DESEMPEÑO DE Coptera haywardi (HYMENOPTERA: DIAPRIIDAE) ANTE PUPAS DE Anastrepha ludens (TEPHRITIDAE) PARASITADAS POR Diachasmimorpha

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1 DESEMPEÑO DE Coptera haywardi (HYMENOPTERA: DIAPRIIDAE) ANTE PUPAS DE Anastrepha ludens (TEPHRITIDAE) PARASITADAS POR Diachasmimorpha longicaudata (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) César Gálvez-Morales 1 y Pablo Montoya-Gerardo 2. 1 Centro de Biociencias, Universidad Autónoma de Chiapas. Carr. Puerto Madero Km 2.0, Tapachula, Chiapas. 2 Programa Moscafrut SAGARPA-IICA, Camino a los Cacahotales, Metapa de Domíngez, Chiapas. 1 cesarbiotecnologia@gmail.com, 2 pmontoya@prodigy.net.mx. RESUMEN. El objetivo de este trabajo fue evaluar el desempeño de oviposición y la emergencia de adultos de C. haywardi ante pupas de A. ludens libres y previamente parasitadas por D. longicaudata. Se evaluaron diferentes edades de pupa (1 a 11 días), cada día constituyó un tratamiento. La emergencia de C. haywardi de pupas previamente parasitadas por D. longicaudata fue mínima, con valores similares en los primeros cuatro días pero significativamente menor con la edad 11; sin embargo, la emergencia del parasitoide primario fue significativamente afectada ante el ataque de C. haywardi. En las pupas libres de A. ludens, también se observó diferencia significativa de la emergencia de adultos de C. haywardi entre las edades de pupa, por lo que en ambos casos la emergencia resultó dependiente de la edad de pupa. Se obtuvo una relación positiva entre el número de cicatrices de oviposición por pupa y el número de inmaduros en ambos tipos de pupa, lo que demuestra que este parasitoide también tiende a superparasitar las pupas que ataca. Se discuten brevemente las posibles implicaciones del desempeño de C. haywardi ante pupas previamente parasitadas por heteroespecíficos. Palabras Claves: Coptera haywardi, moscas de la fruta, control biológico por aumento, hiperparasitismo. ABSTRACT. The objective of this study was to evaluate the performance of oviposition and the adult emergence of C. haywardi on free pupa of A. ludens and pupa previously parasitized by D. longicaudata. Different ages of pupa were evaluated (1 to 11 days), each day was a treatment. The emergence of C. haywardi on previously parasitized pupae by D. longicaudata was minimal, with similar values in the first four days, but significantly different to age 11; however, the primary parasitoid emergence was significantly affected by the attack of C. haywardi. In free pupae of A. ludens, we also observed significant difference in adult emergence of C. haywardi respect to pupa ages, so that in both cases the emergence was dependent on the age of pupa. We obtained a positive relationship between the number of oviposition scars per pupa and the number of immatures in both types of pupae, which shows that this species also tends to superparasitize the attacked pupae. We briefly discussed the possible implications of the performance of C. haywardi on pupae previously parasitized by heterospecifics. Key words: Coptera haywardi, fruit flies, augmentative biological control, hiperparasitism. Introducción Las moscas de la fruta son consideradas como unas de las principales plagas que afectan la fruticultura a nivel mundial (Aluja, 1993), por lo que para su control se requieren métodos efectivos que causen mínimos efectos colaterales (Montoya y Cancino, 2004), por lo que resulta de primera importancia que para su control se busquen alternativas orientadas ecológicamente, como lo es el caso del control biológico por aumento (Montoya y Liedo, 1999, Montoya et al., 2007). El control biológico por aumento se define como una estrategia donde un gran número de enemigos naturales son criados y liberados en masa para la supresión de poblaciones plaga en el corto plazo (Greathead y Waage, 1983). Entre los enemigos naturales utilizados con este propósito destaca Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae), un endoparasitoide solitario de larvas de moscas de la fruta (Wharton y Gilstrap, 1983) que ha sido introducido en diferentes países, y en México se le ha reportado parasitando a varias especies del género Anastrepha Schinner (Aluja et al., 1990). Otro enemigo natural con potencial para ser utilizado en programas de control biológico por aumento es Coptera haywardi (Ogloblin) (Hymenoptera: Diapriidae), un parasitoide de pupa que ha sido colectado en México y en gran parte de Sudamérica (Ovruski et al., 2000). Este parasitoide presenta atributos importantes como una relativa especificidad (sólo 233

2 se desarrolla en tefrítidos; Sivinski et al., 1998), además de una notoria capacidad de discriminación entre pupas libres y pupas parasitadas previamente por D. longicaudata (Cancino et al. sometido). Se considera que los parasitoides que atacan a pupas de moscas de la fruta podrían mejorar muy bien la acción de los parasitoides larvas, ya que serían capaces de complementar el ataque del parasitoide primario (Sivinski, 1996; Aluja et al., 2008). Sin embargo, observaciones preliminares sugieren que bajo ciertas condiciones (baja disponibilidad de huéspedes disponibles), C. haywardi podría atacar pupas ya parasitadas por D. longicaudata (Guzmán y Montoya, 2008) afectando la emergencia del parasitoide primario, lo que podría definir una condición de hiperparasitismo. El hiperparasitismo es conocido en 17 familias de parasitoides himenopteros y en algunas especies de parasitoides dípteros y coleópteros (Gordh, 1981; Sullivan, 1987; Gauld y Bolton, 1988), por lo que en este trabajo se fijó como objetivo determinar cuáles son las condiciones que favorecen el comportamiento hiperparasítico de C. haywardi. En este resumen presentamos el efecto de la edad de la pupa de Anastrepha ludens (Loew) (Diptera: Tephritidae) parasitada previamente por D. longicaudata sobre el comportamiento de oviposición y la emergencia de adultos de C. haywardi. Materiales y Método El trabajo se realizó en el laboratorio de Control Biológico de la Subdirección de Desarrollo de Métodos del Programa Moscafrut SAGARPA-IICA, ubicado en Metapa de Domínguez, Chiapas. Para el desarrollo de los bioensayos se requirieron pupas de A. ludens y D. longicaudata de 1 a 11 días de edad, las cuales fueron proporcionados por los módulos de cría masiva de cada especie de la planta Moscafrut. Las hembras de C. haywardi (de 7 días de edad) fueron obtenidas de la cría existente en el laboratorio del Control Biológico. Los bioensayos se llevaron a cabo bajo condiciones de 22±2 ºC y 75±5% HR. Para determinar el desempeño de C. haywardi, se utilizaron pupas de A. ludens de diferente edad previamente parasitadas por D. longicaudata. Las diferentes edades (1 a 11 días) se utilizaron como tratamientos (cada día un tratamiento), utilizándose como testigo pupas sin parasitar de A. ludens de la edad correspondiente. Para cada edad se tomaron lotes de 50 pupas que fueron expuestas durante 48 h al ataque de cuatro hembras de C. haywardi maduras sexualmente (7 días de edad) y con experiencia previa de oviposición. La arena experimental consistió en charolas de plástico de 26.5x16.5x7cm con vermiculita húmeda para simular el suelo, que fueron cubiertas con tapas provistas con una ventana de 18x6.5cm cubierta con malla tul para permitir la ventilación y evitar el escape de los parasitoides. Los parámetros determinados fueron: 1) Porcentajes de emergencia de adultos (A. ludens, D. longicaudata y C. haywardi), 2) Número de cicatrices de oviposición/pupa ocasionados por C. haywardi, los cuales se obtuvieron de una muestra del 10% de pupas atacadas. 3) Número de inmaduros de C. haywardi por pupa, obtenidos mediante la disección de las pupas utilizadas para el conteo de cicatrices de oviposición (muestra del 10%) en cada tratamiento. Los datos obtenidos se evaluaron mediante una regresión lineal y un ANOVA simple, mediante el paquete estadístico JMP v (2003). Resultados En la Tabla 1 se muestran los promedios (±DE) del número de cicatrices de oviposición por pupa, porcentaje de pupa atacada y número de adultos emergidos de C. haywardi después de 234

3 atacar pupas de diferente edad de A. ludens libres y pupas previamente parasitadas por D. longicaudata. En este cuadro se puede observar que el factor edad de hospedero es influyente en ambos casos con respecto a la emergencia de adultos de C. haywardi, puesto que se presentan diferencias significativas entre las edades (ver más abajo) de ambas especies de hospedero. El número de adultos emergidos de C. haywardi en pupas previamente parasitadas por D. longicaudata fue muy reducido en comparación con los adultos emergidos de pupas libres de A. ludens (Cuadro 1). La emergencia de C. haywardi en los primeros cuatros días de edad de pupa de D. longicaudata fue similar entre ellos, pero significativamente menor con respecto a la emergencia observada en el día 11 (F 10,87 = 9.656, P= <.0001). Se obtuvo una R 2 = , (F 87 = , P = <.0001; y = x) con una pendiente positiva, lo cual evidencia que la emergencia de adultos de C. haywardi en pupas parasitadas por D. longicaudata es mayor conforme aumenta la edad del hospedero. En los promedios de adultos emergidos de C. haywardi en pupas de A. ludens también se obtuvo diferencia significativa entre las edades de pupa (F 10,87 = 6.876, P= <.0001). El análisis de regresión proporcionó un valor significativo de R 2 = (F 87 = , P= <.0001; y = x), con una pendiente negativa que nos muestra que la emergencia de adultos de C. haywardi en pupas de A. ludens baja conforme aumenta la edad del hospedero. La presencia de inmaduros de C. haywardi tuvo una relación positiva con el número de cicatrices de oviposición determinados sobre la pupa de A. ludens (R 2 = ; F 439 = , P= <.0001) demostrando que el número de inmaduros existentes en el interior de la pupa es dependiente al número de cicatrices por pupa atacada por C. haywardi. Resultados similares se observaron cuando C. haywardi atacó pupas previamente parasitadas por D. longicaudata (R 2 = ; F 439 = , P= <.0001). Cuadro 1. Promedio (±DE) de número de cicatrices, porcentaje de emergencia de C. haywardi atacando pupas de A. ludens sin parasitar y previamente parasitadas por D. longicaudata. Pupa de A. ludens previamente atacada Edad Pupa de A. ludens sin parasitar por D. longicaudata de Número de % Pupa % de Número de % Pupa % de Pupa Cicatrices atacada Emergencia Cicatrices atacada Emergencia ±0.43abc 55 51±9.44abc 0.8±0.15a ±0.52c 2 1.7±0.44abc ±9.65abc 0.13±0.24a ±0.35c ±0.37abc ±8.93abc 0.8±0.21a ± 0.35 c ±1.11a ±9.62 ab 0.05±0.14a ± 0.53 c ±1.18ab ±9.49a 0.05±0.14a ±1.06bc ±0.56abc 45 36±14.1bcd 0.58±0.59a ±.12ab 7 0.8±0.59bc ±16.8abcd 0.35±0.33a ±1.2ab ±0.43abc ±9.3abcd 0.4±0.34a ±0.64abc ±0.79abc ±20.9d 0.38±0.35a ±1.46bc ±0.77abc ±6.36d 0.4±0.4a ±2.23ab ±0.65c ±12.8cd 0.58±0.46a ±2.3a Discusión Los resultados de este trabajo muestran que las pupas de A. ludens parasitadas previamente por D. longicaudata, son un hospedero muy pobre para C. haywardi, pues todos los parámetros analizados (número de cicatrices de oviposición, número de inmaduros, y sobre todo 235

4 % Emergencia los porcentajes de emergencia de adultos), mostraron niveles menores comparados con los valores que se obtuvieron de pupas libres (sin parasitar) de A. ludens. Sin embargo, es conveniente resaltar que las pupas de A. ludens ya parasitadas por D. longicaudata sí fueron atacadas por C. haywardi, mostrando preferencia por un rango de edad que osciló entre los 6 y 11 días, y que además la emergencia de D. longicaudata fue significativamente afectada por el ataque de C. haywardi (t = , α = 0.0 ) (Fig. 1) D. longicaudata D. longicaudata atacado Edad de pupa Figura 1. Efecto del ataque de C. haywardi en la emergencia de D. longicaudata de pupas de diferente edad. Las curvas se compararon mediante una prueba de t = , con un α = 0.0. Más allá de lo que las emergencias de este parasitoide señalan. Lo anterior puede tener relevancia en un programa de control biológico dependiendo del escenario en que se presente este ataque, pues en este experimento las hembras de C. haywardi no tenían oportunidad de elegir, es decir, sólo existía como opción las pupas ya parasitadas, por lo que terminaron atacando a estas pupas y afectando sensiblemente la emergencia del parasitoide primario. Es de prever que ante el escenario de tener pupas sin parasitar y ya parasitadas el comportamiento hiperparasítico de C. haywardi pueda ser diferente, pues Cancino et al. (sometido) señalan que este parasitoide posee una buena capacidad de discriminar entre pupas libres y ya parasitadas por D. longicaudata. Según Sullivan y Völkl (1999) existen dos tipos de hiperparasitoides: a) hiperparasitoides obligados quienes siempre van actuar como parasitoides secundarios y la descendencia sólo puede desarrollarse sobre o en el interior de un parasitoide primario, y b) hiperparasitoides facultativos son aquellos que pueden tener progenie desarrollándose como parasitoides primarios o secundarios. C. haywardi según nuestros resultados, muestra un comportamiento de hiperparasitoide facultativo, ya que puede desarrollarse en pupas libres y en pupas previamente parasitadas por un parasitoide primario. El impacto de los hiperparasitoides facultativos sobre sus interacciones en el control biológico es complejo y muy poco entendido (White, 1998). Rosenheim et al. (1995) revisaron evidencias disponibles sobre la depredación dentro del gremio y concluyeron que los hiperparasioides facultativos pueden jugar un papel importante en el control biológico, pero que la dirección de su impacto, ya sea positivo o negativo, es incierto. Holt y Polis (1997) remarcan que la depredación dentro del gremio podría conducir a una inestabilidad en la dinámica parasitoide-huésped, incluso cuando las interacciones individuales o por parejas se mantuvieran estables, sin embargo sugieren que la depredación dentro del gremio 236

5 es un estado restringido (hiperparasitismo) y puede estar estableciéndose como un refugio de la especie (White, 1998). Los datos que aquí presentamos son preliminares y no nos permiten esbozar conclusiones definitivas. Actualmente estamos en el proceso de evaluar el comportamiento de C. haywardi ante poblaciones mezcladas (con diferentes proporciones) de ambos tipos de pupa, en combinación con densidades variables de las hembras de C. haywardi atacando estas poblaciones. Con lo anterior pretendemos esclarecer cuáles son los factores que podrían favorecer el comportamiento hiperparasítico de esta especie. Literatura Citada Aluja, M Manejo integrado de moscas de la fruta. Editorial Trillas. México D.F., 251p. Aluja, M., J. Guillen, P. Liedo, M. Cabrera, E. Ríos, G. De la Rosa, H. Celedonio and D. Mota Fruit infesting Tephritids (Diptera: Tephritidae) and associated parasitoids in Chiapas, Mexico. Entomophaga. 35 (1): Aluja, M., P. Montoya, J. Cancino, L. Guillén y R. Ramírez-Romero Moscas de la Fruta, Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae). In: Arredondo Bernal H, L. Rodríguez del Bosque (eds.) Casos de Control Biológico en México. Mundi Prensa, México D.F., pp Cancino J., P. Liedo, L. Ruiz, G. López, P. Montoya, J. F. Barrera, J. Sivinski and M. Aluja Discrimination by Coptera haywardi (Hymenoptera: Diapriidae) of hosts previously attacked by conspecifics or by the larval parasitoid Diachasmimorpha longicaudata (Hymenoptera: Braconidae). Biocontrol Science and Technology (Sometido) Gauld, I. and B. Bolton The Hymenoptera. Oxford University Press. Greathead, D. and J. K. Waage Opportunities for biological control of agricultural pests in developing countries. World Bank Technical Paper Number 11. World Bank, Washington DC., USA. Gordh, G The phenomenon of insect hyperparasitism and its taxonomic occurrence in the Insecta. In: Rosen, D. (ed.): The role of hyperparasitism in biological control: A symposium. Division of Agricultural Sciences, University of California, Berkeley, pp Guzmán-Salinas, J. J. y P. Montoya Efecto del tamaño del fruto hospedero en el parasitismo aditivo de tres especies de parasitoides atacando Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae). Memorias del XXXI Congreso Nacional de Control Biológico, Zacatecas, Zac., pp Holt, R. D. and G. A. Polis A theoretical framework for intraguild predation. American Naturalist. 149: Montoya, P. y J. Cancino Control Biológico por Aumento en Moscas de la Fruta (Diptera: Tephritidae). Folia Entomológica Mexicana. 43(3): Montoya, P. y P. Liedo Control biológico de moscas de la fruta. En: Memorias X Curso Nacional de Control Biológico. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Edo de Méx. Montoya, P., J. Cancino, M. Zenil, G. Santiago, and J. M. Gutiérrez The Aumentative biological control component in the Mexican National Campaing against Anastrepha spp. fruit flies, pp In: Vreysen, M.J.B., A.S. Robinson and J. Hendrichs (eds.), Area- 237

6 Wide Control of Insect Pests: from Research to Field Implementation. Springer, Dordrecht. Ovruski, S., M. Aluja, J. Sivinski and R. Wharton Hymenopteran parasitoids on fruitinfesting Tephritidae (Diptera) in Latin America and the southern United States: Diversity, distribution, taxonomic status and their use in fruit fly biological control. Integrated Pest Manage Reviews. 5: Rosenheim, J. A., H. K. Kaya, L. E. Ehler, J. J. Marois and B. A. Jaffee Intraguild predation among biological control agents: Theory and evidence. Biological Control. 5: Sivinski, J The past and potential of biological control of fruit flies. In: McPheron, B. A. and G. J. Steck (Eds.) Fruit Fly Pest. A World Assessment of Their Biology and Management, pp Delray Beach: St. Lucie Press. Sivinski, J., K. Vulinec, E. Menezes and M. Aluja The bionomics of Coptera haywardi (Oglobin) (Hymenoptera: Diapriidae) and other pupal parasitoids of tephritid fruit flies (Diptera). Biological Control. 11: Sullivan, D. J Insect hyperparasitism. Annual Review of Entomology, 32: Sullivan, D. J. and W. Völkl Hyperparasitism: Multitrophic ecology and behavior. Annual Review of Entomology. 44: Wharton, R. A. and F. E. Gilstrap Key and status of Opiinae braconid (Hymenoptera) parasitoids used in biological control of Ceratitis capitata and Dacus s.l. (Diptera: Tephritidae). Annals of the Entomological Society of America. 76: White, E. B., J. S. Bernal, D. González and S. V. Triapitsyn Facultative hyperparasitism in Brachymeria pomonae (Hymenoptera: Chalcididae). European Journal of Entomology. 95: