GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO

MEM. CONF. INTERNA MED. APROVECH. FAUNA SILV. EXÓT. CONV. 2014, 10: 1 GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO Rodríguez C* y Varela N** * Bióloga, Universidad de los Andes. Correo e: camilarodriguez02@gmail.com ** MV, Esp. Epid. Director técnico del Zoológico Matecaña. Correo e: nestorvarelaa@gmail.com Resumen En Colombia existen alrededor de 220 especies de serpientes. A pesar de esto sus poblaciones enfrentan distintas amenazas como consecuencia del desconocimiento y temor. Así mismo la financiación de estudios es poca debido a la falta de interés en estos animales, aún cuando son uno de los grupos de reptiles más frecuentes en los parques zoológicos y las colecciones biológicas. Esta revisión recopila información y experiencias de los autores sobre características para la identificación de grupos taxonómicos de ofidios, morfología básica y fisiología, así como requerimientos para su mantenimiento en condiciones adecuadas de cautiverio. Reseña los principales signos de enfermedad y aspectos de manejo para prevenir la presentación de enfermedades de los ofidios. Palabras clave: Serpientes, manejo en cautiverio, restricción, salud. Introducción En Colombia existen aproximadamente 220 especies de serpientes de las cuales 47 especies son venenosas (Sánchez et al. 1995). Las serpientes se encuentran en casi todos los ecosistemas actuando como controladores de posibles plagas y de animales transmisores de enfermedades (Köhler 2003). A pesar de esto sus poblaciones se enfrentan a distintas amenazas, algunas de estas como consecuencia del desconocimiento y las fobias humanas (Rueda-Almonacid,1999). La financiación de estudios y proyectos para su conservación también se han visto perjudicados por la falta de interés en estos animales (Rueda-Almonacid 1999). A pesar del miedo generado en algunas personas, los reptiles son animales muy comunes en los zoológicos y en las colecciones biológicas. En muchos países de Latinoamérica, la tenencia de estos animales en cautiverio para colecciones privadas o mascotismo es ilegal pero frecuente, por lo tanto es necesario educar a propietarios y tenedores de estos animales, promover una normatividad más precisa sobre las especies que pueden o no comercializarse y cuales pueden o no mantenerse como animales de compañía (Mader, 2006). A nivel global existe un acuerdo sobre tráfico de fauna, la Convención sobre el Comercio internacional de Especies Página 31

RODRÍGUEZ C Y VARELA N Amenazadas de Fauna y Flora (CITES) que busca proteger especies en peligro de extinción (CITES, 2014). Las especies allí listadas se categorizan en tres apéndices de acuerdo a su grado de amenaza siendo el apéndice I aquel que restringe más el comercio y el III para codiciones especiales por país o región (CITES, 2014). Actualmente se encuentran 11 especies de serpientes en el apéndice I, la mayoría de ellas pertenecientes a la familia Boidae. En el apéndice II se encuentran listadas más de 20 especies, principalmente de las familias Elapidae, Boidae y Pitonidae, algunos colúbridos y cobras. En el apéndice III se incluyen 7 especies de corales, algunos vipéridos y colúbridos. Con base en lo anterior se puede decir que de las 2700 especies de ofidios en el mundo muy pocas son protegidas de alguna manera, aún cuando las serpientes son animales que sufren grados variables amenaza (IUCN 2014). Las colecciones zoológicas deben buscar el bienestar animal como una prioridad, simulando las condiciones de un hábitat natural, previniendo enfermedades, así como manipulando de manera adecuada y segura los animales (Pérez-Padilla et al, 2012). Es importante tener conocimiento sobre estos temas pues en cautiverio muchas veces se deben realizar procedimientos biológicos y médicos que pueden poner en riesgo la vida de la persona y el animal. Para tener un animal en cautiverio es importante conocer su historia natural, su comportamiento, su fisiología y su biología en general (Fontanillas et al, 2000). Taxonomía de los Ofidios Colombianos En Colombia se encuentran 8 familias de serpientes de las cuales 2 de ellas comprenden especies venenosas (Sánchez et al. 1995). Existen distintos caracteres utilizados para la identificación de las serpientes, entre ellos: la escamación, la dentición y los órganos sexuales masculinos o hemipenes (Roze 1966). La escamación comprende la forma y disposición de las escamas corporales. Esto comprende la escamación cefálica (variable en cada familia), que incluye todas las escamas de la cabeza observables en la figura 1. La escamación dorsal está conformada por hileras longitudinales de escamas. Para la identificación de especies es confiable contar estas escamas en la parte media del cuerpo y en la zona posterior a una cabeza antes del ano (Peters 1970). Algunas serpientes pueden presentar reducción en el número de sus escamas dorsales en la parte posterior (Roze 1966). La forma correcta para realizar el conteo de escamas se representa en la Figura 2. Otro carácter importante en la escamación dorsal es la presencia de fosetas apicales ubicadas en la parte anterior, sin embargo esta 32 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO característica puede perderse en especímenes que lleven mucho fallecidos (Roze 1966). Figura 1. Escamación cefálica de los ofidios. Convenciones: a. Escamas cefálicas laterales b. Escamas cefálicas dorsales c. Escamas cefálicas ventrales (1. Escama rostral; 2. Escamas supranasales; 3. Escamas prefrontales; 4. Escamas supraoculares; 5. Escama frontal; 6. Escamas parietales; 7. Escamas preoculares; 8. Escamas prenasales; 9. Escamas postnasales; 10. Escama loreales; 11. Escamas supralabiales; 12. Escamas infralabiales; 13. Escama mental; 14. Escamas geneiales anteriores; 15. Escamas geneiales posteriores; 16. Escamas postoculares; 17. Escamas temporales anteriores; 18. Escamas temporales posteriores; 19.Escamas gulares; 20. Escamas ventrales). Figura 2. Técnicas para el conteo de escamas en ofidios La escamación ventral es otra característica utilizada para la identificación de especies (Peters, 1970). El conteo de escamas se inicia donde la primera hilera de escamas dorsales entra en la zona gular hasta la escama ventral antes de la placa anal (Figura 1) (Roze 1966). www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 33

RODRÍGUEZ C Y VARELA N La placa o escama anal se puede encontrar entera o dividida. Posteriormente siguen las escamas subcaudales que también pueden hallarse enteras o divididas (Roze 1966). La dentición se ha utilizado para clasificar a los ofidios en 4 grupos principales (figura 3): Las serpientes aglifas son aquellas que poseen hileras de dientes incapaces de conducir veneno, pues carecen de colmillos con surcos acanalados (Roze 1966). Las serpientes opistoglifas poseen dos colmillos más grandes que los demás dientes maxilares (Pough, 2009). Estos colmillos están ubicados en la parte posterior del maxilar y pueden inyectar un veneno levemente tóxico (Pough, 2009). Existen 3 tipos de comillos dentro de las opistoglifas pues pueden presentar diastema, surcos y ser alargados (Peters 1970). Las proteroglifas poseen colmillos acanalados ubicados en la parte anterior del maxilar (Pough, 2009). Los colmillos son cortos, rígidos y acanalados para la conducción del veneno (Pough, 2009). Las solenoglifas poseen únicamente dos colmillos alargados y retráctiles, de tal forma que la serpiente puede contraerlos hacia la parte superior del maxilar cuando la boca se cierra (Pough, 2009). Figura 3. Tipos de dentición de los ofidios. Convenciones: a. Aglifa; b. Opistoglifa; c. Proteroglifa; d. Solenoglifa 34 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO Los ofidios machos poseen dos hemipenes que pueden ser sencillos o bilobulados (figura 4) (Roze 1966). El surco espermático puede atravesar el órgano completamente o dividirse antes de llegar a la zona distal (Roze 1966). Figura 4. Hemipenes de ofidios a b c Convenciones: a, Hemipene sencillo; y b, con espículas y c, bilobulado. En los títulos que siguen se describen las familias de ofidios presentes en Colombia. Familia Anilidae Esta familia se caracteriza por sus hábitos fosoriales y porque el maxilar no es móvil al igual que sus huesos mandibulares (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Generalmente son ejemplares que no superan 1,5m de longitud, ovovivíparos y es posible observar los restos pélvicos en algunos géneros (Roze 1966). El género Anilius es el único representante de esta familia en Sudamérica y puede ser confundido con una serpiente coral (Roze 1966). Familia Anomalepididae Son serpientes que no superan los 30cm de longitud, cilíndricas y vermiformes (Pérez-Santos y Moreno, 1988). La cola es corta y termina en punta y no poseen vestigios de sus huesos pélvicos (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Son fosoriales, insectívoras y se encuentran en los bosques tropicales (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Familia Leptotyphlopidae Se caracterizan por carecer de dientes maxilares, por tener vestigios pélvicos, por ser lumbriformes y altamente fosoriales (Roze, 1966). Las escamas ventrales son de igual tamaño que las dorsales (Roze, 1966). Generalmente no superan los 40 cm de longitud y el cráneo carece de flexibilidad con excepción de la mandíbula (Pérez-Santos y Moreno, 1988). www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 35

RODRÍGUEZ C Y VARELA N Debido a sus costumbres subterráneas es posible que hayan presentado reducción de los ojos. Poseen 14 hileras de escamas longitudinales y el único género registrado para Colombia es Leptotyphlops (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Se alimentan de termitas, hormigas y pequeños artrópodos; son de hábitos nocturnos (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Carecen de escama loreal y el ojo está ubicado debajo de una escama ocular a diferencia de otras familias con visión más desarrollada, pues en ellas el ojo ocupa el sitio de la escama ocular (Roze, 1966). Familia Typhlopidae Se caracterizan por tener un maxilar levemente flexible y con pocos dientes, mandíbula rígida y sin dientes (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Las escamas ventrales son de igual tamaño a las dorsales, son totalmente fosoriales y pequeñas de longitud (Pérez-Santos y Moreno, 1988). No tienen escama loreal y el ojo presenta la misma disposición que en la familia Leptotyphlopidae (Roze, 1966). La escamación de Typhlopidae y Leptotyphlopidae es diferente al resto de las familias (Roze, 1966). Familia Boidae Son serpientes grandes de máximo 9m de longitud y se caracterizan por tener vestigios visibles de los huesos pélvicos, el maxilar y la mandíbula móviles y por tener fuertes dientes en cada una de ellas (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Estas serpientes poseen escamas pequeñas en la cabeza, escamas lisas en el cuerpo y son aglifas (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Las boas poseen escamas labiales modificadas que actúan como receptores infrarrojos para la detección de presas (Goris, 2011). No poseen una única escama loreal, ya que esta zona está compuesta por varias escamas pequeñas (Roze, 1966). Generalmente es difícil identificar alguna escama de la cabeza debido a que la conforman un gran número de escamas pequeñas (Roze, 1966). Sus escamas subcaudales son enteras y las ventrales de mayor tamaño que las dorsales (Roze, 1966). Familia Colubridae Es la familia con mayor diversidad tanto en Colombia como en el mundo. Se caracterizan por tener 9 escamas en el dorso de la cabeza, por el mayor tamaño de las ventrales sobre las dorsales y por tener dientes en huesos como los pterigoideos y palatinos (Roze, 1966). Pueden ser aglifas u opistoglifas, en el caso de estas últimas el veneno es levemente tóxico en la mayoría de las especies (Roze, 1966; Peñuela, 2010). En algunas especies la escama loreal puede estar ausente, la cual generalmente es reemplazada 36 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO con la extensión de la escama prefrontal entrando en contacto con las supralabiales (Roze, 1966). Familia Elapidae Se caracterizan por ser proteroglifas y por tanto todas las especies son altamente venenosas (Roze, 1966). Las escamas de la cabeza son grandes, similares a las de los colúbridos, sin embargo su cuerpo es cilíndrico y es difícil distinguir la cabeza del cuello (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Poseen ojos pequeños en comparación con su cabeza y carecen de escama loreal. Se reconocen las subfamilias Hydrophiinae y Elapinae; la primera de ellas representando a las serpientes marinas y la segunda de ellas a las corales verdaderas y algunas serpientes del viejo mundo (Pérez-Santos y Moreno, 1988). En Colombia únicamente hay reportada una especie de serpiente marina conocida como Pelamis platurus, y puede encontrarse en diferentes fenotipos que varían desde amarillo hasta negro (Campbell and Lamar 1989). Las corales verdaderas pueden reconocerse por varias reglas además de algunas características anteriores. Los anillos de las corales verdaderas son completos en el dorso y en el vientre, mientras que las corales falsas poseen anillos incompletos o incluso el vientre blanco. Además de lo anterior, los anillos de las corales verdaderas están dispuestos de tal forma que se agrupan anillos negros impares entre anillos rojos, en las corales falsas se observan generalmente anillos negros pares entre rojos. Familia Viperidae Se caracterizan por ser solenoglifas y por tanto todas las especies son muy venenosas (Roze, 1966). Las escamas de su cuerpo son quilladas y poseen pupila vertical (Pérez-Santos y Moreno, 1988). Poseen escamas pequeñas en el dorso de la cabeza y ésta se diferencia claramente del cuello (Roze, 1966). Poseen varias escamas ubicadas en la región loreal y el ojo se encuentra separado de las supralabiales por otras escamas (Roze, 1966). Se reconocen 3 subfamilias de las cuales Crotalinae está presente en Colombia. Esta subfamilia se reconoce por la presencia de fosetas termoreceptoras que le permiten detectar su presa mediante las emisiones infrarrojas (Pérez- Santos y Moreno, 1988). Son ovovivíparas a excepción del género Lachesis que es ovíparo (Pérez-Santos y Moreno, 1988). En Colombia hay reportada únicamente una serpiente cascabel conocida como Crotalus durissus cumanensis. www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 37

RODRÍGUEZ C Y VARELA N Fisiología Termorregulación Los reptiles al ser animales ectotermos, es decir dependen del ambiente para regular su temperatura corporal (Seebacher and Franklin 2005). La termorregulación se ve limitada por la homogeneidad térmica del ambiente, pues en ambientes acuáticos la temperatura será constante en todo el cuerpo de agua (Seebacher and Franklin 2005). Los animales acuáticos generalmente presentan mecanismos bioquímicos o fisiológicos que les permiten regular la temperatura interna cuando la temeperatura del agua no es la apropiada (Seebacher and Franklin 2005). Los ambientes terrestres tienen más heterogeneidad a nivel térmico y es menor la tasa de transferencia de calor en el aire que en el agua, facilitando la regulación (Seebacher and Franklin 2005). La termorregulación depende del mecanismo de percepción del ambiente que posea un animal. Como se mencionó anteriormente algunas serpientes poseen fosetas y escamas termoreceptoras que posiblemente influyan en la percepción del ambiente además de su función de localización de las presas (Seebacher and Franklin 2005). Las serpientes al igual que todos los reptiles poseen una Zona de Temperatura Óptima Preferida (POTZ del inglés Preferred Optimum Temperature Zone) en la cual cumplen sus funciones biológicas y fisiológicas como desarrollarse, responder adecuadamente inmunológicamente y reproducirse, entre otros aspectos (Portillo López 2006). La temperatura corporal puede variar durante el día y época del año, lo cual lleva a que muchos reptiles puedan reducir su actividad cuando la temperatura no es favorable (Seebacher and Franklin 2005). Los animales responden a estos cambios en el ambiente mediante distintas estrategias comportamentales. Generalmente el comportamiento durante el día está direccionado por los ritmos circadianos presentes en los seres vivos (Seebacher and Franklin 2005). En los reptiles el comportamiento termorregulatorio puede estar dirigido por la hormona melatonina (Seebacher and Franklin 2005); sin embargo, existen estudios que demuestran que en animales nocturnos la melatonina no cumple esta función termorregulatoria, lo cual sugiere que existen distintos mecanismos regulatorios para animales diurnos y animales nocturnos (Seebacher and Franklin 2005). Existen distintas maneras en las que los reptiles absorben calor del medio. Los reptiles tienden a aplanarse y alinear sus cuerpos en la dirección de los rayos solares con el fin de calentarse rápidamente y tener mayor actividad 38 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO (Mattison 1982). Cuando el individuo alcanza la temperatura óptima se moverá hacia un lugar sombreado para prevenir el sobrecalentamiento (Seebacher and Franklin 2005). Otra manera de perder calor es abriendo la boca, permitiendo que el aire enfríe las membranas mucosas. Los reptiles pueden controlar la tasa de calentamiento o enfriamento cambiando la frecuencia cardíaca y el flujo de sangre al cuerpo (Seebacher and Franklin 2005). Al aumentar los latidos del corazón se acelera la tasa de transferencia de calor entre el individuo y el ambiente; al disminuir los latidos ocurre el efecto contrario (Seebacher and Franklin 2005). Las preferencias térmicas en las serpientes se dan entre los 28 C y 34 C con un promedio de 30 C (Weatherhead, Sperry et al. 2012), sin embargo los animales acuáticos son más activos a menor temperatura que los terrestres (Vitt et al. 2001). Como se mencionó anteriormente existen diferentes métodos por los que un reptil puede alcanzar esta temperatura óptima, sin embargo el comportamiento termorregulatorio es distinto según el tipo de hábitat (McConnachie, Greene et al. 2011). Las serpientes acuáticas o semiacuáticas tienden a guardar energía como estrategia termorregulatoria, recurriendo a la caza por emboscada (McConnachie, Greene et al. 2011). Por este motivo estas serpientes tienen largos períodos de inactividad, a diferencia de las serpientes terrestres. La inactividad en los hábitat terrestres puede conducir a la rápida pérdida de agua o a la predación por parte de otros animales, por tanto estas serpientes recurren a otras estrategias (McConnachie, Greene et al. 2011). Ecdisis Existen distintas razones que pueden explicar el proceso de muda de la piel en los lagartos y serpientes. Estos animales cambian periódicamente de la capa más externa de la piel conocida como epidermis para crecer y liberarse de parásitos. La epidermis de las serpientes está compuesta de 6 capas conocidas como cutícula, beta, meso, alfa, lagunar y libre las cuales se forman durante el proceso de ecdisis (Alibardi 2005). Durante la muda la capa cutícular de la nueva epidermis entra en contacto con la capa libre de la epidermis más vieja (Alibardi 2005). En las capas alfa (meso, alfa, lagunar y libre) y en las capas cuticular y beta se producen dos tipos de queratina conocida como α-queratina y β-queratina respectivamente (Alibardi 2005). La α-queratina es más suave que la β- queratina, por tanto la primera de ellas permite mayor elasticidad para las escamas utilizadas en el movimiento (Alibardi 2005). La capa meso contiene gran cantidad de lípidos, convirtiéndose en una capa impermeable que impide la desecación (Alibardi 2005). www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 39

RODRÍGUEZ C Y VARELA N La tasa de muda en las serpientes puede estar influenciada por el aumento de la temperatura y por ende del metabolismo (King and Turmo 1997). La tasa de muda puede variar según la especie, la edad, género, estado reproductivo y frecuencia alimenticia. Sin embargo generalmente se da entre 4 y 8 semanas; en los individuos juveniles es más frecuente pues en ellas el crecimiento es más acelerado (King and Turmo 1997). Los neonatos realizan su primera muda entre las primeras 24 a 36 horas después de la eclosión, aunque en algunas especies puede llevar más tiempo (Tu, Lillywhite et al. 2002). Existen dos factores que explican la rapidez con la que se da la muda postnatal. Uno de ellos es que los neonatos asimilan el vitelo consumido mientras van creciendo, en este caso la ecdisis es necesaria para ajustar este crecimiento acelerado (Tu, Lillywhite et al. 2002). La segunda razón es que el cambio del medio acuoso conformado por los fluidos del huevo al aire, estimulan la ecdisis para ajustar la barrera permeable (Tu, Lillywhite et al. 2002). Las serpientes pasan por varios estadíos cuando van a realizar la muda, cuya descripción se realiza empleando la revisión bibliográfica y observaciones personales de los autores: Preecdisis: Consiste en la pérdida de apetito en la mayoría de las serpientes, también denominado premuda (King and Turmo 1997). Estado del ojo azul: La segunda fase de la ecdisis se caracteriza por el cambio de color del ojo y del cuerpo (King and Turmo 1997). El ojo cambia a una coloración azulada como producto de una sustancia que ayudará a desprender la piel (King and Turmo 1997). Al igual que el ojo la piel también tomará un aspecto opaco. Es posible que esta sea la fase de mayor susceptibilidad para la serpiente, pues la visión es reducida y se aumenta el riesgo de predación. Aunque están más quietos, durante este tiempo algunos animales suelen tornarse más agresivos. Estado del ojo normal: se caracteriza porque la piel y el ojo regresan a su color natural (King and Turmo 1997). Esta es la última fase y ocurre aproximadamente 2 o 3 días antes de la muda, aunque esto puede variar según la especie y demás factores. En esta etapa las serpientes frotaran su cuerpo contra alguna rama o roca para facilitar el desprendimiento de la capa de piel. Las serpientes mudan su piel en una sola pieza, en caso contrario puede haber algún problemas de nutrición, de humedad, estrés o enfermedad, entre otros. El proceso de la muda puede durar aproximadamente una semana, aunque puede variar por especie y otros factores. Durante este proceso es recomendable aumentar en un 10% la humedad del terrario, con el fin de facilitar el proceso al animal. 40 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO Existen distintas hipótesis ecológicas y fisiológicas que explican la falta de apetito en la primera fase. Puede relacionarse con una estrategia de mayor inversión energética al proceso de muda que a la alimentación (King and Turmo 1997). Igualmente la búsqueda de alimento puede aumentar el riesgo de predación, por tanto las serpientes cambian su comportamiento durante esta etapa de vulnerabilidad. Sin embargo algunos autores explican lo anterior mediante los cambios hormonales a nivel de la tiroides que estimulan la diferenciación y proliferación celular previa a la muda, los cuales puedan afectar secundariamente el comportamiento y la sensibilidad (King and Turmo 1997). Es posible que comportamientos similares puedan observarse en otras etapas de susceptibilidad como la gravidez (King and Turmo 1997). Visión Las serpientes pueden tener distintos hábitos, ya sean nocturnos, diurnos o crepusculares. Continuamente se cree que la característica de los animales nocturnos es la pupila vertical, sin embargo se han identificado algunas especies de serpientes nocturnas con pupila redonda. La pupila vertical no indica necesariamente hábitos nocturnos, sino que ofrece mejor capacidad de dilatación permitiendo buena visibilidad en altas y bajas condiciones lumínicas (Brischoux, Pizzatto et al. 2010). Lo anterior quiere decir que las especies de pupila vertical podrían tener hábitos diurnos como nocturnos. Las pupilas redondas no poseen tan alta capacidad de dilatación y su adaptabilidad a la luz es más restringida (Brischoux, Pizzatto et al. 2010). Generalmente la dilatación de una pupila está influenciada por la intensidad lumínica, sin embargo estudios han demostrado que para ciertas serpientes la dilatación puede estar relacionada con la inmersión en el agua (Fontenot Jr 2008). Cuando estas serpientes se sumergen tienden a reducir el diámetro de la pupila, sugiriendo que las pupilas contraídas son indicio de buena visión acuática (Fontenot Jr 2008). La explicación a que algunas especies nocturnas tengan pupila vertical es que ellas también deben estar activas durante el día para termorregular y estar alerta a depredadores (Brischoux, Pizzatto et al. 2010). Las serpientes que cazan por emboscada también poseen pupila vertical generalmente. Lo anterior se debe a que la pupila redonda es una parte del cuerpo que se identifica fácilmente entre los arbustos, disminuyendo la capacidad de camuflarse (Brischoux, Pizzatto et al. 2010). www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 41

RODRÍGUEZ C Y VARELA N Olfato La quimiorrecepción de las serpientes consiste básicamente en el uso de la lengua como mecanismo de transmisión de partículas del ambiente hacia el órgano vomeronasal (Schwenk 1994). El órgano vomeronasal se comunica con la cavidad oral gracias a dos pequeños agujeros en el paladar, conocidos como fenestras vomeronasales (Schwenk 1994). Las serpientes agitan su lengua y generalmente después de haber tocado el sustrato o algún objeto son retraídas a la boca (Schwenk 1994). Al contrario de lo que se creía anteriormente, las puntas de la lengua no son introducidas a los agujeros, sino que las moléculas son puestas en las paredes de la boca y de ahí son llevadas al órgano vomeronasal (Schwenk 1994). La lengua bífida de las serpientes posiblemente se debe a que los rastros de feromonas exhiben un gradiente de concentración, el cual es más ventajoso percibirlo en dos partes del cuerpo separadas (Schwenk 1994). Audición Según distintos estudios anatómicos y etológicos las serpientes carecen de capacidad auditiva y perciben las vibraciones en el sustrato (Hartline 1971). La columnella de los ofidios está unida por una articulación elástica al hueso cuadrado, el cual a su vez está articulado a la mandíbula y esta entra en contacto con el sustrato (Hartline 1971). Sin embargo contrario a la creencia popular, es posible que las serpientes oigan a cierta intensidad. Estudios fisiológicos han mostrado que los boidos, colúbridos y algunos vipéridos muestran respuesta a sonidos por debajo de los 20 db (Hartline 1971). La aparente deficiencia del oído de los ofidios se debe al estrecho rango de sensibilidad de frecuencias (Hartline 1971). Según Hartline el cuerpo de la serpiente actúa como un receptor de sonidos involucrando los pulmones en esta función. Aparentemente las serpientes poseen dos sistemas para percibir los sonidos, El sistema auditorio parece percibir estímulos de baja frecuencia y el sistema vibratorio o somático percibe estímulos en un rango más amplio (Hartline 1971). Ciertos estudios han mostrado que la sensibilidad a los sonidos en las serpientes puede deberse a vibraciones inducidas en la cabeza (Christensen, Christensen-Dalsgaard et al. 2012). Lo anterior puede ser consistente con la anatomía del oído pues las serpientes carecen de oído externo y oído medio. Young en el 2002 registró respuestas comportamentales para Crotalus atrox a estímulos auditivos. Movimiento de la lengua o cambio de posición corporal durante el estímulo, pueden ser señales de la existencia de sensibilidad auditiva a cierta frecuencia (Young y Aguiar 2002). Las respuestas 42 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO comportamentales de las serpientes podrían mostrar carencia en la capacidad de localizar un sonido, pues no se ha observado que las serpientes dirijan sus cabezas hacia la fuente de sonido (Young and Aguiar 2002). Young comenta que los sonidos a los cuales las serpientes aparentemente presentan respuesta son muy débiles como para inducir vibraciones en la cabeza. Claramente los resultados de los distintos estudios pueden ser contradictorios entre sí. Por ello se requieren más estudios con distintas frecuencias y especies. Detección de Infrarrojo La capacidad de detección de emisiones infrarrojas está presente en 3 familias: Viperidae, Boidae y Pythonidae; siendo las especies de estas familias eficientes cazadoras de presas homeotérmicas (Safer and Grace 2004). Como se mencionó anteriormente, la subfamilia Crotalinae cuenta con fosetas termorreceptoras ubicadas entre los ojos y las narinas (Safer y Grace 2004). Las pitones poseen fosetas supralabiales y al igual que en los crotálinos, la foseta actúa como un lente que permite formar una imagen de la fuente de emisión infrarroja (Goris, 2011). Los boidos poseen masas de terminales nerviosos iguales a los de las pitones, sin embargo carecen de fosetas (Goris, 2011). Las emisiones infrarrojas son utilizadas para la localización de presas, la detección de predadores o la percepción de ambientes adecuados (Safer y Grace 2004). La información de estas emisiones converge con la información visual, por lo tanto se dice que las serpientes tienen dos espectros de visión (Safer y Grace 2004). Distintos estudios han mostrado que las serpientes atacan en mayor proporción a ratones calientes que a ratones fríos (Safer y Grace 2004). Es importante recordar esto a la hora de alimentar los animales. Para que una serpiente pueda detectar una presa es importante que la temperatura de la presa sea superior a la del ambiente (Jones, Lynn et al. 2001). Esto podría indicar que durante la noche se hace más eficiente este sistema de recepción infrarroja, pues la temperatura del ambiente disminuye y será más fácil cazar presas endotermas (Buning 1983). Reproducción Según distintos estudios el fotoperiodo y la temperatura son factores importantes en la reproducción de los reptiles, aunque el segundo parece tener mayor influencia (Whittier, Mason et al. 1987). La temperatura alta parece iniciar la maduración de las gónadas y a desarrollar comportamientos www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 43

RODRÍGUEZ C Y VARELA N sexuales (Whittier, Mason et al. 1987). Sin embargo varios autores han reportado que a temperatura cálidas constante después de la crianza puede impedir que se vuelva a dar el comportamiento sexual o el desarrollo de las gónadas nuevamente (Whittier, Mason et al. 1987). Es por esto que las serpientes que padecen esta condición requieren de períodos de baja temperatura y de oscuridad, con el fin de activar nuevamente la respuesta sexual natural a condiciones cálidas (Whittier, Mason et al. 1987). El cortejo en muchas especies de serpientes se inicia cuando la temperatura es óptimamente alta, al igual que la receptividad de las hembras. Es posible que lo anterior se deba a que en estas condiciones los animales tienen más energía que pueden invertir en cosas distintas a alimentación, como crecimiento y reproducción (Whittier, Mason et al. 1987). En algunas serpientes el fotoperiodo puede ser influyente en los comportamientos reproductivos. Es posible que esto se dé principalmente en las especies que son especialistas en su momento de mayor actividad. En algunas hembras existe la capacidad de retención de esperma cuando las condiciones ambientas sean desfavorables (Whittier, Mason et al. 1987). Existen muchos comportamientos que las serpientes modifican cuando entran en la etapa reproductiva. Las hembras preñadas preferirán una temperatura corporal diferente a la de las hembras no grávidas (Shine, Phillips et al. 2012). La alimentación y la reproducción son actividades que las serpientes no pueden realizar en la misma época debido a que los dos procesos demandan energía y por ubicación espacial y temporal no es factible (Shine, Phillips et al. 2012). Aparentemente las serpientes tienden a ser más agresivas durante la época reproductiva, siendo así una estrategia antipredatoria (Shine, Phillips et al. 2012). Este cambio de comportamientos puede deberse a estados fisiológicos internos (Shine, Phillips et al. 2012). Para reproducir serpientes en cautiverio se debe identificar correctamente el sexo de los especímenes (Mader 2006). Uno de los métodos más utilizados es la introducción de una cánula de punta roma por la cloaca del animal (Fig. 6) (Mattison 1982). El objetivo es introducirlo por uno de los hemipenes del macho y observar si el objeto entra una corta o una gran distancia respecto de la cloaca. En el primero de los casos se asume que es una hembra y en el segundo será un macho (Mattison 1982). Previamente a la introducción de la varilla se recomienda lubricarla con aceite mineral para facilitar el proceso y evitar molestias (Mattison 1982). Este procedimiento debe ser utilizado en animales adultos. 44 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO Figura 6. Sexaje manual de ofidios Nota: La canula puede se indroduce en la placa anal hacia atrás por uno de los lados. Puede ser plástica o metálica, roma en la punta para evitar causar lesiones de los tejidos. Manipulación y restricción La mayoría de accidentes ofídicos ocurre con ofidios en cautiverio, gran parte de ellos se debe a técnicas inadecuadas o fallas en los procedimientos de captura y restricción (Lock 2008). La práctica con ofidios desempeña un papel esencial para el manejo adecuado de los animales, sin embargo el conocimiento sobre su comportamiento también es de gran ayuda (Fontanillas et al. 2000). Las serpientes venenosas pueden manejarse con varias herramientas que aumentan la seguridad del procedimiento tanto para el animal como para la persona. Se debe tener presente que muchos ofidios venenosos son capaces de infligir la muerte en personas si no reciben antídoto, por lo tanto es importante no confiarse del animal (Mader, 2006). Las personas que manejen estos animales deben tener acceso a protocolos o guías en donde se resalten recomendaciones especiales. El personal también debe recibir entrenamiento especial, se debe trabajar en un área despejada, con herramientas suficientes, además de una persona que pueda asistir el procedimiento o un eventual accidente (Lock 2008). Al trabajar con serpientes venenosas se debe prestar toda la atención al procedimiento y se recomienda no trabajar bajo los efectos de algún medicamento o enfermedad (Lock 2008). Las cajas donde se almacenen serpientes venenosas deben estar marcadas con su respectivo nombre científico y común. También se recomienda precaución con las serpientes muertas, pues se han reportado www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 45

RODRÍGUEZ C Y VARELA N envenenamientos con animales muertos al entrar en contacto con su veneno o pincharse involuntariamente con los colmillos (Maldonado, 2005). Los ganchos herpetológicos frecuentemente se usan para manipular serpientes, pues son el método más seguro si se usan correctamente (Fig 7). Al momento de elegir el gancho adecuado para manejar una serpiente se debe tener en cuenta su longitud, pues el gancho debe ser más largo que dos tercios que la serpiente (Lock 2008). Esta distancia es el rango aproximado de ataque de las serpientes. El gancho debe ser suficientemente fuerte para soportar el peso de la serpiente (Lock 2008). Figura 7. Ganchos y pinzas para restricción de herpetos Convenciones: a, ganchos para ofidios; y b, pinzas herpetológicas. a b Para utilizar los ganchos herpetológicos se debe tener en cuenta una serie de recomendaciones. Al momento de trabajar se debe despejar el área y en lo posible debe haber otra persona con un gancho en caso que se requiera ayuda (Lock 2008). Las serpientes normalmente se cogen con el gancho en la parte anterior y posteriormente el gancho se desliza hacia el centro de gravedad del animal para poder levantar la serpiente (Lock 2008). Algunas serpientes requieren dos ganchos para manipulación, esto sucede con las serpientes más pesadas, las arborícolas y con animales de vértebras fusionadas o de cirugía reciente (Lock 2008). En el momento de utilizar dos ganchos se deben colocar en el mismo lado de la serpiente y posteriormente se deben deslizar separando el cuerpo de la serpiente en tercios (Lock 2008). La práctica en estas técnicas es esencial y siempre se debe buscar mantener el balance del cuerpo de la serpiente (Lock 2008). Las pinzas herpetológicas (Fig.7) son otra herramienta utilizada en la manipulación de serpientes. Sin embargo preferiblemente se utilizan en caso de emergencia, pues el potencial de daño al animal es muy alto si no se manipulan con cuidado (Lock 2008). Estas pinzas son normalmente utilizadas para sostener la cabeza de las serpientes. Sin embargo las 46 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO serpientes pueden moverse bruscamente y presentar resistencia al procedimiento, lo que podría causar una lesión en el cóndilo occipital del animal y posteriormente la muerte (Lock 2008). Otro problema que presentan las pinzas es que las serpientes al sentirse oprimidas tienden a morder y algunas veces se pueden auto envenenar ocasionando heridas graves (Lock 2008). El uso de estas pinzas para alimentar, remover objetos del terrario o retirar piel muerta es aceptable y recomendable. La longitud de las pinzas también debe ser superior al rango de ataque de la serpiente (Lock 2008). En caso de realizar procedimientos médicos o controles simples se utilizan frecuentemente los tubos de restricción (Fig. 8). Estos tubos aseguran el bienestar del animal al permitir una manipulación más cómoda de la serpiente, siendo además seguro para el manipulador pues están hechos de policarbonato y no se rompen fácilmente (Lock 2008). Estos tubos tienen diferentes diámetros acoplándose a los distintos grosores de las serpientes. El tubo no debe permitir que la serpiente se gire y repte por el agujero por el que ha entrado (Lock 2008). Figura 8. Restricción de herpetos empleando tubos. Convenciones: a, Tubos de restricción herpetológicos; y b, Bothriechis schlegelli en un tubo de restricción. a b Algunas personas dejan las serpientes en contenedores grandes en donde el movimiento de la serpiente esté un poco restringido y sea más fácil introducirla en el tubo de restricción. Sin embargo las serpientes arborícolas se sienten más cómodas en el eje del contenedor y las sedentarias como las serpientes cascabeles, se manipulan en el suelo (Lock 2008). Para lograr que la serpiente entre al tubo plástico se siguen una serie de pasos: Las personas con experiencia generalmente cogen el tubo con la mano que no dominan, sin embargo la persona que realiza este procedimiento debe trabajar de manera en que se sienta cómoda y segura. El tubo se coge de la mitad o de su extremo final y debe acercarse a la cabeza de la serpiente, procurando que no vaya a atacarlo o autoinfligirse www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 47

RODRÍGUEZ C Y VARELA N una herida (Lock 2008). Se debe intentar que la serpiente entre la cabeza al tubo mientras se estimula con un gancho en la parte media del cuerpo, procurando que se deslice dentro de él. Una vez ingrese un tercio de la longitud del cuerpo en el tubo, se debe agarrar el cuerpo de la serpiente detrás del tubo con la mano que manipulaba el gancho, impidiendo que el animal retroceda o avance. El tubo nunca se debe soltar del extremo final pues esto es un soporte para el cuerpo de la serpiente. En la manipulación de serpientes que tengan la cabeza angosta y el cuerpo ancho se recomienda insertar un tubo delgado del extremo final del tubo principal (Lock 2008). Los tubos de restricción se utilizan generalmente para sacar muestras de sangre, desparasitar, remover la muda retenida y ectoparásitos, sexaje, entre otros. Los tubos de restricción facilitan la toma de radiografías, alimentación con sonda, y otros procedimientos, pues el cuerpo queda recto (Lock 2008). Para restringir químicamente a una serpiente normalmente se utilizan cajas plásticas para aplicar anestesia inhalada o incluso el mismo tubo de restricción, conectado al equipo de anestesia inhalada (Lock 2008). Los animales se mantienen en estos elementos transparentes sellados, mientras se aplica el anestésico (Lock 2008). La manipulación dentro del tubo o en un contendor pequeño puede ser difícil, por lo que se debe verificar que el animal esté completamente anestesiado cuando se mantiene dentro de un recipiente, por eso se debe observar que no responda a estímulos táctiles con el gancho o que no haya movimiento de la lengua, entre otros. (Lock 2008). Los reptiles incluyendo las serpientes tienen períodos de apnea, en los que pueden retener la respiración por minutos, lo cual puede alargar la anestesia. Para transportar serpientes venenosas y no venenosas se recomiendan las bolsas de tela ya que permiten restringir el movimiento sin contacto directo. Siempre se debe asegurar que la bolsa no tenga agujeros por donde pueda escapar y que quede bien amarrada. Las serpientes venenosas después de guardarse en bolsa de tela, se meterán dentro de una caja plástica o un balde con tapa. Para meter una serpiente venenosa a una bolsa de tela, se debe sostener la cabeza de la serpiente con el pulgar, el índice y el dedo medio (Mader, 2006). Posteriormente se introduce el cuerpo de la serpiente sin soltar la cabeza, una vez se haga esto se suelta la cabeza con un movimiento rápido. La boca de la bolsa debe cerrarse colocándola en el suelo y poniendo un gancho sobre ésta entre el ofidio y la salida, para seguidamente amarrar la salida; de esta forma habrá un objeto entre la serpiente y la zona del nudo (Mader, 2006). Las bolsas deben cargarse arriba del nudo y se deben 48 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO mantener alejadas del cuerpo. Las bolsas no deben mantenerse expuestas a temepraturas extremas o al sol directo y en lo posible con aire acondicionado (Lock 2008). Cuidado Construcción de terrario En el momento de construir un terrario normalmente se tienen en cuenta dos aspectos, uno de ellos es el bienestar animal y posiblemente el más importante (Mattison, 1982). Este aspecto incluye las necesidades para una vida óptima del animal, dentro de un terrario que simule lo mejor posible su hábitat natural y su tamaño, cuya longitud diagonal debe corresponder al menos a la longitud total del animal (Mader 2006 y Raiti 2012). El segundo aspecto es la estética del terrario, lo cual dentro de un zoológico puede ser importante para facilitar la visibilidad del animal a los visitantes (Mader, 2006). Temperatura En general las serpientes necesitan de 5 cosas que comprenden la calefacción, el sustrato, el refugio, la iluminación y el agua. Los terrarios deben tener un gradiente de temperatura para que la serpiente pueda regular su temperatura corporal. Lo anterior se logra creando una zona fresca y una zona cálida. La serpiente rotará en estas dos zonas dependiendo de sus necesidades (Mattison 1982). La temperatura ideal se logra con planchas térmicas en el sustrato, con cables o alfombras para reptiles (Mader 2006). Algunas personas no recomiendan el uso de las planchas pues el calor puede ser muy localizado. Las serpientes grandes que tienen piedras o planchas térmicas generalmente se enroscan encima de ellas, permaneciendo un período de tiempo prolongado, lo que aumenta el riesgo de quemaduras en la piel (Mader 2006). Las zonas de temperatura fresca se logran creando escondites con troncos, cortezas o con algún sustrato que permita a la serpiente enterrarse (Mattison 1982). La temperatura no sólo debe variar espacialmente, sino que también debe existir la variación temporal. Lo anterior quiere decir que la temperatura durante el día debe ser más alta que durante la noche. La duración de la temperatura de la noche debe ser de 12 horas para especies ecuatoriales. Para la mayoría de serpientes diurnas se recomienda una temperatura entre 27-35 C durante el día y en la zona cálida del terrario una temperatura de 49-54 C (Mader 2006). Aunque lo anterior puede variar según la especie y su hábitat natural. Para animales nocturnos se recomienda una temperatura www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 49

RODRÍGUEZ C Y VARELA N de 21-27 C durante el día, aunque algunos animales parecen beneficiarse con temperatura alrededor de los 30 C (Mader 2006). Otro aspecto a tener en cuenta cuando se va a adecuar la temperatura es el estado fisiológico del animal, es decir si está gestando, en premuda o en proceso de digestión. Las hembras gestantes y los animales después de comer necesitan una temperatura alta pues estos procesos requieren energía. El hábito del animal es influyente en la fuente de calor. Por ejemplo animales de desiertos como las cascabeles, quienes viven en el suelo y son sedentarias necesitan su fuente de calor en el suelo, como las planchas térmicas (Mattison 1982). Con el fin de distribuir el calor en el terrario y evitar la calefacción local, es recomendable disponer una capa de arena o tierra (Mattison 1982). Animales arborícolas requieren que la fuente de calor se encuentre arriba del terrario como cables calefactores (Mader 2006). Los sistemas calefactores como las bombillas infrarrojas y los hornos, deben estar protegidos por una reja, con el fin de evitar que el animal se queme. Es recomendable el uso de termostatos o termómetros con el fin de tener mayor control en la temperatura que se ofrece al animal (Mattison 1982). Es importante recordar que algunos animales de zonas temperadas hibernan durante el invierno, por lo tanto si se quiere simular su ambiente natural se debe propiciar la temperatura de esta época (Mattison 1982). Previamente a esta temporada la serpiente tenderá a sobrealimentarse con el fin de guardar reservas para el período de hibernación, y el proceso de digestión será muy lento pues la temperatura será muy baja (Mattison 1982). Posteriormente se alimentará con buen apetito en primavera (Mattison 1982). Si se va a permitir que la serpiente cumpla su hábito de hibernación se debe proporcionar una temperatura de 5 C para animales de zonas temperadas y de 8 C para especies subtropicales (Mattison 1982). La duración de la hibernación artificial no necesita ser de la misma duración que en el ambiente natural, dos o tres meses serán suficientes (Mattison 1982). El proceso de disminución de temperatura debe ser gradual al igual que la alimentación (Mattison 1982). Durante la hibernación se recomienda disponer una capa de musgo el cual debe revisarse semanalmente (Mattison 1982). Si se pretende reproducir estas especies es importante ofrecer el período de hibernación, pues ellas forman bolas de individuos para aparearse al inicio de la primavera (Mattison 1982). Iluminación Como se mencionó anteriormente los reptiles deben cumplir sus ciclos de día y noche, conocidos como fotoperíodo (Mader 2006). Es importante respetar 50 Asociación de Veterinarios de Vida Silvestre (VVS) ISSN 2011-9348

GUÍA PARA EL MANEJO Y CUIDADO DE OFIDIOS COLOMBIANOS EN CAUTIVERIO los períodos de descanso de las serpientes si se pretende imitar las condiciones naturales y reproducir animales (Mader 2006). Algunas personas aseguran que el mejor método de iluminación es la luz solar, pues esta luz ofrece todos los rangos del espectro ultravioleta (Brames 2006). Los rayos UV permiten la síntesis de vitamina D 3, importante para regular el metabolismo de calcio y minerales (Brames 2006). En cautiverio se ha observado distintos individuos que deben alimentarse forzadamente, tal vez afectados por la escasa luz solar que reciben dentro de un terrario (Mader 2006). Si el espacio es cerrado se puede disponer de fuentes de iluminación, incluyendo luz ultravioleta (Brames 2006). Los tubos fluorescentes con luz UVB han sido muy utilizados por los beneficios mencionados (Brames 2006). Sin embargo es importante tener en cuenta el momento de mayor actividad del animal, es decir si es crepuscular, nocturno o diurno, pues los animales nocturnos no necesitan rayos UV en tan alta cantidad (Adkins, Driggers et al. 2003). Los rayos UV pueden ser dañinos en exceso para los animales, en especial los animales nocturnos y crepusculares (Adkins, Driggers et al. 2003). Los rayos UV pueden causar cataratas y daños en la retina en algunos animales (Adkins, Driggers et al. 2003). Es posible que estos daños se puedan presentar en mayor grado en animales nocturnos, por lo tanto no es recomendable sacarlos al sol pues es una conducta que no realizan en libertad, ni disponer de gran cantidad de luz dentro del terrario (Mader 2006). Para estos animales se recomienda la luz roja o negra, pues no perturba la tranquilidad del espécimen (Mattison 1982). Igualmente se debe tener en cuenta que el fotoperíodo para especies de zonas temperadas será distinto que para los animales de zonas ecuatoriales (Mader 2006). Para los primeros el fotoperíodo en verano debe ser de 15:9 siendo así 15 horas de luz (Mader 2006). Durante primavera y otoño el fotoperíodo será 12:12 y en invierno el fotoperíodo será 9:15 (Mader 2006). Para las especies ecuatoriales el fotoperíodo será de 12:12 (Mader, 2006). Humedad y ventilación La ventilación está relacionada de manera importante con la humedad en un terrario (Mattison 1982). Es necesario siempre informarse del hábitat natural de la especies que se mantiene en cautiverio, pues claramente la humedad es distinta en un desierto, en una selva tropical o en un bosque seco (Mattison 1982). La humedad se puede disminuir aumentando los orificios de ventilación en el terrario. Si se busca un terrario con gran humedad se deben quitar agujeros www.veterinariosvs.org Subdirección Técnico Científica 51