PTEROMALIDAE) EN PUPAS DE DIFERENTES EDADES DE

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1 IMPLICACIONES DEL PARASITISMO DE Pachycrepoideus vindemmiae (HYMENOPTERA: PTEROMALIDAE) EN PUPAS DE DIFERENTES EDADES DE Ceratitis capitata (DIPTERA: TEPHRITIDAE) C Domínguez Méndez, E Alves dos Santos, R Fernández Sánchez, M Campos Aranda Estación Experimental Zaidín, CSIC. Prof Albareda nº 1, 18008, Granada, España, louis_gsdom@yahoo.com.mx RESUMEN Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae) es un ectoparasitoide pupal solitario generalista de un amplio rango de ciclorrafos díptera capaz de parasitar a Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae), una de las plagas más importantes de frutales alrededor del mundo. Ha sido utilizado como agente de control biológico en países como Hawaii, Argentina, Costa Rica y Colombia. En España existe un gran interés por conocer su biología pero en general persiste una falta de conocimientos sobre este insecto a pesar de que puede ser un buen pero muy polémico candidato en la lucha contra la mosca del mediterráneo, por lo que el objetivo de este trabajo fue determinar la influencia de la edad de la pupa huésped sobre algunas de sus características biológicas. Para ello, bajo condiciones controladas de laboratorio (23 ± 1 ºC, 65 ± 10 % HR y fotoperíodo 16:8 Luz: Oscuridad) se ofrecieron a parasitismo pupas de diferentes edades (3, 4, 5 y 6 días de pupación) de C. capitata dentro de cajas de cría con 300 ± 30 adultos de P. vindemmiae durante 48 horas de exposición. Las tasas medias de parasitismo variaron entre el 23,8 y 32,8 % correspondiendo los valores mas elevados a pupas de menor edad, aunque las diferencias no fueron significativas. El periodo de emergencia de los adultos parasitoides (con un máximo de 13 días y un mínimo de 4), así como el inicio (día 18) y finalización (día 31-33) del mismo fue similar para las diferentes edades de pupas. El mayor número de parasitoides emergió el día 22 con un máximo de 57 parasitoides/día. La capacidad de P. vindemmiae de parasitar y desarrollarse dentro de un amplio rango de edades de pupas huésped sugiere implicaciones importantes de manejo como su mayor periodo de control sobre la plaga y la permanencia del parasitoide en campo. Palabras clave: Himenópteros, parasitoides exóticos, mosca de la fruta. INTRODUCCIÓN Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae) es un parasitoide pupal solitario generalista de un amplio rango de ciclorrafos díptera (Crandell, 1939) e hiperparasitoide de muchos himenópteros benéficos (Wang y Messing, 2004b). Se encuentra distribuido en cerca de 60 países alrededor del mundo y ha sido citado como parasitoide primario de diversas especies de insectos de los órdenes Díptera, Hemíptera, Himenóptera y Lepidóptera. Sin embargo, la mayoría de especies hospedantes se encuentra entre los dípteros, abarcando un total de 12 familias diferentes, de entre las que destaca la de los tefrítidos incluyendo especies como Anastrepha fraterculus, Anastrepha suspensa, Bactrocera oleae y Ceratitis capitata (Noyes, 2002). Se trata de una especie cosmopolita (Crandell, 1939; Nostvick, 1954), ectoparasitoide idiobionte que se alimenta del exoesqueleto de su huésped. Las hembras de P.

2 vindemmiae ponen sus huevos sobre el cuerpo de la mosca (entre el cuerpo pupal y el puparium) inyectando durante la oviposicion un veneno que las paraliza permanentemente y causa su muerte (Wang y Messing, 2004a). Al ser un ectoparasitoide idiobionte, tiene un amplio rango de huéspedes y se comporta frecuentemente como un hiperparasitoide facultativo (Godfray, 1994), es decir, las hembras son capaces de parasitar a otros parasitoides primarios como Diachasmimorpha fullawayi, D. tryoni, Psyttalia humilis (Hymenoptera: Braconidae), Coptera silvestrii (Hymenoptera: Diapriidae), Tetrastichus giffardianus (Hymenoptera: Eulophidae) y hasta cuatro especies de parasitoides de tefrítidos utilizados en programas de control biológico: los braconidos Fopius arisanus, D. longicaudata, D. kraussii y P?. concolor (Wang y Messing, 2004b). La mosca del mediterráneo de la fruta (=medfly) Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) es una de las plagas más importantes de frutales alrededor del mundo (Wharton et al., 2000) debido a su gran polifagia y altos niveles de adaptabilidad y potencial reproductor (Beitia et al., 2006). Se le considera como la plaga de tefrítidos mas extendida en el mundo habiendo sido introducida a Australia, Hawaii, la región mediterránea y la mayor parte de América tropical (Wharton et al., 2000). Sus daños ocasionan perdidas considerables en la mayoría de los frutales de importancia económica y el amplio repertorio de métodos tradicionales utilizados para su control se han mostrado insuficientes y muchas veces con efectos perjudiciales para el medio ambiente, de tal manera que se han desarrollado métodos alternativos de control como la utilización de enemigos naturales que ayudan a la reducción de sus poblaciones (Beitia et al., 2006). P. vindemmiae se introdujo por primera vez con este propósito en Hawaii y sucesivamente se ha venido utilizando en otros países como Argentina para el control de C. capitata y Anastrepha spp, Costa Rica donde recientemente se ha criado de forma masiva para el control de C. capitata (Ovruski et al., 2000) y Colombia, en donde está siendo recomendado y producido masivamente por distintas empresas. En Hawaii sin embargo, donde existe una larga experiencia en el control biológico de moscas de la fruta, se ha advertido sobre la necesidad de tomar especial precaución en su utilización en programas de control biológico clásico o aumentativo debido a su aparente competencia, potencial impacto o directa interferencia en contra de otros principales parasitoides primarios (Wang y Messing, 2004b). En España, como resultado de la búsqueda e identificación de himenópteros parasitoides exóticos de la mosca se detectaron en el 2004 dentro de la Comunidad Valenciana, dos poblaciones de una misma especie de este insecto manteniéndose una cría en laboratorio desde el momento de su hallazgo (Beitia et al., 2007), pero en general existe una falta de conocimientos respecto a este parasitoide. Ante esta perspectiva se hace necesario ampliar nuestro conocimiento sobre este insecto antes de poder plantear su posible utilización como agente de control biológico. En este sentido, el efecto de la edad de la pupa huésped sobre los niveles de parasitismo y desarrollo del parasitoide puede aportar algunos datos importantes si pensamos sobre su posible utilización en campo. En este trabajo se documenta la experiencia con P. vindemmiae parasitando pupas de C. capitata y se examina si la edad de la pupa repercute sobre el numero de parasitoides adultos emergidos y el tiempo de su desarrollo (inicio, finalización y periodo de emergencia).

3 MATERIAL Y MÉTODOS Cría de C. capitata y P. vindemmiae. C. capitata fue inicialmente proporcionada por el Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaría de Madrid (INIA) donde se mantiene la cría en laboratorio de la mosca y algunos de sus parasitoides. Una remesa de pupas de la mosca fue enviada a la Estación Experimental del Zaidín, del Consejo Superior de Investigaciones Científicas en Granada (EEZ-CSIC), en donde se inició y mantuvo la cría en cámara de ambiente controlado (23 ± 1 ºC, 65 ± 10% HR y fotoperíodo 16:8 Luz: Oscuridad). Para la cría se introdujeron pupas aproximadamente en una jaula de metacrilato de 40 x 30 x 30 cm con uno de los lados cubierto por tela de muselina a través de la cual las hembras realizaban la puesta, cayendo los huevos en bandejas con agua mineral. Los adultos en las cajas de cría se alimentaban con una mezcla de proteína hidrolizada y azúcar en proporción 1:4, manteniendo la disponibilidad de agua en botes de plástico de 100 ml provistos de una mecha spontex a través de la cual los insectos podían disponer de ésta. La comida y el agua eran sustituidas cada cuatro días. Los huevos eran recolectados para su siembra de las bandejas con agua mineral localizadas debajo de la tela muselina. Cada cuatro días se colocaban con una jeringuilla aproximadamente 0,3 ml de huevos en bandejas de 20 x 15 x 4 cm con 350 g de dieta artificial para larvas a base de levadura de cerveza, salvado de trigo, azúcar, metil hidroxibenzoato, propil hidroxibenzoato y ácido benzoico. Las bandejas eran cubiertas con papel aluminio para evitar el desecamiento de la comida y huevos y eran colocadas a su vez en cajas de metacrilato de 33 x 22 x 9 cm donde las larvas permanecían alimentándose hasta completar su desarrollo y realizar la pupación en la propia caja. De esta forma se obtenían las pupas de diferentes edades recolectadas cada día y utilizadas en los experimentos de parasitismo. Los primeros parasitoides de P. vindemmiae fueron proporcionados por el Instituto Valenciano de Investigaciones Científicas (IVIA) y su cría y mantenimiento fue establecida en la EEZ-CSIC Granada durante el Los insectos fueron colocados en jaulas de metacrilato de 51 x 51 x 51 cm y alimentados con miel de abeja distribuida en papel filtro sobre placas petri y agua en botes de 100 ml provistos de una mecha spontex. Para mantener la cría y reproducción de este parasitoide, pupas de C. capitata eran expuestas a parasitismo durante 48 horas. Después de este tiempo las pupas potencialmente parasitadas eran retiradas, mantenidas hasta la emergencia de los parasitoides y los nuevos adultos liberados en sus correspondientes cajas de cría. Adicionalmente se realizaba cada día el control de la población mediante la retirada de los insectos muertos, su conteo y reposición con los parasitoides nuevos. Exposición a parasitismo. Los experimentos de parasitismo se desarrollaron durante el periodo de junio a julio de 2007 en cámara de ambiente controlado bajo las condiciones descritas anteriormente. Pupas de las diferentes edades (3, 4, 5 y 6 días de edad) de C. capitata se expusieron a parasitismo en placas petri (5,5 cm de diámetro) durante 48 horas dentro de las cajas de cría con 300 ± 30 adultos de P. vindemmiae (25 pupas por placa, 4

4 tratamientos correspondientes a cada edad de pupa, 4 repeticiones en diseño completamente al azar). Las pupas potencialmente parasitadas eran retiradas y observadas hasta el final de la emergencia de los adultos (moscas y parasitoides) registrando el número de adultos emergidos, día de inicio, día de finalización y periodo de emergencia (tanto de C. capitata como de P. vindemmiae) desde el momento de exposición de las pupas a parasitismo. Mientras tanto, a manera de control, 100 pupas de C. capitata (25 pupas por placa, 4 repeticiones) fueron criadas bajo las mismas condiciones para obtener el porcentaje de emergencia y mortalidad natural de la mosca. Todos los experimentos fueron repetidos 20 veces. Las tasas de parasitismo fueron calculadas como el total de parasitoides emergidos en base al total de pupas expuestas a parasitismo y corregidas de acuerdo a la tasa de mortalidad natural (control) de acuerdo a la siguiente fórmula: TP = Total parasitoides emergidos / Total pupas expuestas a parasitismo Tasa de mortalidad natural (control) *100. Esta fórmula sin embargo subestima el parasitismo porque no considera la mortalidad del huésped originada por el parasitoide que no emergió (parasitismo oculto). Análisis de datos. Todas las comparaciones de datos de porcentaje de parasitismo, inicio, finalización y periodo de emergencia de parasitoides entre diferentes tratamientos fueron analizadas aplicando un ANOVA y la prueba de Tukey utilizando el programa estadístico SPSS 15.0 para Windows. Los datos fueron transformados por raíz cuadrada antes de su análisis de varianza. RESULTADOS Parasitismo. P. vindemmiae parasitó pupas de entre 3 y 6 días de edad con porcentajes de parasitismo muy variables que van del 4,0 % hasta el 94,4 %, dependiendo de la edad de la pupa en el momento de su exposición a parasitismo. Las tasas medias de parasitismo oscilaron entre los 23,8 % y 32,8 % con porcentajes ligeramente mayores en pupas de menor edad (3 y 4 días), aunque las diferencias no fueron significativas (P>0,05) entre pupas de las diferentes edades (Figura 1). En observaciones sobre pupas de C. capitata sin parasitar (control) las tasas medias de emergencia de la mosca fueron de un 85 % indicando que un alto porcentaje de moscas sobrevive hasta la emergencia de adultos si éstas no son expuestas a parasitismo, mientras que en pupas parasitadas las tasas de emergencia de C. capitata fueron de un rango del 20,7 al 23,7 %. Ya que durante este estudio no se realizó la disección de pupas parasitadas se asume que existe un parasitismo oculto debido a un número de parasitoides que no emergió y que murió dentro de sus pupas huésped. Si consideramos nuestros resultados como la suma del parasitismo emergido más el parasitismo oculto y la mortalidad natural de la mosca, los porcentajes de mortalidad de C. capitata en pupas de las diferentes edades serían prácticamente iguales y alcanzarían niveles cercanos al 80 %, en tanto que la mortalidad debida al parasitoide (parasitismo emergido más parasitismo oculto) supondría porcentajes del % (Figura 1). Bajo estas mismas circunstancias, la mortalidad del parasitoide dentro de las pupas (parasitismo oculto) es mayor en pupas

5 de mayor edad representando cerca del 50 % o más en el caso de pupas de 5 y 6 días de edad, mostrándose claramente influenciada por la edad de la pupa huésped. Tiempo de desarrollo de Pachycrepoideus vindemmiae. No hubo diferencias significativas (P>0,05) en el inicio, finalización y periodo de emergencia del parasitoide, por lo que P. vindemmiae presenta prácticamente el mismo comportamiento en pupas de las diferentes edades, sin embargo, la finalización y el periodo de emergencia se redujeron gradualmente en pupas de mayor a menor edad (Cuadro 1). P. vindemmiae se desarrolló exitosamente en pupas de C. capitata de las diferentes edades iniciando su periodo de emergencia aproximadamente 10 días después del inicio de la emergencia de la mosca. Para todas las edades de pupas, el inicio de emergencia del parasitoide fue el día 18 (19,9 ±1,5) y la finalización durante los días 31 (pupas de 6 y 4 días) y 33 (pupas de 5 y 3 días de edad) (26,5 ±2,4) con un máximo periodo de emergencia de 13 días (7,5 ±1,9) y un mínimo observado de 4 días. El mayor número de parasitoides emergidos en todas las edades de pupas se dio durante el día 22 (Figura 2) emergiendo hasta un máximo de 57 adultos parasitoides/día y repetición. En general en pupas jóvenes los periodos de emergencia fueron más cortos, hubo un mayor número de parasitoides y la emergencia de adultos se concentró sobre un menor periodo de tiempo. En pupas de mayor edad el periodo de emergencia fue ligeramente más prolongado, el numero de parasitoides disminuyó y el tiempo de concentración de la emergencia de adultos se hizo notablemente más largo (Figura 2). DISCUSION Como típico ectoparasitoide idiobionte (Godfray, 1994) y generalista fisiológico (Wang y Messing, 2004b) P. vindemmiae puede parasitar y desarrollarse en pupas de diferentes especies huésped, diferentes tamaños, pupas previamente parasitadas o sin parasitar y de diferentes edades (Van Alphen y Thunnissen, 1983; Phillips, 1993; Grandgirard et al., 2002; Wang y Messing, 2004a, 2004b). La flexibilidad en el crecimiento de su cuerpo le permite ajustar su tasa de desarrollo a cualquiera de las condiciones en las que se encuentre (Wang y Messing, 2004b). De la misma forma que P. vindemmiae puede parasitar pupas durante la etapa prepupal, incluso con tan solo una hora y media después de la formación del puparium (Crandell, 1939), este parasitoide es capaz de parasitar a pupas de hasta 6 días de edad en las que la mosca está cercana a su emergencia, mostrando una clara preferencia sobre pupas de 3 y 4 días de edad en las que según Wang y Messing (2004a) C. capitata está experimentando cambios por la formación de sus órganos internos. Wang y Messing (2004a) analizaron con este mismo parasitoide su preferencia por parasitar a pupas de 1 y 2-3 días de edad encontrando una preferencia de P. vindemmiae por parasitar pupas de 2-3 días antes que pupas menores de 1 día de edad. Los porcentajes de parasitismo basados en resultados de disección de las pupas después de su exposición fueron cercanos al 70 % y de hasta un % en pupas mantenidas hasta la emergencia de los adultos en pupas de 2-3 días de edad. Por su parte, Grandgirard et al. (2002) encontraron tasas de parasitismo de 84,1, 80,7 y 45,3 % en pupas sin parasitar y parasitadas de Delia radicum (Diptera: Anthomyiidae) y pupas de Drosophila melanogaster (Diptera: Drosophilidae) previamente parasitadas por Asobara tabida (Hymenoptera: Braconidae).

6 Siendo capaz de parasitar a pupas de 1 y 2-3 días (Wang y Messing, 2004a) y de 3 a 6 días, el espectro en el cual P. vindemmiae puede parasitar a C. capitata es bastante amplio aunque los resultados en el porcentaje de parasitismo no significa que sean igualmente efectivos ya que la influencia de la edad de la pupa huésped puede resultar en variaciones sobre el éxito del parasitoide. En Dirhinus giffardii (Hymenoptera: Chalcididae) por ejemplo, quien no mata a su huésped y este ultimo continua creciendo después de su parasitismo, el efecto del parasitoide atacando huéspedes de avanzada edad puede ser poco exitoso ya que el huésped podría emerger antes de la eclosión de los huevos del parasitoide (Dresner, 1954; Wang y Messing, 2004a). En este estudio, cuando P. vindemmiae parasita pupas de mayor edad (6 días) en las que la mosca está cercana a su emergencia, los parasitoides pueden no desarrollarse debido probablemente al hecho de que la mosca emerge antes que la mayoría de los huevos del parasitoide. De la misma forma P. vindemmiae no puede sobrevivir cuando parasita pupas demasiado jóvenes (1 día) ya que la pupa huésped sin formar muere rápidamente y los huevos o larvas del parasitoide quedan atrapados dentro de los tejidos muertos de su huésped (Wang y Messing, 2004a). De esta manera, la edad de pupas óptima para el mayor éxito del parasitismo y desarrollo de P. vindemmiae sobre C. capitata parece estar cercana a los 3 y 4 días de edad. Sin embargo, el efecto que la preferencia del parasitoide tiene por parasitar pupas de menor edad puede observarse también en el número de parasitoides que logran emerger de las pupas parasitadas. La edad de la pupa es el principal factor determinante en la supervivencia de las crías de un parasitoide y la selección de diferentes edades de pupas por las hembras adultas tiene importantes consecuencias para la mortalidad de su descendencia (Vinson y Iwantsch, 1980). En general, las pupas jóvenes son preferidas para la oviposicion ya que huéspedes jóvenes pueden ofrecer nutrición de alta calidad para el desarrollo de los parasitoides (Vinson y Iwantsch, 1980; Wang y Liu, 2002) y la calidad nutricional y disponibilidad de pupas huésped puede disminuir con la edad (Charnov y Stephens, 1988). Si bien en nuestros resultados no hubo diferencias significativas en la emergencia de adultos, la cantidad de parasitoides fue notablemente mayor en pupas de menor edad y las diferencias entre el número de parasitoides emergidos en pupas de menor a mayor edad sugieren implicaciones importantes en la mortalidad de las crías debidas a la edad de la pupa. Este comportamiento general esta de acuerdo con la teoría de la dieta simple que dice que una hembra debería seleccionar su huésped para maximizar su estado físico y asegurar su eficiencia (Charnov y Stephens, 1988). P. vindemmiae ha sido citado anteriormente parasitando pupas de edad relativamente avanzada pero no en C. capitata. Phillips (1993) observó que el parasitoide puede desarrollarse exitosamente incluso en pupas de 5 días de edad de D. melanogaster en las que la mosca estaba cercana a su emergencia y en pupas de hasta 12 días de A. tabida. Durante este estudio, P. vindemmiae se ha desarrollado exitosamente en pupas de C. capitata presentando prácticamente el mismo comportamiento en pupas de diferentes edades. El inicio, finalización y periodo de emergencia del parasitoide no han tenido diferencias significativas debidas a la edad de la pupa. Finalmente, nuestros resultados sobre el tiempo de desarrollo del parasitoide coinciden con los estudios clásicos de Crandell (1939) y Nostvick (1954) sobre la biología de P. vindemmiae. Según Crandell (1939) el ciclo de vida del parasitoide, refiriéndose al tiempo total en que un individuo pasa por sus varias etapas de desarrollo hasta su emergencia como adulto, es de 17,5 días para machos y 18,5 días para hembras, con un mínimo de 15 y un máximo de 23, mientras Nostvick (1954) menciona un tiempo de desarrollo de días. Mas recientemente Grandgirard et al. (2002) han aportado datos sobre el tiempo de desarrollo del parasitoide en pupas de

7 D. radicum con un tiempo de días y Wang y Messing (2004b) encontraron tiempos de 21,2 0,2 y 23,6 0,3 días en insectos machos y hembras respectivamente obtenidos de la cría de pupas de C. capitata. Estos autores sin embargo no mencionan resultados sobre la finalización y periodo de emergencia del parasitoide, ambos datos importantes si consideramos que este insecto ha sido considerado como de importancia para su posible utilización como agente de control biológico. CONCLUSIONES P. vindemmiae fue capaz de parasitar y desarrollarse sobre pupas de C. capitata de 3, 4, 5 y 6 días con porcentajes de parasitismo muy variables y ligeramente mayores en pupas más jóvenes aunque sin diferencias significativas. Con un tiempo de desarrollo que tampoco representa diferencias en el inicio, finalización y periodo de emergencia, el parasitoide presentó prácticamente el mismo comportamiento en pupas de diferentes edades. La indiscutible ventaja de poder parasitar y desarrollarse dentro de sus pupas huésped indistintamente de la edad o etapa de desarrollo en la que se encuentre hace de P. vindemmiae, de acuerdo a nuestros resultados, un buen candidato en la lucha contra la mosca del mediterráneo. Su capacidad de parasitar a un amplio rango de edades de pupas huésped puede jugar un papel muy importante en su permanencia en campo, no obstante, antes de poder plantear su utilización como agente de control biológico deberían desarrollarse mayores y futuras investigaciones sobre este insecto considerando la múltiple complejidad de condiciones naturales para el desarrollo del parásito y su interacción con otros tefrítidos y parasitoides. AGRADECIMIENTOS Al Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaría de Madrid (INIA) por su disposición para enviar cada semana los ejemplares de C. capitata y al Instituto Valenciano de Investigaciones Científicas (IVIA) quien nos proporcionó los primeros parasitoides de P. vindemmiae. En la EEZ a la Sra. Herminia Barroso Muñoz por su constante y valiosa labor en el mantenimiento de la cría de moscas y parasitoides y a Belén Cotes Ramal por su asesoria en el análisis estadístico. BIBLIOGRAFÍA Beitia J.F., J.V. Falcó, H.M Pérez, S. Santiago, P. Castañeda Lucha biológica contra Ceratitis capitata: Himenópteros parasitoides exóticos. Terralia 56, Beitia J.F., H.M. Pérez, E. Garzón, S. Santiago, I. Tarazona, J. Malagón, J. Tormos, J.V. Falcó Lucha biológica contra Ceratitis capitata: Himenópteros parasitoides autóctonos. Terralia 63, Charnov E.I., D.W. Stephens On the evolution of host selection in solitary parasitoids. American Naturalist 132, Crandell H.A The biology of Pachycrepoideus dubius Ashmead (Hymenoptera) a pteromalid parasite of Piophila casei Linne (Diptera). Annals Entomological Society of America 32,

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9 CUADROS Y FIGURAS Cuadro 1. Inicio, finalización y periodo de emergencia de Pachycrepoideus vindemmiae en pupas de 3, 4, 5 y 6 días de edad de Ceratitis capitata. Edad de pupas N Emergencia de adultos en días Inicio Finalización Periodo 3 días 20 20,0 (±1,4) 25,8 (±2,8) 6,8 (±2,1) 4 días 20 19,9 (±1,6) 26,5 (±2,1) 7,6 (±1,8) 5 días 20 19,8 (±1,4) 26,8 (±2,7) 8,0 (±2,0) 6 días 20 20,1 (±1,6) 26,8 (±1,7) 7,7 (±1,5) Figura 1. Porcentajes medios de parasitismo de Pachycrepoideus vindemmiae en pupas de Ceratitis capitata de 3, 4, 5 y 6 días de edad.

10 Figura 2. Tiempo de desarrollo de P. vindemmiae en pupas de 3 (a), 4(b), 5(c) y 6 (d) días de edad de C. capitata. Datos acumulados de emergencia/día de todas las repeticiones desde el parasitismo hasta el inicio de emergencia y su finalización.