Hongos corticioides del Bosque Las Bayas,

Hongos corticioides del Bosque Las Bayas, municipio de Pueblo Nuevo, Durango, México M. CONTRERAS-PACHECO 1, T. RAYMUNDO 1, S. BAUTISTA-HERNÁNDEZ 1, R. DÍAZ-MORENO 2 & R. VALENZUELA 1 * 1 Laboratorio de Micología, Departamento de Botánica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. Plan de Ayala y Carpio, Col. Santo Tomás, 11340. México, D.F., México. *rvalenzg@ipn.mx 2 Laboratorio de Micología, ISIMA- UJED, Boulevard Durango 501, Cd. Universitaria, 34120, Durango, Dgo. México. Summary. CONTRERAS-PACHECO M., T. RAYMUNDO, S. BAUTISTA-HERNÁNDEZ, R. DÍAZ-MORENO & R. VALENZUELA (2014). Corticioid fungi in las Bayas forest, municipality of Pueblo Nuevo, Durango, Mexico. Bol. Soc. Micol. Madrid 38: 33-40. Thirteen species of corticioid fungi from Durango are reported: Athelopsis lembospora, Coniophora arida, Cystostereum murrayi, Hydnophlebia chrysorhiza, Hypochnicium eichleri, Phanerochaete velutina, Phlebia lacteola, Tomentella chlorina, T. ferruginea, Tubulicrinis globisporus. They are described for the first time from Mexico. Radulodon americanus, Basidioradulum radula, Hyphodontia aspera are reported for the first time for state of Durango. Keywords: Polyporales, resupinate fungi, taxonomy. Resumen. CONTRERAS-PACHECO M., T. RAYMUNDO, S. BAUTISTA-HERNÁNDEZ, R. DÍAZ-MORENO Y R. VALENZUELA (2014). Hongos corticioides del bosque las Bayas, municipio de Pueblo Nuevo, Durango, México. Bol. Soc. Micol. Madrid 38: 33-40. Se citan 13 especies de hongos corticioides del estado de Durango: Athelopsis lembospora, Coniophora arida, Cystostereum murrayi, Hydnophlebia chrysorhiza, Hypochnicium eichleri, Phanerochaete velutina, Phlebia lacteola, Tomentella chlorina, T. ferruginea y Tubulicrinis globisporus, son nuevos registros para México. Radulodon americanus, Basidioradulum radula, Hyphodontia aspera son nuevos registros para Durango. Palabras clave: Polyporales, hongos resupinados, taxonomía. Introducción Los hongos corticioides se reconocen por sus basidiomas resupinados, con himenóforo liso, hidnoide o plegado, con una gran variación en la morfología de sus estructuras microscópicas, crecen sobre la madera completamente adheridos, tienen distribución cosmopolita y han sido recolectados principalmente en bosques templados como saprobios, parásitos y ectomicorrízicos (PARMASTO & al., 2004). El término Corticiaceae, que hace referencia a la familia, cambia a hongo corticioide como un reflejo en el aumento del conocimiento en la evolución de los hongos (LARSSON, 2007), por lo que el nombre no hace referencia a un estatus taxonómico. En México, se han citado 191 especies (CONTRERAS, 2008) ubicados en diferentes familias del phylum Basidiomycota, por lo que su taxonomía se encuentra en constante cambio, aún se describen nuevos Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014 33

M. CONTRERAS-PACHECO & al. taxones y la definición de muchas especies se encuentra bajo discusión, así como la clasificación de algunos géneros en órdenes y familias. En el estado de Durango, los hongos corticioides han sido poco estudiados tal como se refleja en los trabajos de GARCÍA-ROMERO & al. (1970), MARMOLEJO & al. (1981), RODRÍ- GUEZ-SCHERZER & GUZMÁN-DÁVALOS (1984), VALENZUELA & NAVA (1996), DÍAZ- MORENO & al. (2005) donde citan Lopharia papyrina (Mont.) Boidin, Stereum striatum (Fr.) Fr., S. hirsutum (Builld.) Pers., S. sanguinolentum (Alb. & Schwein.) Fr., S. ostrea (Blume & T. Nees) Fr., S. gausapatum (Fr.) Fr., S. ocraceoflavum (Schwein.) Sacc., Merulius tremellosus Schrad., Gloeoporus dichrous (Fr.) Bres., Sterellum rufum (Fr.) J. Erikss., Ceraceomyces sulphurinus (P. Karst.) J. Erikss. & Ryvarden, Heterobasidion annosum (Fr.) Bref., Pseudochaete olivacea (Schwein.) Parmasto e Hymenochaete odontoides S.H. He & Y.C. Dai; a pesar de que dicha entidad cuenta con una superficie de 29.445 a 39.261 km 2 de bosques templados, de sus 123.451,29 km 2 totales. El presente trabajo tiene por objetivo ampliar el conocimiento taxonómico de los hongos corticioides para el estado. Materiales y métodos Los materiales fueron recolectados del predio Las Bayas y Los Álamos, que se ubican en el Municipio de Pueblo Nuevo, Durango y pertenece a la Universidad Juárez del Estado de Durango. Geográficamente se localiza entre los 23 22 15 y 23 29 50 de latitud Norte y los 104 48 45 y 104 53 de longitud Oeste; presenta una superficie total de 4721 hectáreas. La vegetación está compuesta por especies de coníferas, principalmente Abies durangensis Martínez, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco, Pinus ayacahuite K. Ehrenb. ex Schlecht., P. cooperii C.E. Blanco, P. durangensis Martínez, P. engelmannii Carr., P. leiophylla Schlecht. et Cham., P. lumholtzii Rob. et Fern., P. teocote Schlecht. et Cham., Cupressus arizonica Greene, Juniperus deppeana Steud. y latifoliadas, como Arbutus, Alnus y Quercus. Se registraron las características organolépticas, con la ayuda de las claves de colores de KORNERUP & WANSCHER (1978). Se tomaron fotografías de algunos especímenes en fresco con una cámara Nikon Colpix 4500 y una Colpix 8700. Se realizaron cortes del himenio para observar el tamaño, forma y color de las estructuras microscópicas como basidiosporas, basidios, cistidios y sistema hifal. Las muestras se observaron en KOH 10% y en ocasiones se utilizó floxina, para una mejor detección de las estructuras. Se agregó Melzer para indicar las reacciones de amiloidía. Los especímenes se determinaron con las obras de JÜLICH & STALPERS (1980), ELLIS & ELLIS (1991), TELLERIA (1980), ERIKS- SON & RYVARDEN (1973, 1976, 1981). Se describen nuevos registros para México (**) y para el Estado de Durango (*). Los especímenes se encuentran depositados en la colección de hongos del Herbario ENCB. Resultados Se describen 13 especies incluidas en 11 géneros, 8 familias y 5 órdenes de la clase Agaricomycetes del phylum Basidiomycota. La clasificación seguida en el presente trabajo está basada en KIRK & al. (2008). Atheliales, Atheliaceae **Athelopsis lembospora (Bourdot) Oberw. (Fig. 1) T. Raymundo y R. Valenzuela 2792 (ENCB). Fig. 1. Athelopsis lembospora (Bourdot) Oberw. 34 Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014

HONGOS CORTICIOIDES DEL BOSQUE LAS BAYAS, MUNICIPIO DE PUEBLO NUEVO, DURANGO, MÉXICO Basidioma resupinado de 50 1-2 mm, con himenóforo liso, fácilmente desprendible del sustrato cuando seco, agrietado. Consistencia membranácea, de color blanco (1A1). Sistema hifal monomítico, con hifas fibuladas, hialinas, de 4 μm de diám. Hifidios cilíndricos, hialinos, de 23-33 3-4 μm presentes. Basidios de 17-25 5-6 μm, tetraspóricos, esterigmas de 5-9 μm de largo, crecen en grupos. Basidiosporas de 5,6-8 2,4-3,2 μm, alantoides, hialinas, con pared delgada y lisa, no amiloides. Observaciones: Esta especie se distingue por sus esterigmas largos y agudos, basidios que se adelgazan en la base, esporas alantoides y no amiloides. Macroscópicamente, el basidioma cuando seco se rompe en láminas pequeñas y es de color blanquecino a crema amarillento (LAURSEN & al., 2002). Es una especie rara no conocida de coníferas, se ha citado de Noruega y Suiza (www. mycobank.org). Boletales, Coniophoraceae **Coniophora arida (Fr.) P. Karst. Material estudiado: Arroyo seco, 14-VII-2012, leg. Contreras 220 (ENCB). Basidioma resupinado, liso, de consistencia membranosa, no se separa fácilmente del sustrato, borde determinado, de color gamuza (5A3) con tonos violáceos. Sistema hifal monomítico, hifas fibuladas, de 4 μm de diám. Cistidios de pared delgada, de forma cónica, de 119 20 μm. Basidios de 25-30 5 μm, tetraspóricos, esterigmas de 3-4 μm de largo. Basidiosporas de 8-10 5 μm, elipsoides, lisas, de pared gruesa evidente con floxina, con o sin gútulas, apéndice hilar evidente, no amiloides. Observaciones: Coniophora arida se reconoce microscópicamente por presentar esporas elipsoides, de hasta 10 μm; con pared muy evidente y vacuolas presentes; además de la presencia de hifidios (JÜLICH & STALPERS, 1980). Esta especie se encuentra ampliamente distribuida en Europa (www.mycobank.org). Hymenochaetales, Hymenochaetaceae Fig. 2.- Tubulicrinis globisporus K.H. Larss. & Hjortstam **Tubulicrinis globisporus K.H. Larss. & Hjortstam (Fig. 2) Material estudiado: Las Bayas, 12-VII-2009, leg. Contreras 165 (ENCB). Basidioma resupinado, con himenóforo liso, que no se separa fácilmente del sustrato, consistencia carnosa, de color pardo-grisáceo (6B1). Borde indeterminado. Sistema hifal monomítico, con hifas fibuladas, hialinas, de pared delgada, de 3 μm de diám. Cistidios (liocistidios) de 85 6 μm, biradicados, de pared gruesa que en el ápice se adelgaza, sobresalen del himenio, amiloides. Basidios de 16-20 5 μm, claviformes, tetraspóricos, esterigmas de 5 μm de largo. Basidiosporas de 4-5 4 μm, subglobosas a ovoides, lisas, con paredes delgadas, no amiloides. Observaciones: JÜLICH & STALPERS (1980), mencionan que Tubulicrinis globisporus se distingue microscópicamente por la presencia de liocistidios biradicados, amiloides y esporas globosas a subglobosas de 4-5 μm, coincidiendo con el ejemplar revisado. Ha sido citado de Canadá, Alemania, Francia e Italia (www.mycobank. org). Schizoporaceae *Basidioradulum radula (Fr.) Nobles 50.4 LN, 104 51 31.5 LW, 27-VII-1995, leg. G. Salazar 294 (ENCB). Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014 35

M. CONTRERAS-PACHECO & al. Fig. 3.- Hyphodontia aspera (Fr.) J. Erikss. Fig. 4.- Cystostereum murrayi (Berk. & M.A. Curtis) Pouzar Observaciones: Esta especie se caracteriza por presentar un basidioma carnoso, hidnoide con dientes en forma cilíndrica a cónica, de color crema pálido (4A4). Sistema hifal monomítico con presencia de células moniliformes, gleocistidios. Esporas alantoides, no amiloides. Se ha registrado para el Estado de México (CONTRERAS & al., 2012) y es un nuevo registro para el Estado de Durango. *Hyphodontia aspera (Fr.) J. Erikss. (Fig. 3) T. Raymundo 2744 (ENCB). Observaciones: Basidioma hidnoide con dientes de 2 mm, aplanados, cilíndricos y concrescentes. Sistema hifal monomítico. Leptocistidios capitados. Esporas elipsoides a subglobosas, no amiloides. Esta especie está registrada para el Estado de Hidalgo (CONTRERAS & al., 2012), es un nuevo registro para Durango. Polyporales, Cystostereaceae **Cystostereum murrayi (Berk. & M.A. Curtis) Pouzar (Fig. 4) T. Raymundo y R. Valenzuela 2755 (ENCB). Basidioma resupinado, merulioide, de color crema-rosado (7A2). Sistema hifal monomítico, con hifas fibuladas, de pared más o menos gruesa, de 5 μm de diám. Cistidiolos de 27-30 7-8 μm, con fíbula basal. Gleocistidios de 30-35 μm. Basidios de 28-34 4 μm, cilíndricos, tetraspóricos, esterigmas de 3 μm de largo, con fíbula basal. Basidiosporas de 5-6 2-4 μm, elipsoides, lisas, con pared delgada, no amiloides. Observaciones: Esta especie se caracteriza por presentar basidios de 15-35 μm, esporas de 4,5-5,5 2-3 μm, cistidiolos en el himenio y gleocistidios en toda la trama (JÜLICH & STALPERS, 1980). Citado del Noroeste de Estados Unidos y Oeste de Canadá (www.mycobank.org). Meruliaceae **Hydnophlebia chrysorhiza (Torr.) Parmasto (Fig. 5) Material estudiado: Las Bayas, 3-VII-2012, leg. G. Salazar 346 (ENCB). Basidioma resupinado, con himenóforo dentado, que se separa fácilmente del sustrato, consistencia ligeramente cerosa, de 1 mm de grosor, quebradizo en seco, de color marrón rojizo (7A5), dientes unidos en grupos cuando seco, de menos de 5 mm, con puntas redondeadas. Borde fértil con la presencia de dientes y determinado. Sistema hifal monomítico, hifas con fíbulas, de pared delgada, hialinas, con cristales, de 3 μm de diám.; hifas de pared gruesa, de 9 μm de 36 Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014

HONGOS CORTICIOIDES DEL BOSQUE LAS BAYAS, MUNICIPIO DE PUEBLO NUEVO, DURANGO, MÉXICO Fig. 5.- Hydnophlebia chrysorhiza (Torr.) Parmasto diám. Lamprocistidios presentes. Basidios de 18 4 μm, tetraspóricos, con esterigmas de 3 μm de largo. Basidiosporas de 5,6 3 μm, elipsoides, lisas, de paredes delgadas, hialinas, unigutuladas, no amiloides. Observaciones: Esta especie se reconoce por su basidioma hidnoide, de color marrón-rojizo. Microscópicamente, por presentar hifas de paredes más o menos gruesas con o sin fíbulas, algunas con cristales; presencia de lamprocistidios e hifidios. Las especies del género en estudio se pueden llegar a confundir con las de Radulodon, sin embargo, éste carece de lamprocistidios y sus hifas son de paredes delgadas, a diferencia de Hydnophlebia por las características antes mencionadas (JÜLICH & STALPERS, 1980). Fig. 6.- Hypochnicium eichleri (Bres. ex Sacc. & P. Syd.) J. Erikss. & Ryvarden **Hypochnicium eichleri (Bres. ex Sacc. & P. Syd.) J. Erikss. & Ryvarden (Fig. 6) T. Raymundo 2759 (ENCB). Basidioma resupinado, con himenóforo liso, separándose fácilmente del sustrato, de consistencia algodonosa, de color pardo claro (4B3) con manchones más claros. Sistema hifal monomítico, con hifas fibuladas, hialinas, de pared delgada con cristales, de 2 μm de diám. Basidios no observados. Basidiosporas de 8-10 5-6 μm, verrugosas, con paredes delgadas, hialinas, no amiloides, apéndice hilar muy evidente (1 μm). Observaciones: Especie que se caracteriza por presentar un basidioma resupinado, de color crema, liso y membranoso. Con cistidios cilíndricos de 80 a 170 μm y esporas elipsoides, verrugosas, de 8-10,5 5-7 μm ERIKSSON & RYVARDEN (1976), características que coinciden con el ejemplar estudiado. Ha sido citada de Estados Unidos (www.mycobank.org). **Phlebia lacteola (Bourdot) M.P. Christ. (Fig. 7) Material estudiado: Las Bayas, 3-VII-2012, leg. G. Salazar 300 (ENCB). Basidioma resupinado, con himenóforo meru- Fig. 7.- Phlebia lacteola (Bourdot) M.P. Christ. Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014 37

M. CONTRERAS-PACHECO & al. Fig. 8.- Radulodon americanus Ryvarden Fig. 9.- Phanerochaete velutina (DC.) P. Karst. lioide, que no se separa fácilmente del sustrato, de color pardo claro (4B3). Himenio no se separa fácilmente del subículo. Sistema hifal monomítico, hifas fibuladas, hialinas, de 1,6-2,4 μm, con cristales abundantes. Subículo con hifas con septo simple, hialinas, de 5 μm de diám. Cistidiolos presentes. Basidios de 18-20 3-4 μm, tetraspóricos, con esterigmas de 2-5 μm de largo. Crecen en grupos. Basidiosporas de 4,8-5,6 2,1-3,2 μm, elipsoides, lisas, con paredes delgadas, hialinas, no amiloides. Observaciones: Esta especie es descrita por JÜLICH & STALPERS (1980) con basidioma efuso, adnado, ceroso a membranáceo, superficie himenial lisa, color crema a gris; esporas elipsoides, de 3-5 2-3 μm, hifas de pared delgada, de 2-4 µm, con fíbulas y basidios de 24-30 4-5 μm, difiriendo esta última con el material revisado, sin embargo el resto de las características coinciden con el ejemplar en estudio. *Radulodon americanus Ryvarden (Fig. 8) T. Raymundo y R. Valenzuela 2761 (ENCB). Observaciones: Esta especie se caracteriza por presentar basidiomas membranosos a cerosos y se rompen fácilmente cuando están secos; hidnoides, con dientes de 2 a 3 mm de longitud, de color pardo rojizo, que se unen en grupos pequeños cuando el hongo está seco. Con sistema hifal monomítico. Esporas subglobosas, no amiloides, lisas. Es un nuevo registro para Durango, ya ha sido citada para Morelos (CONTRERAS & al., 2012). Phanerochaetaceae **Phanerochaete velutina (DC.) P. Karst. (Fig. 9) Material estudiado: Los Álamos, 13-VII-2009, leg. Contreras 208 (ENCB). Basidioma resupinado, liso, con cistidios, fuertemente adherido al substrato, con el borde determinado que se levanta del substrato cuando seco, de color crema (1A2), borde blanquecino. Crece en parches. Sistema hifal monomítico, hifas fibuladas, de 4 μm de diám. Lamprocistidios de ápice obtuso, pared gruesa, de 100 μm de largo. Basidios tetraspóricos, cilíndricos, de 27-50 7-8 μm, esterigmas de 3-4 μm de largo. Basidiosporas elipsoides, lisas, de 7-8 3-4 μm, pared delgada, no amiloides. Observaciones: Taxón que se caracteriza por la presencia de lamprocistidios, que se aprecian a simple vista, hifas con cristales, esporas elipsoides de 7-8 3-4 μm (JÜLICH & STALPERS, 1980), coincidiendo con el ejemplar revisado. Se conoce del norte de Europa (www.mycobank. org). 38 Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014

HONGOS CORTICIOIDES DEL BOSQUE LAS BAYAS, MUNICIPIO DE PUEBLO NUEVO, DURANGO, MÉXICO **Tomentella ferruginea (Pers.) Pat. (Fig. 11) Material estudiado: Las Bayas, leg. G. Salazar 53 (ENCB). Basidioma resupinado e himenóforo liso que se separa fácilmente del sustrato, de color ferruginoso (7D6) (se tiñe de verde en KOH). Sistema hifal dimítico, hifas con fíbulas, hialinas, de 4 μm de diám.; hifas esqueléticas de color pardo, de 4 μm de diám. Basidios de 20-48 4-5,6 μm, bispóricos, torulosos, con esterigmas de 3-4 μm de largo. Basidiosporas de 6-8 5,6-6,4 μm, lobadas a irregulares, equinuladas, con pared gruesa, de color pardo, no amiloides. Fig. 10.- Tomentella chlorina (Massee) G. Cunn. Thelephorales, Thelephoraceae **Tomentella chlorina (Massee) G. Cunn. (Fig. 10) Material estudiado: Los Álamos, 13-VII-2009, leg. Contreras 207 (ENCB). Basidioma resupinado e himenóforo liso, fácilmente separable del sustrato, de color amarillo verdoso (1A5). Sistema hifal monomítico, hifas con fíbulas, de 2 μm de diám. Cistidios y cistidiolos ausentes. Basidiosporas de 4-6 μm, subglobosas a globosas, verrucosas, de color amarillo pálido, no amiloides. Observaciones: Esta especie se caracteriza por presentar un ligero olor a cloro y por el color amarillo verdoso del basidioma (JÜLICH & STALPERS, 1980). Se distribuye en Norteamérica (www.mycobank.org). Fig. 11.- Tomentella ferruginea (Pers.) Pat. Observaciones: Esta especie se caracteriza por el color ferruginoso del basidioma, microscópicamente presenta sistema hifal dimítico, basidiosporas equinuladas, subglobosas, de 6,5-9,5 x 5,5-7,5 µm, de color pardo-amarillento (LAR- SEN, 1974; KÖLJALG, 1996). Agradecimientos Los autores agradecen al IPN el apoyo financiero otorgado mediante el proyecto SIP- 20140702. Raymundo agradece al CONACYT por la beca otorgada para la estancia posdoctoral en el programa de posgrado Maestría en Biociencias de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN. Valenzuela reconoce el apoyo otorgado por la COFAA e IPN a sus investigaciones. Finalmente agradecemos a la Universidad Juárez del Estado Durango por las facilidades otorgadas a las instalaciones del Predio Las Bayas. BIBLIOGRAFIA CONTRERAS, M. (2008). Estudio taxonómico de hymenomycetes resupinados lisos de los estados del Golfo y Chiapas, México. Tesis Maestría. UNAM, México, D. F. 139 pp. CONTRERAS, M., L. PÉREZ-RAMÍREZ & J. CIFUENTES (2012). Estudio taxonómico de hongos corticioides (Hymenomycetes, Fungi) poco conocidos en México. Revista Mex. Biod. 83: 15-22. DÍAZ-MORENO, R., J. MARMOLEJO & R. VALENZUELA (2005). Flora micológica de Bol. Soc. Micol. Madrid 38. 2014 39

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