UNIVERSIDAD DE COSTA RICA SISTEMA DE ESTUDIOS DE POSTGRADO PROGRAMA REGIONAL DE MAESTRÍA EN BIOLOGÍA Propagación del alga Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Pacífico norte de Costa Rica Tesis sometida a la consideración de la Comisión de Estudios de Posgrado en Biología para optar por el grado de Magíster Scientiae CINDY FERNÁNDEZ GARCÍA Ciudad Universitaria Rodrigo Facio Costa Rica 2007
DEDICATORIA T Å ytå Ä tm ct? `t? ]âtç}é ç `tâ? ÑÉÜ áâ tñéçé ÇvÉÇw v ÉÇtÄ t ÄÉ ÄtÜzÉ wx Å vtüüxütaaa Fotografía: Cindy Fernández, Playa Blanca, Bahía Culebra ii
AGRADECIMIENTOS Este trabajo fue realizado gracias al apoyo económico de la Vicerrectoría de Investigación de la Universidad de Costa Rica, financiando a través del proyecto de Monitoreo de Arrecifes coralinos de Jorge Cortés, así como de la fundación IDEA WILD y el apoyo generoso de mis padres. A Don Ricardo por sus invaluables y sabios consejos, sobretodo por la confianza que depositó en mí, durante este trabajo y por facilitarme la mejor herramienta de trabajo para desempeñarme en este campo: su colección de libros. Le prometo siempre recordar esa frase que me dijo cuando iniciamos este proyecto buscar ideas innovadoras... A Don Jorge por darme la inspiración para amar la ciencia, por sus consejos, apoyarme siempre en los proyectos y facilitarme el realizar esta investigación. A Gerardo Avalos por brindarme su asesoramiento en ecología y estadística multivariada que enriquecieron este trabajo. A Bryan Wysor por la revisión del anteproyecto y su asesoría en las metodologías al inicio de proyecto. A Oscar Rocha, Gabriel y James Karkashian, de la Escuela de Biología, por ayudarme en las exploraciones genéticas que tratamos de realizar. A Javier Alvarado de la Escuela de Geología por toda su ayuda con el tamizaje de las muestras de sustrato. Al ICT por el préstamo de las instalaciones en Playa Panamá y por el apoyo constante en los proyectos, especialmente a Miguel y a Gumer, que nos recibieron todos los meses. Al Instituto Metereológico Nacional por facilitarme los datos de la estación del aeropuerto Daniel Oduber. A Cecilia Pineda, del Museo Nacional de Costa Rica, por facilitarme el aceso a la colección de algas. Y a los operadores de turismo y pescadores de la zona que muy amablemente respondieron las entrevistas. A todo el CIMAR MUCHAS GRACIAS. A Gerardo Umaña, José Vargas, Ingo Werthmann, Alvaro Morales y especialmente a Jenaro Acuña por sus consejos y apoyo. A Carlos Jiménez por sus acertados consejos en las metodologías y a Odalisca Breedy y Rita Vargas por el apoyo psicológico para continuar y por su amistad. A Eva y Bernadethe por toda la ayuda en el campo, a Jeffry por los consejos en el análisis estadístico y a Eddy por su ayuda con los análisis químicos. A Eleazar, Leda, Fabián, Don Rigo por todo el apoyo logístico y molestias de última hora, que se resolvieron iii
gracias a su colaboración, pero más que el apoyo logístico muchas gracias por su amistad. A mi familia por su comprensión, sobretodo en esos días especiales que me perdí, pero sobretodo por su apoyo y amor. Finalmente quiero agradecer muy especialmente a Chepe, Jaime y Davis por su compañía, dedicación y amistad porque sin hablar debajo del agua pudimos lograr esa comunicación, sin ustedes no hubiera podido realizar este trabajo. Especialmente a mi cómplice por su apoyo y paciencia... iv
ÍNDICE Pág Dedicatoria. ii Agradecimientos iii Lista de Cuadros..viii Lista de Figuras.....x Prefacio.....xiv Capítulo 1. Historia natural del alga Caulerpa sertularioides (S.G. Gmelin) M. Howe 1905 (Chlorophyta) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. Resumen...1 Introducción...2 Materiales y Métodos 3 Resultados..8 Discusión.14 Capítulo 2. Factores ambientales involucrados en la propagación del alga Caulerpa sertularioides (Chlorophyta), en una zona de afloramiento costero, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. Resumen..19 Introducción.20 Materiales y Métodos..22 Resultados 29 Discusión.44 Capítulo 3. Impacto de la propagación de Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) en los ecosistemas coralinos de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. Resumen..51 Introducción.52 Materiales y Métodos..54 Resultados 57 Discusión.63 vi
Capítulo 4. Consideraciones sociales y ambientales para el manejo de la propagación del alga verde Caulerpa sertularioides en el ambiente marino de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. Resumen..70 Introducción.71 Materiales y Métodos..72 Resultados y Discusión....74 Anexos.79 Referencias.....82 vii
LISTA DE CUADROS Cuadro Pag. Capítulo 1. Historia natural del alga Caulerpa sertularioides (S.G. Gmelin) M. Howe 1905 (Chlorophyta) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 1.1. Observaciones realizadas sobre el estado de los talos de C. sertularioides y presencia de epífilos, en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, entre agosto del 2003 y marzo del 2005. El sombreado indica presencia. 11 1.2. Variación de dos medidas morfológicas de Caulerpa sertularioides en marzo 2004 y octubre 2005, en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo...12 Capítulo 2. Factores ambientales involucrados en la propagación del alga Caulerpa setularioides (Chlorophyta), en una zona de afloramiento costero, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 2.1. Promedio y desviación estándar mensual de la precipitación, brillo solar y velocidad del viento, en época seca (noviembre-abril) y en época lluviosa (mayooctubre), entre enero 1999 y diciembre 2005, en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. Datos suministrados por el Instituto Meteorológico Nacional de la estación meteorológica del Aeropuerto Daniel Oduber............30 2.2. Parámetros físico-químicos de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, desde marzo 2004 a marzo 2005......31 2.3. Densidades (# frondas/10 cm 2 ) máximas y mínimas promedio del número de frondas medidas en tres sitios de muestreo, entre marzo 2004 y marzo 2005, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo 38 2.4. Porcentajes máximos y mínimos promedio de cobertura de C. sertularioides medidos en tres sitios de muestreo, entre marzo 2004 y marzo 2005, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo.. 39 2.5. Temperatura promedio y desviación estándar en cada pecera a lo largo de una semana en el laboratorio del CIMAR, UCR....41 2.6. Diferencias máximas y mínimas medidas del largo del estolón, número de frondas y peso húmedo después de una semana de crecimiento en laboratorio, bajo diferentes condiciones de temperatura y nutrimentos..41 2.7. Clasificación y comparación del ambiente marino de Bahía Culebra, según las concentraciones de nitrato y fosfato....46 viii
Capítulo 3. Impacto de la propagación de Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) en los ecosistemas coralinos de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 3.1. Crecimiento promedio (+ desviación estándar), máximo y mínimo (mm/mes) medidos en las colonias del coral Pocillopora elegans en un sitio con C. sertularioides y en un sitio sin C. sertularioides, entre mayo 2004 y junio 2005 en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo.. 58 3.2. Índices de diversidad y número total de cuadrículas donde aparecieron de macroalgas encontradas en los transectos en Playa La Penca y Punta Arenilla, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo... 61 3.3. Índices de Diversidad y densidad (ind/m 2 ) de invertebrados encontrados en los transectos en Playa La Penca y Punta Arenilla, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo.. 62 3.4. Promedio y desviación estándar de la densidad de nudibranquios y poliquetos en sitios con presencia y ausencia de C. sertularioides.....63 3.5. Promedio del crecimiento (mm/mes) del coral Pocillopora elegans en el Pacífico Oriental... 66 ix
LISTA DE FIGURAS Figura Pag. Capítulo 1. Historia natural del alga Caulerpa sertularioides (S.G. Gmelin) M. Howe 1905 (Chlorophyta) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 1.1. Localización del área de estudio y de los sitios con presencia o ausencia de parches de C. sertularioides a lo largo de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Pacífico norte de Costa Rica. Los puntos negros indican presencia del alga y las x indican ausencia de esta..... 6 1.2. Medidas morfológicas del talo de C. sertularioides (modificado de Chaverri 1996)........7 1.3. Porcentaje del tamaño de grano y estimación de la cobertura de C. sertularioides, por sitio en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. 0=ausente, 1= poca, 2= común, 3= mucha. 9 1.4. Promedio del crecimiento y desviación estándar del estolón de C. sertularioides a lo largo de un mes, en tres épocas del año (diciembre 2003, marzo 2004 y setiembre 2004) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo......10 1.5. Frondas después de libración de gametos. A. Detalle de las papilas por donde se expulsan los gametos, B. Detalle de la punta de la fronda después de la liberación de los gametos 11 1.6. Promedio y desviación estándar del diámetro del estolón de Caulerpa sertularioides a tres profundidades, en dos meses muestreados (marzo 2004 octubre 2004) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo....13 1.7. Promedio y desviación estándar de la longitud de la fronda de Caulerpa sertularioides a tres profundidades, en los meses muestreados (marzo 2004 octubre 2004) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo......13 Capítulo 2. Factores ambientales involucrados en la propagación del alga Caulerpa setularioides (Chlorophyta), en una zona de afloramiento costero, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 2.1. Localización del área de estudio y de los sitios de muestreo en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. Los círculos negros indican los sitios donde se realizaron medidas de los parches del alga y la toma de factores ambientales. Los números donde se contabilizó la cobertura y densidad de frondas en cuadrículas permanentes desde marzo 2004 hasta marzo 2005. Las letras las estaciones de nutrimentos. El asterisco indica el sitio de donde se extrajeron talos del alga para el experimento en laboratorio...25 x
2.2. Esquema de medición del área de los parches de C. sertularioides: A. Medida de los puntos máximos del parche cada 30º, B. Conformación del polígono...26 2.3. Experimento en laboratorio del crecimiento de C. sertularioides bajo diferentes tratamientos de temperatura y nutrimentos. A. Peceras con los tres tratamientos de temperatura. B. Esquema de los componentes de cada pecera 28 2.4. Promedios mensuales de: A. Precipitación (mm) y velocidad del viento (km/h). B. Brillo solar (hrs por día). Entre enero 1999 y diciembre 2005, en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. El sombreado indica la época seca........32 2.5. Valores mensuales promedio de temperatura (ºC), salinidad ( ), clorofila a (µg/l), medidos en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, entre marzo 2004 y marzo 2005. El sombreado indica la época seca.......33 2.6. Valores mensuales promedio de sedimentos en suspensión (mg/l) y tasa de sedimentación (mg/cm 2 /día), medidos en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, entre marzo 2004 y marzo 2005. El sombreado indica la época seca....33 2.7. Concentración promedio y desviaciones estándar en época seca y lluviosa de los nutrimentos, desde abril 1999 hasta marzo 2005, en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo..34 2.8. Promedios mensuales de fosfato, nitrito, nitrato, silicato y amonio, a 15 m de profundidad entre abril 1999 y marzo 2005, utilizando los promedios mensuales de cinco estaciones distribuidas a lo largo de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. El sombreado indica la época seca... 35 2.9. Análisis de Componentes Principales (ACP) de los factores físico-químicos estudiados en Bahía Culebra entre marzo 2004 y marzo 2005. A. Componente Principal 1 (CP1) vs Componente Principal 2 (CP2). B. Componente Principal 2 (CP2) vs Componente Principal 3 (CP3). Los tres CP explican un 65.2% de la variación...... 36 2.10. Dinámica mensual del área de los parches de C. sertularioides, entre agosto 2003 y marzo 2005, en cinco sitios de muestreo en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. El sombreado indica la época seca......37 2.11. Promedio y desviación estándar de la densidad de frondas (# frondas/cm 2 ) en época seca y en época lluviosa en tres sitios de muestreo, entre marzo 2004 y marzo 2005, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo......38 2.12. Promedio y desviación estándar del porcentaje de cobertura de C. sertularioides, de cinco cuadrículas, en tres sitios de muestreo, entre marzo 2004 y marzo 2005, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo.... 39 2.13. Promedio y desviación estándar de la densidad de frondas (#Frondas/10cm 2 ) y de la cobertura (%) de C. sertularioides de tres sitios de muestreo, entre marzo 2004 y marzo 2005, en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. El sombreado indica la época seca........40 xi
2.14. Promedio y desviación estándar de la diferencia entre la medida final e inicial (durante una semana) del largo del estolón (cm), número de frondas y peso húmedo (g) de C. sertularioides, en condiciones de laboratorio con tres tratamientos de temperatura.... 42 2.15. Promedio y desviación estándar de la diferencia entre la medida final e inicial (durante una semana) del largo del estolón (cm), número de frondas y peso húmedo (g) de C. sertularioides, en condiciones de laboratorio con dos tratamientos de nutrimentos...43 2.16. Distribución mundial de Caulerpa sertularioides....49 Capítulo 3. Impacto de la propagación de Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) en los ecosistemas coralinos de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 3.1. Ubicación de los sitios de muestreo: Playa La Penca, Playa Blanca y Punta Arenilla, Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Pacífico norte de Costa Rica...56 3.2. Colonias de Pocillopora elegans teñidas con alizarina en Playa La Penca, Bahía Culebra. A. Colonias sobre un parche de arena sin C. sertularioides, B. Colonias sobre un parche de C. sertularioides.....57 3.3. Crecimiento promedio y desviación estándar de Pocillopora elegans en sitios con y sin Caulerpa en época lluviosa (mayo 2004 a noviembre 2004) y seca (diciembre 2004 a junio 2005) en Playa La Penca, Bahía Culebra....59 3.4. Promedio y desviación estándar del porcentaje cobertura y densidad de frondas (# frondas/10 cm 2 ) de C. sertularioides, en época seca y en época lluviosa, entre mayo 2004 y junio 2005, en Playa La Penca, Bahía Culebra....59 3.5. Interacciones entre las colonias de los corales de Bahía Culebra y el alga C. sertularioides. A. Sobrecrecimiento de C. sertularioides sobre una colonia de Pocillopora elegans, B. Roce de las frondas del alga en una colonia de Pocillopora sp., C. Roce de las frondas del alga en una colonia de Psacommocora stellata.....65 Capítulo 4. Consideraciones sociales y ambientales para el manejo de la propagación del alga verde Caulerpa sertularioides en el ambiente marino de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica. 4.1. Localización del área de estudio y de los sitios con presencia o ausencia de parches de C. sertularioides a lo largo de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. Los puntos negros indican presencia del alga y las x indican ausencia de esta 73 xii
4.2. Observaciones y opiniones de los entrevistados con respecto a diferentes situaciones que se presentan entorno a la propagación del alga Caulerpa sertularioides, en Bahía Culebra.....74 4.3. Modelo sobre los efectos directos que tienen los factores que interactúan en Bahía Culebra en el desarrollo de C. sertularioides.. 75 xiii
PREFACIO El presente trabajo de tesis denominado Propagación del alga Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Pacífico norte de Costa Rica, fue sometido a la consideración de la Comisión de Estudios de Posgrado en Biología para optar por el grado de Magíster Scientiae. Esta tesis consiste de cuatro capítulos, escritos de acuerdo con el formato de la Revista de Biología Tropical, de la Universidad de Costa Rica. En Bahía Culebra, se ha observado una propagación del alga verde C. sertularioides, desde hace aproximadamente seis años. Su efecto en las comunidades bénticas se ha notado especialmente en el reemplazo de la flora algal, sobrecrecimiento de colonias de coral y cambios en la abundancia y diversidad de organismos. Muchos de los sitios, donde se ha observado el crecimiento rápido de C. sertularioides, son importantes por su desarrollo arrecifal, tienen gran potencial para el turismo y para la pesca y extracción de peces para acuarios. El Capítulo 1 describe la historia natural de C. sertularioides en la Bahía, y contribuye con datos para entender la distribución, biología y ecología de la propagación del alga. Esto es importante ya que el estudio de la biología de poblaciones de especies oportunistas es útil para identificar puntos para su manejo adecuado, antes de pensar en una erradicación completa. Se hicieron recorridos en varios puntos alrededor de la bahía, entre agosto del 2003 y marzo del 2005, para ubicar los parches del alga. En cada sitio se anotaron observaciones generales como: profundidad a la que se encontró creciendo, estado general de la población, estado reproductivo, presencia de epífilos sobre las frondas y tipo de sustrato con un análisis granulométrico. A la vez se cuantificó el largo del estolón in situ y se realizaron experimentos en laboratorio sobre la elongación del estolón de C. sertularioides bajo condiciones controladas. Finalmente se midieron caracteres morfológicos de C. sertularioides para determinar la variabilidad de los talos por profundidad y por época. En Bahía Culebra, C. sertularioides, se desarrolla principalmente desde la línea intermareal, en pozas, donde en marea baja llega el rocío de las olas, hasta profundidades de 17 m, cubriendo gran cantidad de sustratos incluyendo rocas, arena, corales vivos y muertos. Entre los 3 y 6 m de profundidad alcanza la mayor cobertura. Muchos de los sitios donde se ha observado el crecimiento rápido de C. sertularioides son de gran importancia por el desarrollo arrecifal. Los sitios con mayor cobertura y densidad de frondas se encuentran donde el sustrato está compuesto por xiv
granos gruesos, principalmente fragmentos de pocilopóridos que favorecen la adhesión de los estolones de C. sertularioides. Los sitios donde actualmente hay una gran cobertura del alga, muestran arrecifes de gran extensión, gran grosor arrecifal y altas coberturas de coral vivo. En el litoral interno de la bahía se da un limitado crecimiento de corales y en algunas secciones yacen bajo una cubierta de fango proveniente de un pequeño estuario, limitando el crecimiento del alga al ser sitios más turbios y con un sustrato compuesto por granos finos en su mayoría, donde los estolones no pueden sostenerse. En todos los sitios donde se da crecimiento del alga, se observó que los talos tienen reproducción sexual. Se logró observar un desove sincronizado de gametos, donde varios parches se encontraron desovando simultáneamente. C. sertularioides tiene la capacidad de formar un talo nuevo cuando se corta una fronda o una sección del talo, por lo que la reproducción de los individuos es principalmente asexual, por fragmentación de frondas y estolones que constantemente se observaron flotando en las aguas de la Bahía. En este estudio, se observa que el crecimiento del estolón tiene un crecimiento mayor al de otras especies nativas de Caulerpa, pero no tan acelerado como las especies invasivas C. taxifolia y C. racemosa en el Mediterranéo. C. sertularioides presenta plasticidad morfológica, lo que le da la capacidad de distribuirse en varios ambientes, al adaptar sus frondas y estolones a diferentes condiciones que se presenten por el cambio de profundidad como oleaje, intensidad lumínica, temperatura, además de la disponibilidad de sustrato y la herbivoría. Las causas de la expansión de las especies del género Caulerpa, se asocian a cambios en las condiciones del agua que favorecen a estas especies oportunistas, tales como los aumentos o disminuciones de temperatura o el aumento de nutrimentos, favorecido por las características intrínsecas del género Caulerpa, como son: la poca herbivoría debido al alto contenido de toxinas, la fácil adaptación a diferentes condiciones y la reproducción asexual por fragmentación, originada naturalmente y por las anclas de los botes de turismos y pescadores. Por esto en el Capítulo 2, se describen las características ambientales que caracterizan la bahía, desde marzo del 2004 hasta marzo del 2005. El estudio analiza el comportamiento de la: salinidad ( ), clorofila a (µg/l), temperatura (ºC), sedimentos en suspensión (mg/l), tasa de sedimentación (mg/cm 2 /día), precipitación (mm), brillo solar (horas de sol por día) y velocidad del viento (km/h). A la vez se muestra por primera vez un análisis de los nutrimentos (PO -3 4, NO -, 2 NO - 3, NH + 4 y SIO 4 ) desde 1999 hasta el 2005. Se determinaron cúales son xv
los factores que afectan principalmente la dinámica de la Bahía por medio de un análisis de componentes Principales (ACP), lo cual es de gran ayuda para tratar de determinar cúales parámetros tienen influencia sobre la dinámica del alga. Aunado a esto, se evaluó la dinámica de los parches, cobertura del alga y la densidad de las frondas estacionalmente. Para esto se midió la variación del área de los parches, la cobertura y densidad de frondas de C. sertularioides en tres sitios de la bahía. Finalmente se realizaron experimentos de crecimiento del alga, en laboratorio en condiciones controladas bajo diferentes tratamientos de temperatura y nutrimentos. Bahía Culebra, presenta un clima estacional con dos épocas bien marcadas, dándose una mayor precipitación y una disminución en el brillo solar y la velocidad del viento en época lluviosa entre mayo y octubre. Los meses más lluviosos de esta época son setiembre y octubre. En julio, se presenta el Veranillo de San Juan, caracterizado por una disminución en el promedio de lluvia y un aumento en la radiación solar y en la velocidad del viento, en comparación con los otros meses de la época lluviosa. La época seca inicia en noviembre, siendo este un mes de transición y termina en abril. La temperatura del agua también mostró ser una variable con alta estacionalidad, aumentando en la época lluviosa y disminuyendo en la época seca por el surgimiento costero. La salinidad muestra sus máximos valores en la época seca, coincidiendo con disponibilidad de sol para calentar el agua y evaporarla, y los mínimos en la época lluviosa coincidiendo con los picos de mayor precipitación, que produce una dilución de las aguas de la bahía. La clorofila muestra aumentos y disminuciones fluctuantes, se encontró un pico de 3.8 µg/l en octubre y la mínima concentración obtenida fue 0.4 µg/l en agosto. Según modelos basados en temperatura y clorofila, con los datos obtenidos en este estudio, en ciertos meses del año, Bahía Culebra se clasifica como un sitio eutrófico con estrés causado por nutrimentos. La mayor descarga de sedimentos coincide con la época de lluvias, mientras que la tasa de sedimentación mostró poca variación temporal en comparación con los sedimentos en suspensión. Al comparar estas dos variables con otros estudios, la bahía se clasifica como una zona de bajo impacto por estos factores, con una tasa de sedimentación promedio de 3.03 mg/cm 2 /día y una concentración de sedimentos suspendidos de 6.18 mg/cm 2 /día. La concentración de nutrimentos es muy variable, mostrando picos tanto en la época seca como en la lluviosa. Los mayores picos de nutrimentos en su mayoría se dan en la época seca, durante el afloramiento costero. Sin embargo, hay un aporte xvi
importante en la época lluviosa entre agosto y octubre, que concuerdan con los picos de mayor precipitación, indicando que en la bahía se da escorrentía de nutrimentos por erosión del suelo. Se nota una mayor concentración de fosfato, nitrato y amonio en época seca, mientras que el silicato y el nitrito muestran mayor concentración en la época lluviosa Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre las -3 - épocas por nutrimento. Al analizar el PO 4 y el NO 3 de este estudio con otros, Bahía Culebra se clasifica como un sitio eutrófico en ambas épocas del año. El Análisis de Componentes Principales evidenció que el fosfato, el nitrato, los sedimentos en suspensión, la tasa de sedimentación y la temperatura juegan un papel preponderante en el ecosistema marino de Bahía Culebra. Únicamente la temperatura mostró diferencias significativas entre épocas, variando con respecto al afloramiento y la entrada de agua dulce por escorrentía. Así mismo son dependientes de factores como la precipitación y la velocidad del viento y las horas de sol durante el día. En general el área de los parches, la densidad de frondas y la cobertura de C. sertularioides, llegaron al máximo en la época seca y a través de los meses tendieron a aumentar por el afloramiento de nutrimentos. Lo contrario sucede en la época lluviosa donde las medidas anteriores tienden a disminuir, los parches son muy difusos e incluso pueden desaparecer y se observan estolones aislados. Sin embargo, se observa un aumento en el área de los parches entre agosto y octubre, coincidiendo con picos de precipitación y nutrimentos, que está relacionado con aportes de materia orgánica vía aguas pluviales que entran a la bahía por riachuelos, esteros y posiblemente por escorrentía de aguas tratadas para el riego de zonas verdes. Al analizar las medidas del alga con los tratamientos de nutrimentos en laboratorio, estas tienden a aumentar cuando los talos están en concentraciones altas de nutrimentos y al disminuir la temperatura a 22 ºC. Lo que demuestra que, si bien es cierto, que los nutrimentos juegan un papel importante en el crecimiento de C. sertularioides, la interacción de otros factores como la disminución en la temperatura son factores que en sinergia contribuyen al crecimiento de esta especie y en consecuencia a la degradación del ecosistema arrecifal de Bahía Culebra. En el Capítulo 3, se describen los efectos que provoca la propagación sobre los organismos arrecifales de Bahía Culebra y contribuye con datos in situ para respaldar la hipótesis de que las macroalgas pueden ser la causa y no la consecuencia de la degradación de los corales y en general del ecosistema arrecifal. Se realizaron una serie de mediciones en sitios con la presencia del alga y en sitios sin el alga, sobre: variación xvii
en las tasas del crecimiento de coral, para la cual se tiñeron colonias de coral con alizarina roja, se cuantificaron los cambios en la diversidad, en la abundancia de invertebrados bénticos y macroalgas. En Bahía Culebra la propagación de C. sertularioides afecta la tasa de crecimiento de la colonias de Pocillopora elegans. Según observaciones en la bahía, los mecanismos de interacción entre estos dos organismos se dan por: 1- acumulación de sedimento, 2- interferencia en el crecimiento del coral por sobrecrecimiento en el tejido de coral (sin embargo esto parece no tener un efecto en la sobrevivencia del coral, ya que muchas veces se da corte de frondas por los cangrejos del género Trapezia sp.) y 3- disminución en el crecimiento por la constante abrasión de las frondas sobre el tejido vivo del coral. Se obtuvieron diferencias significativas en los sitios con y sin Caulerpa, dándose un mayor crecimiento en las colonias en el sitio sin el alga. Además, se obtuvo una diferencia en el crecimiento de las colonias durante las épocas muestreadas, con un mayor crecimiento en la época lluviosa. La medida en que el alga afecta los corales varía con la cobertura del alga y la densidad de las frondas que dependen del incremento en los nutrimentos y disminución en la temperatura, lo cual varía con la época del año. La propagación de C. sertularioides causa modificaciones en la estructura de las comunidades bénticas, provocando: 1- disminución en el crecimiento de los corales ramosos, como Pocillopora por abrasión y eliminación en la penetración de luz para las zooxantelas, 2- mortandad de colonias del coral Psammocora stellata por sobrecrecimiento, 3- cambios en la abundancia y composición de especies bénticas en los sitios donde se encuentra, por disminución de especies de otras algas, 4- disminución de especies de invertebrados y 5- aumento de especies oportunistas como nudibranquios y poliquetos, que se favorecen con la presencia del alga. Así mismo, la presencia de herbívoros juega un papel importante en la dinámica anterior, por lo que es necesario realizar estudios sobre abundancia, diversidad, biomasa y sobrepesca de estas especies para determinar la influencia que tienen en la propagación de C. sertularioides en la bahía. Finalmente, el Capítulo 4 muestra los resultados de una encuesta realizada a pescadores y operadores de turismo de la zona, para analizar la percepción que tienen los usuarios de los recursos de la Bahía con respecto a este problema. La mayoría de los encuestados concuerda en que el alga siempre ha estado en la Bahía desde hace muchos años, sin embargo el crecimiento acelerado se empezó a ver entre 2001 y 2003. Estos xviii
aseveran que en los primeros sitios donde se empezó a ver este crecimiento acelerado son sitios con alta visitación turística y donde constantemente se observan anclados una gran cantidad de botes. Muchos de los usuarios de la Bahía se muestran preocupados por esta situación y están concientes que el alga afecta el ambiente y su actividad debido a los desajustes en el equilibrio del sistema arrecifal y una gran mayoría acepta que se ha dado corte de frondas por las anclas de sus embarcaciones y han observado a turistas inexpertos cortando trozos del alga con sus aletas. En conclusión esta alga ha logrado colonizar muchos ambientes de la Bahía por sus características de ágil propagación como lo son: la dispersión por corte de frondas, reproducción sexual que da variación genética y la fácil adaptación a diversos ambientes de profundidad y sustrato, lo cual se ve favorecido por las temperaturas frías, nutrimentos (que afloran en la época seca y por la escorrentía en la época lluviosa) y por eliminación de herbívoros, como peces y erizos, por pesca para acuarios. Lo anterior tiene como consecuencias, la modificación en la estructura de las comunidades bénticas, disminuyendo el crecimiento de los corales, disminución de especies de otras algas y de especies de invertebrados y aumento de especies oportunistas. De acuerdo con los resultados de los datos recopilados, se desprenden las siguientes recomendaciones: 1- estudiar con mayor precisión las comunidades de herbívoros, 2- protección y monitoreo de sitios donde actualmente no se da el crecimiento del alga o esta se encuentra en baja cobertura, 3- extracción manual entre junio y julio donde la cobertura y el área de los parches disminuyen, 4- realizar una campaña divulgativa para evitar el desprendimiento de trozos del alga, 5- limitar o cerrar la entrada de buzos a sitios donde la cobertura del alga en el sustrato es alta, 6- continuar con los monitoreos de nutrimentos en las zonas de construcción y de riego de zonas verdes para determinar posibles vertimientos de estos en el agua. 7- elaborar un reglamento de actividades responsables para los operadores de turismo y 8- exigir plantas de tratamiento de desechos orgánicos a hoteles y comunidades aledañas a Bahía Culebra, para controlar y evitar el ingreso de nutrimentos a la bahía que favorecen el crecimiento de C. sertularioides. De acuerdo con las consideraciones anteriores, es necesario iniciar un plan de protección de los ambientes coralinos de la bahía. Se espera que la información suministrada en este trabajo, sirva como una herramienta educativa, divulgativa y de toma de decisiones para las autoridades y los habitantes que viven en las cercanías de Bahía Culebra y se benefician de sus recursos marino-costeros. xix
CAPÍTULO 1. Historia natural del alga Caulerpa sertularioides (S.G. Gmelin) M. Howe 1905 (Chlorophyta) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica RESUMEN Este trabajo describe la historia natural del alga C. sertularioides que se ha propagado en una zona de afloramiento costero. Se caracterizan los patrones de distribución del alga, su cobertura, estado de la población, tasa de propagación por mes y se describen las adaptaciones reproductivas y variación morfológica del largo de la fronda y del diámetro de estolón por profundidad y entre épocas. La colonización de C. sertularioides es muy reciente y ésta ha logrando colonizar una variedad de sustratos, hasta los 17 m de profundidad. Esta alga se propaga principalmente por reproducción asexual por cortes de frondas y estolones que constantemente se observaron flotando en las aguas de la bahía. Los talos muestran reproducción sexual, que le da variabilidad genética a la población, potenciando la adaptación de esta especie oportunista, a cambios en los factores físicos, químicos y ambientales de Bahía Culebra. El crecimiento del alga está limitado por el tipo de sustrato y su composición. Muestra mayor cobertura donde el sustrato se compone de granos gruesos con residuos de esqueletos de pocilopóridos. Los sitios más turbios y con un sustrato compuesto por granos finos limitan el crecimiento del alga, ya que los estolones no pueden sostenerse. Muchos de los sitios donde la cobertura del alga es alta, son aledaños con zonas costeras de construcciones de hoteles, con poblados cercanos, puntos importantes de buceo y estructuras arrecifales complejas. El estolón se alarga rápidamente, con un crecimiento máximo in situ de 31.2 cm/mes y de 1.5 cm/día en condiciones de laboratorio, alargándose en meses donde se da un aumento de nutrimentos por el afloramiento costero y por escorrentía de los suelos en época lluviosa. La adaptatividad morfológica y fisiológica son determinantes en favorecer la distribución de C. sertularioides, donde su plasticidad morfológica en sinergia con su propagación predominantemente clonal y reproducción sexual le da a esta especie una respuesta flexible para adaptarse a diferentes ambientes. Esta especie adapta sus frondas y estolones a diferentes condiciones asociadas a cambios de profundidad y época del año, tales como oleaje, intensidad lumínica, disponibilidad de sustrato y herbivoría. La forma y el tamaño del estolón está determinado en gran parte por el tipo de sustrato y el largo de la fronda depende de la disponibilidad de luz, corrientes y la herbivoría. 1
INTRODUCCIÓN Las especies del género Caulerpa (Bryopsidales, Caulerpaceae, Chlorophyta) se caracterizan por poseer un estolón rastrero (caulos = tallo, erpo = rastrero) en forma de tubo del cual salen ramificaciones (frondas) que tienen diversas formas según las diferentes especies (Taylor 1967, Van den Hoek et al. 1998). Los estolones se adhieren por medio de rizoides al sustrato, el cual puede ser arenoso, fangoso o rocoso. Hay talos que pueden llegar a medir hasta 30 cm de alto y cada individuo es sifonal, es decir, consisten de una sola célula grande multinucleada. Esta célula mantiene su forma y consistencia por medio de las trabéculas, constituidas de celulosa de la pared celular (Dawes 1981, Van den Hoek et al. 1998). Todas las especies de este género se desarrollan en ambientes marinos y se encuentran en aguas templadas, aunque están más ampliamente distribuidas en aguas tropicales (Trainor 1978, Van den Hoek et al. 1998). Muchas de las especies del género Caulerpa son arrecifales, y por tanto, están expuestas a un daño considerable por herbivoría. Como mecanismo de defensa contra herbívoros, en el contenido celular se encuentran metabolitos llamados caulerpinas y caulerpicinas, que pueden alcanzar una alta toxicidad. Estos compuestos varían en toxicidad dependiendo de la especie (Doty y Aguilar-Santos 1966, Paul y Fenical 1986). La reproducción de Caulerpa es principalmente asexual, por fragmentación (se forma un talo nuevo cuando se corta una fronda o una sección del talo). El género puede propagarse de forma clonal con gran facilidad (Collado-Vides y Robledo 1999). Según Smith y Walters (1999) en las algas sifonales los fragmentos de hasta 2 mm pueden formar un talo nuevo. De las 84 especies de Caulerpa reportadas por Guiry y Nic Dhonncha (2006), 12 se encuentran a lo largo de la costa Caribe costarricense, en los arrecifes del sur de esta costa (Dawson 1962, Wellington 1973, 1974, Soto 1983, Kemperman y Stegenga 1986, Soto y Ballantine 1986), mientras que 4 especies están reportadas para el Pacífico del país (Fernández y Alvarado en prep): C. racemosa, C. peltata, C. serrulata, C. sertularioides. Esta última fue descrita por Howe (1905) y debe su nombre a su semejanza con un hidrozoario cuyo género es Sertularia. Caulerpa sertularioides es una especie que se caracteriza por sus frondas en forma de pluma, ocasionalmente ramificadas, con pínulas cilíndricas de forma acicular, de hasta 20 cm de altura y 1-2 cm de ancho. Es común observarla formando parches en áreas someras de arena, presente entre los pastos marinos y hasta más de 10 m de profundidad (Schnetter y Bula-Meyer 2
1982, Littler y Littler 2000), con una amplia distribución tropical y subtropical en todos los océanos. En el Pacífico Oriental su límite norte se encuentra en el Golfo de California (Dawson 1944) y su límite sur en la Isla Gorgona, Colombia (Schnetter y Bula-Meyer 1982). Se ha reportado en México (Taylor 1945, Scrosati 2001), Nicaragua (Dawson 1962), Costa Rica (Fernández y Cortés 2005), Panamá (Wysor 2004) y Colombia (Schnetter y Bula-Meyer 1982). Para el Pacífico de Costa Rica no había sido reportada en artículos publicados hasta el 2005 (Fernández y Cortés 2005). Sin embargo, hay un espécimen de esta especie colectado en 1933 en el Golfo Dulce, el cual se encuentra en la colección del herbario del Museo Nacional de Costa Rica (CR 32 479a). A pesar de su amplia distribución los estudios sobre la ecología de poblaciones de C. sertularioides son muy escasos, en comparación con otras especies del género Caulerpa (Scrosati 2001). Por ejemplo C. taxifolia, una de las especies marinas invasoras más estudiada a nivel mundial. En general las poblaciones de C. sertularioides presentan propagaciones efímeras, como en la Isla Uva, en Panamá, donde esta se expandió por el sustrato marino por un periodo de un año, produciendo un 100% de mortalidad del coral Psammocora stellata por sobrecrecimiento y desplazamiento de otras especies de algas (Glynn y Maté 1997). Investigaciones recientes en Bahía Culebra, Pacífico norte de Costa Rica, han revelado una propagación continua de C. sertularioides en los últimos cinco años, que está afectando los ecosistemas marinos de esta zona (Fernández y Cortés 2005). Los ambientes marinos de esta bahía tienen gran importancia ecológica por su desarrollo arrecifal y económica por la explotación de los recursos pesqueros y turísticos, de los cuales se benefician las comunidades aledañas. Por lo que este trabajo describirá la historia natural de esta especie en la bahía, al caracterizar los patrones de distribución del alga y su cobertura, midiendo la tasa de propagación por mes y describiendo las adaptaciones reproductivas y morfológicas a las diferentes condiciones ambientales que se dan en esta bahía. MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio El presente trabajo se llevó acabo en Bahía Culebra (10º 35 N, 85º 40 O), ubicada dentro del Golfo de Papagayo en el litoral norte del Pacífico costarricense (Fig. 1.1), entre agosto 2003 y marzo 2005. Esta bahía se extiende desde las Islas Huevos hasta las Islas Pelonas, frente a Punta 3
Cacique que separa Playa Hermosa de Playas del Coco, incluyendo el litoral interno de la bahía hasta el sector de Puerto Culebra y el Estero Iguanita (Jiménez 2001). Es una bahía protegida, de aproximadamente 20 km 2 de extensión y con una profundidad menor o igual a 35 m, donde se puede encontrar una gran variedad de ambientes para el desarrollo de la vida marina (Jiménez 1998, 2001). Toda la región del Golfo de Papagayo está fuertemente influenciada por los vientos alisios del noreste en época seca. Estos vientos desplazan el agua superficial en dirección opuesta a la costa, disminuyendo la profundidad de la termoclina en la zona, produciendo descensos en la temperatura de hasta 10 ºC y un aumento en nutrimentos por el afloramiento de las aguas de profundidad (Brénes et al. 1995, Jiménez y Cortés 2003). Este sitio presenta alta estacionalidad, donde la temperatura promedio del agua en la época de afloramiento es de 22.9 + 0.3ºC y en época de no afloramiento de 27.0 + 0.1 ºC. Por otro lado, la salinidad aumenta en la época seca por la evaporación y disminuye en la época lluviosa por la escorrentía y precipitación (Jiménez 1998). Los ambientes marinos de esta bahía han sido ampliamente estudiados desde 1997 por sus características biológicas y físico-químicas particulares, especialmente el afloramiento costero, la presencia de importantes comunidades coralinas y por el desarrollo de megaproyectos turísticos (Cortés 1996-1997, Jiménez 1997, 1998, 2001, Jiménez y Cortés 2003, Jiménez et al. 2001, Dominici-Arosemena et al. 2005, Fernández y Cortés 2005, May-Collado y Morales-Ramírez 2005, Rodríguez 2005, Sunagawa 2005). Además, la bahía y en general el Golfo de Papagayo, mantienen una importante pesquería de pargos y dorado. Actualmente, el Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad de Costa Rica, mantiene un monitoreo constante de las características físicas, químicas y biológicas de los ecosistemas arrecifales de Bahía Culebra, con el fin de detectar y distinguir posibles cambios en el ambiente arrecifal debido al impacto natural y/o humano. Descripción de la distribución de Caulerpa sertularioides Para rescatar datos históricos sobre la permanencia y distribución de esta alga en Bahía Culebra, se realizaron encuestas a los usuarios de los recursos de la bahía (Anexo 1). Todos los entrevistados tenían entre 3 y más de 10 años de bucear en los ambientes marinos, con dos actividades principales: la extracción de recursos (36% de los entrevistados) y el buceo recreativo (64% de los entrevistados). 4
Asimismo, se realizaron recorridos en diferentes puntos alrededor de la bahía para ubicar los parches del alga. En cada sitio se tomó la mínima y la máxima profundidad a la que se encontró el alga y se realizó una estimación de la cobertura de C. sertularioides bajo las siguientes categorías: 0= ausente, 1= poca (1% - 30%), 2= común (30% - 60%), 3= mucha (60% -100%). En cada sitio se tomaron tres muestras entre 300 y 500 g del sustrato, para determinar posibles preferencias en el crecimiento del alga ante la composición del sustrato. A cada muestra se le realizó un tamizaje con diferentes tamaños de poro (2 mm, 850 µm, 425 µm, 250 µm, 150 µm, 75 µm) y se pesó la cantidad de sedimento que quedó en cada tamiz, para determinar los porcentajes de los diferentes componentes del sustrato. Para este análisis se agruparon los componentes del sustrato por peso en: fino (150 µm, 75 µm, <75µm), medio (850 µm, 425 µm, 250 µm) y grueso (>2mm). Tasa de propagación La tasa de propagación se determinó por medio del largo del estolón por mes. Para esto se midió el largo del estolón in situ en tres sitios de la bahía a aproximadamente 4 m de profundidad (Islas Huevos, Playa Blanca y Playa La Penca) y en tres épocas del año (diciembre 2003, marzo 2004, setiembre 2004). En cada sitio se removieron todos los talos de C. sertularioides de 5 cuadrículas permanentes de 50 cm 2, marcadas con varillas, las cuales se ubicaron en medio de un parche del alga. Un mes después se midieron todos los estolones que crecieron dentro de la cuadrícula, con un vernier (+ 0.05). Se calcularon promedios y desviaciones estándar por mes y se realizó un análisis de varianza (ANDEVA) para determinar diferencias entre meses, al cual se le realizó una prueba a posteriori de Tuckey. Los datos del largo del estolón fueron transformados con log 10 (x+1) para que estos se ajustaran a la distribución normal. Además, se realizaron experimentos sobre la elongación del estolón de C. sertularioides bajo condiciones controladas de laboratorio. Se llevaron talos al Laboratorio de Algas del Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), de la Universidad de Costa Rica. Estos se sometieron a una temperatura aproximada de 27 ºC (temperatura promedio de la bahía) con una salinidad de 32 y un ciclo de doce horas luz y doce horas oscuridad (correspondiente con las condiciones físicas típicas de la bahía). 5
Fig. 1.1. Localización del área de estudio y de los sitios con presencia o ausencia de parches de C. sertularioides a lo largo de Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Pacífico norte de Costa Rica. Los puntos negros indican presencia del alga y las x indican ausencia de esta. 6
Adaptaciones a las condiciones ambientales A lo largo del periodo de muestreo en cada sitio se realizaron observaciones generales del estado de las algas, tales como: estolones aislados, presencia de frondas nuevas o viejas, estado reproductivo y presencia epífilos en las frondas. Finalmente, se midieron 2 caracteres morfológicos de C. sertularioides: largo de la fronda y diámetro de estolón. Estos caracteres se escogieron según trabajos de Meinesz et al. (1995) y Dumay et al. (2002). El fin de estas mediciones fue determinar si existe alguna variabilidad en los talos por profundidad y entre épocas: seca (marzo 2004) y lluviosa (octubre 2004). Se tomaron muestras de talos del alga a tres profundidades en tres sitios diferentes: 2 m (Playa La Penca, Islas Huevos y Punta Flor), 5 m (Playa La Penca, Punta Cacique y Playa Blanca) y 10 m (Playa La Penca, Islas Huevos e Islas Pelonas). La escogencia de los sitios por profundidad, dependió de la disponibilidad de parches del alga. De cada muestra se escogieron al azar 50 frondas y 50 estolones, los cuales fueron fotografiados posteriormente en el laboratorio, con una cámara digital Nikon Coolpix 4300. Por último, se procedió a medir la longitud de las frondas y el diámetro del estolón (Fig. 1.2) por medio del software UTHSCSA Image Tool versión 3.0. Para el análisis de datos se calcularon promedios y desviaciones estándar para los dos caracteres y se aplicaron análisis de varianza (ANDEVA) para determinar diferencias entre la longitud de la fronda y el diámetro del estolón por profundidad y entre meses, y se realizaron pruebas a posteriori de Tuckey. Los datos de longitud de la fronda fueron transformados usando log 10 (x+1) y los datos del diámetro del estolón por profundidad no se transformaron ya que se ajustaron a la distribución normal. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando los softwares Systat 8.0. y JMP IN 4.0.4. Fig. 1.2. Medidas morfológicas del talo de C. sertularioides (modificado de Chaverri 1996) 7
RESULTADOS Descripción de la distribución de Caulerpa sertularioides La mayoría de los encuestados concuerda en que el alga siempre ha estado en la bahía desde hace muchos años, sin embargo, el crecimiento acelerado se empezó a ver entre los años 2001-2003. La mayoría concuerda en que los primeros sitios donde se empezó a ver este crecimiento acelerado fueron: Ocotal, en la zona rocosa de Playa del Coco, Bajo Mero, Mata Palo, Punta Gorda y Tortuga (Fig. 1.1), la mayoría de estos sitios tienen alta visitación turística y en el caso de Ocotal, es donde constantemente se anclan una gran cantidad de botes. Caulerpa sertularioides, crece desde la línea intermareal, en pozas donde en marea baja llega el rocío de las olas, hasta profundidades de 17 m. Se observa en extensiones continuas que han colonizado gran cantidad de sustratos incluyendo rocas, arena, corales vivos y muertos. En algunas zonas entre 3 y 6 m de profundidad alcanza la mayor cobertura en el sustrato y puede llegar casi al 100%, con densidades de hasta 108 frondas por cada 10 cm 2, después de los 12 a 17 m la densidad y cobertura consiste de estolones aislados y poco densos en frondas. El alga ha colonizado una gran cantidad de sitios a lo largo de la bahía (Fig. 1.1). Sitios como Ocotal, Playa La Penca y Playa Blanca presentan parches muy densos y extensos, que cubren aproximadamente entre 2-4 ha por sitio. En Islas Huevos, Islas Pelonas y Punta Flor los parches llegan a alcanzar grandes extensiones pero suelen ser temporales. Cabe resaltar que dentro de los sitios donde no se encuentra presente el alga o la cobertura es baja, el sustrato es muy fino y con poco o ningún sustrato grueso. Tal es el caso de Bahía Manzanillo 1, Bahía Iguanita, Islas Huevos 1, Playa del Coco y Bahía Virador. Asimismo, los sitios con mayor cobertura y densidad de frondas se dan en Playa La Penca, Ocotal, Playa Blanca, Islas Pelonas y Punta Cacique, adonde el sustrato está compuesto por granos gruesos, principalmente fragmentos de pocilopóridos (Figs. 1.1, 1.3). 8
Fig. 1.3. Porcentaje del tamaño de grano y estimación de la cobertura de C. sertularioides, por sitio en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. 0=ausente, 1= poca, 2= común, 3= mucha. Tasa de propagación Esta alga se propaga principalmente por reproducción asexual por cortes de frondas y estolones que constantemente se observaron flotando en las aguas de la bahía. La propagación es muy acelerada ya que el estolón se alarga rápidamente, con un crecimiento promedio del estolón, medido in situ, de 11.7 ± 6.2 cm/mes, un crecimiento mínimo de 1.4 cm/mes (diciembre 2004) y un crecimiento máximo de 31.2 cm/mes (setiembre 2004). Se encontraron diferencias significativas en el crecimiento del estolón entre los tres meses muestreados (F 2,144 =5.797 p<0.004). Estas diferencias, según el análisis a posteriori de Tuckey, se dan principalmente entre marzo 2004 y setiembre 2004 (Fig. 1.4), con un mayor crecimiento en setiembre. En cuanto a los datos de laboratorio se encontró que el promedio de crecimiento del estolón es de 1.0 + 0.5 cm/día alcanzando un máximo crecimiento de 1.5 cm/día. 9
Fig. 1.4. Promedio del crecimiento y desviación estándar del estolón de C. sertularioides a lo largo de un mes, en tres épocas del año (diciembre 2003, marzo 2004 y setiembre 2004) en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo. Adaptaciones a condiciones ambientales Se observaron meses donde los estolones se encontraban aislados y baja densidad de frondas que coincidieron con los meses de la época lluviosa (Cuadro 1.1). A la vez a lo largo del periodo de estudio se observaron dos epífilos muy comunes creciendo sobre las frondas de C. sertularioides: un alga roja del género Polysiphonia y un briozoario filamentoso, cuya presencia coincide con la disponibilidad de frondas nuevas (Cuadro 1.1). 10