. albiceps, muestran preferencia por ambientes más cálidos y permanecen en diapausa durante los meses de invierno, cuando las temperaturas son inferiores a 15ºC (CASTILLO MI- RALBES, 2002; CRAGG & COLE, 1952). En Oviedo, la presencia mayoritaria de C. vicina en los meses de verano se puede explicar por las bajas temperaturas registradas en el mes de Julio, con valores mínimos de 10ºC el día 20 (según datos de la Agencia Estatal de Meteorología), favoreciendo su prevalencia sobre otros géneros termófilos como Lucilia y Chrysomya cuyas especies presentan temperaturas basales de desarrollo más elevadas (ARNALDOS et al., 2001). En general, la diversidad específica encontrada dentro de la familia Calliphoridae en la CAPA (6 especies) es inferior a la observada en estudios previos realizados en la zona atlántica, concretamente en la Comunidad Autónoma del País Vasco (CAPV) donde se capturaron 10 especies de califóridos en un periodo de estudio similar (SALOÑA BORDAS et al., 2009). No obstante, el mayor esfuerzo de muestreo realizado en dicho estudio (30 localidades muestreadas en áreas tanto urbanas como rurales y naturales) nos indica la necesidad de profundizar en el conocimiento de la fauna necrófaga asturiana. Como era de esperar, se han encontrado diferencias en la diversidad específica de las dos localidades. Los ambientes con marcada antropización, como Oviedo, presentan menor riqueza específica que los entornos más rurales, como la zona estudiada en Luarca. Este patrón se justifica por la mayor disponibilidad tanto de hábitats como de recursos alimenticios que perduran en el tiempo, más propios del medio rural por no estar sometido
312 BEATRIZ PERALTA ÁLVAREZ et al. al estricto control de residuos y sanitario de las ciudades (SALOÑA BOR- DAS et al., 2009). Si consideramos el sexo de los especímenes, la relación no es paritaria, siendo favorable para las hembras, bien por el mayor desarrollo de su capacidad olfativa que les permite detectar los lugares más apropiados para la ovoposición (CAMPOBASSO et al., 2001), o bien porque son las responsables de localizar un sustrato adecuado para la puesta (PRADO e CASTRO et al., 2010). Además, hay que mencionar que el número de califóridos capturados, muy superior al de otras familias, puede estar relacionado con el modelo de trampa y de cebo utilizados. En conclusión, a pesar del escaso esfuerzo de muestreo, se encuentran diferencias en los patrones de distribución, abundancia y riqueza específica de la comunidad de dípteros necrófagos entre las dos localidades muestreadas, Luarca y Oviedo. Estas diferencias pueden estar condicionadas por dos variables: el clima y el grado de antropización característicos de los dos entornos; un estudio más exhaustivo permitiría definir mejor las preferencias de hábitat de las especies citadas. Además, los resultados obtenidos nos permiten considerar las siguientes especies como indicadores forenses: En Oviedo, C. vicina es la principal consumidora del recurso durante todo el año, siendo la especie con mayor afinidad hacia ambientes antropizados (SALOÑA BORDAS et al., 2009). A pesar de la escasez de datos recolectados en Luarca, destacamos la presencia de C. vicina en los meses más fríos y de L. sericata en los más cálidos; ambas especies son consideradas eusinantrópicas (NUORTEVA, 1963). Por todo lo expuesto, debemos destacar que los resultados del presente trabajo son preliminares y constituyen un inicio del conocimiento de la entomofauna cadavérica de Asturias. Es por ello que resulta esencial la realización de estudios regionales más intensivos, que consideren mayor diversidad de biotopos, y que permitan predecir modelos fiables, fundamentales para la elaboración de informes periciales a partir de las evidencias entomológicas. AGRADECIMIENTOS Este trabajo ha sido parcialmente financiado por los proyectos: PA 10/10, AE-2010-1-40, AE-2011-1-1, SA-2010/00078, SA-2011/00133 del Gobierno Vasco (GV) y EHU12/32 de la Universidad del País Vasco (UPV/EHU). El estudio realizado ha sido posible gracias a la colaboración y el apoyo técnico y humano de los SGIKer (UPV/EHU, MICINN, GV/EJ, FEDER y FSE).
VARIABILIDAD ESPACIAL Y TEMPORAL DE CALIFÓRIDOS (DIPTERA)... 313 BIBLIOGRAFÍA ARNALDOS, M.I., E. ROMERA, M.D. GARCÍA & A. LUNA, 2001. An initial study on the succession of sarcosaprophagous Diptera (Insecta) on carrion in the southeastern Iberian Peninsula. International Journal of Legal Medicine, 114: 156-162. BARRIENTOS, J.A., 2004. Curso práctico de entomología. Manuals de la Universitat Autònoma de Barcelona 41. Barcelona. pp. 947. BENECKE, M., 2001. A brief history of forensic entomology. Forensic Science International, 120: 2-14. BENECKE, M. & R. LESSIG, 2001. Child neglect and forensic entomology. Forensic Science International, 120: 155-159. CAMPOBASSO, C.P., G. DI VELLA & F. INTRONA, 2001. Factors affecting decomposition and Diptera colonization. Forensic Science International, 120: 18-27. CASTILLO MIRALBÉS, M., 2002. Estudio de la entomofauna asociada a los cadáveres en el Alto Aragón (España). Monografías Sociedad Entomológica Aragonesa, 6: 94 pp. CATTS, E. & L. GOFF, 1992. Forensic entomology in criminal investigations. Annual Review of Entomology, 37: 253-272. CRAGG, J.B. & P. COLE, 1952. Diapause in Lucilia sericata (Mg.) Diptera. Journal of Experimental Biology, 29: 600-604. DI LUISE, E., P. MAGNI, N. STAITI, S. SPITALERI & C. ROMANO, 2008. Genotyping of human nuclear DNA recovered from the gut of fly larvae. Forensic Science International: Genetics Supplement Series 1: 591-592, DONOVAN, S.E., M.J.R. HALL, B.D. TURNER & C.B. MONCRIEFF, 2006. Larval growth rates of the blowfly, Calliphora vicina, over a range of temperatures. Medical and Veterinary Entomology, 20: 106-114. EBERHARDT, T. & D.A. ELLIOT, 2008. A preliminary investigation of insect colonisation and succession on remains in New Zealand. Forensic Science International, 176: 217-223. FELICÍSIMO PÉREZ, A.M., 1992. Geografía de Asturias. La Nueva España. Tomo 2: El clima de Asturias. Editorial Prensa Ibérica, S.A., pp. 18-31. GENNARD, D., 2007. Forensic Entomology. An Introduction. Wiley Blackwell. 224 pp. GENNARD, D., 2012. Forensic Entomology. An Introduction. Wiley Blackwell. 249 pp. GONZÁLEZ MORA, D., 1989. Los Calliphoridae de España, II: Calliphorini. Eos, 65: 39-59. GONZÁLEZ MORA, D. & S.V. PERIS, 1988. Los Calliphoridae de España, 1: Rhiniinae y Chrysomyinae. Eos, 64: 91-139. GRASSBERGER, M. & C. REITER, 2002. Effect of Temperature on Development of the Forensically Important Holarctic Blowfly Protophormia terraenovae (Diptera: Calliphoridae). Forensic Science International, 128: 177-182. GRASSBERGER, M. & C. FRANK, 2004. Initial study of arthropod succession on pig carrion in a Central European urban habitat. Journal of Medical Entomology, 41: 511-523. HALL, R.D., 1990. Medicocriminal entomology. In Catts, EP, y Haskell, NH (Eds.): Entomology and death: 1-8. Forensic Entomology Associates. HALL, R.D. & K.E. DOISY, 1993. Length of Time after Death: Effect on Attraction and Oviposition or Larviposition of Midsummer Blowflies (Diptera: Calliphoridae) and flesh flies (Diptera: Sarcophagidae) of Medicolegal Importance in Missouri. Annals of the Entomological Society of America, 86 (5): 589-593. HALL, R.D. & T.E. HUNTINGTON, 2010. Introduction: Perceptions and Status of Forensic
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