Factores que determinan la actividad depredadora y fitófaga de Nesidiocoris tenuis en cultivos de tomate

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1 III JORNADAS INTERNACIONALES SOBRE FEROMONAS, ATRAYENTES, TRAMPAS Y CONTROL BIOLOGICO: HERRAMIENTAS PARA LA GESTIÓN INTEGRADA MURCIA, 19 Y 20 DE NOVIEMBRE DE 2013 Factores que determinan la actividad depredadora y fitófaga de Nesidiocoris tenuis en cultivos de tomate Juan Antonio Sánchez. Instituto Murciano de Investigación y Desarrollo Agrario y Alimentario (IMIDA). Control Biológico. Dpto. de Biotecnología y Protección de Cultivos. C/Mayor, La Alberca (Murcia). España. Tf , Fax , RESUMEN En este trabajo se resumen las investigaciones de los últimos años a cerca los factores que influyen sobre los hábitos alimenticios de N. tenuis, con el objeto de desarrollar estrategias de manejo para esta especie en cultivos de tomate. Nesidiocoris tenuis es el mírido más abundante en los cultivos de tomate del sur de España, donde contribuye al control de moscas blancas y Tuta absoluta. Este mírido tiene la capacidad de alimentarse tanto de los tejidos de la planta y como de presa. Además de substancias nutritivas, la planta proporciona al insecto el agua necesaria para los procesos metabólicos, incluidos la digestión extraoral. Por ello, es de esperar que la expresión de la fitofagia se vea afectada por aquellos factores que influyen sobre la pérdida de agua en el insecto, como por ejemplo la temperatura y la humedad del ambiente. En ensayos de laboratorio se observó que el número de anillos necróticos en plántulas de tomate fue mayor en ausencia que en presencia de presa, y ligeramente mayor a 30ºC que a 20ºC. La humedad relativa no tuvo un efecto significativo. En ensayos de comportamiento, en ausencia de presa, el insecto dedico la mitad de su tiempo a alimentarse de la planta y la otra mitad a palpar la superficie de la hoja con el pico; cuando se suministraron ninfas de mosca blanca la mayor parte del tiempo lo pasó alimentándose de la presa. En ensayos de campo se observó que el número de anillos necróticos en hojas de tomate y el porcentaje de flores abortadas estuvo inversamente relacionado con el número de pupas de mosca blanca depredadas. En ensayos para determinar los umbrales de densidad de N. tenuis se observó un incremento en la proporción de frutos abortados con la densidad del mírido, pero también una respuesta de compensación de la planta que contrarrestó el peso de los frutos perdidos. Utilizando modelos matemáticos para explicar la variación en el porcentaje de frutos abortados en relación a la abundancia de N. tenuis y la de ninfas de mosca blanca, y la respuesta de compensación de la planta, se predice que para valores inferiores a 0.5 N. tenuis/hoja no son esperables pérdidas de producción, independientemente de la densidad de mosca blanca. Para valores de N. tenuis por encima de este valor el resultado es variable y

2 depende de la densidad de presa disponible. Para ratios N. tenuis/ninfas de mosca blanca inferiores a 0.2 es improbable que N. tenuis ocasiones daños. Introducción Los míridos son la familia más numerosa dentro del suborden Heteroptera. Esta familia de chinches se caracteriza por tener una digestión extraoral, en la cual el insecto inyecta los enzimas a través de los estiletes en la presa o en los tejidos de la planta, y mediante la acción mecánica de los mismos lacera los tejidos para facilitar la liquefacción para su posterior ingestión. Debido a las particularidades de la digestión oral, los míridos pueden ocasionar daños en las plantas de las que se alimentan, aunque, la intensidad de la fitofágia y de los daños que ocasionan está influenciado por factores ambientales y varia entre especies. Nesidiocoris tenuis es uno de los míridos más comunes en los cultivos de tomate de la zona costera del sur de España, donde contribuye al control de plagas principales como moscas blancas y Tuta absoluta. Este mírido tiene la capacidad de alimentarse tanto de material vegetal como de presa, aunque, la presa le resulta mucho más nutritiva que el substrato vegetal. Cuando se alimenta de presa N. tenuis completa el desarrollo ninfal en unos 13 días (Sanchez et al., 2009), mientras que cuando se alimenta de la planta es capaz de completar algunos estadíos ninfales pero no llega a adulto (Urbaneja et al., 2005). La planta también proporciona al insecto el agua necesaria para los procesos metabólicos y la digestión extraoral (Gillespie & McGregor, 2000), por lo que el grado de fitofagia está influenciado por aquellos factores que influyen sobre la pérdida de agua en el insecto, como por ejemplo la temperatura (Sanchez, 2008). Factores que modulan el grado de fitofagia en N. tenuis. En ensayos realizados para determinar el efecto de la disponibilidad de presa, la temperatura y la humedad del ambiente sobre la fitofagia de hembras de N. tenuis (Sanchez, 2008), el número de anillos necróticos producidos en plantas de tomate fue mucho mayor en ausencia que en presencia de presa (huevos de Ephestia kuehniella) (Figura 1). El número de anillos fue ligeramente mayor a 30 ºC que a 20 ºC, mientras que ninguna de las humedades relativas ensayadas (30 y 90%) tuvo un efecto significativo (Figura 1). Figura 1. Número de anillos necróticos producidos por N. tenuis en plántulas en función de la disponibilidad de presa, Tª y HR (Sanchez, 2008).

3 También se realizaron ensayos para determinar el comportamiento del insecto suministrando hojas de tomate en presencia y en ausencia de presa (ninfas de Bemisia tabaci). Estos ensayos se filmaron con una cámara de video digital, y los videos se procesaron en un ordenador para registrar el tiempo que el insecto dedicaba a las diferentes actividades (alimentación, limpieza,...). En ausencia de presa se observó que las ninfas de N. tenuis dedicaron la mitad del tiempo a alimentarse de hojas de tomate, mientras que en presencia de ninfas de mosca blanca, la mayor parte de su tiempo lo destinaron a alimentarse de presa y una mínima parte a alimentarse de la hoja. Entre 2003 y 2007 se realizaron ensayos en invernaderos de Mazarrón y de El Campo de Cartagena para determinar los factores que determinan la expresión de la fitofagia de N. tenuis en condiciones de campo (Sanchez, 2008). Los conteos de N. tenuis se realizaron visualmente in situ, anotando el número de ninfas y adultos en cada una de las hojas de la planta. Para el conteo de la mosca blanca se tomaron hojas de tomate que se llevaron al laboratorio para su observación bajo la lupa binocular. En cada una de las plantas muestreadas se cuantificó el número de anillos necróticos en hojas y el porcentaje de flores abortadas. En la Figura 2 podemos observar una típica dinámica en uno de los invernaderos muestreados, donde el número de mosca blanca (principalmente Trialeurodes vaporariorum) se redujo a medida que aumentó el número de N. tenuis. Figura 2. Dinámica poblacional de N. tenuis y mosca blanca en invernaderos de tomate (Sanchez, 2008). Además, se observó un aumento en el número de anillos necróticos por hoja y de la proporción de flores abortadas a medida que disminuyó la densidad de mosca blanca y aumentó la de N. tenuis. En la Figura 3 se puede observar como el porcentaje de flores abortadas decreció a medida que aumento el número de ninfas de mosca blanca depredadas. Los datos experimentales de campo nos permitieron explicar la proporción de flores abortadas en plantas de tomate en función de la densidad de ninfas de mosca blanca y de N. tenuis mediante modelos lineales generales (Figura 4).

4 Figura 3. Porcentaje de flores abortadas versus número de moscas blancas depredadas por hoja en invernaderos de tomate. Figura 4. Superficie respuesta de la proporción de flores abortadas en función del número de ninfas de mosca blanca y de N. tenuis por hoja (Sanchez, 2008). Umbrales de daño y de intervención en N. tenuis. También en condiciones de campo, se llevaron a cabo ensayos para determinar los umbrales de daño y de intervención para N. tenuis en tomate (Sanchez y Lacasa, 2008). Los ensayos se realizaron en 12 invernaderos de malla situados en el Campo de Cartagena donde se ensayaron 5 niveles de N. tenuis (0, 6, 20, 64 y 200 ninfas por planta) con dos repeticiones para cada uno de los niveles. Se utilizó la variedad Durinta. En cada uno de los invernaderos, se introdujo el número de N. tenuis previsto en cada tratamiento en ausencia de presa y a las 2 semanas se realizó un tratamiento para eliminar N. tenuis. En ese mismo momento se decapitaron las plantas para que no siguieran produciendo frutos. Los conteos de insectos en planta se realizaron visualmente in situ. La cosecha se proceso individualmente por planta, registrando las dimensiones, peso y número de picaduras de cada fruto. Los tratamientos con densidades más altas de N. tenuis tuvieron un mayor porcentaje de frutos abortados que los tratamientos con densidades bajas. No obstante, no existieron diferencias significativas en la cosecha total entre niveles. Esto fue debido a que los frutos de los tratamientos con densidades de N. tenuis más altas tuvieron un peso mayor que los frutos de los tratamientos con las densidades más bajas (Figura 5). La Figura 6 muestra como el peso de los frutos aumenta a medida que aumenta porcentaje de frutos abortados por ramillete; está relación la podemos explicar mediante la función logística. En resumen, la planta compensa el peso de los frutos abortados con el aumento del peso de los frutos remanentes en el ramillete.

5 Figura 5. Peso de los frutos para distintos niveles de N. tenuis (Sanchez y Lacasa, 2008). Figura 6. Peso de los frutos en función del porcentaje de frutos abortados por ramilletes (Sanchez y Lacasa, 2008). Los umbrales de daño los podemos calcular combinando la función que explican la variación en el porcentaje de flores abortadas (equivalente a frutos abortados), en función de la densidad de mosca blanca y la N. tenuis, con la función que explica la variación del peso de los ramilletes en función del porcentaje de frutos abortados (Sanchez, 2009). La Figura 7 muestra la variación en el peso de los ramilletes en función del número de N. tenuis y mosca blanca por hoja, y la respuesta de compensación de la planta. Valores por encima o por debajo de 1 indican ganancias o perdidas de peso, respectivamente. En esta figura podemos ver que hay una serie de densidades de mosca blanca y de N. tenuis para las que se produce un aumento del peso de los ramilletes debido a la respuesta de sobrecompensación de la planta; a densidades de N. tenuis altas y de baja densidad de mosca blanca se reduce el peso del ramillete. Si expresamos los datos mostrado los valores de mosca blanca y de N. tenuis para los que tiene lugar un incremento o un reducción de la producción (Figura 8), vemos que para valores inferiores a 0.5 N. tenuis por hoja no tiene lugar una reducción de la producción, independientemente de la densidad de ninfas de mosca blanca. Para valores de N. tenuis por encima de 0.5 el resultado depende de la densidad de presa disponible. Para proporciones de N.tenuis/ninfas de mosca blanca inferiores a 0.2 es improbable que N. tenuis ocasiones daños, lo que supone 1 mírido por cada 20 ninfas de mosca blanca por hoja. La línea punteada de la Figura 8 nos indica, las condiciones en el que empiezan a producirse pérdidas de cosecha (umbral de daño); la línea continua nos indica las condiciones en las que deberíamos de realizar un tratamiento para evitar que N. tenuis alcance el umbral de daño transcurrida una semana, que corresponde generalmente con el tiempo que transcurre entre muestreos en los programas de manejo de plagas y enemigos naturales.

6 Figura 7. Índice de variación del peso de los ramilletes de tomate en función de la densidad de mosca blanca y de N. tenuis (Sanchez, 2009). Figura 8. Condiciones en la que son esperables incrementos o pérdidas en la producción. IT= umbral de intervención, EIL= umbral de daño (Sanchez, 2009).

7 Conclusiones - El aborto de flores, y por ende de frutos, provocado por N. tenuis está directamente relacionado con la densidad del mírido e indirectamente con la de la presa. - Existe una respuesta de sobrecompensación de la planta de tomate, con el aumento del peso de los ramilletes cuando N. tenuis provoca un ligero aborto de flores. - No son esperables pérdidas de producción debidas a N. tenuis cuando la densidad de N. tenuis está por debajo de 0.5 individuos por hoja, independientemente de la cantidad de presa. Además, con proporciones N. tenuis/ninfas de mosca blanca inferiores a 0.2 es improbable que se produzcan mermas en la producción debidas a N. tenuis. - Después de los picos de densidad de N. tenuis se produce por lo general una reducción de la densidad de plaga que aumenta el riesgo de pérdida de producción debido al excesivo aborto de frutos. - Es necesario realizar muestreos periódicos para determinar la abundancia de N. tenuis y de fitófagos en el cultivo para la toma de decisiones (Sanchez, 2011). - Hay que tener en cuenta que estos umbrales de densidad pueden variar ligeramente entre variedades. - En el caso de T. absoluta, se espera una respuesta de N. tenuis similar a la de la mosca blanca, aunque, quedan todavía por determinar los umbrales de daño para T. absoluta y la respuesta de N. tenuis en función de la densidad de este fitófago. Referencias Gillespie DR & McGregor RR (2000) The functions of plant feeding in the omnivorous predator Dicyphus hesperus: water places limits on predation. Ecological Entomology 25: Sanchez JA (2008) Zoophytophagy in the plantbug Nesidiocoris tenuis. Agricultural and Forest Entomology 10: Sanchez JA (2009) Density thresholds for Nesidiocoris tenuis (Heteroptera: Miridae) in tomato crops. Biological Control 51: Sanchez JA (2011) Sampling of Nesidiocoris tenuis (Heteroptera: Miridae) in tomato crops. Biocontrol Science and Technology 21: Sanchez JA & Lacasa A (2008) Impact of the Zoophytophagous Plant Bug Nesidiocoris tenuis (Heteroptera: Miridae) on Tomato Yield. Journal of Economic Entomology 101: Sanchez JA, Lacasa A, Arno J, Castane C & Alomar O (2009) Life history parameters for Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Het., Miridae) under different temperature regimes. Journal of Applied Entomology 133: Urbaneja A, Tapia G & Stansly P (2005) Influence of host plant and prey availability on developmental time and survivorship of Nesidiocoris tenius (Het.: Miridae). Biocontrol Science and Technology 15:

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