INTERACCIÓN DE Dicyphus hesperus (HEMIPTERA: MIRIDAE) EN LA ACTIVIDAD DE Tamarixia triozae (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) SOBRE EL PSÍLIDO DE LA PAPA

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1 INTERACCIÓN DE Dicyphus hesperus (HEMIPTERA: MIRIDAE) EN LA ACTIVIDAD DE Tamarixia triozae (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) SOBRE EL PSÍLIDO DE LA PAPA María de Lourdes Ramírez-Ahuja 1, Esteban Rodríguez-Leyva 1, J. Refugio Lomeli-Flores, 1 Alfonso Torres-Ruíz 2. 1 Colegio de Postgraduados, Postgrado en Fitosanidad, Carretera México-Texcoco Km 36.5, Montecillo, C.P Texcoco, Edo. de México. 2 Koppert México, S.A. de C.V. Circuito el Marqués Norte 82, Parque Industrial El Marqués, C.P El Marqués, Querétaro. lulu.ahuja@hotmail.com. Resumen. Bactericera cockerelli es una plaga clave en solanáceas y se considera que el uso de enemigos naturales podría complementar su manejo. Tamarixia triozae se ha reportado como un parasitoide con potencial para el control de esta plaga porque elimina ninfas por parasitación y alimentación. Por otro lado, el mírido zoofitófago Dicyphus hesperus también consume al psílido de la papa; sin embargo, no se tienen datos precisos de su biología alimentándose de éste. El objetivo de este trabajo fue determinar en condiciones de laboratorio si D. hesperus consume todos los estados de desarrollo de B. cockerelli y si tiene preferencia por alguno de ellos en pruebas de no-elección y elección. También se determinó si depreda ninfas de 4to ínstar de B. cockerelli parasitadas por T. triozae en pruebas de no-elección y elección. D. hesperus se alimentó de todos los estados de desarrollo de B. cockerelli pero prefirió ninfas de 2do y 3er ínstar. En cuanto a las ninfas parasitadas, D. hesperus consumió por igual ninfas no parasitadas o parasitadas con huevo del parasitoide, pero no consumió ninfas con pupa madura de T. triozae. Aunque faltan estudios de ecología de estas especies, los resultados sugieren que podría existir sinergismo al introducir a ambas especies en un programa de manejo integrado contra B. cockerelli. Palabras clave: Bactericera cockerelli, control biológico, depredación intragremial. Introducción La importancia de Bactericera cockerelli Sulc (Hemiptera: Triozidae) como plaga de solanáceas en Centroamérica, México, EE.UU. y Nueva Zelanda (Hansen et al. 2008; Workman y Whiteman, 2009) no solo es por el daño directo a sus hospederas, sino por su papel como vector de enfermedades. Su control tradicionalmente se realiza empleando medidas culturales y químicas pero estas han sido insuficientes y han ocasionado la pérdida de grandes superficies de tomate y papa, por esta razón se piensa que la inclusión de algún enemigo natural podría hacer más sustentable y eficiente su manejo (Butler y Trumble 2012, Cerón-González et al. 2014, Rojas et al. 2015, Calvo et al. 2016). Aunque existen varios enemigos naturales de B. cockerelli (Butler y Trumble 2012); Tamarixia triozae Burks (Hymenoptera: Eulophidae) sobresale por varios de sus atributos biológicos como ciclo de vida corto y alta capacidad reproductiva, además elimina ninfas por parasitación y alimentación (Cerón-González et al. 2014, Rojas et al. 2015). Por otro lado, se ha reportado que el depredador generalista Dicyphus hesperus Knight (Hemiptera: Miridae) también puede 292

2 alimentarse de B. cockerelli (Gillespie et al. 2001, Calvo et al. 2016). Aunque no se tienen datos precisos de su biología alimentándose sobre el psílido, algunas observaciones preliminares sugieren que D. hesperus pudiera preferir ínstares tempranos del psílido y su inclusión sería el complemento para T. triozae que prefiere los últimos ínstares de B. cockerelli. El objetivo de este trabajo fue determinar si D. hesperus consume todos los estados de desarrollo de B. cockerelli en pruebas de no-elección, y si prefiere algún ínstar de B. cockerelli en pruebas de elección. Adicionalmente, como no existe información previa sobre la interacción de T. triozae y B. cockerelli también se estudió si D. hesperus depreda ninfas de B. cockerelli parasitadas por T. triozae en pruebas de no-elección y elección. Materiales y Métodos Material biológico. Se utilizaron plantas de tomate (Solanum lycopersicum L. var. Floradade ) de días de edad. Los ejemplares de B. cockerelli y T. triozae se obtuvieron de unas crías que se mantienen en el Colegio de Postgraduados desde el 2010, de acuerdo con la metodología descrita por Rojas et al. (2015). Los especímenes de Dicyphus hesperus fueron proporcionados por la empresa Koppert México de una cría experimental que se mantiene desde el Los experimentos se realizaron en arenas de observación, que consistieron de cajas Petri de 4.5 cm de diámetro, con 3 orificios laterales cubiertos con organza para permitir ventilación, en la caja Petri se colocó un disco foliar de tomate sobre papel húmedo. En todos los ensayos se utilizaron hembras adultas de D. hesperus de 5 a 9 días de edad, y previo a su uso se mantuvieron sin presa por 24 h en la planta de tomate. Prueba de elección y no elección de D. hesperus sobre B. cockerelli. Prueba de no elección. Cada unidad experimental tenía un disco foliar de tomate donde se colocaba el estado de desarrollo del psílido correspondiente. Así cada unidad tenía alguno de los siguientes tratamientos: a) 10 huevos de B. cockerelli, b) 10 ninfas chicas (1ro o 2do ínstar), c) 10 ninfas medianas (3er ínstar) y d) 10 ninfas grandes (4to ínstar). Después de introducir los estados de desarrollo de esta presa se introdujo una hembra de D. hesperus por 24 h en cada caso. Prueba de elección. La unidad experimental fue similar a la descrita anteriormente, la variante fue que cada unidad tenía todos los estados de desarrollo de la presa, estos fueron 10 huevos de B. cockerelli, 10 ninfas chicas, 10 ninfas medianas y 10 ninfas grandes. Todas las unidades experimentales se mantuvieron en cámara de cría (25± C, 60±10% HR y 16:8 L:O) por 24 h, y en todas las pruebas se realizaron 30 repeticiones con un testigo, éste consistió de la unidad experimental sin D. hesperus para observar que las ninfas de B. cockerelli no murieran por manipulación. La variable respuesta fue el número de huevos y ninfas consumidas por unidad, esto se determinó mediante observación directa, usando un microscopio estereoscópico a las 24 h de establecidas las unidades experimentales. Los datos se analizaron con la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (aproximación a X 2 ) y separación de medias mediante el método de Bonferroni. 293

3 Prueba de elección y no elección de D. hesperus sobre ninfas parasitadas. Prueba de no elección. Se usaron unidades experimentales semejantes a las ya descritas. En cada unidad se colocaron los tratamientos que consistieron de 10 ninfas de B. cockerelli de 4to ínstar parasitadas por T. triozae con alguno de los estados de desarrollo siguientes: a) huevo (2 horas después de parasitación), b) larva madura [4 días después de parasitación (ddp)] y c) pupa madura (8 ddp). Para manipular los dos últimos tratamientos fue necesario recortar el área foliar donde se encontraban y colocarlos sobre los discos de hoja de cada unidad experimental. Los datos se analizaron usando la prueba de t. Prueba de elección de D. hesperus. Cada unidad experimental estuvo formada por 30 ninfas de B. cockerelli, 20 de ellas parasitadas por T. triozae y 10 sin parasitar, la ninfas parasitadas fueron 10 ninfas de 4to ínstar parasitadas con larva madura de T. triozae y 10 ninfas parasitadas con pupa madura de T. Triozae. Al igual que en las pruebas anteriores se realizaron 30 repeticiones por tratamiento con su testigo, éste consistió de la unidad experimental con ninfas de 4to ínstar sin parasitar. Los datos se analizaron con la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (aproximación a X 2 ) y separación de medias mediante el método de Bonferroni. Resultados Prueba de elección y no elección de D. hesperus sobre B. cockerelli. Dicyphus hesperus se alimentó de cualquier estado de desarrollo B. cockerelli en la prueba de no-elección, y no presentó diferencia entre el consumo de ninfas chicas (1er o 2do ínstar) y medianas (3er ínstar); no obstante, el consumo de éstas fue mayor al consumo de huevos y ninfas grandes (4to ínstar) (X 2 =15.97; df= 3; p=0.0011). En la prueba de elección se encontró la misma tendencia, es decir se presentó preferencia por las ninfas chicas (1er o 2do ínstar) y medianas (tercer ínstar) en comparación con las ninfas grandes (4to ínstar) y huevos (X 2 = 51.64; Df= 3; p=0.0001). Prueba de no elección y elección de D. hesperus sobre ninfas parasitadas. En la prueba de noelección D. hesperus se alimentó en la misma proporción de ninfas sin parasitar y ninfas recién parasitadas (estado de huevo de T. triozae). En estos dos tratamientos ocurrió la máxima depredación y no hubo diferencias estadísticas entre ellos (p= ). No obstante, D. hesperus disminuyó la depredación conforme aumentó el estado de desarrollo de T. triozae en las ninfas parasitadas (fig. 1; p<0.0001), es decir se alimentó menos de ninfas parasitadas con larva y pupa madura de T. triozae. En la prueba de elección, cuando se le ofreció al depredador ninfas parasitadas con larva, con pupa y ninfas sin parasitar, se confirmó que prefiere a las ninfas sin parasitar. Además, conforme avanzó el estado de desarrollo de T. triozae, D. hesperus consumió menos ninfas y no depredó ninfas parasitadas con estado de pupa (Fig. 2, p<0.0001). 294

4 Media de ninfas depredadas a a A Con Testigo Con huevo larva A * Testigo Con pupa * Testigo Media de ninfas depredadas b Ninfa sin parasitar c c Con larva Con pupa a Testigo Figura 1. Ninfas depredadas por D. hesperus en prueba de no-elección sobre ninfas de 4to ínstar de B. cockerelli parasitadas por T. triozae con huevo (2h de parasitación), con larva (4 días de parasitación), con pupa (8 días de parasitación) y su testigo (ninfas sin parasitar). Prueba de t a) indica P>0.9541, A) indica P< y * P< Figura 2. Ninfas depredadas por D. hesperus en pruebas de elección sobre ninfas de 4to ínstar de B. cockerelli parasitadas por T. triozae con larva (4 días de parasitación), con pupa (8 días de parasitación) y ninfas sin parasitar. Kruskal-Wallis df= 3; x 2 = 86.68; p< Comparación de medias por el método de Bonferroni. Discusión Existen casos donde el uso de un solo enemigo natural para combatir una plaga no es suficiente, pero en la interacción de depredadores con parasitoides puede ocurrir depredación intragremial (McGregor y Gillespie 2005, Labbe et al. 2006). Por ejemplo, el uso combinado de algunos míridos como Macrolophus caliginosus Wagner, Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae) y Encarsia formosa Gahan (Hymenoptera: Aphelinidae) es eficaz para el control de Trialeurodes vaporariorum (Westwood) (Hemiptera: Aleyrodidae), aunque el depredador se puede alimentar del parasitoide y puede disminuir su abundancia. Dicyphus hesperus se alimentó de ninfas de B. cockerelli parasitadas por T. triozae en estado de huevo; pero cuando el parasitoide estuvo en estado de larva esta depredación disminuyó, y en el estado de pupa D. hesperus evitó la depredación. Nuestros resultados coinciden con Castañé et al. (2004) donde los míridos M. caliginosus y Dicyphus tamaninii Wagner rechazaron ninfas de T. vaporariorum parasitadas con pupa por Encarsia formosa. Hernández-Moreno et al. (2012) encontraron resultados similares, donde los adultos de Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae) discriminaron ninfas de Maconellicoccus hirsutus Green (Hemiptera: Pseudococcidae) parasitadas con pupa madura. Esta discriminación podría explicarse porque el depredador pudiera reconocer estados avanzados de parasitación por su morfología, o porque la cutícula de la ninfa parasitada con pupa se endurece y dificulta la alimentación del depredador (Hoelmer et al. 1994). Aunque se necesitan más trabajos de ecología para responder si es posible utilizar juntos a estos dos enemigos naturales en una condición real, los resultados sugieren que podría existir 295

5 sinergismo al introducir a D. hesperus y T. triozae en un programa de manejo integrado contra B. cockerelli porque el depredador prefiere a las ninfas de 2do y 3er ínstar, mientras que T. triozae prefiere ninfas de 4to ínstar. Además D. hesperus puede discriminar entre ninfas parasitadas en estado de larva madura y pupa de las ninfas no parasitadas. Agradecimientos Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca completa de maestría en ciencias al primer autor. Este trabajo estuvo financiado por el proyecto INNOVAPYME- CONACYT No asignado a Koppert México S. A. De C. V. Literatura Citada Butler, C. D., and J. T. Trumble Identification and impact of natural enemies of Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae) in Southern California. J. Econ. Entomol. 105: Calvo, J., A. Torres-Ruíz, J. C. Velázquez-González, E. Rodríguez-Leyva, and J. R. Lomeli- Flores Evaluation of Dicyphus hesperus for biological control of sweetpotato whitefly and potato psyllid on greenhouse tomato. Biocontrol submmited. Castañé, C., O. Alomar, M. Goula, and R. Gabarra Colonization of tomato greenhouses by the predatory mirid bugs Macrolophus caliginosus and Dicyphus tamaninii. Biological Control 30: Cerón-González, C., J. R. Lomeli-Flores, E. Rodríguez-Leyva y A. Torres-Ruíz Fecundidad y alimentación de Tamarixia triozae (Hymenoptera: Eulophidae) sobre el psílido de la papa Bactericera cockerelli. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas 5: Gillespie, D., A., Sánchez, R., MacGregor, and D. Quiring Dicyphus hesperus - life history, biology and application in tomato greenhouses. Technical Report # 166 p. Hansen, A. K., J. T Trumble, R. Stouthamer, and T. D. Paine, A new Huanglongbing (HLB) species, "Candidatus Liberibacter psyllaurous", found to infect tomato and potato, is vectored by the psyllid Bactericera cockerelli (Sulc). Appl. Environ. Microbiol. 74: Hernández-Moreno S., H. González-Hernández, J. R. Lomeli-Flores, E. Rodríguez-Leyva y A. Robles Efecto de Cryptolaemus montrouzieri (Coleoptera: Coccinellidae) en la actividad parasitoide de Anagyrus kamali (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre Maconellicoccus hirsutus (Hemiptera: Pseudococcidae). Revista Colombiana de Entomología 38: Hoelmer, K. A., L. S. Osborne, and R. K. Koyomi Interactions of the whitefly predator Delphastus pusillus (Coleoptera: Coccinellidae) with parasitized sweetpotato whitefly (Homoptera: Aleyrodidae). Environ. Entomol. 23:

6 Labbe, R. M., C. Cloutier, and J. Brodeur Prey selection by Dicyphus hesperus of infected or parasitized greenhouse whitefly. Biocontrol Sci. Techn. 16: McGregor, R. R. and D. R. Gillespie Intraguild predation by the generalist predator Dicyphus hesperus on the parasitoid Encarsia formosa. Biocontrol Sci. Techn. 15: Rojas, P., E. Rodríguez-Leyva, J. R. Lomeli-Flores, and T. X. Liu Biology and life history of Tamarixia triozae (Hymenoptera: Eulophidae), a parasitoid of Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae). Biocontrol 60: Workman, P. J., and S. A. Whiteman Importing Tamarixia triozae into containment in new Zealand. New Zealand Plant. Prot. 62: