CAPTURE OF ADULTS OF Diaphorina citri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE) WITH STICKY YELLOW TRAPS IN CHIAPAS AND SOME IMPLICATIONS ON DATA ANALYSIS

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1 CAPTURA DE ADULTOS DE Diaphorina citri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE) CON TRAMPAS AMARILLAS PEGAJOSAS EN CHIAPAS Y ALGUNAS IMPLICACIONES EN EL ANÁLISIS DE DATOS CAPTURE OF ADULTS OF Diaphorina citri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE) WITH STICKY YELLOW TRAPS IN CHIAPAS AND SOME IMPLICATIONS ON DATA ANALYSIS Juan F. Barrera, Joel Herrera, Jaime Gómez y Javier Valle. El Colegio de la Frontera Sur, Carretera Antiguo Aeropuerto km 2.5, Tapachula, Chiapas, México. jbarrera@ecosur.mx Resumen. Se emplearon trampas amarillas pegajosas para monitorear poblaciones de adultos de Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae) en cítricos (Citrus spp.) de tres localidades de la región del Soconusco, Chiapas, México, entre abril de 211 y octubre de 212. Las capturas fluctuaron con patrones distintos entre las localidades estudiadas. Sin embargo, se observaron dos grupos de picos máximos de capturas al año, uno entre mayo y agosto y el otro entre noviembre y diciembre; este último pudo ampliarse, o bien desplazarse, hasta enero y febrero del año siguiente. Las capturas fueron mayores en la localidad más próxima a la costa de Chiapas. Los valores obtenidos de las poblaciones se ajustaron en forma adecuada a La ley de poder de Taylor y el modelo binomial de Wilson y Room. Palabras clave. trampas amarillas pegajosas, ley de poder de Taylor, modelo binomial de Wilson y Room. Abstract. Yellow sticky traps were used for monitoring Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae) adult populatons inin citrus (Citrus spp.) in three localities of Soconusco region in Chiapas, Mexico, from April, 211 to October, 212. Captures followed different fluctuation patterns between studied localities. Nevertheless, two groups of maximum peaks of captures in the year were observed, one from May to August and other from November to December; the former could go further until January and February of the following year. The higher captures were obtained in the locality nearest to Chiapas coast. Taylor s power low and Wilson and Room s binomial model fit very well the data. Key words. yellow sticky traps, Taylor s power low, binomial model of Wilson and Room. Introducción El psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) es el vector más importante del Huanglongbing (HLB), grave enfermedad de los cítricos (Citrus spp.) en el mundo (Halbert y Manjunath, 24; Bové, 26). El psílido es un pequeño insecto volador que se alimenta principalmente de hojas y brotes tiernos de cítricos y otras plantas como la limonaria Murraya paniculata (L.) Jack, el cual es un arbusto ornamental común en zonas tropicales y subtropicales. La bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus (CLa) es el principal agente causal del HLB en América. Las plantas infectadas mueren gradualmente y no existe cura para esta enfermedad. En México, el psílido fue reportado por primera vez en 22, en tanto que CLa lo fue en 29. De acuerdo con la Campaña Nacional contra el HLB, para septiembre de 212 se había detectado la presencia de la enfermedad en huertos comerciales y de traspatios de 11 estados: Yucatán (Julio, 29), Quintana Roo (Agosto, 29), Nayarit y Jalisco (Diciembre, 29), Campeche (Marzo, 21), Colima (Abril, 21), Sinaloa (Junio, 21), Michoacán (Diciembre, 21), Chiapas (Marzo, 211), Baja California Sur e Hidalgo (Agosto, 211) (SENASICA, 212). 83

2 Salcedo et al. (21) estiman que el HLB representa una grave amenaza para la citricultura mexicana. Los adultos de D. citri son atraídos fuertemente por el espectro de reflectancia de la luz localizado entre 52 y 615 nm, que corresponde a las regiones del verde ( nm), amarillo (57-59 nm) y anaranjado (59-62 nm) (Barrera et al., 211), de tal forma que se utiliza este comportamiento para monitorear a los adultos a través de trampas. Estas trampas, en particular las trampas amarillas pegajosas (TAP), han demostrado ser importantes en el monitoreo del psílido, pero también han sido útiles para conocer la fluctuación poblacional de adultos (Aubert y Quilici, 1988; Hall et al., 27, 21). Nosotros hemos usado TAP como herramienta para determinar la fluctuación de D. citri en huertas de cítricos en el sureste de Chiapas. A través de este trabajo reportamos estos resultados y exploramos la aplicación de la Ley de Poder de Taylor (LPT) en el análisis de los datos del trampeo. Materiales y Métodos Localidades de estudio. La investigación se llevó a cabo en tres localidades de la región del Soconusco, Chiapas, México, cuyas características se presentan en el Cuadro 1. En la primera localidad, ubicada en el Ejido Manuel Ávila Camacho (municipio de Ciudad Hidalgo), se cultivaban 45 árboles de limón mexicano plantados en escuadra sobre los márgenes de un predio destinado principalmente a la siembra de maíz; ésta se ubicó en la parte más baja de la zona de estudio (2 msnm), cerca de la costa de Chiapas. La segunda localidad se estableció en el Rancho El Refugio (municipio de Tapachula), una huerta de tres hectáreas de limón persa localizada en la zona periurbana de la ciudad de Tapachula a 225 msnm. Y la tercera de las localidades estudiadas estaba en el Centro de Investigación y Desarrollo de la Caña de Azúcar (CIDCA) (municipio de Tuxtla Chico), ubicado en la parte más baja de la zona cafetalera del Soconusco, hacia Talismán, la frontera con Guatemala, y consistió en una mezcla de cítricos (limón, naranja agria, naranja injertada, naranja dulce, pomelo, mandarina china, etc.) plantados en línea sobre los límites de la propiedad. Cuadro 1. Características de las localidades de cítricos del Soconusco, Chiapas donde se colocaron las trampas amarillas pegajosas para capturar adultos de Diaphorina citri. No. 1 2 Lugar Ej. Manuel Ávila Camacho Rancho El Refugio Municipio (Chiapas) Ciudad Hidalgo Ubicación geográfica Latitud N Longitud W Altitud (msnm) ' ' 2 Superficie (ha) Hilera (45 árboles) Cítricos cultivados Limón Mexicano Tapachula ' ' Limón Persa Sistema de producción Comercial, a orilla de cultivo (maíz) Comercial, monocultivo 3 CIDCA Tuxtla Chico ' ' 35 Hilera de árboles Mezcla de cítricos No comercial, alrededor de plantación de caña de azúcar 84

3 Trampas. En cada localidad se colocaron 2 TAP, 1 comerciales tipo ACP de Alpha Scents, Inc. (ASI, 29; 14 x 18 cm) y 1 elaboradas a mano con cartoncillos color amarillo fluorescente (código ; 7.5 x 14 cm), distribuyéndolas de manera intercalada. Se colocó una trampa por árbol, ubicándola en la parte exterior del árbol a una altura aproximada de 1.2 m sobre el suelo. Las trampas fueron reemplazadas cada días y en laboratorio se contó el número capturado de adultos de D. citri por trampa. Las trampas estuvieron en campo entre abril de 211 y octubre de 212. Fluctuación de las capturas. Para los fines de este estudio no se hizo la separación de las capturas de D. citri por tipo de trampa. Dado que la periodicidad del trampeo no fue del todo regular, las capturas de adultos del psílido fueron transformadas a número de Diaphorina/ Trampa/ Día o DTD. En seguida, se calculó el promedio (m), la varianza (V) y el error estándar (EE) para cada fecha de trampeo y localidad. Por localidad, estos cálculos se hicieron para los siguientes números de trampas por año: Ejido Manuel Ávila Camacho, 39 trampas en 211 y 421 en 212 (73 en total); Rancho El Refugio, 344 trampas en 211 y 42 en 212 (746 en total); y CIDCA, 312 trampas en 211 y 49 en 212 (721 en total). Finalmente, se graficaron los promedios (DTD±EE) para cada localidad con respecto al tiempo. Estimación de los coeficientes de Taylor. Se procedió a analizar el grado de ajuste de las series V-m tanto para cada localidad como para todas juntas al modelo conocido como Ley de Poder de Taylor (LPT). Para ello se utilizó la ecuación: log (V) = log (a) + b log (m)...eq. (1) Donde el intercepto es el antilog de a y la pendiente es b, ambos constantes y también llamados coeficientes de Taylor (Wilson et al., 1983a). El análisis del ajuste y la estimación de estos coeficientes se llevó a cabo mediante el módulo Regresión de la herramienta Análisis de Datos de Excel Microsoft. En total, se analizaron 14 pares de datos (V-m), de los cuales correspondieron 39, 33 y 35 para las localidades del Ejido Manuel Ávila Camacho, Rancho El Refugio y el CIDCA, respectivamente. Ajuste de los datos al modelo binomial. El muestreo presencia/ ausencia o binomial es muy útil cuando el conteo de los insectos es costoso, difícil, tardado o tedioso (Barrera, 28). Wilson y Room (1983) propusieron el siguiente modelo binomial que establece la relación entre el promedio del número de insectos (m) y la proporción de unidades infestadas en la muestra (en este caso se refiere a la proporción de trampas con presencia del psílido) o P(I): P(I)= ^(-m*(ln(a*m^(b-1))*((a*m^(b-1))-1)^-1)) eq. (2) Donde a y b son los coeficientes de Taylor estimados con eq. (1). Considerando que los coeficientes obtenidos con eq. (1) e incorporados en eq. (2) no estimaron apropiadamente P(I), se procedió a estimar los coeficientes a y b a partir del modelo no lineal de la eq. (2) ajustada por mínimos cuadrados mediante el siguiente código de R, un software libre para análisis de datos (Venables et al., 212): 85

4 pop.model<-nls(ln_pm1~((prom_m^2)*theta1+(prom_m^2)*(theta2-1)*log(prom_m))/(prom_m- theta1*((prom_m^(theta2)))),nls.control(maxiter=1),start=list(theta1=- 2.5,theta2=2.8),data=Datos) summary(pop.model) Resultados y Discusión Fluctuación de las capturas. La Fig. 1 presenta la fluctuación del número promedio de Diaphorina/Trampa/Día (DTD) en las tres localidades estudiadas. Las fluctuaciones siguieron patrones distintos entre las localidades. No obstante, de manera general dos picos de capturas al año se pudieron apreciar, uno hacia mediados y el otro hacia finales (y/o principios del año siguiente). En el caso del Ejido Manuel Ávila Camacho (Fig. 1, gráfica superior), ubicada cerca de la costa, los picos de captura ocurrieron entre mayo y agosto de 211, con el pico máximo el 8 de junio (.61 ±.17 DTD); el siguiente incremento de capturas de adultos del psílido se presentó entre noviembre de 211 y febrero de 212, con captura máxima entre el 6 (.51 ±.17 DTD) y el 21 de diciembre de 211 (.52 ±.11 DTD). A partir de marzo de 212 las capturas en esta localidad permanecieron bajas (<.6 DTD) sin mostrar repuntes notables. En el Rancho El Refugio (Fig. 1, gráfica central), localizado en la zona periurbana de Tapachula, el primer grupo de picos tuvo lugar el 2 de junio (.6 ±.4 DTD) y el 1 de agosto de 211 (.7 ±.3 DTD); el resto del año las capturas permanecieron bajas ( <.1 DTD) con un breve repunte entre enero y marzo de 212; un segundo pico de capturas se presentó entre abril y mayo de 212 con el máximo el 7 de mayo (.27 ±.15 DTD); entre julio y agosto de 212 se presentó un tercer incremento en las capturas de adultos de D. citri. En la huerta del CIDCA (Fig. 1, gráfica inferior), ubicada en la parte más baja de la zona cafetalera del Soconusco, ocurrieron dos grupos de picos en 211, el primero con capturas máximas el 21 de junio (.9 ±.3 DTD) y el 17 de agosto (.9 ±.3 DTD), y el segundo, con máximas el 22 de noviembre (.14 ±.6 DTD) y el 21 de diciembre (.16 ±.4 DTD). En 212, el primer pico fue observado entre febrero y marzo, con capturas máximas el 29 de febrero (.26 ±.7 DTD) y el 28 de marzo (.18 ±.4 DTD). Posteriormente, tres repuntes en las capturas se presentaron el 9 de mayo (.5 ±.2 DTD), el 31 de julio (.6 ±.2 DTD) y el 24 de octubre (.9 ±.4 DTD). 86

5 Adultos en trampas (DTD±EE) Adultos en trampas (DTD±EE) Adultos en trampas (DTD±EE).9.8 Ejido Manuel Ávila Camacho feb may ago nov feb may-12 9-ago-12 7-nov-12 5-feb-13 Fecha.45.4 Rancho El Refugio feb may ago nov feb may-12 9-ago-12 7-nov-12 5-feb-13 Fecha.35.3 CIIDCA feb may ago nov feb may-12 9-ago-12 7-nov-12 5-feb-13 Fecha Figura 1. Fluctuación del número promedio (± error estándar) de adultos de Diaphorina citri en trampas amarillas pegajosas en tres huertas de cítricos ubicadas en el Soconusco, Chiapas entre abril de 211 y octubre de 212. Los datos están expresados en Diaphorina/Trampa/Día (DTD). 87

6 Captura de adultos (DTD±EE) Las capturas de psílidos fueron mucho más grandes en la localidad del Ejido Manuel Ávila Camacho, a pesar que en ésta las capturas disminuyeron drásticamente de.25 ±.3 en 211 a.9 ±.1 en 212 (Fig. 2), lo que representó 64% de decremento. Con respecto a las otras dos localidades, las capturas subieron de un año para el siguiente (Fig. 2), incrementándose 345% en El Refugio y 64% en el CIDCA. Coeficientes de Taylor. El Cuadro 2 presenta el resumen de los coeficientes de Taylor estimados con la eq. (1) para cada una de las localidades y para los datos de todas ellas en conjunto. En todos los casos el coeficiente b fue significativamente mayor que 1, lo cual indica que los datos de las capturas de adultos de D. citri estuvieron agregados, es decir, que unas trampas capturaron muchos psílidos mientras que otras muy pocos. En general, este es el patrón de dispersión que siguen las poblaciones en campo (Southwood, 1978). El coeficiente b para el conjunto de nuestras localidades (1.57) fue menor que el reportado por Hall y Hentz (21) para el conjunto de sus datos (1.79) en la Florida (EUA). La agregación de las capturas implica mayor tamaño de muestra para estimar poblaciones, de tal forma que a mayor agregación, mayor esfuerzo requerido para muestrear (Wilson y Room, 1983)..3 Ejido Manuel Ávila Camacho Rancho El Refugio CIDCA Año Figura 2. Número promedio de Diaphorina/ Trampa/ Día (DTD ± Error est.) en 211, 212 y en tres localidades del Soconusco, Chiapas. Los promedios y errores estándar se calcularon tomando en cuenta los siguientes números de trampas por localidad: Ejido Manuel Ávila Camacho, 39 trampas en 211, 421 en 212 y 73 en ; Rancho El Refugio, 344 trampas en 211, 42 en 212 y 746 en ; y CIDCA, 312 trampas en 211, 49 en 212 y 721 en

7 Cuadro 2. Coeficientes de Taylor para las localidades de cítricos del Soconusco, Chiapas donde se colocaron las trampas amarillas pegajosas para capturar adultos de Diaphorina citri. Localidad n log(a) Coeficiente a LC 95% Inf LC 95% sup b Coeficiente b LC 95% Inf LC 95% sup Ejido Manuel Ávila Camacho Rancho El Refugio CIDCA Todos los datos La representación gráfica del logaritmo del promedio (m) de insectos en las trampas (DTD) con respecto al logaritmo de su varianza (V) para los datos de cada localidad se muestra en la Fig. 3, y para los datos en su conjunto, en la Fig. 4. En todos los casos se observa que existió una estrecha relación entre V-m (R 2 >.92). Esta relación tiene una implicación práctica: los datos no pueden ser analizados mediante estadística paramétrica (p.ej. análisis de varianza) sin antes transformarlos a fin de eliminar la dependencia entre V y m (Barrera, 28). Modelo binomial. Tras 74 iteraciones con el software R se obtuvo un valor de a=.935 [Exp(a)= , error estándar = , t= -1.36, P=.195] y b = (error estándar =.7531, t= 4.959, P= 2.83e-6), con el siguiente modelo resultante: P (I)= ^ (-m*(ln(.935*m^( ))*((.935*m^( ))-1)^-1)) (eq. 3) La Fig. 5 presenta la relación entre el número promedio de adultos de D. citri/trampa/día y P (I) la proporción de trampas con uno ó más adultos de D. citri, para el conjunto de datos de las tres localidades estudiadas de acuerdo con el modelo binomial de Wilson y Room (1983) (eq. 3). El modelo predice, por ejemplo, que con.727 DTD se encontrará 5% de las trampas con presencia del psílido [P (I)=.51]; cabe mencionar que el valor acumulado de.727 DTD a los 7 y 14 días es de.5 y 1. psílidos/ trampa, respectivamente. R 2 P 89

8 P(I) Log varianza Las tres localidades y = 1.571x -.33 R 2 = Log promedio Figura 3. Relación entre el logaritmo del promedio de adultos de Diaphorina citri/ Trampa/ Día (DTD) y el logaritmo de la varianza en tres localidades del Soconusco, Chiapas Promedio Figura 4. Relación entre el logaritmo del promedio de adultos de Diaphorina citri/ Trampa/ Día (DTD) y el logaritmo de la varianza para el conjunto de datos de tres localidades del Soconusco, Chiapas. 9

9 Log varianza Log varianza Log varianza Ejido Manuel Ávila Camacho y = x +.95 R 2 = Log promedio Rancho El Refugio y = 1.652x R 2 = Log promedio CIIDCA y = x R 2 = Log promedio Figura 5. Relación entre el promedio de adultos de Diaphorina citri/ Trampa/ Día (DTD) y la proporción de trampas con uno ó más psílidos para el conjunto de datos de tres localidades del Soconusco, Chiapas, de acuerdo al modelo de Wilson y Room (1983): P (I)= ^(-m*(ln(.935*m^( ))*((.935*m^( ))-1)^-1)) 91

10 La información obtenida en el presente estudio puede ser útil para ahorrar recursos al momento de revisar las trampas, pues la proporción de trampas con presencia de D. citri [P (I)] estima sin necesidad de contar, el número promedio de psílidos por trampa. Conclusiones. Las capturas de adultos de D. citri a través de TAP fluctuaron con patrones distintos entre las tres localidades estudiadas en el Soconusco, Chiapas durante 211 y 212. Sin embargo, se pudieron apreciar dos grupos de picos máximos de capturas al año, uno entre mayo y agosto y el otro entre noviembre y diciembre, mismo que pudo ampliarse, o bien desplazarse, hasta enero y febrero del año siguiente. Las capturas fueron mayores en la localidad más próxima a la costa de Chiapas. La ley de poder de Taylor y el modelo binomial de Wilson y Room se ajustaron muy bien a los datos. Agradecimientos: Se agradece a los señores Miguel Chalik (Rancho El Refugio), Dr. Carlos Flores Revilla (CIDCA) y Heber Rabanales (Ejido Manuel Ávila Camacho), por realizar este trabajo en sus huertas. Los estudiantes María Aracelly Cobales, Gabriel Escobar Gordillo, Ruth Sánchez Castellanos, Lorenza Del Carmen Valencia Zapata y Frank Ricardo Vázquez Hernández, apoyaron en las actividades de laboratorio y campo. Este trabajo recibió financiamiento del proyecto FONSEC SAGARPA-CONACYT número , cuyo coordinador es el Dr. José Isabel López Arroyo, investigador del INIFAP-Nuevo León. Literatura Citada ASI. 29. Alpha Scents, Inc. ACP-Trap TM for Asian citrus psyllid pest Diaphorina citri Kuwayama. < Aubert, B., and S. Quilici Monitoring adult psyllas on yellow traps in Reunion Island, p In: L.W. Timmer, S.M. Garnsey, L. Navarro (Eds.), Proceedings of the 1th IOVC. Barrera, J.F. 28. Aplicación de la Ley de Poder de Taylor al muestreo de insectos, p En: J. Toledo Arreola & F. Infante Martínez (eds.), Manejo Integrado de Plagas. Editorial Trillas. México. Barrera, J.F., J. Herrera, F. Vázquez, M. Hernández, J. Gómez y J. Valle Estudios sobre trampeo de Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae), p En: 2º Simposio Nacional sobre Investigación para el Manejo del Psílido Asiático de los Cítricos y el Huanglongbing en México, 5 y 6 de diciembre de 211, Montecillo, Estado de México, México. Bové, J.M. 26. Huanglongbing: A destructive, newly-emerging, century-old disease of citrus. Journal of Plant Pathology 88:7-37. Halbert, S.E., and K.L. Manjunath. 24. Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha: Psyllidae) and greening disease of citrus: A literature review and assessment of risk in Florida. Florida Entomologist 87: Hall, D.G., and M.G. Hentz. 21. Sticky trap and stem tap sampling protocols for the Asian citrus psyllid (Hemiptera: Psyllidae). J. Econ. Entomol. 13: Hall, D.G., M.G. Hentz, and M.A. Ciomperlik. 27. A comparison of traps and stem tap sampling for monitoring adult asian citrus psyllid (Hemiptera: Psyllidae) in citrus. Florida Entomologist 9: Hall, D.G., M. Sétamou, and R.F. Mizell III. 21. A comparison of sticky traps for monitoring Asian citrus psyllid (Diaphorina citri Kuwayama). Crop Protection 29:

11 Salcedo, D., R. Hinojosa, G. Mora, I. Covarrubias, F. DePaolis, C. Cíntora y S. Mora. 21. Evaluación del impacto económico del Huanglongbing (HLB) en la cadena citrícola Mexicana. Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura, México, D.F. 14 p. SENASICA Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. Huanglongbing de los cítricos. < Southwood, T.R.E Ecological methods with particular reference to the study of insect populations. Second ed. A Halsted Press Book, London, 524 pp. Venables, W.N., D.M. Smith and the R Core Team An Introduction to R. Notes on R: A Programming Environment for Data Analysis and Graphics. Version ( ). < Wilson, L.T., and P.M. Room Clumping patterns of fruit and arthropods in cotton, with implications for binomial sampling. Environ. Entomol. 12:5-54. Wilson, L.T., D. Gonzalez, T.F. Leigh, V. Maggi, C. Foristiere and P. Goodell. 1983a. Withinplant distribution of spider mites (Acari: Tetranychidae) on cotton: a developing implementable monitoring program. Environ. Entomol. 12: