Área Temática: Recursos y Medio Ambiente FITOPLANCTON MARINO POTENCIALMENTE NOCIVO EN LAS AGUAS COSTERAS DE CHAMPOTÓN, CAMPECHE

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1 FITOPLANCTON MARINO POTENCIALMENTE NOCIVO EN LAS AGUAS COSTERAS DE CHAMPOTÓN, CAMPECHE Poot-Delgado, Carlos A. 1,2 y Rosado-García, Pamela I. 3 ABSTRACT Champotón coastal waters have been poorly studied is necessary to generate basic information on the phytoplankton community, particularly the factors that favor the presence of harmful species, to those ends, monitored quarterly, fifteen stations from May 2010 to November Water temperature, salinity, hydrogen potential and abundance of phytoplankton were measured. The temperature and salinity were characterized by marked seasonal differences. The ph values and the percentage of dissolved oxygen suggest a predominance of the photosynthetic activity. The phytoplankton community presented an important component of potentially harmful, the most relevant for its abundance occurred in the rainy season (July-October) and the windy period (November-February). Another significant feature of the phytoplankton community was the presence of harmful dinoflagellate species: Pyrodinium bahamense var. bahamense, Prorocentrum hoffmanianum, P. mexicanum and P. minimum. The genera Gambierdiscus, Gymnodinium, Karenia and Pseudo-nitzschia were present but the taxa were not identified to species level. INTRODUCCIÓN Más del 70% de la población humana reside dentro de los primeros 100km de la zona costera (Paerl et al., 2006), teniendo como resultado más evidente el enriquecimiento de nutrientes (tales como, nitrógeno, fósforo y silicato), y una variedad de micronutrientes (metales traza y vitaminas) diluidos en el medio costero (Álvarez-Góngora et al., 2011). Esto ocasionan cambios en la producción primaria, clorofila a y la abundancia celular (Bricker et al., 2003), evidenciado por el aumento de los florecimientos algales nocivos (FANs) (Glibert et al., 2005), que producen respuestas tales como hipoxia y anoxia en la columna de agua (Kaas et al., 2005). Lo que provoca la muerte de peces (Steidinger et al., 1998), moluscos (Shumway, 1990), pérdida de recursos naturales y de la condición ecológica de ecosistemas acuáticos (Anderson et al., 2012). Dado que para las aguas costeras de Champotón, no existen estudios previos que aborden la problemática planteada, se requiere que se establezca información básica sobre la comunidad fitoplanctónica al ser ésta la base de la trama trófica en el ecosistema marino, y aportar ciertas directrices en el comportamiento de organismos de niveles energéticos superiores (Rojas-Trejo, 1984), así como el riesgo potencial que implican sus proliferaciones algales. OBJETIVO GENERAL Definir la estructura de la comunidad fitoplanctónica durante un ciclo anual, así como caracterizar las condiciones ambientales bajo las cuales predomina el fitoplancton nocivo. OBJETIVOS ESPECÍFICOS Determinar el patrón anual de la abundancia y la composición de especies del fitoplancton. Identificar las especies del fitoplancton potencialmente nocivas. METODOLOGÍA

2 Trabajo de campo Se recolectaron muestras de agua de mar superficial trimestralmente en 15 estaciones georeferenciadas, de mayo de 2010 hasta noviembre de 2011 (Figura 1). Las muestras se fijaron in situ, con una solución alcalina de lugol (Utermöhl, 1958) y posteriormente se preservaron agregándoles una solución de formol neutralizado al 4% (Throndsen, 1978). Adicionalmente, se realizaron arrastres circulares con una red cónica con luz de malla de 35μm. En cada estación, mediante el uso de la sonda multiparamétrica marca HANNA instruments, se midieron las siguientes variables: temperatura ( C), salinidad y ph. Figura 1. Zona de estudio y localización de las estaciones de muestreo (tomado de Google Earth). Trabajo de laboratorio La identificación y cuantificación de las células de fitoplancton, se llevó a cabo de acuerdo con el método de Utermöhl (Hasle, 1978), tomando 10 cm 3 de la muestra, mediante el uso de un microscopio invertido con contraste de fases marca Zeigen con objetivos de larga distancia de trabajo (LWD) plan acromáticos de PL10x/0.25 (distancia de trabajo - w.d. 7.9 mm), plan de contraste de fases Ph10x/0.25 (w.d. 7.9 mm), plan acromático 25x/0.40 (w.d. 5 mm), plan acromático 40x/0.65 (w.d. 3 mm), donde se estimó la abundancia total de las células de fitoplancton. Los nanoflagelados, debido a su tamaño no se identificaron a nivel especies. Los valores de abundancia se expresan en células por litro (cél L -1 ). La observación e identificación de especies fitoplanctónicas se realizó sobre muestras que se fijaron, en un microscopio marca Axiostar Plus Zeiss Plano acromáticos, óptica corregida al infinito (antifúngicos) con objetivos, 4x/0.10, 10x/0.25 (anti-fungal), 20x/0.40, 40x(R)0.65 y 100x/1.25, empleando claves taxonómicas especializadas. Para diatomeas: Hustedt (1930, 1959), Cupp (1943), Hendey (1964), Licea- Duran (1974), Navarro (1981a, 1981b, 1982), Sundström (1986), Round et al. (1990), Rines (1994), Moreno et al. (1996) y Grethe et al. (1997). Para dinoflagelados y silicoflagelados: Schiller (1933, 1937), Graham y Bronikovsky (1944), Klement (1964), Taylor (1976) y Balech (1988). Para las cianobacterias: Geitler (1933), Bakes y Bold (1970), Prescott (1970), Rippka et al. (1979), Huber et al. (1983), Komárek (1984), Komárek y Anagnostidis (1986a, 1986b) y Anagnostidis y Komárek (1988, 1990). Se examinó la normalidad de los datos registrados mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov y la homocedasticidad se evaluó con la prueba de Barlet. Las posibles diferencias entre los meses de

3 muestreo y entre las estaciones, se analizaron a través de un análisis de varianza y se aplicó la DVS de Tukey (Diferencia Verdaderamente Significativa) con un nivel de significancia de 0.05 (Daniel, 1993). La rutina de cálculo se realizó en el programa Statgraphics Centurión XV, versión RESULTADOS Variables fisicoquímicas La zona de estudio se caracteriza por tener tres épocas climáticas; secas (marzo-mayo), lluvias (juniooctubre) y nortes (noviembre-febrero). La temporada de nortes se caracteriza por presentar lluvias moderadas (20-50 mm) y vientos intensos (50-90 km h -1 ) que se asocian con pasajes frontales (Herrera- Silveira, 1993). La temperatura promedio del agua estuvo regida por una marcada estacionalidad con un intervalo de 23.5 C como valor mínimo durante la época de nortes y un máximo de 30.2 C, durante la época de lluvias (Figura 3; Tabla I). Se observa diferencias estadísticamente significativas entre épocas climáticas (P<0.05). 35 Temperatura Temperatura C C CHB-1 CHB-2 CHB-3 VMR-1 VMR-2 VMR-3 CML-1 CML-2 CML-3 Estaciones NORTES LLUVIAS SECAS Figura 2.- Variación estacional de la temperatura ( C) en los sitios: Champotón (CHB), Villamar (VMR) y Complejo (CML) 23 LLUVIAS NORTES SECAS Figura 3.- Variación anual de los promedios de temperatura (ºC) en las aguas costeras de Champotón. En lo que respecta a la distribución espacial de la temperatura, se observa que las estaciones Villamar y complejo presentan temperaturas promedios de 27 C, en tanto que en la estación complejo presenta un valor promedio de 26 C (Figura 2; Tabla I). No se observa diferencias estadísticamente significativas entre las estaciones (P<0.05). Salinidad Los valores promedio de la salinidad, para la época de nortes: Durante la época de lluvias: 37.2 y secas: 32.2 (Figura 5; Tabla I). No se observó diferencias significativas entre épocas climáticas (P<0.05).

4 50 40 Salinidad Salinidad 36 C ups CHB-1 CHB-2 CHB-3 VMR-1 VMR-2 VMR-3 CML-1 CML-2 CML-3 Estaciones NORTES LLUVIAS SECAS Figura 4.- Variación estacional de la salinidad en los sitios: Champotón (CHB), Villamar (VMR) y Complejo (CML). 22 LLUVIAS NORTES SECAS Figura 5.- Variación anual de los promedios de la salinidad en las aguas costeras de Champotón. La distribución espacial entre las estaciones muestra una salinidad promedio de 30.4, como valor mínimo, y un máximo de 38.2, ambos valores registrados en la estación de Champotón, con un valor promedio de 35.4, coincidiendo con los valores promedios de la estación Complejo (35.9) y variando en la estación de Villamar (34.6) (Figura 4; Tabla I). Potencial de hidrógeno. Los máximos valores promedio fueron de 7.6 como valor mínimo observados en la época de nortes, en tanto que el valor promedio máximo se observó en la época de lluvias (8.5). La época de secas se observa un valor promedio de 8.4 (Figura 6, 7). La variación anual de los valores promedio de ph de las estaciones, muestra que existe diferencia estadísticamente significativa entre épocas climáticas (P<0.05) ph ph 8.4 C uph CHB-1 CHB-2 CHB-3 VMR-1 VMR-2 VMR-3 CML-1 CML-2 CML-3 Estaciones NORTES LLUVIAS SECAS Figura 6.- Variación estacional de ph (uph) en los sitios: Champotón (CHB), Villamar (VMR) y Complejo (CML). 7.0 LLUVIAS NORTES SECAS Figura 7.- Variación anual de los promedios de ph en las aguas costeras de Champotón.

5 La distribución del potencial de hidrógeno en las estaciones de muestreo, se observaron valores promedios en la estación de Complejo 8.0 con un intervalo de 7.1 a 8.3, sin embargo en la estación Champotón, se registra los valores máximos con un rango de 8.2 a 8.6 y un valor promedio de 8.4 (Figura 6; Tabla I). La variación anual de los valores promedio del ph en las estaciones, muestra que existe diferencia estadísticamente significativa (P<0.05) Tabla I.- Valores promedios anuales de las variables fisicoquímicas, registradas durante el periodo de estudio. Estaciones Variable Complejo Villamar Champotón T ( C) Intervalo S Intervalo ph Intervalo Estructura de la comunidad del fitoplancton La abundancia de fitoplancton observada durante este estudio varió entre los límites de 700 cél L -1 como valor mínimo para el grupo de las cianobacterias y 3x10 6 cél L -1 como valor máximo para el grupo de los flagelados en la época de lluvias. Siendo los flagelados el grupo que dominaron en la temporada de lluvias y secas con valores de 3x10 6 y 2.5x10 5 cél L -1 respectivamente, en tanto que las diatomeas presentaron su mayor abundancia en la época de nortes con un valor total de 1.5x10 6 cél L -1. Se observaron diferencias significativas tanto en las estaciones como en los grupos (Figura 8). Figura 8.- Variación temporal de los grupos taxonómicos del fitoplancton en las aguas costeras de Champotón, Campeche, México. Note el cambio de escala.

6 Especies potencialmente nocivas. Los taxa identificados, que han sido reportados como especies potencialmente nocivos del grupo de los dinoflagelados: Pyrodinium bahamense var. bahamense, Prorocentrum mexicanum, P. minimum y P. hoffmannianum. Los géneros presentes no identificados a nivel de especie son: Gambierdiscus, Gymnodinium, Karenia y Pseudo-nitzschia (Figuras 9 y 10). Con un intervalo de abundancias de 100 cél L -1 en la época de secas a 1.1x10 6 cél L -1 durante la época de nortes. Pyrodinium bahamense tuvo una abundancia máxima de 31.1x10 3 cél L -1 (Figura 9) en la época de lluvias coincidiendo con lo reportado por Poot-Delgado et al. (2009), Poot-Delgado y Guzmán- Noz (2010) y Poot-Delgado y Rosado-García (2011), quienes observaron valores de abundancias de 420 a 86.2x10 3 cel L -1, registrados en la bahía de Campeche. Figura 9.- Abundancia de los dinoflagelados potencialmente nocivos, registradas en las aguas costeras de Champotón, Campeche, México. Del grupo de las diatomeas, el género Chaetoceros, presentó varias especies no identificadas con abundancias del orden de 1,059 cél L -1 en la época de lluvias y un valor máximo de 1.1x10 6 cél L -1, durante la época de nortes (Figura 10). Figura 10.- Abundancia de las diatomeas potencialmente nocivas, registradas en las aguas costeras de Champotón, Campeche, México.

7 Del grupo de las cianobacterias, se encontraron Anabaena sp., Oscillatoria sp., y Spirulina sp., mostraron abundancias que van desde 3x10 3 a 9.1x10 4 cél L -1, en las época de lluvias y más abundantes en la época de nortes (Figura 11). Figura 11. Abundancia de las cianobacterias potencialmente nocivas, registradas en las aguas costeras de Champotón, Campeche, México. DISCUSIÓN En estudios realizados en el banco de Campeche, autores tales como Zernova (1970, 1982) reportaron FANs de dinoflagelados plantónicos desde julio de 1965, donde observaron y registraron una coloración en el agua de mar producida por el dinoflagelado Scrippsiella trochoidea (Stein) Loeblich III reportado como Gonyaulax minima Matzenauer. En otro evento se observó el florecimiento en los primeros 10 cm de la superficie del mar en el banco de Campeche, provocado por Karenia brevis (Davis) G. Hansen et Moestrup (reportado como Gymnodinium breve Davis) (Roujiyaynen et al., 1968; Okolodkov, 2003). Los dinoflagelados Pyrodinium bahamense L. Plate var. bahamense, Prorocentrum mexicanum B.F. Osorio, P. minimum (Pavillard) Schiller, P. hoffmanianum Faust, Gymnodinium cf. catenatum Graham, y Gambierdiscus, estuvieron presentes en la época de lluvias, con rangos de abundancias de 100 a 26.6x10 3 cél L -1 (Poot-Delgado y Guzmán-Noz, 2010; Poot-Delgado y Rosado-García, 2011). La temperatura y salinidad pueden determinar la distribución o presencia de floraciones algales nocivas, aunado a la disponibilidad de nutrientes que regula la tasa de crecimiento, biomasa y duración del florecimiento (Vargo, 2010), lo anterior asociado a los procesos costeros como las corrientes y mareas que influyen transportando organismos de un lugar a otro y favorecen la mezcla vertical (Dawes, 1991). Licea- Duran et al. (2004) mencionan que el banco de Campeche parece depender de fluctuaciones interanuales de la intensidad de la Corriente de Yucatán en mayor medida. Las principales zonas de surgencia y hundimiento se mantienen estables, por lo que se observa una pequeña variabilidad en los caracteres cuantitativos del plancton en la zona del Banco de Campeche (Bogdanov et al.,1968; De la Cruz,1971; Furnas y Smayda, 1987). CONCLUSIÓN La comunidad fitoplanctónica se caracterizó por la dominancia de los fitoflagelados y por las diatomeas dentro del microfitoplancton exhibiendo un patrón estacional, influenciado principalmente por el régimen climatológico. La comunidad presentó un componente importante de especies potencialmente nocivas, las más relevantes por su abundancia ocurrieron en la temporada de lluvias y nortes, siendo de los grupos de dinoflagelados y cianobacterias. Las causas que definen las proliferaciones algales no son univariadas. La

8 dependencia específica a ciertas condiciones ambientales definidas muestra la complejidad de la dinámica fitoplanctónica en estas zonas. LITERATURA CITADA Álvarez-Góngora, C.C., Liceaga-Correa, M.A., y Herrera-Silveira, J.A Variaciones estacionales de la estructura comunitaria del fitoplancton en zonas de descarga de agua subterránea en la costa norte de la Península de Yucatán. Revista Biología Tropical. 60(1): Anagnostidis, K., and Komárek, J Modern approach to the classification system of cyanophytes Oscillatoriales. Archiv fuer Hydrobiologie, Supplementband : Anagnostidis, K., and Komárek, J Modern approach to the classification system of cyanophytes (Stigonematales). Archiv fuer Hydrobiologie, Supplementband. 59:1-73. Anderson, D.M., Cembella A.D., and Hallegraeff, G.M Progress in understanding harmful algal blooms: paradigm shifts and new technologies for research, monitoring, and management. Annual Review of Marine Science. 4: Bakes, A.F., and Bold, H.C Phycological studies X. Taxonomic studies in the Oscillatoriaceae. The University of Texas. Austin. 104 pp. Balech, E Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental. Publicaciones Especiales. Instituto Español de Oceanografía N pp. Bogdanov, D.V., Sokolov V.A., and Khromov, N.S Regions of high biological and commercial productivity in the Gulf of Mexico and Caribbean Sea. Oceanology. 8: Bricker, S.B., Ferreira, J.G., and Simas, T An integrated methodology for assessment of estuarine trophic status. Ecological Modelling. 169: Cupp, E.E Marine plankton diatoms of the west coast of North America. Bulletin of the Scripps Institution of Oceanography of the University of California. 5: Daniel, W.W Bioestadística. Base para el análisis de las ciencias de la salud. Editorial Limusa. Noriega Editores. México. 667 pp. Dawes, C Botánica marina. Editorial Limusa. México. 673 pp. De la Cruz, A Estudios de plancton en el Banco de Campeche. Coloquio sobre investigaciones y recursos del Mar Caribe y regiones adyacentes. Curasao, Antillas Holandesas. En: UNESCO (ed.). Paris. pp: Furnas, M.J., and T.J. Smayda Inputs of subthermocline waters and nitrate onto the Campeche Bank. Continental Shelf Research. 7: Geitler, L Cyanophyceae. In: Dr. L. Rabenhorst's Kryptogamen-Flora, 14. Akademische Velagsgessellschaft. Leipzig. Germany. pp Glibert, P.M., Anderson, D.M., Gentien, P., Granéli, E., and Sellner, K.G The global, complex phenomena of harmful algal blooms. Oceanography. 18(2): Graham, H.D., and Bronikovsky, N The genus Ceratium in the Pacific and Atlantic Oceans. Sci. Res. Cruise VII. Carnegie during Biology-V. Carnegie Institution of Washington. Washington, DC. 565 pp. Grethe, R., Hasle, E., and Syvertsen, E Marine diatoms. In: Tomas, R.C. (ed.). Identifying marine phytoplankton. pp: da ed. Academic Press Inc. London, U.K. 858 pp. Hasle, G.R Diatoms. In: Sournia, A. (ed.). Phytoplankton manual. UNESCO Monographs on Oceanographic Methodology 6.UNESCO, Paris, France. pp: Hendey, N.L An introductory account of smaller algae of Brtish coastal waters. Part V: Bacillariophyceace (Diatoms). Her Majesty's Stationery Office. London. 317 pp. Herrera-Silveira, J. A., Ecología de los productores primarios en la laguna de Celestún, México. Patrones de variación espacial y temporal. Tesis de Doctorado. Universidad de Barcelona. Barcelona, España. 225 p. Huber, G., Komárek, J., and Fott, B Das Phytoplankton des Süsswassers. E. Schweizerbart sche Verlagsbuchhandlung, Stuttgart. 445 pp.

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10 Roujiyaynen, M.I., Georgieva, L.V., and Senichkina, L.G. (1968). Composition, quantitative development and distribution of phytoplankton in the Central-American seas. In: Studies on the Central-American seas, 2. Kiev. pp: Round, F.E., Crawford, R.M., and Mann, D.G The diatoms: biology and morphology of the genera. 1st ed. Cambridge University Press. Cambridge, United Kingdom. 747 pp. Schiller, J Dinoflagellatae (Peridineae). In: Kolkwitz, R. (ed.). Dr. L. Rabenhorst s Kryptogamen-Flora von Deutschland. Österreich und der Schweiz, Teil 1. Leipzig: Akademische Verlagsgesellschaft M.B.H. 617 pp. Schiller, J Dinoflagellatae (Peridineae). In: Kolkwitz, R. (ed.). Dr. L. Rabenhorst s Kryptogamen-Flora von Deutschland. Österreich und der Schweiz, Teil 2. Leipzig: Akademische Verlagsgesellschaft M.B.H. 590 pp. Shumway, S.E A review or effects of algal blooms on shellfish and aquaculture. Journal World Aquaculture Society. 21: Steidinger, K.A., Vargo, G.A., Tester, P.A., and Tomas, C.R Bloom dynamics and physiology of Gymnodinium breve with emphasis on the Gulf of Mexico. pp: In: Anderson, D.M., Cembella, A.D., y Hallegraeff, G.M. (eds.). Physiological ecology of harmful algal blooms. Springer, New York. Sundström, B.G The marine diatom genus Rhizosolenia. A new approach to the taxonomy. Tesis de Doctorado. Lund University, Lund. 117 pp. Taylor, F.J Dinoflagellates from de International Indian Ocean Expedition. Bibliotheca Botanica. 243 pp. Throndsen, J Preservation and storage. In: Sournia, A. (ed.). Phytoplankton manual. UNESCO Monographs on Oceanographic Methodology 6. UNESCO. Paris, France. pp: Utermöhl, H Zur vervolkommung der quantitative. Phytoplankton-Methodik. Internationale Vereiningung fuer Theoretische und Angewandte Limnologie. 9: Vargo, G Review. A brief summary of the physiology and ecology of Karenia brevis Davis (G Hansen and Moestrup comp. nov.) red tides on the West Florida Shelf and of hypotheses posed for their initiation, growth. Maintenance, and termination. Harmful Algae. 8: Zernova, V.V On changes in colour of water in the Gulf of Mexico produced by planktonic algae. Oceanological Studies (USSR). 20: Zernova, V.V On the dependence of the quantitative development of phytoplankton on the abiotic factors in the Gulf of Mexico. Proceedings of the Institute of Oceanology, USSR Academy of Sciences. 114: AGRADECIMIENTOS Al programa institucional de formación de investigadores (PIFI), por el financiamiento otorgado para la asistencia a congresos nacionales, dentro del programa de Doctorado en Ecología y Pesquerías. A la Coordinación Sectorial de Desarrollo Académico (COSDAC), por el financiamiento otorgado dentro del marco del proyecto: Bioprospección toxinologica de los botetes silvestres Sphoeroides spp y Lagocephalus spp de las costas de Campeche, México (2011) siendo responsable el Carlos Antonio Poot Delgado, ejecutado en el Centro de Estudios Tecnológicos del Mar en Campeche (CETMAR 02). PALABRAS CLAVE.: FITOPLANCTON, NOCIVO, DINOFLAGELADOS. 1 Instituto de Ciencias Marinas y Pesquerías, Universidad Veracruzana. Calle Hidalgo No Col. Rio Jamapa, Boca del Rio. Veracruz, C.P Centro de Estudios Tecnológicos del Mar en Campeche 02. Km. 1 Carretera Campeche-Hampolol, C.P San Francisco de Campeche, Campeche. cpoot@ipn.mx 3 Instituto Tecnológico Superior de Champotón. Calle 51 S/N entre Carr. Federal Champotón-Isla Aguada y Calle 53, Col. El Arenal. Champotón, Campeche. C.P