DIVERSIDADES α, β, Y γ DE ESCARABAJOS COPRO - NECRÓFAGOS (COLEOPTERA: SCARABAEOIDEA) EN UN PAISAJE DE SELVA SIEMPRE VERDE EN CHIAPAS, MÉXICO.

Transcripción

1 DIVERSIDADES α, β, Y γ DE ESCARABAJOS COPRO - NECRÓFAGOS (COLEOPTERA: SCARABAEOIDEA) EN UN PAISAJE DE SELVA SIEMPRE VERDE EN CHIAPAS, MÉXICO. TESIS QUE PRESENTA DARIO ALEJANDRO NAVARRETE GUTIÉRREZ PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS EN ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES Xalapa, Veracruz; México 2009

2 Aprobación del documento final de tesis de grado: Diversidades α, β, y γ de escarabajos copro-necrófagos (Coleoptera: Scarabaeoidea) en un paisaje de selva siempre verde en Chiapas, México Nombre Firma Director Dr. Gonzalo Halffter Salas Comité Tutorial Dr. Vinicio de J. Sosa Fernández Dr. Jorge Leonel León Cortés Jurado Dr. Robert H. Manson Dr. José Luis Navarrete Heredia Dra. Patricia Koleff Osorio Dra. Claudia E. Moreno Ortega 2

3 RECONOCIMIENTOS Quiero expresar mi reconocimiento a aquellas personas e instituciones que me apoyaron en la elaboración de este trabajo. Mi sincero agradecimiento y reconocimiento al Dr. Gonzalo Halffter Salas, director de la tesis, por darme la oportunidad de colaborar y aprender de él durante mi estancia en el INECOL. Asi mismo el apoyo de los miembros del comité académico. Dres. Jorge León de El Colegio de la Frontera Sur y Vinicio Sosa del INECOL, por sus comentarios y su apoyo incondicional en los tutoriales y desarrollo de la tesis. A la Sra. Violeta M. de Halffter por su apoyo constante, al Dr. Eduardo Pineda, un amigo de siempre; a María Eugenia Rivas por su ayuda y amistad incondicional. Al M. en C. Leonardo Delgado, Doctores Fernando Vaz de Mello y David Edmonds por su invaluable ayuda en la identificación de los especímenes. A Natura A. C. por apoyarme mediante una beca para mi estancia en la Estación Biológica Chajul; a todo su personal en especial a Gilberto y Armando Méndez, quienes me asistieron durante el trabajo de campo. A Esther Quintero por la traducción al inglés del primer artículo. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca para cursar los estudios de posgrado (becario ); a la Comisión Nacional para el Uso y Conocimiento de la Biodiversidad (CONABIO, por el apoyo en los proyectos BE012, EE005), al CONACYT - Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT proyectos 2004-CO1-56, ORCYT-UNESCO, proyecto ). A la World Wildlife Fund por el apoyo recibido en el contrato RM16. A mis compañeros de generación con quienes compartí preocupación, dicha y amistad. A mis padres, hermanos, a mi familia quien tras años de ausencia me apoyó en todo momento al emprender este camino. A mis hijas que no tuve la fortuna de verlas crecer. Mi reconocimiento a todos. Este trabajo es para ustedes. 3

4 DEDICATORIA A mis hijos Darío e Iris, su amor y su cariño es lo que me ha impulsado durante todos estos años a intentar ser una mejor persona y lograr las metas que me puse hace muchos años. A Patty quien ha sido pilar fundamental en la educación y formación de nuestros hijos. A mis hijas, a quienes esperaba ilusionado. Sé que me cuidan desde donde se encuentran esperando para verme cuando mi momento llegue. A mis padres y hermanos, por su comprensión cariño y entusiasmo me han enseñado con el paso del tiempo que hay cosas que puedo cambiar y mejorar. Lo único constante es el cambio, una frase aprendida del Dr. Bryan Finegan en Costa Rica que de manera metafórica interpreto como el pasado, presente y futuro de la ciencia; cada contribución es para los que serán. 4

5 DECLARACIÓN Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación contenido en esta tesis fue efectuado por Dario Alejandro Navarrete Gutiérrez como estudiante de la carrera de Doctorado en Ciencias Ecología y Manejo de Recursos Naturales entre agosto de 2002 y septiembre del 2008, bajo la supervisión del Dr. Gonzalo Halffter Salas. Las investigaciones incluídas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro. Candidato: MSc. Darío Alejandro Navarrete Gutiérrez Director de tesis: Dr. Gonzalo Halffter Salas 5

6 ÍNDICE RECONOCIMIENTOS..III DEDICATORIA.....IV DECLARACIÓN...V ÍNDICE....6 LISTA DE TABLAS LISTA DE FIGURAS LISTA DE APÉNDICES 15 RESUMEN CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENERAL.. 18 La escala del paisaje Indicadores de biodiversidad.. 22 Los Scarabaeinae como grupo indicador...24 Premisas del estudio CAPÍTULO II. Dung beetle (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) diversity in continuous forest, forest fragments and cattle pastures in a landscape of Chiapas, Mexico: the effects of anthropogenic changes Resumen Introducción Métodos Sitio de estudio Diseño de muestreo Muestreo de escarabajos

7 ÍNDICE Diversidad alfa Diversidad beta Análisis de los sitios Grupos funcionales Resultados...42 Diversidad alfa y gamma...42 Efecto de las variables ambientales en la abundancia y riqueza...43 Cambios en la abundancia y riqueza resultado del cambio del paisaje.. 43 Diversidad beta...45 Correlación entre sitios de muestreo y ensamble de escarabajos...46 Grupos funcionales y cambios en el paisaje...47 Discusión...49 Diversidad total en el paisaje y en selvas bien conservadas...49 Cambios inducidos por el hombre...50 Correlación entre hábitats y ensamble de escarabajos 52 Conclusiones generales Agradecimientos. 53 Literatura citada...60 CAPÍTULO III. El ensamble espacial y temporal de los escarabajos del estiércol (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) en tres tipos de selva continua en Chiapas, México Resumen.64 7

8 ÍNDICE Introducción Métodos.. 68 Zona de estudio...68 Diseño de muestreo...68 Recolecta de escarabajos Medición de diversidad alfa Factores asociados con la riqueza, la abundancia total y la dominancia entre tipos de selva y estaciones del año Comparación de la diversidad beta entre tipos de selvas y estaciones del año..72 Aportación de la diversidad α y β a la diversidad γ 72 Estructura de la comunidad: Dominancia y grupos funcionales Resultados...74 Diversidad α...74 Comparación de la riqueza, la abundancia relativa y la dominancia entre tipos de selva y estaciones del año...75 Comparación de la diversidad β entre tipos de selvas y estaciones del año Aporte de α y β a la diversidad γ Estructura de la comunidad: Dominancia y grupos funcionales...77 Discusión 79 Diversidades α y β y su aportación a la diversidad γ..79 Estructura de la comunidad: dominancia y grupos funcionales.81 Literatura citada

9 ÍNDICE CAPÍTULO IV. Cuantificación de la utilidad del ensamble de escarabajos copronecrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaienae): como bioindicadores en paisajes de selva...98 Resumen...99 Introducción..100 Escarabajos copronecrófagos como grupo indicador Métodos Diseño de muestreo Colecta de escarabajos Valor como indicadores 107 Resultados.109 Riqueza y diversidad 109 Escarabajos copro necrófagos como indicadores..110 Discusión..111 Grupos funcionales como indicadores..112 Agradecimientos Literatura citada CAPÍTULO V. DISCUSIÓN GENERAL 125 Diversidad de especies en un paisaje de selva tropical siempre verde Dominancia de las especies por tipo de hábitat Conservación de la selva y de la diversidad de escarabajos Escarabajos copronecrófagos como indicadores ecológicos Propuestas de trabajo sobre diversidad de escarabajos y selvas tropicales

10 ÍNDICE Coonclusiones generales..134 APÉNDICES New Field Record for the Rare Dung Beetle, Phanaeus melampus Harold, 1863 (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae) Nuevos Registros de Escarabajos copro necrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) para México y Chiapas.138 LITERATURA CITADA

11 LISTA DE TABLAS CAPÍTULO II Table 1. Species richness estimators per site and for the overall landscape..39 Table 2. Data matrix of beetle species, and their natural history per habitat.44 Table 3. Data matrix with beta diversity values obtained through the Bray-Curtis similarity distance between sites (bottom), number of species per site (diagonal, in bold), and number of shared species (top) Table 4. Simple Mantel correlations (r M ), for the similarity of dung beetles (Scarabaeinae) versus the distance matrices from the different environmental factors. Similarity matrices are based on the Bray-Curtis index, while the environmental factors ones are based on Euclidian distances.. 47 CAPÍTULO III Tabla 1. Riqueza observada y estimada de especies en tres tipos de hábitat de selva y en dos estaciones del año. N T = Número de trampas por sitio de colecta; S obs = Número de especies observadas; N I = Número de individuos; Ch1 = Estimador basado en la abundancia de Chao; ACE = Estimador de cobertura basado en la abundancia. Inventario = Porcentaje de riqueza estimada. El número del sitio corresponde a los de la figura Tabla 2. Especies de escarabajos del estiércol por grupo funcional y sus abundancias en cada uno de los tipos de hábitat al interior de la selva siempre verde por estación del año...89 Tabla 3. Valores del índice de Simpson (1/D) para cada sitio en dos eventos de muestreo considerando la estación del año. Dist = Distancia del río a cada sitio de colecta en metros; S R y S D = Recíprocos del índice de Simpson para la estación de lluvia y la seca respectivamente; δ = Diferencia entre el recíproco del índice de Simpson entre estaciones del año. El número del sitio corresponde a los de la figura

12 Tabla 4. Resumen del ANCOVA, para el recíproco del índice de Simpson (1/D) 91 Tabla 5. Matrices de similitud de Bray-Curtis por cada una de las dos estaciones: (a) estación de lluvias (b) estación seca..92 Tabla 6. Número de individuos de escarabajos por grupo funcional en tres tipos de selva y en las dos estaciones del año.93 CAPÍTULO IV Table 1. Valor de indicador (IndVal) por taxón y su relación con el tipo de hábitat Tabla 2. Valor de indicador (IndVal) por grupo funcional y su relación con el tipo de hábitat

13 LISTA DE FIGURAS CAPÍTULO I Figura 1. Vegetación y uso de suelo de las subregiones Reserva de la Biosfera Montes Azules y Marques de Comillas, Chiapas. (Fuente: Castillo Santiago, 2008).31 CAPÍTULO II Figure 1. Map showing the 38 collect sites. Squares in the gray region indicate well-conserved forest sites (SC) within the REBIMA; Circles and stars in the gray and white regions indicate forest fragments (SF), and cattle pastures (PZ) respectively..37 Figure 2. Species accumulation curves, considering number of traps equal to sampling effort for each one of the habitats in the study zone. Well-conserved forests (SC) = ; forest fragments (SF) = ; cattle pastures (PZ) =.43 Figure 3. Dominance diversity plot. Numeric codes for each species correspond to those in table 2. Well-conserved forests (SC) = ; forest fragments (SF) = ; cattle pastures (PZ) =...47 Figure 4. Detrended Correspondence Analysis for: (a) species (numbers correspond to each species code), and (b) sites (numbers indicate the code for each site).. Well-conserved forests (SC) = ; forest fragments (SF) = ; cattle pastures (PZ) =.48 Figure 5. Functional group proportion per habitat type. (a) type of diet according to size (b) functional group according to size, and (c) activity according to size...49 CAPÍTULO III Figura1. Ubicación de los 16 sitios de colecta de Scarabaeinae. = selvas riparias; = selva de interior; = hábitat de selvas intermedias.94 Figura 2. Curvas de Diversidad-Dominancia para los sitios de selva en tres diferentes tipos de hábitat en la REBIMA, Chiapas México 95 13

14 Figura 3. Distribución de la abundancia por especie y por estación en 16 sitios de selva dentro de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules, Chiapas en dos eventos de muestreo. Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar Figura 4. Diversidad de especies de escarabajos copro necrófagos con respecto a la distancia al río Lacantún y la estación del año

15 LISTA DE APÉNDICES CAPÍTULO II Appendix A. Species and number of individuals per collect site in each habitat within the landscape...54 CAPÍTULO IV Apéndice A. Número de individuos de escarabajos copronecrófagos por taxa y grupo funcional para la Selva Lacandona, Chiapas CAPÍTULO V. Apéndice 1. New Field Record for the Rare Dung Beetle, Phanaeus melampus Harold, 1863 (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae.135 Apéndice 2. Nuevos Registros de Escarabajos copro necrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) para México y Chiapas

16 RESUMEN El presente trabajo muestra en primer término la importancia de los estudios de la biodiversidad en una escala de paisaje y la necesidad de instrumentar muestreos estandarizados como base importante para obtener el mayor número de las especies presentes. El segundo capítulo describe la diversidad α, β, y γ de escarabajos copronecrófagos en tres diferentes hábitats 14 replicas en selvas continuas bien conservadas (SC), 14 en selvas fragmentadas (SF) y diez en pastizales introducidos para la ganadería (PZ). Se encontró un número similar de especies en selvas SC y en SF. El menor número de especies se encontró en PZ. Aunque la riqueza entre los dos hábitats de selva fue similar, se presentaron cambios en la estructura y composición de la comunidad: 12 % de las especies son exclusivas de SC, mientras que 4.1 % y 2 % lo son de SF y PZ respectivamente. La diversidad β fue el elemento más importante de la diversidad total (γ), por encima de la riqueza local (α). Dentro de las selvas continuas el número y composición de especies cambia en forma importante, incluso entre sitios próximos. La diversidad de especies en SC dentro del paisaje parece depender principalmente de la cobertura del dosel, la temperatura del suelo y la distancia geográfica entre sitios. Los grupos funcionales mostraron diferencias con relación al tipo de hábitat. Derivado de este enfoque presento dos notas publicadas sobre especies de escarabajos copronecrófagas que incrementan la lista de especies señaladas para el país. En el tercer capítulo se analizan los cambios en la estructura de la comunidad de escarabajos en SC dependiendo de la estación del año y de la heterogeneidad natural de cada sitio de muestreo así como la distancia al río Lacantún, una barrera natural potencialmente limitante ubicada en el extremo sur de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules. Todas las especies se colectaron en sitios de selva pero con diferente estructura tanto vertical como horizontal. La estación de lluvias presentó la mayor cantidad de especies y de individuos en comparación con la estación seca. La 16

17 comparación de la comunidad de escarabajos entre tipos de hábitat y estaciones del año no mostró un cambio importante en cuanto a su estructura pero si en la dominancia dependiendo del tipo de hábitat y la estación climática de muestreo. El cuarto capítulo determina cuantitativamente la utilidad de taxa (géneros y especies) así como grupos funcionales de escarabajos copronecrófagos considerados como indicadores ecológicos. La perturbación del hábitat se manifiesta en la disminución de especies indicadoras. 17

18 CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENERAL 18

19 INTRODUCCIÓN GENERAL El constante aumento de las presiones antropogénicas sobre los recursos naturales está conduciendo a una pérdida irreversible de especies y ecosistemas sin precedentes (Cantú et al., 2007; Myers, 1984). El estudio de la biodiversidad surge como una necesidad para conocer cómo la riqueza y la abundancia de las especies interactúan en diferentes escalas en el espacio y el tiempo ante cambios ocasionados de manera natural o por el ser humano y su repercusión sobre las comunidades y ecosistemas. La biodiversidad puede enfocarse en diferentes escalas espacio-temporales y comprende cinco niveles de organización: genes, poblaciones, ensambles o comunidades, ecosistemas y paisajes (Orians, 1994; Soulé, 1991). Diversos autores reconocen que cada uno de estos niveles puede estar dividido en tres atributos: a) composición; b) estructura y c) función (Noss, 1990). La composición se refiere a la identidad y variedad en cada uno de los componentes (genes, poblaciones, especies, comunidades, ecosistemas y paisajes). La estructura se refiere a la forma en que están organizados los componentes, desde el nivel genético y demográfico en las poblaciones, hasta la fisonomía a nivel del paisaje; mientras que la función se refiere a los procesos ecológicos y evolutivos que actúan entre los elementos, tales como el flujo génico, interacciones interespecíficas y flujo de nutrientes (Halffter et al., 2001; Putz et al., 2001; Noss, 1990). Actualmente, la definición más difundida de biodiversidad es la incluída en la Convención de Diversidad Biológica, según la cual es la variabilidad de organismos vivos de cualquier fuente incluídos entre otros los ecosistemas terrestres y marinos y otros ecosistemas acuáticos y los complejos ecológicos de los que forman parte; comprende la diversidad dentro de cada especie, entre especies y de los ecosistemas (UNEP, 1992 citado en Halffter et al., 2001). La diversidad biológica puede analizarse de diferentes maneras, dependiendo de la escala a la cual se 19

20 plantea el estudio. Las diferentes escalas de espacio y tiempo así como los diversos enfoques metodológicos que se implementan hacen que el estudio de la biodiversidad llegue a ser controversial en muchos sentidos (Halffter, 1994). La necesidad actual de tener un conocimiento y uso de la biodiversidad en las zonas tropicales, representa uno de los principales retos que enfrenta la comunidad científica ya que su utilización puede beneficiar la formación y protección de áreas naturales con alta biodiversidad. En México, las selvas siempre verdes encuentran su límite más boreal (Dirzo y Miranda, 1991) y a pesar de ser los ecosistemas que comprenden más de la mitad de las especies que se conocen en el planeta (la mayoría en bajas densidades o con una distribución restringida; Halffter, 1994), estos complejos ecosistemas están en continua transformación debido en gran parte a las actividades humanas (Kremen, 1994). La escala del paisaje Para este trabajo la escala de estudio es intermedia entre la perspectiva ecológica y la biogeográfica, que en su momento definieron Schluter y Ricklefs (1993) como perspectiva de paisaje o mesoescala. El paisaje es un área terrestre que puede ser topográficamente heterogénea, pero que posee una identidad climática, geográfica e histórica, así como regímenes de disturbio (natural u ocasionados por actividades antropogénicas) semejantes (Halffter et al., 2001) En este enfoque se debe considerar dentro del análisis no solamente los componentes biológico y geográfico, sino también la historia evolutiva de los organismos así como la historia biogeográfica en el paisaje. Es por lo anterior que las actividades antropogénicas deben ser consideradas dentro de este marco teórico. El análisis a escala del paisaje permite distinguir una serie de atributos que debemos diferenciar. En este trabajo entendemos un disturbio como un evento que está alterando de manera 20

21 significativa el patrón de variación en la estructura o función del ecosistema siendo el resultado de dos procesos diferentes (uno originado por causas naturales y otro desarrollado por actividades humanas). Estos procesos pueden llevar al rompimiento o división (fragmentación) del ecosistema natural, hábitat o tipo de uso de suelo, en componentes más pequeños, resultando en un mosaico heterogéneo de ambientes. Este mosaico está formado por parches (un área de forma no lineal y relativamente homogénea que difiere del entorno que lo rodea) que varían de tamaño, forma, tipo, heterogeneidad y características limitantes de cada uno de las unidades espaciales homogéneas (elementos del paisaje) que se reconocen en la escala del paisaje. Entre estas unidades homogéneas podemos mencionar a los corredores, elementos de forma estrecha que tienen una importante función dentro del paisaje sirviendo como barreras físicas, remanentes de hábitat y vías de movimiento de organismos. Otros elementos del paisaje son: (a) la matriz, que representa el elemento del paisaje que ocupa la mayor cobertura, la mayor conectividad y el mayor control sobre la dinámica del sistema, entendiendo la conectividad como una medida de cuánto y como está unido un corredor, una red de corredores o una matriz (b) los bordes que son la porción de un ecosistema o tipo de cobertura cercana a su perímetro y dentro de la cual las condiciones ambientales pueden diferir de las condiciones de interior en el ecosistema; es utilizado como una medida de la longitud y adyacencia entre tipos de cobertura en el paisaje. El efecto de borde se refiere a la diferencia en la composición o abundancia de especies a partir del borde hacia el interior del ecosistema (Harper et al., 2005; Ries et al., 2004; Fahrig, 2002; Turner et al., 2001; Forman y Godron, 1986; Forman, 1995; Halffter, 1998). Actualmente, se requieren de grandes esfuerzos para llevar a cabo actividades encaminadas a elaborar estrategias efectivas que auxilien en el mantenimiento y conservación de la biodiversidad. En este sentido, las áreas protegidas son un elemento fundamental en las políticas nacionales e internacionales para lograr la conservación de ecosistemas en las zonas tropicales. 21

22 Sin embargo y a pesar de proteger los hábitats y a sus especies, los sistemas de áreas protegidas están en proceso de aislamiento geográfico, debido principalmente a la fragmentación y al cambio de uso de suelo que dentro y en la periferia de las mismas se está llevando a cabo (Halffter, 1994; March y Flamenco, 1996). Ante esta situación, el éxito que se pueda tener en materia de conservación de la biodiversidad necesariamente depende de lo que suceda a escalas superiores. La extensión de tierras modificadas por la actividad humana y los diferentes tipos de hábitats constituyen un mosaico heterogéneo en los cuales se puede mantener el flujo genético de las poblaciones de plantas y animales. Indicadores de biodiversidad. Con base en lo anterior, recientemente se ha aplicado el enfoque de utilizar grupos indicadores o grupos parámetro para tener un acercamiento sobre los efectos que el cambio en el uso de suelo puede ocasionar en la biodiversidad, tanto al interior de las áreas protegidas como fuera de ellas (Halffter, 1994). Los grupos indicadores son aquellos cuyas características (presencia, abundancia y densidad por ejemplo) pueden utilizarse como un criterio para evaluar atributos que son muy difíciles de medir para otros taxa o condiciones ambientales de interés (Landres et al., 1998). El uso de grupos parámetro como estrategia para la evaluación de la biodiversidad y los diferentes procesos que la afectan ha generado discusiones. El empleo de grupos parámetro representa un beneficio en tiempo y está dentro de las posibilidades económicas de muchas de las instituciones científicas de los países en desarrollo (Halffter et al., 2001; Halffter, 2003). Actualmente existen tres acercamientos para utilizar grupos parámetro (a) indicadores de biodiversidad que utilizan el número de especies u otros taxa bien conocidos taxonómicamente para estimar el número total de especies o de otros taxa simpátricos para evaluar la biodiversidad 22

23 general de un área determinada (b) indicadores ambientales usados para reflejar el estado abiótico o biótico del ambiente (c) indicadores ecológicos que utilizan aquellas especies o grupos taxonómicos que permiten determinar cambios ambientales producidos por las diferentes actividades antrópicas y su repercusión sobre un hábitat, comunidad o ecosistema (Pearson, 1995; Pearson y Cassola, 1992; Halftter et al., 2001; McGeoch, 1998, 2002). Las principales características que un grupo indicador o parámetro deben tener han sido analizadas y discutidas por varios autores (Noss, 1990; Halffter y Favila, 1993; Pearson, 1995; Favila y Halffter, 1997). Para el presente estudio se consideran nueve criterios propuestos por Halffter et al. (2001): 1. Ser un grupo bien definido tanto funcional como taxonómicamente (ser un grupo monofilético). El que el grupo integre un grupo funcional permitirá una serie de deducciones sobre la estructura y funcionamiento del ecosistema. 2. El grupo indicador debe estar bien representado tanto en la región como en el sistema que se va a estudiar. Deberá ser importante en la estructura y en el funcionamiento de todo el ecosistema. 3. El grupo seleccionado deberá reflejar cualquier cambio dentro de la comunidad. Por ejemplo, la reducción en el área ó varios tipos de disturbio. 4. Los organismos deberán ser de captura fácil y estandarizable, para que la metodología preestablecida pueda aplicarse en cualquier localidad siguiendo un programa estándar con el objetivo de comparar resultados en diferentes localidades geográficas del mismo ecosistema. Esto nos proporcionará las bases para realizar evaluaciones y predicciones. 5. Taxonomía bien conocida y estable. Las especies deberán ser identificables sin grandes problemas. 6. Historia natural bien conocida. 23

24 7. Taxa superiores (tribu, género) con distribución geográfica amplia y en diversos tipos de hábitat. 8. Taxa inferiores (especies y subespecies) sensibles a cambios en el hábitat. La especialización a un determinado hábitat, si está disponible como información publicada, puede servir para estimar la sensibilidad a cambios debidos al disturbio. 9. Que el grupo indicador refleje patrones de biodiversidad de otros taxa, estén o no relacionados. Para estudios de monitoreo, un grupo indicador deberá mostrar patrones de respuesta a factores tales como la contaminación, degradación o fragmentación del hábitat que presagien patrones para otros miembros de la comunidad. Muchos autores concuerdan en que la evaluación de la biodiversidad con base en la elaboración de inventarios completos es generalmente imposible en los paisajes tropicales y que solamente es útil para áreas relativamente pequeñas en las cuales se dispone de un buen conocimiento de la biota (Castri y Younès, 1990; Halffter et al., 2001). Por ello una opción es la utilización de grupos indicadores de biodiversidad. Esta idea se basa en la premisa de que en áreas grandes, el número de especies de un grupo (el cual ha sido bien estudiado), se correlaciona positivamente con la riqueza de especies de otros grupos para los cuales se tiene menos información (Beccaloni y Gaston, 1995; Prendergast, 1997). Los Scarabaeinae como grupo indicador Algunas de las ventajas para considerar a los Scarabaeinae como indicadores de biodiversidad, se sustentan en su larga historia evolutiva y su especialización en el consumo de excremento. En una escala espacial fina, este grupo ha desarrollado asociaciónes estrechas con condiciones ambientales locales y regionales. La formación de las distintas asociaciones se debe principalmente a factores climáticos, tipo de suelo y vegetación así como al tipo de excremento 24

25 que consumen, de esta manera, la sensibilidad a la transformación en el ambiente que el grupo puede presentar está sujeta a la presencia y ausencia de los animales que lo producen. Los escarabajos copro-necrófagos tienen una buena capacidad para establecer diferencias ambientales o de cambios en el hábitat, por lo que son considerados como indicadores ecológicos (Davis et al., 2004) Con base en las características que debe presentar un grupo para ser considerado como parámetro o indicador en ecosistemas terrestres, se han realizado trabajos con vertebrados (Ellenberg et al., 1991; Moreno y Halffter, 2001; Castro Luna et al., 2007) y con invertebrados; principalmente insectos por ser el grupo taxonómico más abundante (Favila y Halffter, 1997). De éstos últimos se pueden mencionar los escarabajos tigre (Coleoptera: Carabidae) en estudios regionales (Pearson y Cassola, 1992; Rainio y Niemelä, 1993); mariposas, para determinar la riqueza total de un área (Haddad et al., 2003; Beccaloni y Gaston, 1995; Kremen, 1992); y escarabajos del estiércol, los cuales han sido extensivamente usados en estudios de biodiversidad (Howden y Nealis, 1975; Klein, 1989; Halffter, 1991; Halffter et al., 1992; Halffter y Favila, 1993; Favila y Halffter, 1997; Estrada et al., 1998; Escobar, 2000a; Vulinec, 2000, 2002; Halffter y Arellano, 2001; Halffter y Arellano, 2002; McGeoch et al., 2002; Andresen 2003, 2005; Chapman et al., 2003; Davis et al., 2000, 2001, 2004; Avendaño-Mendoza et al., 2005; Pineda et al., 2005; Quintero y Roslin, 2005; Scheffler, 2005; Shahabuddin et al., 2005; Spector, 2006; Vulinec et al., 2006; Aguilar-Amuchastegui y Henebry, 2007; Halffter et al., 2007; Nichols et al., 2007) para las zonas tropicales con base en las siguientes características: Los escarabajos de la subfamilia Scarabaeinae forman un gremio bien definido tanto en el sentido funcional como en el taxonómico (es un grupo monofilético). En bosques tropicales se han registrado hasta 70 especies. La importancia funcional del grupo reside en el reciclaje de excremento contribuyendo así al ciclo de nuntrientes; aunque muchas de las 25

26 especies en los bosques de América han adoptado hábitos alimentarios hacia la copronecrofagía y frugivoría. En el mismo paisaje, la composición taxonómica del gremio en bosques tropicales es diferente de la que se encuentra en áreas transformadas por procesos naturales o antrópicos. Esto se puede explicar porque una parte de los Scarabaeinae de América ha evolucionado en los bosques (Arellano y Halffter, 2003), por lo anterior son un buen grupo para comparar las consecuencias de transformaciones parciales o totales. La biología, comportamiento y ecología y taxonomía de los Scarabaeinae han sido ampliamente estudiadas. Los métodos de captura se han estandarizado para muestreos cuantitativos (que en buena medida permiten deducir aspectos sobre la dinámica de las poblaciones muestreadas, para esto se requiere que sean comparables estadísticamente). Los métodos de colecta no han sido señalados como un agente que afecte las poblaciones. Favila y Halffter (1997) mencionan que la repercusión es mínima. Los costes para su captura son más económicos al compararlos con los de otros grupos taxonómicos. Los Scarabaeinae son un grupo abundante y bien representado en los bosques y sabanas tropicales. Además, debido a que son procesadores del estiércol de mamíferos (medianos y grandes), son sensibles a cambios en la estructura y composición de estos vertebrados. Por ser consideradas especies estenotópicas, Halffter y Favila (1993) y Halffter y Arellano (2001) mencionan que este grupo está estrechamente ligado a la cobertura arbórea, por lo que pueden proveer información sobre la comunidad intacta y a la vez servir como un parámetro que nos explique el declinamiento de la biodiversidad resultante de alteraciones del bosque. 26

27 Por todo lo anterior han sido considerados como uno de los grupos ideales para estudios comparativos entre diferentes áreas geográficas con el mismo tipo de comunidad, siempre y cuando éstas sean bosques y sabanas tropicales o ecosistemas derivados. Para Chiapas se han realizado estudios que aportan datos del número de especies de escarabajos y otros más aportan datos ecológicos interesantes sobre el cambio que presenta este grupo al comparar áreas de selva y pastizales. Estos trabajos han sido ocasionales, pero han permitido complementar el inventario de los escarabajos y considerar el efecto que la alteración de los bosques tiene sobre ellos (Morón, 1985; Halffter et al., 1992). Se ha observado que condiciones ambientales como humedad, sombra y temperatura, así como la estructura vertical (al poseer tres o cuatro diferentes niveles) en plantaciones de café y cacao, asemejan las condiciones de los bosques tropicales. Esto ha permitido la sobrevivencia de gran parte de los escarabaeidos copronecrófagos que originalmente se encontraban en los bosques; manteniendo la diversidad pero cambiando la estructura del gremio (Morón, 1987). Premisas del estudio Ante la continua disminución de las selvas tropicales en México y siendo la Selva Lacandona una de las áreas más heterogéneas y con la mayor cantidad de especies de flora y fauna del país, las preguntas a contestar en el capítulo uno son las siguientes: Que ocurre con la fauna de Scarabaeinae en fragmentos y pastizales en comparación con el bosque continuo, en un paisaje donde un número importante de las alteraciones antrópicas ha ocurrido en las últimas décadas? Cuál es la composición taxonómica y funcional de los Scarabaeinae de pastizales y lugares desmontados? 27

28 Hasta qué punto penetran las especies que se encuentran en estos hábitats en los fragmentos de selva? Cuál es la sobrevivencia de especies que habitan en la selva intacta en los fragmentos? A qué factores físicos puede asociarse? Qué diferencias se encuentran entre las comunidades de Scarabaeinae de distintos lugares dentro del bosque intacto, separados por pocos centenares de metros? El manejo de los fragmentos de bosque por las poblaciones locales con fines de ecoturismo, tienen algún efecto en la diversidad de los Scarabaeinae? En el capítulo dos evalúo cómo la riqueza, la abundancia y la diversidad de los escarabajos copro necrófagos se comportan en un sitio de selva conservada con relación a la estacionalidad del muestreo y al tipo de hábitat. De esta manera analizo la heterogeneidad estructural de selvas sin que se presenten disturbios producidos por actividades antrópicas para responder a las siguientes preguntas: Cual es el cambio en la estructura y composición del ensamble de escarabajos dependiendo de la estructura horizontal del hábitat? Los hábitats con mayor cobertura arbórea y al interior de la reserva tendrán una riqueza y abundancia mayor a los hábitats intermedios o riparios? Cómo cambian los grupos funcionales en función de la estación y del hábitat? Cómo es el recambio de especies entre hábitats y entre estaciones del año? Por último, en el capítulo tres determino cuantitativamente los valores de indicador para cada especie dependiendo del tipo de hábitat. La utilización de los indicadores ecológicos como subrogados de biodiversidad tiene comentarios a favor y en contra llegando a existir una confusión tanto en el concepto como en la utilización (Moreno et al., 2007). Aunque se conoce que los impactos que se ejercen sobre los bosques tropicales repercuten en la disminución en la 28

29 biodiversidad, los datos sobre el efecto que ésto tiene y particularmente sobre los invertebrados son escasos (Lawton et al., 1998). Analizo a una escala de paisaje cuáles géneros, especies y grupos funcionales son adecuados para el monitoreo continuo en áreas tropicales que se encuentran en un proceso de degradación. Los estudios se llevaron a cabo en la región conocida como La Lacandonia en Chiapas dentro de las subregiónes Reserva de la Biosfera Montes Azules y Marques de Comillas (Figura 1). El área se encuentra ubicada entre los 16º05 10 y los 16º20 36 N; y entre los -90º42 30 y los - 91º08 30 W, el tipo de clima es cálido húmedo con lluvias en verano (>3000 mm) y una temperatura promedio anual >22º C (con el mes más frío >18 C; INE 1993). El área de estudio comprende un relieve con cotas altitudinales que varían de los 100 y 900 m. La zona está cubierta por selva siempre verde (sensu Miranda, 1952) que ha venido experimentando una fuerte transformación en las ultimas cuatro décadas. En la década de los sesenta, la superficie de este tipo de vegetación era de 1.3 millones de hectáreas, pero para 1982 se había perdido el 45 % de la superficie total ( hectáreas). Dos factores principales han influido en la transformación de la selva: primero, un aprovechamiento forestal sin precedentes que empezó en 1870 y de manera intermitente continuó hasta 1974; el segundo fue la colonización por diversos grupos humanos (choles, tzeltales y tzotziles) así como por diversos grupos de mestizos provenientes de otros estados de la República y que fueron ubicados en la porción sur. Datos recientes (INE SEMARNAP, 2000) arrojan las preocupantes cifras de que el 63 % de la vegetación original de la Selva Lacandona se ha transformado a áreas agropecuarias por medio del sistema roza - tumbaquema con la finalidad de sembrar frijol, maíz y zacate para la gandería; quedando sólo el 37 % de las selvas tropicales en un estatus de conservación. La subregión Reserva de la Biosfera Montes Azules alberga a la reserva del mismo nombre (REBIMA), un área natural protegida establecida en 1978 que corresponde a una de las reservas 29

30 integradas a la red del Programa Hombre y Biosfera MAB - UNESCO con una superficie de ha. La situación agraria de la reserva es compleja, debido a las diversas formas de tenencia de la tierra: terrenos nacionales, dotaciones ejidales, creación de nuevos centros de población, colonias agropecuarias y titulación de bienes comunales a los lacandones, los cuales han sido otorgados en los últimos 40 años. Ante este escenario los estudios realizados en la presente tesis se circunscriben a la zona de selva intacta (dentro de los límites de la Reserva de la Biosfera) que con base en su zonificación corresponde a un área de uso restringido. Es la zona con la mayor extensión de selva continua con muy buen estado de conservación (234,146 has), representada por selvas altas y medianas, selvas de áreas bajas e inundables selvas riparias, sistemas lacustres y tulares. En esta área no se permite el cambio de uso de suelo, el madereo, uso de fuego, actividades económicas como extracción mineral o petrolera, actividades agriopecuarias y pesquerias (con excepción la pesca de autoconsumo) (INE SEMARNAP, 2000). La otra subregión conocida como Marqués de Comillas, corresponde a la última zona de colonización. Esta subregión se ubica en la parte suroriental de la Selva Lacandona y está delimitada por los ríos Lacantún y Salinas y el límite internacional con Guatemala. Su extensión es de 203,999 has. La densidad de población es de 11.5 hab/km 2 localizados en 30 comunidades. En esta zona se presenta la mayor cantidad de selva en estado de fragmentación además de los sistemas productivos incipientes relacionados a cultivos comerciales como mango, frijol, maíz, café, ganadería, producción de granos básicos. Se ha dado un apoyo importante en cuanto a ganaderización, de ahí la presencia de grandes extensiones de pastizales destinados a la ganadería. Últimamente, la actividad forestal es una alternativa para el desarrollo de la subregión (Vásquez Sánchez, 1992; INE SEMARNAP, 2000). 30

31 Figura 1. Vegetación y uso del suelo de las subregiones Reserva de la Biosfera Montes Azules y Marqués de Comillas, Chiapas. (Fuente: Castillo Santiago, 2008). 31

32 CAPÍTULO II. Dung beetle (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) diversity in continuous forest, forest fragments and cattle pastures in a landscape of Chiapas, Mexico: the effects of anthropogenic changes. 32

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63 CAPÍTULO III. El ensamble espacial y temporal de los escarabajos del estiércol (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) en tres tipos de selva continua en Chiapas, México. 63

64 Resumen En este trabajo estudiamos la diversidad de escarabajos copronecrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) en tres tipos de selva tropical (con diferente estructura tanto vertical como horizontal) situados en la Reserva de la Biósfera Montes Azules, Chiapas. Encontramos 48 especies representadas por 22,549 individuos, colectados en las dos estaciones anuales que se distinguen en el clima regional (estación lluviosa y seca). A la estación de lluvias le correspondió la mayor cantidad de especies (46), y de individuos (14,386) mientras que para la estación seca se colectaron 42 especies, con 8,163 individuos. Entre las estaciones no hubo un cambio importante en la estructura de la comunidad, pero sí en el rango de dominancia de distintas especies. El número de especies para el bosque continuo y la matriz de fragmentación circundante fue de 51. Las tres especies que no se colectaron en las selvas dentro de la reserva se encuentran en fragmentos de selva y en pastizales inducidos para el ganado fuera de los límites de la reserva. Al comparar sitios de colecta que corresponden al mismo tipo de selva, la menor similitud (o mayor variación) se encontró en selvas intermedias (a una distancia del río Lacantún de m), y la mayor similitud entre sitios de selvas de interior (respectivamente 45 y 82 %, promedio global de similitud entre sitios 64 %). La diversidad total de los escarabajos del conjunto de selvas está integrada como sigue: diversidad α, 54.7 %; diversidad β entre sitios de captura 37.5 %; diversidad β entre estaciones del año, 7.3 %; diversidad β entre tipos de selva < 1 %. Lo anterior indica que aunque el recambio entre sitios es alto, las diferencias entre tipos de selva son muy bajas. La dinámica de los grupos funcionales de escarabajos muestra que la abundancia de individuos de tamaño pequeño fue mayor en la estación seca, disminuyendo las especies de actividad nocturna y necrófaga. Key words: Scarabaeinae, selva tropical, estacionalidad, diversidades alfa, beta, gamma. 64

65 Introducción Las zonas tropicales que se encuentran ubicadas entre las latitudes de los 23.5 º al norte y al sur del ecuador, son consideradas como sistemas ecológicamente estables. Esto debido a una irradiación solar y una humedad constantes que permiten que aunque existan fluctuaciones en cuanto a la temperatura, éstas no limitan las actividades bióticas, lo que facilita un crecimiento continuo y el desarrollo de una alta diversidad biológica (Balakhishnan 1994). Sin embargo, una de las dificultades en el monitoreo de estos ecosistemas, es el cambio en la medición de la diversidad según una variedad de escalas. En algunos grupos de organismos, la diversidad en un tiempo determinado dentro de un año, es muy diferente a la diversidad medida en otro tiempo de ese mismo año (Huston 1994). De manera similar, la diversidad espacial es diferente y muestra cambios dependientes de las condiciones locales (temperatura, humedad, luminosidad, tipo de suelo, cantidad de hojarasca, tipo de vegetación entre otros), condiciones influidas por la dinámica en el interior de este tipo de paisaje, debida a diferentes procesos como la caída de árboles que permite la formación de claros y migraciones locales de las poblaciones de vertebrados en época de estiaje. Los escarabajos copronecrófagos (Scarabaeinae) por estar fuertemente vinculados a los vertebrados grandes y medianos cuyo excremento consumen, están altamente especializados a los ambientes de los cuales forman parte y responden con un alto grado de fidelidad a los cambios en la composición y estructura de los bosques y selvas (Estrada et al., 1998; Hanski y Cambefort 1991; Halffter y Arellano 2002). En el neotrópico, la asociación escarabajos selvas es especialmente marcada, con múltiples especializaciones, ya que un buen número de géneros y especies parecen haber evolucionado en este tipo de comunidades (Halffter y Arellano 2002) que presentan una riqueza mayor de especies que los lugares sin bosque. 65

66 En América, la selva siempre verde tiene su límite septentrional de distribución en México. En las últimas décadas este tipo de ecosistema ha visto reducida su extensión al 10 % de la original (Challenger 1998; Toledo y Ordoñez 1993). Específicamente, el estado de Chiapas posee una de las áreas más importantes del país con este tipo de vegetación, la Selva Lacandona, considerada como un área con alta biodiversidad (hot spot) (Dirzo y Miranda 1991). Esta selva tenía una extensión original aproximada de 1, ha; actualmente ha perdido cerca del 63 % de su superficie arbolada (819,000 ha). En la región se implementó en 1978 la Reserva de la Biosfera de Montes Azules, para la protección de este tipo de ecosistema. La reserva alberga una riqueza excepcional de flora y fauna. Sin embargo, desde hace varias décadas es una de las áreas naturales protegidas con mayor presión antrópica y transformación en el país. La reserva ha quedado resguardada en parte por la frontera natural que representa el Río Lacantún. No obstante, la tasa de deforestación en la región (fuera de la reserva) se ha estimado en una pérdida de km 2 /año en promedio; mientras que el cambio en el uso de suelo para los últimos 24 años ( ) representa un incremento de zonas perturbadas de km 2 /año (Iñigo et al., 2004). Son pocos los trabajos que abordan el análisis de la diversidad de especies de escarabajos copro necrófagos en diferentes tipos de hábitats al interior de la selva (Andresen, 2005; Quintero y Roslin, 2005; Spector y Ayzama, 2003). Como hipótesis central de este trabajo, consideramos que a pesar de su aparente uniformidad, la porción de selvas incluidas en el sur de la Reserva de Montes Azules presenta una heterogeneidad interna (independiente de cualquier acción antrópica) que puede reflejarse en el recambio de especies de escarabajos del grupo indicador. Por lo tanto, en términos generales esta heterogeneidad (diversidad β espacial) es uno de los principales determinantes de la gran riqueza de especies a nivel paisaje que caracteriza a las selvas siempre verdes. 66

67 Para este trabajo recurrimos a la estrategia planteada por Halffter (1998) y Moreno y Halffter 2001): (a) la unidad geográfica analizada es una matriz de selva intacta en la que se pueden diferenciar tres tipos de hábitats, (b) se utiliza un grupo indicador, (c) se evaluará la diversidad alfa (o riqueza local), beta (recambio de especies en el tiempo y entre tipos de hábitat y entre sitios de colecta) y gamma (riqueza de especies en la matriz de selva) como distintos elementos que integran la riqueza de especies y (d) el protocolo de muestreo deberá ser replicable y comparable con otros estudios similares. El propósito general de este trabajo es determinar si la riqueza, la abundancia y el recambio de especies de escarabajos copro necrófagos, son estables en relación a la estación climática y a las diferencias de hábitat dentro de una selva siempre verde no modificada. Predecimos que habrá cambios en la estructura de la comunidad reflejados en una mayor dominancia de algunas especies de escarabajos en hábitats de interior y en la estación seca en comparación con la de lluvias. Se espera que la diversidad beta sea mayor en estación seca que de lluvias y que se presenten cambios en los diferentes gremios de escarabajos considerando su tipo de alimentación (coprófagos, necrófagos o generalistas), esperando que las especies coprófagas sean más abundantes en la estación de lluvia y en selvas de interior. Dependiendo de su actividad (diurnos o nocturnos), se espera una mayor riqueza de especies nocturnas en hábitats de selva de interior y una menor en hábitats riparios; y dependiendo de su tamaño corporal (grandes y pequeños), esperamos un mayor número de especies grandes en la estación de lluvias y en hábitats de interior de la selva. 67

68 Métodos Zona de estudio El estudio se realizó en la Reserva de la Biosfera de Montes Azules (REBIMA), inmersa en las montañas del oriente del estado de Chiapas o Selva Lacandona Chiapas (entre los 16º05 10 y los 16º20 36 N; y -90º42 30 y los -91º08 30 W; Figura 1). Esta área natural protegida decretada en 1978 y con una extensión de 331, 200 ha, forma parte de una de las más extensas regiones hidrológicas (1, has) del país, la denominada Grijalva-Usumacinta. La totalidad de la reserva pertenece a la subcuenca del Río Lacantún (véase Navarrete y Edmonds, 2006; Navarrete y Halffter 2008a; Navarrete y Halffter, 2008b; Mendoza y Dirzo, 1999; Gómez Pompa y Dirzo 1995 para un mayor detalle de las características de la zona de estudio). Diseño de muestreo Se establecieron 16 sitios en tres tipos de selva. Cada sitio lo caracterizamos con base en variables físico ambientales utilizando el área basal, el diámetro a la altura del pecho, la cobertura del dosel y la temperatura del suelo a 10 cm de profundidad (véase Navarrete y Halffter, 2008b). De esta manera incorporamos sitios considerados como selvas riparias (aquellas con una distancia mayor a 110 m pero menor a 250 m de la orilla del río Lacantún; N = 6); estos sitios poseen una menor área basal y una menor cobertura del dosel. Selvas intermedias (aquellos con una distancia entre 250 y 800 m del río; N = 5) que son sitios con un área basal y una cobertura más parecida a los del interior, pero que en ocasiones se inundan por exceso de lluvia o bien porque algunos de los afluentes del río Lacantún anegan estas áreas. Selvas del interior (sitios establecidos a más de 800 m del río en áreas de lomerio y que presentan una altitud entre 20 y 40 m por encima de los otros sitios; N=5), que se presentan en áreas de pendiente y no se 68

69 inundan en ninguna estación del año. La distancia mínima y máxima con respecto al río Lacantún, así como el esfuerzo de trampeo para cada uno de los transectos en los dos años de muestreo fueron similares (ver tablas 1 y 3). En cada sitio y a lo largo de la ribera del río Lacantún colocamos un transecto de aproximadamente 250 m, dependiendo de las condiciones de acceso. Los transectos se seleccionaron con base en diferentes distancias de la selva continua al río Lacantún (el río principal que divide a la Reserva de la zona de los asentamientos humanos en la región conocida como Marqués de Comillas). Recolecta de escarabajos Cada sitio se muestreó en dos ocasiones: una en estación de lluvias y una en estación seca. Se consideraron como pertenecientes a la estación de lluvias aquellos muestreos realizados en octubre y noviembre de 2003 y agosto de La estación seca estuvo representada por el muestreo de los mismos sitios, pero durante los meses de diciembre de 2003 y febrero y marzo de En cada sitio se trazó un transecto, y a través de él se colocaron 10 trampas tipo pit fall las cuales se separaron entre sí cada m y fueron cebadas en forma alternada con excremento humano o pescado en descomposición (cinco trampas para cada tipo de cebo). Se considera que el excremento humano y el pescado en descomposición son cebos complementarios que permiten capturar tanto a las especies coprófagas como a las necrófagas. Las trampas consistieron en un contenedor de plástico de 12.5 cm de diámetro y 13 cm de profundidad que se enterró hasta que la abertura quedara a nivel del suelo. Para proteger la trampa de la lluvia, se colocó un plato por encima de la trampa (a unos 20 cm). Debido a que puede haber diferencias relacionadas con el tipo de trampa (Favila y Halffter, 1997) se utilizó el mismo tipo durante todo el estudio. Las trampas fueron colocadas en selva continua dentro de los límites de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules; en total se colocaron 320 trampas (ubicadas en 16 sitios, cada sitio con 10 trampas y en dos estaciones del año). 69

70 Las trampas se revisaron a las 48 horas de colocadas, extrayendo todos los individuos colectados. Los individuos se separaron con base en su actividad (diurnos y nocturnos), con base al gremio (tunelero y rodador) y con base en su tamaño (pequeños 10 mm y grandes 10 mm). Con respecto a la dieta, se siguió el siguiente criterio: (1) Coprófagos, si más del 75 % de los individuos de una especie se capturaba en trampas con excremento; (2) necrófagos en caso de que más del 75 % de los individuos de una especie se colectara en trampas cebadas con pescado en descomposición; (3) copronecrófagos o generalistas, si la especie no caía en las categorías anteriores. Una colección de referencia con especímenes montados y debidamente etiquetados, determinados hasta el nivel de especie, se depositó en el Instituto de Ecología A.C., en la ciudad de Xalapa, Veracruz y un duplicado de los ejemplares en la colección entomológica de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSC-E), en Chiapas México. Medición de diversidad alfa La diversidad alfa se expresó como el número estimado de especies o riqueza (S), para cada sitio, hábitat y estación del año. Para evaluar qué tan eficaces fueron los inventarios para registrar la máxima riqueza estimada en cada estación y en los tres tipos de hábitat de selva continua, se evaluó el porcentaje representado por la riqueza observada en relación con el máximo (100%) representado por la riqueza estimada (completitud del inventario). Para ello, utilizamos los estimadores no paramétricos Chao1 y el estimador de cobertura basado en la abundancia (ACE) (Colwell, 1994) calculados con el programa EstimateS 7.5 (Colwell, 2005). El primer estimador considera el número de especies raras en una muestra. La riqueza de especies estimada con Chao1 está en función de la relación entre las especies con registros únicos y las especies que se han registrado en dos ocasiones en un conjunto de muestras. Este estimador requiere de datos de 70

71 abundancia (número de individuos registrados para cada especie en un conjunto de muestras), para identificar a aquellas especies raras representadas únicamente por uno o por dos individuos (Magurran, 2004). El segundo estimador (ACE) reconoce las especies que están ampliamente distribuidas o son abundantes y que se esperaría quedarán incluídas en cualquier muestra. Estas especies nos proporcionan poca información del tamaño total de la comunidad. En contraste, son las especies raras las más útiles para llegar a una conclusión sobre la riqueza total. El estimador considera a las especies con abundancias entre uno y diez individuos y se estima a partir de las especies más abundantes (Colwell y Coddington, 1994). Esto se realizó para cada estación y tipo de hábitat. Factores asociados con la riqueza, la abundancia total y la dominancia entre tipos de selva y estaciones del año Se analizó la contribución del tipo de hábitat y la estación del año como factores que determinan la abundancia (número de individuos) y la riqueza (el número de especies) transformadas a logaritmos (Crawley, 2003; Zar, 1996) y el índice de dominancia como variables de respuesta, en sendos análisis de varianza de un diseño en parcelas divididas. El modelo propuesto (usando la notación de S-PLUS) fue el siguiente: Y = µ+ Estación +Hábitat+ Error(Sitio/Estación/Habitat) Comparamos las mismas variables de respuesta entre estaciones del año utilizando un análisis de covarianza (ANCOVA) considerando el tipo de hábitat como covariable (Tabla 3). El modelo de ajuste para los datos fue el siguiente: Y = µ + Estación + Distancia + Estación*Distancia + Error. En ambos análisis, el tipo de cebo no se consideró como un factor determinante en la riqueza, abundancia y dominancia de los escarabajos entre estaciones del año debido a que es una variable que permite una colecta complementaria de las especies. 71

72 El modelo se verificó considerando los residuales estandarizados en contraposición con los valores ajustados. Para los análisis estadísticos utilizamos el programa S-PLUS (MathSoft, 2000). Comparación de la diversidad beta entre tipos de selvas y estaciones del año Para la medición de la diversidad beta utilizamos el índice de Bray Curtis (1957) que mide el porcentaje de similitud con base en la abundancia relativa de cada especie. El valor del índice es de 100 % (cuando la similitud entre comunidades es completa) o cero (cuando no existe ninguna semejanza entre pares de comunidades). Este análisis se llevó a cabo entre estaciones del año y entre sitios dentro de cada una de las estaciones. La matriz de similitud de Bray Curtis se empleó para analizar la diversidad beta (Tabla 3). Para verificar la normalidad de los datos usamos una prueba de Shapiro Wilkins. Debido a que los datos no presentaron una distribución normal por ser valores de porcentaje; dividimos cada uno entre 100 antes de transformarlos con la función arcoseno por ser la adecuada para datos de proporciones. Para comparar la similitud entre el tipo de selva usamos un análisis de Kruskall Wallis. Para determinar si la diversidad beta (medida con el índice de Bray Curtis) era diferente entre estaciones del año (seca vs lluvias) utilizamos una prueba de Wilcoxon. Aportación de la diversidad α y β a la diversidad γ Para evaluar la contribución de las diversidades α y β a la diversidad total γ usamos el modelo de partición aditiva (Lande 1996) ya que de acuerdo con Ricotta (2005), el modelo aditivo de la diversidad está estrechamente relacionado a su contraparte multiplicativa a través de una transformación logaritmica. El número de especies es una medida cóncava, lo que indica que la diversidad en un conjunto total de muestras, no debe ser inferior a la diversidad promedio de las muestras, por lo que la diversidad se incrementa por asociación. Utilizando el modelo aditivo de la diversidad, el componente β se expresa en las mismas unidades de α y γ (Crist et al., 2003). 72

73 Por lo que la riqueza total de especies observada se distribuyó de la siguiente manera: γ = α dentro de sitios + β entre sitios + β entre hábitats + β entre estaciones Donde α se refiere a la diversidad local y β al recambio de especies. Usando el programa PARTITION ver 2.0 (Veech y Crist, 2007), se generó una distribución nula mediante la aleatorización de los valores esperados de α y β, es decir, los valores que deberían obtenerse si los individuos estuvieran distribuidos de manera aleatoria. Este método proporciona un valor de significancia estadística de los valores observados con respecto a los estimados en la distribución nula en cada nivel de análisis; la proporción de valores nulos mayores o menores que el valor observado fue usada para evaluar la significancia estadística (Crist et al., 2007; Gering et al., 2003) Estructura de la comunidad: Dominancia y grupos funcionales. La dominancia fue estimada mediante el inverso del índice de Simpson. Debido a que considera la proporción de individuos de cada especie, el índice da un mayor peso a las especies con mayor abundancia relativa en la muestra siendo menos sensible a la riqueza total de especies (Magurran, 2004; Feinsinger, 2001). Para examinar la estructura de la comunidad, ajustamos curvas de dominancia-diversidad (Krebs, 1999) para cada hábitat y época con los datos de abundancia de cada especie. Para determinar de qué manera el tipo de selva (de interior, intermedias y riparias) y la época del año pueden influir en la presencia o ausencia de los diferentes grupos funcionales, utilizamos la riqueza (el número de especies) y la abundancia (número de individuos) en cada una de las categorías de los grupos funcionales independietemente de la especie (Tabla 2). Determinamos el tipo de actividad (diurno vs nocturno), relocalización del alimento (rodadores vs tuneleros), tamaño (pequeños vs grandes) y dieta (coprófagos, necrófagos y generalistas) para cada especie de escarabajo (Tabla 2). Para analizar esta tabla de contingencia, utilizamos modelos lineales 73

74 generalizados con error tipo Poisson y función liga logarítmica debido a que es adecuada para describir datos donde nuestra variable de respuesta es un conteo y las variables explicativas categóricas. Ya que la media es similar a la varianza en este tipo de datos, utilizamos la devianza como una medida de desigualdad entre los datos observados y los datos ajustados (Crawley, 2003; Moreno y Halffter, 2001; Andresen, 2005). Resultados Diversidad α En este estudio se obtuvieron un total de 19,534 ejemplares de escarabajos copro- necrófagos los cuales correspondieron a una diversidad γ de 48 especies y 15 géneros de la subfamilia Scarabaeinae. Como era de esperarse, la estación de lluvias presentó la mayor cantidad de especies y de individuos (α= 46 especies, 95.8 % del total de especies registradas; N=12,154 individuos) en comparación con la estación seca (α= 42 especies, 87.5 % del total de especies registradas; N= 7,380 individuos; Tabla 1). Durante la estación de lluvias, las especies más abundantes fueron Canthon femoralis femoralis (30.9 %); Onthophagus maya (14.1 %); y Copris laeviceps (12.2 %). Mientras que para la estación seca las especies más abundantes fueron Onthophagus maya (20 %); Canthidium centrale (12.2 %) y Copris laeviceps (6 %). Las especies que se presentaron en estación lluviosa y que no se colectaron en la estación seca fueron Canthon lituratus, Onthophagus cyclographus, Deltochilum scabriusculum scabriusculum, Dichotomius amplicollis, Copris lugubris y Dichotomius annae. Dentro de las colectas de la estación seca solamente Onthophagus nasicornis y Onthophagus sp1., no se colectaron en la temporada de lluvias (Tabla 2). Sin lugar a dudas, los tres tipos de hábítat tuvieron un comportamiento heterogéneo en las dos estaciones del año. Es de resaltar que los 74

75 estimadores muestran datos extremos para las selvas intermedias en la estación seca. El intervalo de menor diferencia fue para selvas de interior en la estación de lluvias ( %; ver tabla 1). Por sitios, el porcentaje de la riqueza estimada fue mayor al 80 % para ambas estaciones del año exceptuando los sitios siete y doce (correspondientes a selvas riparias) y 16 (selva de interior) en la estación de lluvias y el sitio cinco (selva de interior) en la estación seca. En general, el nivel de inventario por estación fue adecuado obteniéndose un porcentaje mayor al 80 % en ambas estaciones del año (ver tabla 1). Comparación de la riqueza, la abundancia relativa y la dominancia entre tipos de selva y estaciones del año. La riqueza de especies no fue diferente entre estaciones del año (F 1,52 = 0.5; P = 0.45) y tampoco considerando la interacción entre la estación del año y el tipo de selva (F 2,52 = 1.3; P > 0.05). La abundancia fue mayor en la época lluviosa (F 1,52 = 4.1; P = 0.05). Así mismo, la dominancia expresada por el índice de Simpson fue mayor en la época seca (F 1,52 = 27.5; P < ). Sin embargo, no hubo evidencia estadística suficiente para considerar una interación entre esta estación del año y el tipo de selva (F 2, 52 = 1.2; P > 0.05) o entre la estación y el tipo de cebo (F 2, 52 = 2.7; P > 0.05) ni tampoco para la interación de los tres factores (F 2, 52 = 2.7; P > 0.05). En general, el índice de Simpson fue mayor para la estación seca en comparación con los valores registrados para la estación de lluvias. La diferencia del índice entre las dos estaciones del año fue diferente en once de los 16 sitios al comparar los valores observados de esta diferencia con relación a los obtenidos mediante simulación (Tabla 3). El ANCOVA confirmó esta diferencia entre estaciones del año y mostró que existe un incremento en la dominancia dependiendo en la estación seca y en sitios más cercanos al río (Tabla 4; Figura 4). Sin embargo no se observaron 75

76 diferencias en relación a la estación del año y la distancia cuando se analizó el número de especies (F 2,29 = 0.43; P = 0.65) y la abundancia (F 2,29 = 1.52; P = 0.23). Comparación de la diversidad beta entre tipos de selvas y estaciones del año Durante la estación lluviosa, la menor similitud fue para selvas de interior (44 %; sitios 4 y 16 ). Cuando comparamos entre tipos de selvas, la menor y la mayor similitud fueron para selvas intermedias y de interior (45 y 82 % respectivamente; promedio 64 %). Por otro lado, en la estación seca se presentó esta misma tendencia, la menor similitud fue entre los sitios 10 y 16 (49 %) y la mayor entre los sitios 4 y 5 (79 %). Al comparar entre tipos de selva, la similitud fue similar en los tres tipos de ambientes (78 82 %). La mayoría de los sitios presentaron porcentajes de recambio similares, (valores promedio de similitud de 68 %). Nuestros datos muestran que el recambio de especies no fue diferente (K= 2.2; P > 0.05) por tipo de selva pero que sí difiere con respecto a la estación del año (W= 5.7; P < 0.001). La época de lluvias tuvo el menor valor de α local en el sitio 10 (37.5 % de γ), y el menor número de especies compartidas en conjunto con el sitio 12 (27 %). La riqueza de especies más alta se obtuvo indistintamente en los tres tipos de selvas (sitios 6 de interior y 8 selva riparia con 66.6 % y sitio 14 selva riparia (62.5 %). El número de especies compartidas más alto (27) correspondió a los sitios 6 y 8, que fueron los sitios con la mayor riqueza local. El valor de alfa promedio fue de 26 especies en la época de lluvias (Tabla 5 a). Para la época seca, el sitio 14 presentó la menor diversidad α local (41.6 % de γ). El menor número de especies compartidas (31.2 %) correspondió a los sitios 14 y 16. Por el contrario, el sitio 1 presentó la diversidad α local más grande (62.5 % con respecto a γ); compartiendo el 54.1 % de γ entre los sitios 2 y 6 y los sitios 2 y 9. Para esta época, la α promedio (25 especies) fue prácticamente la misma que para la época de lluvias y ambas α promedio son muy 76

77 próximas a lo colectado en otras áreas tropicales de América (Favila, 2005; Avendaño et al., 2005; Tabla 5b). Aporte de α y β a la diversidad γ La contribución de α y β a la diversidad total (γ) calculada a partir del modelo de distribución aditiva de la diversidad muestra que α dentro de los sitios (local), contribuye con el 54.7 % (α dentro de sitios = 26.3 especies; P < ) de la riqueza total de especies (γ = 48). La diversidad β entre sitios corresponde al 37.5 % (β entre sitios = 18 especies; P < ), mientras que la diversidad β entre tipos de selva fue de 0.4 % (β entre selvas = 0.2 especies; P < ); β entre estaciones del año de muestreo representa el 7.2 % (β entre estaciones = 3.5 especies; P = 0.1). Estructura de la comunidad: Dominancia y grupos funcionales En cuanto a estructura de la comunidad, la comparación entre los tres tipos de hábitat o la época del año no arroja diferencias importantes. La pendiente de las curvas de diversidad dominancia, muestran equidad en las abundancias de las especies (Figura 2). Sin embargo se presentó un cambio en la dominancia. La especie dominante para las selvas de interior en ambos eventos de muestreo fue Onthophagus maya; lo mismo ocurre para las selvas que son intermedias o riparias pero que se muestrearon en la temporada seca. Es de llamar la atención que tanto para los sitios intermedios como riparios en la época lluviosa, la especie dominante es Canthon femoralis femoralis seguido por Copris laeviceps y que por el contrario en la época seca Canthidium centrale compite por la dominancia con Onthophagus acuminatus y Uroxys microcularis (Figura 2 y 3; Tabla 2). El análisis de devianza mostró que la riqueza de escarabajos entre grupos funcionales fue diferente, con un incremento en las especies de tamaño pequeño (χ 2 = 2.7, P < 0.001) y nocturnas (χ 2 = 2.1; P < 0.02) en selvas de interior durante la estación seca. Así mismo, se presentó un 77

78 decremento de especies generalistas (χ 2 = 3.4; P < 0.001) de tamaño pequeño y rodadoras (χ 2 = 5.9 ; P < 0.001) en estación seca en comparación con la estación de lluvias en selvas de interior. Para la abundancia en selvas intermedias y riparias el número de individuos fue diferente entre estaciones del año (χ 2 = 1.1 ; P < 0.001), al registrar un incremento de generalistas (χ 2 = 0.6; P < 0.001) y de tamaño pequeño (χ 2 = 5.2; P < 0.001), así como una disminución de individuos de especies rodadoras de tamaño pequeño (χ 2 = 4.1; P = 0.001) en la estación de secas. La estación de lluvias presentó una disminución en individuos de especies rodadoras de tamaño grande (χ 2 = -0.06; P = 0.022) y pequeño (χ 2 = 4.1; P < 0.001) en selvas de interior (Tabla 2 y Tabla 6). 78

79 Discusión La diversidad de escarabajos copronecrófagos en selvas siempre verdes, con un alto grado de conservación como las de la reserva, permite entender de manera general la dinámica de esta comunidad de insectos en dos estaciones del año. Como se esperaba, la riqueza de especies fue similar entre estaciones y pertenecen a una misma comunidad, esto coincide con lo que otros autores han encontrado en áreas tropicales donde se ha encontrado que la identidad de las especies es similar entre estaciones y las diferencias ocurren en términos de abundancia (Andresen, 2005; Spector y Ayzama, 2003). En nuestro estudio, la estructura de la comunidad (analizada en relación a la abundancia y la dominancia) coincide con esto ya que fue diferente entre estaciones pero no así entre tipos de hábitat a pesar de tener un comportamiento heterogéneo. Como lo esperábamos, el mayor aporte de la diversidad en selvas conservadas esta determinado por la diversidad α, ya que el recambio de especies entre estaciones fue mayor que entre tipos de selvas. Diversidades α y β y su aportación a la diversidad γ Pocos son los estudios que comparan la diversidad de especies de escarabajos copronecrófagos, dentro de una dinámica temporal y a dos escalas espaciales (entre tipos de selvas y entre sitios dentro de tipos de selvas). Aunque la diversidad γ es similar a otras áreas con el mismo tipo de vegetación (Avendaño et al., 2005; Favila, 2005; Halffter et al., 1992), consideramos que aún faltan especies por colectar, si bien pocas, debido a la heterogeneidad de la región. Como lo muestran los resultados del inciso Aporte de α y β a la diversidad γ, esta heterogeneidad (y la subsiguiente contribución a la riqueza total de especies) es provocada principalmente por las diferencias entre sitios. Nuestro estudio muestra claramente que las 79

80 diferencias en especies entre sitios son superiores a los encontrados entre los tres tipos de selvas (sorprendentemente bajas) o a las diferencias entre estaciones del año climático. A diferencia de otros estudios donde la riqueza y la biomasa de escarabajos depende casi exclusivamente de la época de lluvia (Andresen, 2005; Escobar, 1997), en nuestro caso se encuentran 42 especies en época seca de las 48 especies totales y poco más de la mitad del número de individuos que el que se registró en la época de lluvias. Es indudable que la época del año influyó en la presencia de individuos, pero no así en la riqueza de especies. La influencia de la época del año conjuntamente con la distancia al río, permiten que algunas especies tengan una mayor flexibilidad. La cercanía de las zonas abiertas en la zona riparia del río Lacantún puede ofrecer condiciones adecuadas para aquellas especies que requieren de condiciones de insolación. El recambio de especies no es diferente entre tipos de selva mientras que sí difiere entre épocas del año. Esto indica que los ensambles de escarabajos se comportaron de manera similar en selvas con una estructura vegetal óptima (con cobertura de dosel extenso y que impide una excesiva insolación del sustrato) y que el recambio de especies es bajo pero se incrementa en condiciones ambientales extremas (baja precipitación y altas temperaturas). Este recambio es pequeño en selvas tropicales que no sufren cambios drásticos en la composición o estructura de la vegetación a diferencia de lo que ocurre cuando se comparan estas selvas con fragmentos de selva y pastizales (Navarrete y Halffter, 2008b). La heterogeneidad espacial en el interior de las selvas siempre verdes es una línea de investigación abierta para identificar cuáles factores microambientales son los promotores de las diferencias en la diversidad α entre sitios de colecta. Es necesario que trabajos fututos consideren tamaños de muestra grande para que se eviten sesgos al interpretar los resultados. Conocer su magnitud es de primera importancia para el diseño y manejo de áreas naturales protegidas. 80

81 Proponemos (pero hay que demostrarlo) que las diferencias entre sitios encontradas en los Scarabaeinae se deben a la distribución heterogénea, muchas veces agregada y altamente móvil de los mamíferos medianos y grandes, principal fuente de alimento, a través de su excremento para los escarabajos. Estos mamíferos se desplazan en su búsqueda de alimento. Existen repetidas observaciones incluyendo las de los propios autores y otros como Favila (2005) y Escobar (2000b) de que los Scarabaeinae siguen estos desplazamientos, lo que trae consigo disminuciones o por el contrario concentraciones de ciertas especies. Estructura de la comunidad: dominancia y grupos funcionales La presencia de una diversidad α similar entre eventos de muestreo en diferente estación, nos hace pensar que a diferencia de lo que ocurre en otros tipos de vegetación neotropical como son los bosques secos (Andresen, 2005; Escobar, 1997) las poblaciones de escarabajos son relativamente estables en el tiempo. En nuestro estudio, la presencia de especies de tamaño grande como Eurysternus caribaeus, Megathoposoma candezei, Deltochilum gibbosum sublaeve y Coprophanaeus telamon corythus que mantienen poblaciones en la estación seca, adicionalmente a las de tamaño pequeño como Onthophagus batesi, O. maya, O. carpophilus, Canthidium centrale, C. ardens, Uroxys microcularis entre otros, permite pensar que existe poca fluctuación microambiental entre estaciones del año ya que α es prácticamente igual, aunque β es más baja entre estaciones (ver Figura 4 y 6; Tabla 2 y 5). Aunque la estación de lluvias presentó un 10 % más de especies que la estación seca, únicamente dos (Onthophagus nasicornis y Onthophagus sp1.) fueron exclusivas de esta última. En la estación de lluvias O. nasicornis, Dichotomius annae, Deltochilum lobipes, Canthidium vespertinum y Canthon lituratus sólo se presentaron con un individuo por especie. 81

82 A diferencia de los bosques secos, la mayoría de las especies de tamaño pequeño permanecen activas durante la estación seca. De las 17 especies que fueron abundantes en esta estación, 13 son de tamaño pequeño. Entre estas especies, Onthophagus maya, Canthidium centrale, Uroxys microcularis y Onthophagus crinitus son las más activas en esta estación (Tabla 2). Dependiendo del tipo de hábitat hay un intercambio en la dominancia en la estación seca para los sitios intermedios y riparios en los que se incrementa la abertura del dosel y por lo tanto la insolación del suelo. En estos tipos de hábitat las especies pequeñas pasan a ser las dominantes. Es en el hábitat de selva intermedio y durante la estación seca donde se aprecia un mayor cambio en la curva de dominancia diversidad. Algunas especies (Canthon cyanellus cyanellus, Phanaeus sallei, Megathoposoma candezei entre otras), que tienden a ser abundantes en hábitats de selva, son menos numerosas en la estación seca (Figura 3 y 4). En el presente trabajo, la dominancia fue mayor para la mayoría de los sitios durante la estación seca y esta diferencia en la estructura de la comunidad se confirmó al menos en 12 de los 16 sitios muestreados con el procedimiento propuesto en otros trabajos (Solow, 1993; Tabla 3). Concluyendo, se ha comprobado que la estación climática más que el componente espacial, tiene la mayor influencia en la dinámica y estructura poblacional pero no en la riqueza de los escarabajos. Esto difiere para otros tipos de ambientes con condiciones climáticas diferentes a los ecosistemas tropicales donde la riqueza y el recambio de especies difiere en las dos escalas (Zamora et al., 2007). A pesar de la heterogeneidad que presentan las selvas bien conservadas, pueden albergar un número similar de especies independientemente del tipo de selva, pero es importante concluir que son las especies de tamaño grande las más suceptibles al cambio estacional y espacial. 82

83 Literatura citada Andresen, E Effects of season and vegetation type on community organization of dung beetles in a tropical dry forest. Biotropica 37: Avendaño-Mendoza, C., A. Morón-Ríos., B. E. Cano., J. L. León-Cortés Dung beetle community (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in a tropical landscape at the Laucha Region, Guatemala. Biodiversity and Conservation 14: Balakhishnan, M., R. Borgström, and S. W. Bie Tropical ecosystems: A synthesis of tropical ecology and conservation. Oxford and IBH Publishing Co. Pvt. Ltd., New Delhi, India. 441 p. Bray, J. R., and J. T. Curtis, An ordination of the upland forest communities of southern Wisconsin. Ecological Monographs 27: Challenger, A Utilización y conservación de los ecosistemas terrestres de México. Pasado, presente y futuro. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO); Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México; Agrupación Sierra Madre, S.C. México, D.F. 847 p. Colwell, R. K., and J. A. Coddington Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of The Royal Society of London 345: Colwell, R. K EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 7.5. Persistent URL <url.oclc.org/estimates>. Crawley, M. J Statiscal Computing: An introduction to data analysis using S-Plus. John Wiley & Sons Ltd., England. 761 p. 83

84 Crist, T. O., J. A. Veech. J. C. Gering., and K. S. Summerville Partitioning species diversity across landscapes and regions: A hierarchical analysis of α, β, and γ diversity. The American Naturalist 162: Deloya, C., V. Parra-Tabla., y H. Delfín-Gonzalez Fauna de coleópteros Scarabaeidae Laparosticti y Trogidae (Coleoptera: Scarabaeoidea) asociados al Bosque Mesófilo de Montaña, cafetales bajo sombra y comunidades derivadas del Centro de Veracruz. Neotropical Entomology 36: Dirzo, R., y A. Miranda El límite boreal de la selva tropical húmeda en el Continente Americano. Contracción de la vegetación y solución de una controversia. Interciencia 16: Escobar, F. 2000b. Diversidad de coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en un mosaico de hábitats en la Reserva Natural Nukak, Guaviare, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 79: Escobar, F Estudio de la comunidad de coleopteros coprófagos (Scarabaeidae) en un remanente seco al norte de Tolima, Colombia. Caldasia 19: Estrada, A., Coates-Estrada, R., Anzures Dadda, A., y P. Cammarano Dung and carrion beetles in tropical rain forest and agricultural habitats at Los Tuxtlas, Mexico. Journal of Tropical Ecology 14: Favila, M. E Divesidad alfa y beta de los escarabajos del estiércol (Scarabaeinae) en los Tuxtlas, México, in: Halffter, G., Soberón, J., Koleff, P., Melic, A. (Eds.), Sobre Diversidad Biológica: El significado de las Diversidades Alfa, Beta y Gamma. m3m-monografías 3er Milenio, vol.4 Sociedad Entomológica Aragonesa (SEA), Comisión Nacional para el Uso y 84

85 Conocimiento de la Biodiversidad (CONABIO), Grupo DIVERSITAS, Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), Zaragoza, pp Favila, M. E., and G. Halffter The use of indicator groups for measuring biodiversity as related to community structure and function. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 72: Feinsinger, P Designing field studies for biodiversity conservation. Island Press. Whashington. 214 p. Gering, J. C., T. O. Crist, and J. A. Veech Additive partitioning of species diversity across multiple spatial scales: Implications for regional conservation of biodiversity. Conservation Biology 17: Gómez-Pompa, A., y R. Dirzo Reservas de la Biosfera y otras áreas naturales protegias de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad-Instituto Nacional de Ecología. México D.F. 159 p. Halffter, G A strategy for measuring landscape biodiversity. Biology International 36: Halffter, G., Arellano, L Response of Dung Beetle Diversity to human-induced changes in a tropical landscape. Biotropica 34: Halffter, G., M. E. Favila, and V. Halffter A comparative study of the structure of the carabid guild in Mexican tropical rain forests and derived ecosystems. Folia Entomologica Mexicana 84: Hanski, I., Cambefort, Y Dung beetle ecology. Princeton, University Press. Princeton, New Jersey. 481 p. Huston, M. A Biological diversity: The Coexistence of species on changing landscapes. Cambridge University Press. Cambridge. 681 pp. 85

86 Iñigo Elías, E., Macías Caballero, Claudia M., Alba López M. P., Jiménez Cruz, R. y E. Hernández Pérez Evaluación del estado de conservación del hábitat de la Guacamaya Roja (Ara macao cyanoptera) en la Selva Maya de México. United States Agency for International Development (USAID) y Conservation International México. Programa Semillas para la Conservación, Proyecto S Apoyo adicional proporcionado por: Pronatura Chiapas, A.C., Conservation International México, A.C., Cornell Lab of Ornithology. 40 p. Krebs, C. J Ecological methodology. Addison Wesley Longman, Inc. 620 p. Lande, R When species accumulation curves intersect: implications for ranking diversity using small samples. Oikos 89: Lande, R Statistics and partitioning of species diversity, and similarity among multiple communities. Oikos 76: Magurran, A. E Measuring biological diversity. Blackwell Science Ltd, Oxford, United Kingdom. 256 p. MathSoft, S-Plus Data Analysis Products Division, MathSoft, Seattle, Washington, D.C., USA. Mendoza, E., Dirzo, R Deforestation in Lacandonia (southeast Mexico): evidence for the declaration of the northernmost tropical hot-spot. Biodiversity and Conservation 8: Morón, M. A Fauna de coleópteros lamelicornios de Boca del Chajul, Chiapas, México. Folia Entomologica Mexicana, 66: Moreno, C., and G. Halffter Spatial and temporal analysis of α, β and γ diversities of bats in a fragmented landscape. Biodiversity and Conservation 10: Navarrete, D., and D. W. Edmonds New Field Record for the Rare Dung Beetle, Phanaeus melampus Harold, 1863 (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae). The Collepterists Bulletin 60,

87 Navarrete, D., y G. Halffter. 2008a. Nuevos registros de escarabajos copró-necrofagos (Coleoptera: Scarabaeidae) para México y Chiapas. Acta Zoológica Mexicana (n. s.). 24: Navarrete, D., and G. Halffter. 2008b. Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) diversity in continuous forest, forest fragments and pastures in a landscape of Chiapas, Mexico: the effects of anthropogenic changes. Biodiversity and Conservation 17: Quintero, I., Roslin, T Rapid recovery of dung beetle communities following habitat fragmentation in Central Amazonia. Ecology 86: Spector, S., Ayzma, S Rapid turnover and edge effects in dung beetle assemblages (Scarabaeidae) at a Bolivian neotropical forest-savanna ecotone. Biotropica 35: Solow, A. R A simple test for change in community structure. Journal of Animal Ecology 62: ter Braak, C. J Unimodal models to relate species to environment. DLO-Agricultural Mathematics Group. Wageningen, Netherlands. 263 p. Toledo, V. M y M. J.Ordoñez El panorama de la biodiversidad en México: una revisión de los habitats terrestres. Pp In T.P. Ramamoorthy, R. Bye, A. Lot, and J. Fa, editors. Diversidad Biológica de México. Orígenes y distribución. Instituto de Biología, UNAM. Veech, J. A., and T.O. Crist PARTITION: Software for the additive partitioning of species diversity. Zamora, J., Verdú, J. R., and E. Galante Species richness in Mediterranean agroecosystems: Spatial and temporal analysis for biodiversity conservation. Biological Conservation 134: Zar, J Biostatistical Analysis. New Jersey. Prentice Hall. 121 p. 87

88 Tabla 1. Riqueza observada y estimada de especies en tres tipos de hábitat de selva y en dos estaciones del año. N T = Número de trampas por sitio de colecta; S obs = Número de especies observadas; N I = Número de individuos; Ch1 = Estimador basado en la abundancia de Chao; ACE = Estimador de cobertura basado en la abundancia. Inventario = Porcentaje de riqueza estimada. El número del sitio corresponde a los de la figura 1. Estación de Lluvias Estación Seca Sitios N T S obs N I Ch1 ACE Inventario S obs N I Ch1 ACE Inventario Ripario ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± 100 Intermedio ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± 98.9 Interior ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± 82.3 Totales ± ±

89 Tabla 2. Especies de escarabajos del estiércol por grupo funcional y sus abundancias en cada uno de los tipos de hábitat al interior de la selva siempre verde por estación del año. HABITAT INTE INTERM RIPA Cod Especies TD AC C TA R D R D R D 15 Ateuchus candezei (Harold, 1868) G N T P Ateuchus chrysopyge (Bates, 1887) G N T P Canthidium ardens Bates, 1887 C N T P Canthidium centrale Boucomont, 1928 C N T P Canthidium vespertinum Howden & Young, 1981 C N T P Canthon angustatus Harold, 1867 C D R P Canthon cyanellus cyanellus LeConte, 1859 N D R P Canthon euryscelis Bates, 1887 C D T P Canthon femoralis femoralis (Chevrolat, 1834) C D T P Canthon lituratus (Germar, 1813) C N T P 1 37 Canthon morsei Howden, 1966 G D T P Canthon subhyalinus subhyalinus Harold, 1867 C D T P Copris laeviceps Harold, 1869 C N T G Copris lugubris Boheman, 1858 C N T G Coprophanaeus gilli Arnaud 1997 N N T G Coprophanaeus telamon corythus (Harold, 1863) N N T G Deltochilum gibbosum sublaeve Bates, 1887 C D R G Deltochilum lobipes Bates, 1887 G N R G Deltochilum pseudoparile Paulian, 1938 G N R G Deltochilum scabriusculum scabriusculum Bates, 1887 C N R G Dichotomius amplicollis (Harold,1869) C N R G Dichotomius annae Kohlmann & Solís, 1997 C N R G 1 25 Dichotomius satanas (Harold, 1867) C N R G Eurysternus angustulus Harold, 1869 C N R P Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) C N R G Eurysternus foedus (Guérin 1844) C N R G Eurysternus mexicanus Harold, 1869 C D R G Megathoposoma candezei (Harold, 1837) C N R G Ontherus azteca Harold, 1869 C N T G Onthophagus acuminatus Harold, 1880 C N T P Onthophagus batesi Howden & Cartwight, 1963 C N T P Onthophagus carpophilus Pereira & Halffter, 1961 G D T P Onthophagus coscineus Bates, 1887 C D T P Onthophagus crinitus Harold, 1869 C D T P Onthophagus cyclographus Bates, 1887 G D T P 4 26 Onthophagus incensus Say, 1835 C D T P Onthophagus maya Zunino, 1981 G D T P Onthophagus nasicornis Harold, 1869 C D T P 1 23 Onthophagus rhinolophus Harold, 1869 G D T P Onthophagus sp1. G D T P Onthophagus yucatanus Delgado, 2006 G D T P Phanaeus endymion Harold, 1863 G D T G Phanaeus melampus Harold, 1863 C D T G Phanaeus sallei Harold, 1863 C N T G Scatimus ovatus Harold, 1862 C N T P Sulcophanaeus chryseicollis (Harold, 1863) C D T G Uroxys microcularis Howden & Young, 1981 C N T P Uroxys platypyga Howden & Young, 1981 C N T P TOTAL Cod =Código de la especie; HABITAT (INTE = Selvas de interior; INTERM = Selvas intermedias; RIP = Selvas riparias; R = estación lluviosa; D = estación secas); TD = tipo de dieta (C = coprófago; G = generalista; N = necrófago); AC = Actividad (D = diurno, N = nocturno); C = relocalización del alimento (T = tunelero, R = rodador); T = Tamaño (P = Pequeño, G = grande). 89

90 Tabla 3. Valores del índice de Simpson (1/D) para cada sitio en dos eventos de muestreo considerando la estación del año. Dist = Distancia (m) del río a cada sitio de colecta; S R y S D = Recíprocos del índice de Simpson para la estación de lluvia y la seca respectivamente; δ = Diferencia entre el recíproco del índice de Simpson entre estaciones del año. El número del sitio corresponde a los de la Figura 1. Sitios Dist S R S D δ Número de veces en las que δ simulado > δ p observado Ripario < < < Intermedio < < < Interior < <

91 Tabla 4. Resumen de resultados del ANCOVA, para el recíproco del índice de Simpson (1/D). Factor DF Mean Sq F P Estación Distancia Error

92 Tabla 5. Matrices de similitud de Bray-Curtis por cada una de las dos estaciones: (a) estación de lluvias (b) estación seca. Los números en negritas y en la diagonal corresponden al número de especies recolectadas para cada uno de los sitios. Los números subrayados por encima de la diagonal corresponden al número de especies compartidas entre dos sitios. Los números por debajo de la diagonal corresponden al porcentaje de similitud entre sitios. (a) (b) 92

93 Tabla 6. Número de individuos de escarabajos por grupo funcional en tres tipos de selva y en las dos estaciones del año. Grupo funcional HABITAT INTE INTERM RIPA R D R D R D Total CDRG CDRP CDTG CDTP CNRG CNRP CNTG CNTP GDRG GDTG GDTP GNRG GNTP NDTP NNRG NNTG Total HABITAT (INTE = Selvas de interior; INTERM = Selvas intermedias; RIPA = Selvas riparias; R = estación lluviosa; D = estación secas); Grupo funcional (CDRG = coprófago diurno rodador grande; CDRP = coprófago diurno rodador pequeño; CDTG = coprófago diurno tunelero grande; CDTP = coprófago diurno tunelero pequeño; CNRG = coprófago nocturno rodador grande; CNRP = coprófago nocturno rodador pequeño; CNTG = coprófago nocturno tunelero grande; CNTP = coprófago nocturno tunelero pequeño; GDRG = generalista diurno rodador grande; GDTG = generalista diurno tunelero grande; GDTP = generalista diurno tunelero pequeño; GNRG = generalista nocturno rodador grande; GNTP = generalista nocturno tunelero pequeño: NDTP = necrófago diurno tunelero pequeño; NNRG = necrófago nocturno rodador grande; NNTG = necrófago nocturno tunelero grande. 93

94 Figura1. Ubicación de los 16 sitios de colecta de Scarabaeinae. = selvas riparias; = selva de interior; = hábitat de selvas intermedias. 94

95 Figura 2. Curvas de Diversidad-Dominancia para los sitios de selva en tres diferentes tipos de hábitat en la REBIMA, Chiapas México. Log 10 Pi Lluvias Interior Seca Interior Lluvias Intermedio Seca Intermedio Lluvias ripario Seca ripario

96 Figura 3. Distribución de la abundancia por especie y por estación en 16 sitios de selva dentro de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules, Chiapas en dos eventos de muestreo. Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar. Seca Lluvias Canthon f. femoralis Onthophagus maya Copris laeviceps Eurysternus caribaeus Canthidium centrale Deltochilum pseudoparile Onthophagus acuminatus Onthophagus crinitus Deltochilum gibbosum sublaeve Coprophanaeus telamon corythus Eurysternus mexicanus Canthon cyanellus cyanellus Phanaeus endymion Dichotomius amplicollis Ateuchus candezei Uroxys microcularis Canthidium ardens Eurysternus foedus Onthophagus coscineus Scatimus ovatus Onthophagus yucatanus Uroxys platypyga Onthophagus rhinolophus Phanaeus sallei Eurysternus angustulus Canthon angustatus Dichotomius satanas Ateuchus chrysopyge Megathoposoma candezei Onthophagus incensus Onthophagus carpophilus Deltochilum scabriusculum Canthon morsei Sulcophanaeus chryseicollis Copris lugubris Canthon euryscelis Coprophanaeus gilli Onthophagus batesi Onthophagus cyclographus Phanaeus melampus Ontherus azteca Canthon subhyalinus subhyalinus Deltochilum lobipes Canthidium vespertinum Dichotomius annae Canthon lituratus Onthophagus sp1. Onthophagus nasicornis Abundancia promedio *

97 Figura 4. Diversidad de especies de escarabajos copro necrófagos con respecto a la distancia al río Lacantún y la estación del año. = Estación de lluvia; = Estación seca. La línea continua representa el incremento en la dominancia en la estación seca. La línea intermitente el incremento de la dominancia en la estación de lluvias. 97

98 CAPÍTULO IV. Cuantificación de la utilidad de los escarabajos copronecrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaienae) como bioindicadores ecológicos en paisajes de selva. 98

99 Resumen En este trabajo, realizado en la Reserva de la Biosfera de Montes Azules y áreas colindantes, Chiapas, México, mostramos la utilidad de los escarabajos copronecrófagos (Coleoptera: Scarabaeinae) como grupo indicador ecológico en ambientes tropicales con diferentes niveles de perturbación antropogénica en un paisaje dominado por la selva siempre verde. En los tres hábitats colectados: selva continua, fragmentos de selva y pastizales para uso ganadero, cambió la riqueza y la abundancia de las especies. Al analizar los escarabajos basado en su historia de vida y clasificándolos en grupos funcionales, se presentaron cambios según el hábitat. Del total de las 49 especies, más de la mitad (25) pueden ser consideradas como indicadoras, es decir, aquellas especies con valor bioindicador (IndVal) significativos mayores al 70 % o detectoras (con valores de IndVal entre 50 % y 70 % para un determinado tipo de hábitat). Trece especies son indicadoras de selva siempre verde independientemente de su grado de conservación. En selvas fragmentadas, dos especies mostraron ser importantes detectoras. En pastizales una especie tiene un valor indicador máximo (100 %) mientras que dos más son consideradas detectoras. En zonas tropicales, a pesar de que con frecuencia se ha mencionado que los escarabajos copro necrófagos son buenos indicadores ecológicos, la información cuantitativa es escasa; en este trabajo se discute la utilidad de estos escarabajos como indicadores ecológicos. Palabras clave: Escarabajos copro necrófagos, Scarabaeinae, indicadores ecológicos, selva siempre verde, Selva Lacandona. 99

100 Introducción Una de las acciones prioritarias para la conservación de los paisajes tropicales es identificar de qué manera las actividades humanas representan un factor para la disminución o el aumento de especies y sus poblaciones (Kremen, 1994) y poder entender así algunos de los procesos que influyen directamente en el mantenimiento o disminución de la biodiversidad. Un bioindicador es un término que ha sido usado en un amplio contexto, pero originalmente se utilizó para referirse a la detección del cambio en la biota en relación a los cambios en el ambiente (McGeoch, 1998). Actualmente se utiliza una amplia variedad de aproximaciones que representan alternativas rápidas para evaluar la biodiversidad o para determinar los cambios que la fragmentación y la pérdida del hábitat pueden ocasionar. De ellas, el uso de grupos indicadores ha generado discusiones a favor y en contra, aunque se ha considerado como un paradigma que los indicadores biológicos y ecológicos poseen una estrecha relación con algunas características del ambiente (McGeoch et al., 2002; Davis et al., 2004; Davis y Phillips, 2005; Aguilar- Amuchastegui y Henebry, 2007). Dependiendo el grupo indicador se buscan obtener algunas de las condiciones siguientes: (a) aproximación al estado de bienestar del ambiente, relacionando éste con el grupo de especies y con factores como el cambio del hábitat; (b) establecer la integridad ecológica del ecosistema, permitiendo identificar los cambios ambientales producidos por las diferentes actividades antrópicas y su repercusión en las comunidades de flora o fauna silvestres (Moreno et al., 2007). En este trabajo, se han empleado los Scarabaeinae como indicadores ecológicos, basado en lo propuesto por diversos autores (McGeoch, 1998; Halftter et al., 2001; Davis et al., 2004; Davis y Phillips, 2005; Moreno et al., 2007), quienes han establecido que este grupo biológico es un buen indicador de gran variedad de condiciones de 100

101 hábitat resultantes tanto de procesos evolutivos y ecológicos, como derivados de las principales actividades humanas. Un método usado para cuantificar el valor bioindicador para un taxón es el IndVal desarrollado por Dufrêne y Legendre (1997). Este método combina medidas del grado de especificidad (exclusividad a un hábitat) y fidelidad (frecuencia de ocurrencia en ese mismo hábitat) de manera independiente y expresado en porcentaje. A mayor porcentaje, se espera un mayor valor de especificidad y fidelidad de la especie y mayor será su ocurrencia en las muestras de un hábitat particular. De esta manera podemos identificar como especies indicadoras o características de un hábitat particular a aquellas con una alta especificidad y fidelidad. Las especies con valores intermedios son útiles para monitorear los cambios en el hábitat debido a que poseen diferentes grados de especificidad y fidelidad a otros hábitats y proporcionan indicios de cambios en el sistema (Van Rensburg et al., 1999; McGeoch et al., 2002). Escarabajos copronecrófagos como grupo indicador Con base en las características que debe presentar un grupo para ser considerado como indicador, se han propuesto mamíferos, aves y anfibios (Chase, 2000; Pineda et al., 2005; Castro-Luna et al., 2007) y plantas (Jonsson y Jonsell, 1999; Peterson y McCune, 2003). Recientemente se han realizado trabajos con insectos, el grupo taxonómico más abundante, entre los que se encuentran los escarabajos tigre (Coleoptera: Cicindelidae) en estudios regionales (Pearson y Cassola, 1992; Rainio y Niemelä, 1993); mariposas, para determinar la riqueza total de un área (Kremen, 1992; Beccaloni y Gaston, 1995; Cleary, 2004), hormigas (Ottonetti et al., 2006; Nakamura et al., 2007); escarabajos de la subfamilia Scarabaeinae (Halffter y Favila, 1993; Davis et al., 2001; Davis et al., 2004; Davis y Phillips, 2005; Pineda et al., 2005; Navarrete y Halffter, 2008 ); y arañas (Bonte et al., 2002). 101

102 En términos generales, la biología, comportamiento, ecología y taxonomía de los Scarabaeinae han sido ampliamente estudiadas. Este grupo es considerado por muchos autores (Halffter y Favila, 1993; Davis et al., 2001, 2004, 2005; Avendaño-Mendoza, et al., 2005; Aguilar- Amuchastegui y Henebry, 2007; Nichols et al., 2007; Navarrete y Halffter, 2008) como un grupo indicador ideal para las zonas tropicales. En América tropical son abundantes principalmente en los bosques. La importancia ecológica del grupo reside en el reciclaje del excremento, aunque muchas de estas especies en los bosques de América han adoptado hábitos alimentarios alternos hacia la copronecrofagía, necrofagía o frugivoría. Entre una selva tropical y una matriz de transformación (originada por eventos naturales o antrópicos) se produce una comunidad nueva con una composición taxonómica diferente (Arellano y Halffter, 2003; Quintero y Roslin, 2005). Esto se puede explicar porque una parte de los Scarabaeinae de América tropical han evolucionado en los bosques (Halffter y Arellano, 2002), lo que los hace sensibles a las consecuencias de las transformaciones parciales o totales de los bosques. Por otro lado, los métodos de captura se han estandarizado para muestreos cuantitativos (los resultados deben reflejar la dinámica de las poblaciones muestreadas y para esto se requiere que sean comparables estadísticamente). Además de que los aspectos logísticos para su captura son relativamente baratos comparado con otros grupos. Por todo ello han sido considerados como uno de los grupos adecuados para estudios comparativos entre diferentes áreas geográficas con el mismo tipo de comunidad, siempre y cuando estas sean habitats tropicales, sabanas o ecosistemas derivados. Además, debido a que son procesadores del estiércol de mamíferos medianos y grandes son sensibles a cambios en la estructura y composición de la fauna de estos vertebrados. Diversos autores mencionan que este grupo está estrechamente ligado a la cobertura arbórea (Halffter y Arellano, 2002; Halffter y Favila, 1993; Navarrete y 102

103 Halffter, 2008), por lo que puede proveer información tanto de la comunidad intacta como servir de parámetro para medir la disminución de la biodiversidad resultante de cambios en el bosque. Finalmente los métodos de colecta no han sido señalados como un agente que afecte sus poblaciones (Favila y Halffter 1997). La Selva Lacandona y en especial la Reserva de la Biosfera de Montes Azules (REBIMA), es uno de los paisajes con mayor diversidad de México (Dirzo, 1991), siendo considerada un área con una alta biodiversidad. Sin embargo, al igual que en otras áreas protegidas del país, los procesos naturales (deslaves, caída de árboles, inundaciones etc.) y antrópicos (fragmentación, cambio de uso de suelo entre otros), son factores que producen un cambio de la vegetación primaria a otros sistemas con mayor o menor grado de alteración y en mayor o menor medida tienen un efecto sobre la biodiversidad. La obtención de datos utilizando grupos indicadores nos permite establecer estos cambios. La comparación que se realiza en este estudio presenta datos de la influencia de los cambios en el uso del suelo sobre un grupo de insectos usado como indicador, estableciendo conclusiones que pueden servir de señalamientos para otros grupos. Los objetivos del presente trabajo fueron: (1) determinar cuantitativamente la utilidad de géneros, especies y grupos funcionales de escarabajos copronecrófagos como indicadoras de perturbación del hábitat; (2) Determinar si la perturbación en el hábitat se relaciona con la composición del ensamble de escarabajos copronecrófagos. Nuestra hipótesis fue la siguiente: Considerando el origen evolutivo de muchos de los escarabajos copronecrófagos en América Tropical, esperamos que aquellas especies con alta fidelidad y especificidad al ambiente sean más abundantes en selvas conservadas que en hábitats modificados y con menor cobertura arbórea. Con base en la información obtenida tendremos elementos para responder a las siguientes preguntas: Cuáles taxa son los mejores indicadores en un gradiente de alteración que se presenta desde las selvas bien conservadas, a fragmentos de selva perturbada hasta pastizales? Cuáles especies son 103

104 indicadoras de bosques poco perturbados? Cuáles de ambientes muy deforestados? Cuáles grupos funcionales se presentan con mayor especificidad según su tamaño, tipo de dieta o estrategia de relocalización del alimento dependiendo de las condiciones de sombra? Métodos El muestreo se realizó en la región conocida como Selva Lacandona en el estado de Chiapas. Este paisaje originalmente cubierto por selvas altas y medianas siempre verdes, en la actualidad presenta un proceso de fragmentación y cambio en el uso del suelo que comenzó en la década de los 70 s cuando se otorgaron los permisos para el desmonte con fines ganaderos y de producción agrícola (de Vos, 1992). En la parte norte se encuentra situada la reserva de la biosfera de Montes Azules (REBIMA), entre los 16º05 10 y 16º16 40 N; -91º º46 40 W, con una extensión de ha. En la región predomina el clima Am w ig (cálido húmedo), caracterizado por una temperatura media anual >22 C y una temperatura del mes más frío >18 C; con un régimen de lluvia de verano e influencia de monzón (INE, 1993). La vegetación predominante es de selva alta y mediana perennifolia que originalmente cubría la mayor parte de la región. Este tipo de selvas se distribuye entre los l00 y los 900 msnm en suelos someros con drenaje deficiente. Los árboles más altos alcanzan los 60 m, con dominancia de Terminalia amazonia, Schizolobium parahybum, Swietenia macrophylla y Cedrela odorata, entre otras y palmas umbrófilas como Astrocarium mexicanum predominantes en el sotobosque. El paisaje fragmentado se encuentra al sur-sureste del río Lacantún que lo separa de la REBIMA. Esta área corresponde a una superficie de más de has, con una población de habitantes. En 1975 el 92.5 % de su superficie estaba cubierta por selvas altas perennifolias (INEGI, 1975). Sin embargo, en la actualidad la selva alta perennifolia se ha reducido a un 45.5 % de la superficie 104

105 total, mientras que el espacio ocupado por los pastizales inducidos para uso ganadero ha pasado a ocupar un 29.8 %. Entre los fragmentos estudiados la distancia mínima es de 630 m y la máxima de 18 km. Algunos de los fragmentos se encuentran en mejor estado de conservación ya que forman parte de las reservas campesinas destinadas a fines ecoturísticos. En otros, el grado de alteración es mayor, con más vegetación secundaria en el sotobosque. En el paisaje fragmentado se presenta una defaunación paulatina de mamíferos, cuyo estiércol provee de alimento a los escarabajos coprófagos. Especies como el tapir (Tapirus bairdii) y el pecarí de labios blancos (Tayassu pecari) se encuentran en número reducido debido a la cacería persistente y la alteración del hábitat; pero otras especies como el pecarí de collar (Tayassu tajacu), el venado cabrito (Mazama americana) y el mono aullador (Allouata pigra) presentan poblaciones importantes (Naranjo et al. 2003; García del Valle, 2005). En los pastizales la vegetación natural ha sido sustituida por siembras de pasto estrella (Cynodon plectostachyus), de utilidad para la ganadería. La distancia mínima entre pastizales muestreados fue de 800 m (sitios 27 y 28) y la máxima de 16.4 km (sitios 28 y 36). Diseño de muestreo Se establecieron 38 sitios de colecta a lo largo de la ribera del río Lacantún entre octubre de 2003 y agosto Con la finalidad de evitar la variación producida por la estacionalidad se utilizaron únicamente los datos de la estación de lluvias. Cada sitio se seleccionó con la ayuda de un sistema de información geográfico utilizando el programa ArcView 3.1 y se localizó en el campo a través de un GPS Garmin Etrex Vista. Considerando que la tipología es el agrupamiento conceptual de entidades basados sobre una decisión a priori para definir clases y límites (Bailey 1994), decidimos dividir nuestra clasificación de los sitios considerando los elementos más representativos del área. De esta 105

106 manera, los sitios de colecta se seleccionaron de acuerdo con características físicas y ambientales similares a la escala del paisaje (mesoescala; Ricklefs y Schluter, 1993) y estuvieron representados por áreas homogéneas con respecto al tipo de suelo, geomorfología y altitud (la cual nunca fue superior a los 500 msnm). Se consideró la heterogeneidad estructural y el tipo de vegetación con base en el Inventario Nacional Forestal (Palacio-Prieto et al., 2000). Colecta de escarabajos Las trampas para escarabajos fueron colocadas en tres tipos de hábitat del paisaje: Selvas altas perennifolias en buen estado de conservación (SC) que corresponden a sitios que poseen una vasta continuidad y que están localizados dentro de los límites de la REBIMA; selvas altas perennifolias con algún tipo de alteración (SF) que se ubican en áreas que han sido modificadas por procesos antropogénicos o naturales y pastizales (Pz) que representan el cambio ambiental más significativo en la región, ya que se destinan a la ganadería extensiva. En cada sitio se estableció un transecto lineal con una extensión de 350 m, en los cuales se ubicaron 10 trampas tipo pit fall separadas entre sí 30 m y cebadas alternadamente con dos tipos de cebo (cinco trampas con excremento humano y cinco trampas con pescado en descomposición) para un total de 380 trampas (veáse Navarrete y Halffter, 2008 para más detalle). El tipo de trampa y las características de su utilización se han mencionado en otros trabajos (Favila y Halffter, 1997; Navarrete y Halffter, 2008). La distribución de los sitios muestreados fue: 14 sitios de selva en buen estado de conservación (SC), 14 sitios en fragmentos de selva (SF) y 10 en sitios de pastizales (Pz). La diferencia en el tamaño de muestreo se debió a que la mayoría de los pastizales presentan ganado durante esta época. Las trampas se revisaron a las 48 horas de colocadas. Los individuos se clasificaron en grupos funcionales con base en su dieta, hora de actividad y manipulación de su recurso alimenticio. Según el tipo de dieta se separaron con el siguiente criterio: (1) coprófagos, si más del 75 % de 106

107 los individuos de una especie se capturaban en trampas con excremento; (2) necrófagos en caso de que más del 75 % de los individuos de una especie se colectara en trampas cebadas con pescado en descomposición; (3) copronecrófagos o generalistas, si alguna especie no caía en ninguna de las categorías anteriores. Para determinar su actividad, realizamos un muestreo piloto (los datos de este muestreo no se incluyeron en los análisis), usando diez trampas en dos diferentes horarios: de las 6:00 a las 18:00 h y de las 18:00 hasta las 6:00 h del siguiente día. Las especies se separaron y se clasificaron como diurnas si más del 75 % se colectaron en el primer horario y como nocturno en caso de que más del 75 % se obtuviera en el segundo horario. Con respecto al gremio, se dividieron en tuneleros y rodadores. Por último, se separaron respecto a su tamaño corporal en pequeños (aquellos 10 mm) y grandes (> 10mm). Los especímenes fueron determinados hasta el nivel de especie. Una colección de referencia se depositó en el Instituto de Ecología A.C., en la ciudad de Xalapa, Veracruz. Durante este estudio la colecta de escarabajos se hizo en meses de precipitación óptima para los escarabajos (octubre y agosto) cuando la mayoría de las especies están activas y se presentan en número suficiente para permitir identificar especies indicadoras. Valor como indicadores El valor de cada una de las especies como indicadora se obtuvo mediante el algoritmo Indicator value o IndVal (Dufrêne y Legendre, 1997). Este método se ha utilizado ampliamente para cuantificar el valor bioindicador de los taxa y combina medidas de la especificidad de una especie hacia un determinado hábitat y su fidelidad al mismo. Así, especies con una alta especificidad y alta fidelidad a un hábitat tendrán un valor indicador alto (McGeoch et al., 2002). La fidelidad está dada por la siguiente fórmula A ij = Nindividuos ij /Nindividuos i. 107

108 donde A ij, es la medida de especificidad, Nindividuos ij es el número promedio de individuos de la especie i a través de los sitios del grupo j, y Nindividuos i corresponde a la suma del número promedio de individuos de la especie i sobre el total de los grupos. El número promedio de individuos en cada conglomerado evita cualquier efecto del número de sitios en los conglomerados y respecto de la diferencia en la abundancia entre sitios que pertenecen al mismo conglomerado. A ij es máxima cuando la especie i sólo está presente en el conglomerado j. La especificidad está dada por B ij = Nsitios ij /Nsitios.j Donde, Nsitios ij es el número de sitios en el conglomerado (hábitat) j donde la especie i está presente y Nsitios.j es el número total de sitios en ese conglomerado. B ij es máxima cuando la especie i se presenta en todos los sitios del conglomerado j. Las cantidades de A y B deben combinarse por multiplicación debido a que representan informaciones independientes acerca de la distribución de las especies, por lo que el valor del índice IndVal está dado por la siguiente fórmula IndVal ij = A ij * B ij * 100 Donde, IndVal es el valor indicador de la especie i en el conglomerado j. El algoritmo proporciona el valor indicador en porcentaje para cada especie que va de 0 % cuando no tiene cualidad de indicadora, a 100 % o indicación perfecta para cada uno de los niveles jerárquicos. El valor del índice es máximo (100%) cuando todos los especímenes de una especie se encuentran en un solo grupo de muestras y cuando los especímenes se presentan en todas las muestras de ese grupo. De esta manera la medida para el valor de indicador dependerá de la tipología empleada. Esto significa que el valor del IndVal cambiará a lo largo de la tipología 108

109 jerárquica siendo alto y decreciendo posteriormente para las especies generalistas o empezando con valores bajos e incrementando posteriormente para aquellas especies más especializadas cuando los grupos en la muestra son más numerosos. El IndVal permite también identificar aquellas especies de un valor intermedio para cada jerarquía. El valor de significancia estadística de cada especie se evalúa usando un procedimiento Monte Carlo de aleatorización (Dufrêne y Legendre, 1997; McGeoch et al., 2002). El método consiste en obtener una clasificación jerárquica de las muestras (en nuestro caso sitios). Para ello nuestros sitios se agruparon según el tipo de hábitat (SC, SF y PZ) y para el análisis se utilizaron aquellas especies con abundancias mayores a diez individuos. El análisis de los datos se llevó a cabo para tres niveles, considerando especies, géneros y grupos funcionales. Únicamente presentamos aquellos taxa o grupos funcionales que resultaron con valores de IndVal estadísticamente significativos. Aquellos valores de IndVal > 70 % se consideraron como taxa o grupos indicadores para un hábitat en particular (con un alto grado de especificidad y fidelidad). Aquellas especies con valores de IndVal entre 50 % y < 70 % fueron consideradas como detectoras (ya que poseen diferentes grados de preferencia para diferentes estados ecológicos y pueden usarse para detectar la dirección del cambio resultante de un disturbio sensu Dufrêne y Legendre (1997); van Rensburg et al. (1999); McGeoch et al. (2002); Castro-Luna et al. (2007). Resultados Riqueza y diversidad Un total de individuos de escarabajos fueron colectados, correspondientes a 13 géneros y 49 especies (Apéndice A). Del total de especies, el 5.6 % se colectó en áreas abiertas, el 36.9 % en selvas fragmentadas y el 57.3 % en selvas continuas (para un mayor detalle ver Navarrete y Halffter, 2008). 109

110 Escarabajos copro necrófagos como indicadores Con base en los resultados, nueve géneros presentan valores como indicadores mientras que los otros cuatro tienen valores como detectores para selvas siempre verdes (Tabla 1). De los géneros considerados, Sulcophanaeus es detector de selvas continuas, por su parte Bdelyropsis es un género detector de selvas fragmentadas, mientras que Megathoposoma y Scatimus lo son para los bosques tropicales independientemente de su estado de conservación. Al nivel de especies encontramos que de las 49 especies, 25 tuvieron valores de indicador o detección significativos (Tabla 1). Dieciséis especies pueden considerarse como indicadoras y nueve especies como detectoras. Trece especies son indicadoras para bosques tropicales independientemente de su grado de conservación y solo una (Dichotomius satanas) es detectora. Dos especies (Eurysternus foedus y Phanaeus endymion) son las únicas especies con valores de indicación significativos de selvas en buen estado de conservación, mientras que tres especies poseen valores de IndVal que nos permiten considerarlas como detectoras. En selvas fragmentadas, Bdelyropsis bowditchi y Onthopagus sp1., resultan ser importantes especies detectoras. Para los pastizales, la especie Canthon leechi tiene un valor de indicador máximo (100 %), mientras que Deltochilum lobipes y Copris lugubris son especies consideradas detectoras (Tabla 1). Considerando los grupos funcionales, de los 13 grupos analizados, ocho son grupos que se presentan como indicadores de selvas siempre verdes. De estos grupos funcionales, para selvas en buen estado de conservación, dos (los coprófagos de tamaño grande, rodadores nocturnos y las especies coprófagas pequeñas tuneleras y de actividad diurna) resultaron indicadoras mientras que cuatro grupos funcionales son detectores de este tipo de selva. Únicamente el grupo funcional formado por especies de pequeños rodadores diurnos y con alimentación generalista son considerados como detector en pastizales (Tabla 2). 110

111 Discusión El análisis de nuestros datos demuestra que bajo condiciones de disturbio, los escarabajos copronecrófagos son buenos indicadores ecológicos (Tablas 2 y 3). Este trabajo representa un primer acercamiento para determinar de manera cuantitativa los valores de cada especie, género y grupo funcional como indicadores o detectores ecológicos dentro de un paisaje que incluye selvas continuas con un buen estado de conservación y ambientes modificados por las actividades humanas. Nuestros datos muestran que el ensamble de escarabajos y algunos grupos funcionales cambian como una respuesta a la perturbación en selvas tropicales. Como se ha señalado en otros estudios (Davis et al., 2001; Halffter y Arellano, 2002; Nichols et al., 2007; Navarrete y Halffter, 2008), la cobertura del dosel es una de las variables que mayor influencia tienen sobre la prevalencia de las especies de escarabajos en áreas tropicales. Consideramos que los Scarabaeinae forman un ensamble indicador de los bosques tropicales ya que presentan una alta fidelidad y especificidad a este tipo de hábitat. Sin embargo, se puede dividir el tipo de indicador dependiendo de la calidad del bosque; en nuestro caso, encontramos taxas indicadores o característicos a las selvas continuas como Phanaeus endymion o Eurysternus foedus o grupos detectores (aquellas que muestran de alguna manera la heterogeneidad o bien la perturbación que puede presentar el hábitat), como Bdelyropsis bowditchi, Onthophagus sp1., Sulcophanaeus chryseicollis, Onthophagus coscineus, O. incensus y Canthidium ardens que se presentan como un subconjunto de los bosques tropicales (continuos o fragmentados). Considerando su alta capacidad de especialización en cuanto a su alimentación, poca vagilidad, ámbito y distribución, nuestro trabajo muestra que la mayoría de los escarabajos copro necrófagos son buenos indicadores a diferentes escalas (Davis et al., 2001; 2004; Pineda et al., 2005; Aguilar-Amuchastegui y Henebry, 2007; Nichols et al., 2007). Sin embargo hasta ahora, 111

112 eran pocos los trabajos que ofrecían datos cuantitativos sobre qué tipo de indicadores existen en los bosques tropicales siempre verdes (Avendaño-Mendoza et al., 2005; Davis et al., 2001). Cabe mencionar que muchas de las especies de escarabajos especializadas en sitios abiertos mantienen bajas densidades de población en áreas de bosques tropical intacto y que se ven beneficiadas cuando se abre el bosque. Sin embargo, se confirma que la mayoría de las especies de escarabajos del área en estudio y en general de los bosques tropicales siempre verdes de México tienen una alta fidelidad a hábitats con cobertura arbórea en buen estado de conservación con lo que es general la declinación de sus poblaciones en bosques fragmentados y potreros trayendo como consecuencia la formación de nuevos ensambles de escarabajos para las áreas desmontadas y hábitats remanentes circundantes (Klein, 1989; Halffter, 1992; Halffter y Arellano, 2002; Andresen, 2003; Arellano y Halffter, 2003; Chapman et al., 2003; Avendaño-Mendoza et al., 2005; Pineda et al., 2005; Quintero y Roslin, 2005; Halffter et al., 2007; Navarrete y Halffter, 2008). Grupos funcionales como indicadores En nuestro estudio, nueve de los trece grupos funcionales se relacionaron a hábitats de bosques tropicales con valores de indicador; dos a selvas en buen estado de conservación (SC) como grupos indicadores y dos a SC como detectoras; solo un grupo funcional (diurno generalista pequeño rodador) tuvo valor de detección para pastizales (Tabla 2; Figura 1 y Apéndice A). Especies de escarabajo grandes nocturnos y tuneleros como Phanaeus sallei y Ontherus azteca o coprófagos grandes, rodadores o tuneleros como Megathoposoma candezei, Eurysternus foedus, Sulcophanaeus chryseicollis, son ejemplos con valores de indicador máximo y significativo, porque representan un alto grado de especificidad y fidelidad a la selva tropical siempre verde. Nuestro trabajo apoya el posible origen en el trópico sudamericano de un buen número de 112

113 Scarabaeinae (Halffter, 1974; Halffter, 1991) cuando se aprecia que son indicadores ecológicos de selvas tropicales siempre verdes, sobre todo de selvas continuas en buen estado de conservación. En un estudio reciente (Pineda et al., 2005), en bosque mesófilo de montaña y cafetales con diferentes especies arbóreas que son usadas para proporcionar sombra, se demostró que la dependencia de los gremios es también evidente, existiendo una disminución de coprófagos y necrófagos pequeños al pasar de bosque a cafetal, mientras que se da un incremento en la proporción de individuos generalistas pequeños cuando se da un cambio en el hábitat. Para algunas áreas tropicales en México como Palenque, en Chiapas y Los Tuxtlas y Laguna Verde en Veracruz, la partición de recursos fue similar, presentándose una mayor abundancia de tuneleros en comparación con los rodadores. Los generalistas ocuparon un lugar importante en el gremio ya que utilizan la mayor parte de los recursos alimenticios, seguido por los coprófagos y en último lugar los necrófagos. Así mismo, la proporción de especies nocturnas fue siempre más grande que la de especies diurnas (Halffter et al., 1992). En nuestro caso, se presentó un incremento en las especies de tamaño pequeño y una disminución de especies grandes en los habitats perturbados. Los grupos funcionales se comportaron de manera diferente al compararse entre hábitats; si se acentúa el cambio en la cobertura vegetal o en las condiciones edáficas y de sombra los grupos que tienden a desaparecer son aquellos con poca amplitud ecológica: especies de biomasa grande, coprófagas y de actividad umbrófila, especies rodadoras de tamaño corporal grande y tuneleros pequeños que dentro de sus requerimientos necesitan de una temperatura y compactación del suelo óptimas. Los pastizales inducidos permiten la expansión de especies tolerantes a las nuevas condiciones de insolación, como Canthon leechi, Deltochilum lobipes y Copris lugubris (que aunque las dos últimas se colectaron en áreas de selva, su mayor abundancia fue en pastizales) y pueden crear las condiciones adecuadas para que algunas especies invasoras como D. gazella y E. intermedius (a pesar de no haberse colectado hasta la fecha), que poseen una amplia 113

114 tolerancia a la insolación y mayor restricción en relación a su alimentación (preferencia por el excremento vacuno) y puedan en algún momento colonizar estas áreas. Muy pocas especies se asocian con las tierras clareadas. Esto resulta en una fauna pobre de Scarabaeinae. Nuestros resultados coinciden con lo que sucede en sitios tropicales del centro de Veracruz, donde la fauna de bosque es más diversa y muy diferente a la de lugares insolados (Halffter, 1992; Halffter y Arellano, 2002). Bdelyropsis bowditchi en nuestro estudio fue una especie exclusiva de SF; esto puede estar determinado por una respuesta de esta especie a características micro - ambientales, ya que se colectó en selvas fragmentadas, pero en áreas de cañadas. El conocimiento taxonómico del grupo es suficiente para considerar el nivel de especie como indicadores ecológicos por razones prácticas en estudios que requieran de conocer la situación ambiental de algunos ecosistemas tropicales. Las especies que pueden ser consideradas como buenos indicadores son Phanaeus endymion y Eurysternus foedus principalmente para hábitats de selvas contínuas y en buen estado de conservación. Especies como Deltochilum pseudoparile, Dichotomius amplicollis y Canthidium centrale como especies indicadoras de selvas sin considerar su estado de conservación, pudiendo estar presentes en fragmentos de selva también y Canthon leechi para áreas de pastizales (Tabla 1). Agradecimientos Agradecemos a Leonardo Delgado del Instituto de Ecología A.C., Fernando Vaz de Melo, y David Edmonds por su ayuda en la identificación de los especímenes. A Natura A.C. y su grupo de trabajo por las facilidades otorgadas para trabajar en la estación Chajúl. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por la beca al primer autor. A World Wildlife Fund por el apoyo recibido mediante el convenio RM

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120 Palacio-Prieto, J. L., G. Bocco., A. Velásquez., J. F. Mas., F. Takaki., G. Luna-González., J. López-García., M. Palma., I. Trejo-Vázquez., A. Peralta., J. Prado-Molina., A. Rodríguez- Aguilar., R. Mayorga-Saucedo., y F. González La condición actual de los recursos forestales en México: resultados del Inventario Forestal Nacional Boletín del Instituto de Geofrafía, UNAM 43: Pearson, D. L. and F. Cassola World-wide species richness paterns of tiger beetles (Coleoptera: Cicindelidae): Indicator taxon for biodiversity and conservation studies. Conservation Biology 6: Peterson, E. B. and B. McCune The importance of hotspots for lichen diversity in forests of Western Oregon. The Briologyst 106: Pineda, E., C. Moreno., F. Escobar., and G. Halffter Frog, bat, and dung beetle diversity in the cloud forest and coffee agroecosystems of Veracruz, Mexico. Conservation Biology 19: Quintero, I., T. Roslin Rapid recovery of dung beetle communities following habitat fragmentation in Central Amazonia. Ecology 86: Rainio, J. and J. Niemelä, Ground beetles (Coleoptera: Carabidae) as bioindicators. Biodiversity and Conservation 12: Ricklefs, R. E. and D. Schluter Species diversity: Regional and historical influences. Pp In: Species diversity in ecological communities. Ricklefs, R. E. and D. E. Schluter (Eds.). The University of Chicago Press. Chicago Illinois. Spector, S., and S. Ayzama Rapid turnover and edge effects in dung beetle assemblages (Scarabaeidae) at a Bolivian Neotropical forest-savanna ecotone. Biotropica 35:

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122 Tabla 1. Valor de indicador (IndVal) por taxón y su relación con el tipo de hábitat. Std = Desviación estándar; t = prueba de t calculada a partir de la distancia entre valores aleatorios y valores observados; P = Nivel de probabilidad. Hábitat: S = Selvas en general; SC = Selvas continuas; SF = Selvas fragmentadas; PZ = Pastizales. Categoría: I = Indicadora; D = Detectora. Nivel taxonómico IndVal Hábitat Promedio Std t P Categoría Genero Canthidium 100 S I Dichotomius 100 S I Onthophagus 99.2 S I Eurysternus 96.9 S I Phanaeus 95.5 S I Copris 95.5 S I Deltochilum 95.1 S I Ateuchus 92.8 S I Uroxys 89.2 S I Bdelyropsis 57.1 SF D Sulcophanaeus 42.8 SC D Megathoposoma 57.1 S D Scatimus 60.7 S D Especie Deltochilum pseudoparile 100 S I Dichotomius amplicollis 100 S I Canthidium centrale 100 S I Canthon leechi 100 PZ I Onthophagus crinitus 99.5 S I Copris laeviceps 99.0 S I Eurysternus caribaeus 96.4 S I Onthophagus maya 96.4 S I Ateuchus candezei 92.8 S I Onthophagus acuminatus 92.8 S I Phanaeus endymion 91.3 SC I Deltochilum gibbosum 90.7 S I Deltochilum lobipes 67.9 PZ D Eurysternus foedus 78.2 SC I Uroxys microcularis 82.1 S I Bdelyropsis bowditchi 57.1 SF D Onthophagus rhinolophus 75 S I Canthon femoralis 82.1 S I Copris lugubris 64.0 PZ D Onthophagus coscineus 66.3 SC D Onthophagus sp1. 50 SF D Onthophagus incensus 51.2 SC D Sulcophanaeus chryseicollis 42.8 SC D Canthidium ardens 48.0 SC D Dichotomius satanas 60.7 S D 122

123 Tabla 2. Valor de indicador (IndVal) por grupo funcional y su relación con el tipo de hábitat. Grupo funcional IndVal Habitat Promedio Std a t b P c Categoría NCGCV S I NCGRD S I DCPCV 99.9 S I DGGCV 99.4 S I NCPCV 98.7 S I NGGRD 93.9 S I NGPCV 92.8 S I NNGCV 86.8 S I NCGRD 73.4 SC I DCGRD 89.9 S I DCPCV 74.8 SC I NCGCV 65.8 SC D NCPCV 63.7 SC D DCGRD 65.0 SC D DGPRD 64.6 PZ D NNGCV 57.3 SC D Std = Desviación estándar; t = prueba de t calculada a partir de la distancia entre valores aleatoreos y valores observados; P = Nivel de probabilidad; Hábitats: S = Selvas en general; SC = Selvas continuas; SF = Selvas fragmentadas; PZ = Pastizales. Categoría: I = Indicadora; D = Detectora; Grupos Funcionales: NCGCV = nocturnos coprófagos grandes tuneleros; NCGRD = nocturnos coprófagos grandes rodadores; DCPCV = diurnos coprófagos pequeños tuneleros; DCGRD = diurnos coprófagos grandes rodadores; DCPRD = diurnos coprófagos pequeños rodadores; DGGCV = diurnos generalistas grandes tuneleros; DGPRD = diurnos generalistas pequeños rodadores; NCGCV = nocturnos coprófagos grandes tuneleros; NCGRD = nocturnos coprófagos grandes rodadores, NCPCV = nocturnos coprófagos pequeños tuneleros; NCPRD = nocturnos coprófagos pequeños rodadores; NGGRD = nocturnos generalistas grandes rodadores; NGPCV = nocturnos generalistas pequeños tuneleros; NNGCV = nocturnos necrófagos grandes tuneleros. 123

124 Apéndice A. Número de individuos de escarabajos copronecrófagos por taxón y grupo funcional para la Selva Lacandona, Chiapas. GF = Grupo funcional, SC = Selvas continuas; SF = Selvas fragmentadas; PZ = Pastizales. Generos Especies GF SC SF PZ Total Ateuchus Ateuchus candezei (Harold, 1868) NGPCV Ateuchus chrysopyge (Bates, 1887) NGPCV Bdelyropsis Bdelyropsis bowditchi (Paulian,1939) DGGCV Canthidium Canthidium ardens Bates, 1887 NCPCV Canthidium centrale Boucomont, 1928 NCPCV Canthidium vespertinum Howden & Young, 1981 NCPCV 1 1 Canthon Canthon angustatus Harold, 1867 DCPRD Canthon cyanellus cyanellus LeConte, 1859 DGPRD Canthon euryscelis Bates, 1887 DCPCV Canthon femoralis femoralis (Chevrolat, 1834) DCPCV Canthon leechi Martínez, Halffter y Halffter, 1964 DCPRD Canthon lituratus (Germar, 1813) NCPCV 1 1 Canthon morsei Howden, 1966 DGPCV Canthon subhyalinus subhyalinus Harold, 1867 DCPCV Copris Copris laeviceps Harold, 1869 NCGCV Copris lugubris Boheman, 1858 NCGCV Coprophanaeus Coprophanaeus gilli Arnaud 1997 NNGCV 5 5 Coprophanaeus telamon corythus (Harold, 1863) NNGCV Deltochilum Deltochilum gibbosum sublaeve Bates, 1887 DCGRD Deltochilum lobipes Bates, 1887 NGGRD Deltochilum pseudoparile Paulian, 1938 NGGRD Deltochilum scabriusculum scabriusculum Bates, 1887 NCGRD Dichotomius Dichotomius amplicollis (Harold,1869) NCGRD Dichotomius annae Kohlmann & Solís, 1997 NCGRD 1 1 Dichotomius satanas (Harold, 1867) NCGRD Eurysternus Eurysternus angustulus Harold, 1869 NCPRD Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) NCGRD Eurysternus foedus (Guérin 1844) NCGRD Eurysternus mexicanus Harold, 1869 DCGRD Megathoposoma Megathoposoma candezei (Harold, 1837) NCGRD Ontherus Ontherus azteca Harold, 1869 NCGCV 3 3 Onthophagus Onthophagus acuminatus Harold, 1880 NCPCV Onthophagus batesi Howden & Cartwight, 1963 NCPCV Onthophagus carpophilus Pereira & Halffter, 1961 DGPCV Onthophagus coscineus Bates, 1887 DCPCV Onthophagus crinitus Harold, 1869 DCPCV Onthophagus cyclographus Bates, 1887 DGPCV Onthophagus incensus Say, 1835 DCPCV Onthophagus maya Zunino, 1981 DGPCV Onthophagus rhinolophus Harold, 1869 DGPCV Onthophagus sp1. DGPCV Onthophagus yucatanus Delgado, 2006 DGPCV Phanaeus Phanaeus endymion Harold, 1863 DGGCV Phanaeus melampus Harold, 1863 DCGCV Phanaeus sallei Harold, 1863 NCGCV Scatimus Scatimus ovatus Harold, 1862 NCPCV Sulcophanaeus Sulcophanaeus chryseicollis (Harold, 1863) DCGCV Uroxys Uroxys microcularis Howden & Young, 1981 NCPCV Uroxys platypyga Howden & Young, 1981 NCPCV Total general

125 CAPÍTULO V. DISCUSIÓN GENERAL 125

126 DISCUSIÓN GENERAL Diversidad de especies en un paisaje de selva tropical siempre verde El desmonte y cambio de uso de suelo resultado de las actividades humanas que la Selva Lacandona ha sufrido a lo largo de cuatro décadas, han afectado en la distribución y la dinámica de la diversidad de especies de escarabajos copronecrófagos de la zona. La creación de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules, ha sido un proceso de conservación efectivo, ya que los procesos de cambio que se que se dan al exterior de la reserva son mucho mayores que los que se dan al interior (Sánchez-Cordero y Figueroa, 2007). Un resultado que puede deducirse de esta tesis es que el grado de conservación al interior de la reserva y los fragmentos de selva externos a ella, permiten que el ensamble característico de escarabajos de selva siempre verde se mantenga. Factores micro ambientales como el grado de conservación del dosel, el área basal, la menor insolación que se traduce en una menor temperatura del suelo y factores biológicos como la presencia en la zona de vertebrados de tamaño mediano y grande, como el jaguar (Panthera onca), tapir (Tapirus bairdii), pecarí de collar (Tayassu tajacu), senso (Tayassu pecari) (Naranjo et al., 2003) y los monos (Allouatta pigra y Ateles geoffroyi), están positivamente asociados con la riqueza de especies de escarabajos (Estrada et al., 1993). Por otro lado, la heterogeneidad del hábitat y la estacionalidad son factores que influyen para que la diversidad beta sea el elemento más importante de la diversidad gamma. Considerando el inventario realizado para el área, no podemos decir que todas las especies hayan sido registradas. Aunque los dos factores principales (espacio y tiempo), y algunos de los factores micro ambientales que influyen de forma directa en el ensamble de los grupos se han analizado en este estudio, aún falta por determinar qué ocurre en las áreas con un gradiente altitudinal 126

127 mayor que en el que hemos realizado las colectas. Cerca de los sitios (a dos o tres kilómetros de donde colectamos en este trabajo). Se presenta una altitud mayor que va de los 400 a los 500 metros sobre el nivel del mar. Así mismo falta por explorar otros microambientes como las copas de los árboles que nos permitan encontrar algunas especies ligadas a los desplazamientos de los monos (Ateles geoffroyi y Alouatta pigra) y mamíferos como la martucha (Potos flavus) o el miquito dorado (Cyclopes didactylus) entre otros. La riqueza de escarabajos señalada en este trabajo, es la mayor registrada en México (Navarrete y Halffter, 2008b). Esto se debe a dos procesos: Uno dinámico, de cambios de tipos de hábitat que permite la apertura del dosel incrementando la presencia de especies heliófilas muy diferentes a los especialistas de selvas, trayendo como consecuencia un incremento en el número de especies; La segunda razón, biogeográfica, es la riqueza en especies de la selva siempre verde. Para el paisaje, este trabajo incrementa el registro de especies en 41 % a lo señalado con anterioridad en la misma matriz de selva (Morón, 1985). En este trabajo hemos registrado 50 especies de escarabajos copronecrófagos para todo el paisaje. Cabe mencionar que Eurysternus velutinus, una de las especies registradas por Morón (1985) no se colectó en el presente estudio, no obstante el esfuerzo de muestreo realizado. De esta manera, la diversidad gamma para la zona es de 51 especies pero se estima que puede ser mayor (Navarrete y Halffter, 2008a). La razón que explica la conservación de especies de selva fuera de los límites de la reserva, está en los fragmentos de selva, que en muchos casos están bien conservados y en varios de ellos se practica un ecoturismo moderado. Estos fragmentos conservan un número de especies semejante al de la selva continua. Cuando se pasa a los pastizales la pérdida de especies es enorme. De las cinco especies que se encuentran en pastizales, cuatro corresponden a escarabajos ecológicamente tolerantes que también se encuentran en la selva o en los fragmentos y sólo una especie es exclusiva de los pastizales. 127

128 Los datos presentados representan dos escalas diferentes, por un lado el capítulo dos muestra un enfoque a nivel de paisaje, en donde se establece la relación entre las diversidades alfa y beta derivadas de diferentes elementos del paisaje y como influyen en relación a gamma. Uno de los aspectos más interesantes encontrados es la heterogeneidad espacial que presenta el gremio de los escarabajos dentro de la selva continua. Como se discute en el capítulo tres, la diferencia entre sitios de selva continua determina un importante valor de la diversidad alfa espacial. Lo anterior tiene varios significados: a) no todas las especies señaladas para la selva continua se encuentran simultáneamente en un sitio; b) la movilidad de los escarabajos puede estar asociada a los desplazamientos de los vertebrados; c) representa una clara evidencia del porqué la selva siempre verde tiene números superiores de especies a los de otras comunidades. En la exploración de qué otro tipo de factores pudieron influir en la alta diversidad gamma del paisaje, se compararon los escarabajos colectados en estación de lluvias y de secas, las estaciones climáticas que se presentan en la región. Aunque la riqueza prácticamente fue la misma en las dos estaciones del año, tanto la abundancia como la estructura del ensamble variaron. Algunas de las especies encontradas en estación seca no se registraron en estación de lluvias. Adicionalmente, la distancia geográfica desde las áreas cercanas al lecho del río hacia el interior de la selva (aunque no pudo probarse estadísticamente), parece influir en el número de especies y generar un recambio importante entre sitios. Sitios de interior, con un dosel más cerrado, permitieron el registro de especies raras como Dichotomius annae, Canthon lituratus y Canthidium vespertinum. Especies relativamente abundantes como Onthophagus coscineus y Onthophagus carpophilus (con más de diez individuos) en estación de lluvias y que se colectaron en sitios de selva diferentes a las de interior, en la estación seca se presentaron en sitios con una mayor apertura e insolación (selvas riparias). La dominancia de las especies se modificó cuando se consideraron los tres tipos de hábitat y la estación del año. Nuestros datos muestran que el 128

129 recambio de especies entre las dos estaciones del año del año fue grande. Este recambio entre estaciones del año es menor en selvas siempre verdes que no han sufrido cambios drásticos en la estructura de la vegetación, a diferencia de lo que ocurre cuando se comparan estas selvas con fragmentos de selva y pastizales (Navarrete y Halffter, 2008b). Muchos estudios enfocados en conocer la biodiversidad de un área mantienen programas de monitoreo que no contemplan un estudio temporal. Este trabajo contempla este aspecto ya que aunque es cierto que muchas especies se presentan con una abundancia relativa más grande en la estación de lluvia, fue en la estación seca cuando se registraron especies raras que no se encontraron durante las lluvias. Dominancia de las especies por tipo de hábitat Con relación a cómo se presentó la dominancia de las especies por tipo de hábitat en una escala de paisaje, de las 50 especies registradas Canthon femoralis femoralis fue la especie dominante en selvas en buen estado de conservación (SC), pero tiende a quedar relegada en las selvas fragmentadas (SF) donde Canthon cyanellus cyanellus pasa a ser la especie dominante al igual que en los pastizales inducidos (PZ). Esto concuerda con lo que se ha encontrado en otros trabajos en diferentes áreas tropicales de México, donde ésta especie tiene una abundancia intermedia cuando se le colecta en el interior del bosque (Favila y Halffter, 1997; Morón, 1985) y es la especie dominante cuando se colecta en fragmentos de selva y en pastizales (Halffter et al., 1992; Arellano y Halffter, 2003). En nuestro estudio se presenta esta misma tendencia. Canthon cyanellus cyanellus es una especie que presenta una abundancia intermedia en áreas de selva en buen estado de conservación, pero que pasa a ser la especie dominante conforme se incrementa el proceso de fragmentación y aislamiento. Una explicación a esto es que C. cyanellus cyanellus es una especie adaptada a los bordes de las selvas. Arellano et al. (2008) mencionan que esta especie utiliza diversos elementos del paisaje como cercas vivas o pequeños fragmentos de selva para su desplazamiento. 129

130 Conservación de la selva y de la diversidad de escarabajos La idea de que un efectivo programa de conservación no solo debe incluir las áreas naturales protegidas sino también lo que ocurre fuera de ellas, no ha recibido la atención suficiente. Sin lugar a dudas la fragmentación de la selva requiere de una atención inmediata. La pérdida de especies tanto de vertebrados como de invertebrados lo demanda; la presión en la zona motivada por diversos actores sociales, produce un conflicto entre la conservación de la zona núcleo del área natural protegida, la zona de amortiguamiento y las áreas no decretadas. Sin embargo, la conservación del área de estudio y de las especies de escarabajos que habitan el interior de la selva, está ligada al adecuado desarrollo económico de la zona. Mientras existan áreas destinadas a la protección de la selva con fines ecoturísticos y esta actividad sea atractiva con un adecuado ingreso para los pobladores locales, el sistema podrá mantenerse como hemos visto al examinar la riqueza de los fragmentos. Así mismo, aquellas áreas destinadas a la ganadería, desmontadas prácticamente en su totalidad y que han perdido gran parte de la riqueza que en algún momento pudieron tener, pueden mejorar estas condiciones implementando sistemas productivos más amigables con el ambiente. En las áreas tropicales los bosques secundarios se han considerado como sistemas ecológicos que pueden llegar a rehabilitar en forma relativamente rápida condiciones favorables para algunos grupos. En este sentido, el uso de cercas vivas y de sistemas agroforestales y silvopastoriles pueden favorecer a la conservación del ensamble siempre y cuando existan en la zona poblaciones viables inmersas en el conjunto de hábitats de la matriz circundante que funcionen como fuente de especies (Lawton et al., 1998; Quintero y Roslin, 2005). La composición de especies se ha demostrado que es diferente entre el bosque primario y secundario, sin embargo, existen indicios alentadores de que los bosques tropicales secundarios así como aquellos degradados pueden contener especies que se encuentran amenazadas. Como lo 130

131 demuestran nuestros datos y al menos para este grupo en particular, en un lapso de tiempo corto y a escalas locales, la mayoría de las selvas degradadas pueden mantener una estructura y composición de especies similares a la de las selvas conservadas provistas principalmente por la interconexión a los recursos del bosque primario (véase también Wright y Muller Landau, 2006). Desde luego es importante entender la dinámica de movimiento de las especies para comprender algunos requerimientos en su desplazamiento entre fragmentos y a través de áreas desmontadas. Escarabajos copronecrófagos como indicadores ecológicos Este trabajo representa un acercamiento para determinar de manera cuantitativa los valores de cada especie como indicadores o detectores ecológicos dentro de un paisaje que incluye selvas continuas con un buen estado de conservación y ambientes modificados por las actividades humanas. Algunas de las especies consideradas como indicadoras con altos valores en este trabajo (Deltochilum pseudoparile, E. caribaeus y E. foedus) han sido considerados con una calidad indicadora débil por Avendaño-Mendoza et al. (2005). Otras especies (Onthophagus crinitus, O. cyclographus y Canthon cyanellus cyanellus, Coprophanaeus telamon corythus) que en nuestro caso no fueron consideradas especies con valores de indicador o detector, han sido registradas como indicadores útiles de las condiciones del hábitat (Avendaño-Mendoza et al., 2005). Esta diferencia puede deberse a que la metodología empleada fué diferente; Avendaño Mendoza et al. (2005) utilizaron una matriz de presencia ausencia de las especies en cada localidad de colecta. Ellos establecieron cuatro supuestos (véase Sahlen y Ekestubbe, 2001) y determinaron un porcentaje de ocupación con base en la ocurrencia de las especies en cada localidad. Posteriormente proporcionaron un valor dependiendo el número de supuestos que han sido aprobados. 131

132 En el presente trabajo se utilizó el método IndVal, el cual se basa por un lado en la especificidad (exclusividad en un hábitat particular) y en el grado de fidelidad (frecuencia de ocurrencia dentro de un mismo hábitat) calculados en porcentajes y cada uno de manera independiente para cada especie. Esta metodología es sensible a la abundancia de las especies, sin embargo las especies más abundantes no necesariamente son las mejores indicadoras (Tejeda Cruz et al., 2008). Debido a la fidelidad que presentaron especies como Onthophagus maya, Ateuchus candezei, Copris laeviceps, Onthophagus crinitus a hábitats de selvas pensamos que no obtendrían valores altos como especies indicadoras de selva. Sin embargo estas especies obtuvieron valores de indicador altos para este tipo de hábitat; independientemente del estado de conservación que las selvas presentan. Otras especies como Phanaeus endymion y Eurysternus foedus fueron especies con alta fidelidad a hábitats de selvas conservadas. Las especies raras no podrán obtener valores altos de indicador debido a que no se podrá saber si la especie está ausente por condiciones ambientales inadecuada o simplemente por ser una especie poco abundante. Ninguna de las especies raras (Canthon morsei, Canthon lituratus, Phanaeus melampus, Dichotomius annae entre otras) encontradas en selvas conservadas o fragmentadas mostraron valores adecuados para considerarlas como indicadoras o detectoras de acuerdoal método del IndVal. Con base en nuestros resultados, creemos que el trabajo aporta datos novedosos en lo que se refiere a las especies de escarabajos copronecrófagos y su estatus como indicadores ecológicos. Es posible que se deban considerar más elementos dentro del paisaje y establecer algún tipo de topología diferente para comprobar que estas especies cumplen con lo que se ha mencionado en este capítulo. Sin embargo, los datos obtenidos en este estudio, muestran que el nivel de especie puede ser considerado adecuado para establecer estudios de monitoreo intensivo que permitan conocer de alguna manera las condiciones de selvas que pudieran estar presentando actividades de transformación. 132

133 Propuestas de trabajo sobre diversidad de escarabajos y selvas tropicales La evaluación de la diversidad de este grupo en la región necesita mayores esfuerzos, en principio debido a la heterogeneidad que se presenta, además de factores intrínsecos a las actividades humanas. Los hábitats que analizamos en este trabajo representan solo una porción del paisaje (aunque la más representativa). Las colectas deberían ser replicadas en el tiempo, pero incluyendo otros ambientes que se presentan en la zona como plantaciones forestales, sistemas agrícolas que se han diversificado, y otros tipos de hábitats primarios que durante este trabajo no contemplamos. Así mismo se requiere de establecer un adecuado sistema de muestreo en las copas del dosel y realizar gradientes altitudinales donde seguramente se encontrarán especies que aún no se registran. Así mismo es necesario implementar estrategias de conservación y desarrollo en el área debido a la presión que continuamente se está desarrollando en la zona. Cuál es la situación de la zona con respecto a otras áreas naturales protegidas del país? Como por ejemplo Los Tuxtlas, en Veracruz, una selva que ha sido fragmentada casi a la par que la región sur de la Selva Lacandona. Resulta interesante explorar si muchas de las especies de estos dos macizos forestales comparten un origen común y lo que sucede en un área que históricamente ha sido devastada desde hace más de un siglo en comparación con otra que tiene un proceso de fragmentación relativamente reciente Cuáles son las especies que habitan los fragmentos y se comparten dependiendo de los atributos microambientales de los fragmentos? Cual es el estatus de aquellas especies con una alta fidelidad y especificidad a áreas de bosque siempre verde en comparación con fragmentos y con pastizales? Adicionalmente está la incursión de especies invasoras como Digitonthophagus gazella y Euoniticellus intermedius Cuál es su estatus dentro de la zona? Han incursionado en el área y si 133

134 es así, que efecto tienen sobre las especies locales? Cuál es su probable distribución no solo en la región sino a nivel del sureste de México? Es necesario abordar éstas y muchas preguntas más para comprender mejor la situación de este grupo dentro de un paisaje de selva tropical y los posibles efectos que la fragmentación y la pérdida del hábitat pueden tener sobre la biodiversidad de la región. Conclusiones generales La heterogeneidad de la selva queda demostrada cuando en ninguno de los sitios se tiene la diversidad γ completa y los fragmentos conservan una fracción significativa de las selvas consevadas. La principal perdida de diversidad se presenta cuando se cambia la cobertura arbórea, quedando pocas pocas especies de selva (las más generalistas) y aparecen pocas especies de pastizales o de borde, que aumentan de importancia y teniendo una sola especie exclusiva (Canthon leechii) Ante la transformación antrópica hay una baja conservación de elementos de selva en pastizales, lo que incrementa la diversidad β. Muchas de las especies de biomasa grande son las más suceptibles a los cambios estacionales o a cambios en la cobertura por el desmonte. Las selvas en buen estado de conservación albergarán un número de especies similar no obstante el tipo de hábitat al interior de la selva. El recambio de especies o diversidad β es bajo entre sitios de selva bien consevada. Entre las principales especies indicadoras están Phanaeus endymion y Eurysternus foedus por la bondad que estas presentan en hábitas de selvas en buen estado de conservación y que pueden ser consideradas en trabajos de conservación. 134

135 APÉNDICES. Apéndice 1. New Field Record for the Rare Dung Beetle, Phanaeus melampus Harold, 1863 (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae). 135

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138 Apéndice 2. Nuevos Registros de Escarabajos copro necrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) para México y Chiapas. 138

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