DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS EN CUATRO ESTADOS SUCESIONALES DE UNA LOCALIDAD SUBANDINA

Transcripción

1 DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS EN CUATRO ESTADOS SUCESIONALES DE UNA LOCALIDAD SUBANDINA Darío Mauricio Aguilar Garavito Trabajo de grado Presentado como requisito parcial para obtener el título de Ecólogo Luis Miguel Renjifo M., Ph. D. Director Jairo Pérez Torres, Ph. D. Codirector Pontificia Universidad Javeriana Facultad de Estudios Ambientales y Rurales Carrera Ecología Bogotá, D.C. 2005

2 DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS EN CUATRO ESTADOS SUCESIONALES DE UNA LOCALIDAD SUBANDINA Darío Mauricio Aguilar Garavito APROBADO: Luis Miguel Renjifo M., Ph.D. Jairo Pérez Torres, Ph. D. Director Codirector Juan Ricardo Gómez, M. Sc. Jurado Luis Guillermo Baptiste, M. Sc. Jurado Luis Miguel Renjifo M., Ph.D. Decano Académico F.E.A.R. Juan Ricardo Gómez, M. Sc. Director de carrera de Ecología F.E.A.R.

3 Los conceptos y opiniones emitidos, en este trabajo son responsabilidad del autor y no comprometen en nada a la Pontificia Universidad Javeriana Artículo 23, resolución No. 13 de 1946.

4 A Iván, Blanca y Darío A Xiomara A Camilo

5 AGRADECIMIENTOS Quiero expresar mis agradecimientos a las siguientes personas y entidades: Luis Miguel Renjifo, director de tesis, por su apoyo incondicional, paciencia, confianza, por sus constructivos consejos y préstamo de material. Por enseñarme una hermosa zona de Colombia, el departamento del Quindío. Valoro su ejemplo y amistad. Jairo Pérez Torres, codirector de tesis, por su interés, apoyo, por sus constructivos consejos y préstamo de material bibliográfico. Al Instituto de Investigación en Recursos Biológicos Alexander von Humboldt por el apoyo financiero y logístico. A Fabio Lozano, William Vargas, Sandra Lucía Aristizábal y Xatlí Murillo, miembros del equipo de investigadores de la línea de investigación para Conservación de la Biodiversidad en Paisajes Rurales, por sus consejos, colaboración e incondicional apoyo. A la Corporación Autónoma Regional del Quindío (CRQ) por otorgarme el permiso de investigación y hospedaje en la Reserva Forestal Bremen-La Popa. Edgar Henao, Diego Duque y Alba Lucía Montoya, funcionarios de la CRQ, por su colaboración e incondicional apoyo. Carlos Alberto Guerrero y José Denny, Conductores de la CRQ, por su amistad, confianza y hospitalidad. A la Universidad del Quindío, Laboratorio de Biología y Herbario (HUQ), por el préstamo de sus instalaciones, material bibliográfico y botánico. A mis padres, por creer en mí, por su apoyo, amor y consejos, por todos sus sacrificios para permitirme alcanzar mis sueños. A Xiomara Zuluaga Calderón por su respaldo, consejos, compañía, ejemplo, amor, consuelo, comprensión y colaboración en campo. Por ser motivo de felicidad y superación.

6 A Iván Darío Aguilar, por creer en mí, por su alegría, apoyo incondicional y colaboración en campo. A mis amigos: Pablo Camilo Escobar, Fabián Camilo Sandoval, Diego Alejandro Sabogal, León Pardo, Gabriel Bonilla, Alí Weffer, Erik Mora, León Llach Zuluaga, Sandra Torres, Carolina Pérez y René Orostegui. Por ayudar a construir mi vida, por los secreteos, confianza infinita, cariño y por todos los momentos memorables. Ignacio Barrera y Luis Fernando Prado (Pontificia Universidad Javeriana), por facilitar la permanencia en la escuela de restauración ecológica, por su amistad, consejos, enseñanzas e incondicional apoyo. Por mostrarme la responsabilidad que acarrea ser ecólogo. David Patiño por su colaboración en campo y laboratorio. Al Colegio Mayor de San Bartolomé y al grupo Scout 73 Nabusímake, por colaborar en mi formación integral. Y a todos los que de una u otra manera me han apoyado. En memoria de los murciélagos que entregaron su vida para beneficio de esta investigación.

7 CONTENIDO RESUMEN INTRODUCCIÓN JUSTIFICACIÓN ANTECEDENTES Hábitos alimentarios Transito intestinal y efecto de la digestión sobre la germinación de semillas Dispersión de semillas por murciélagos Importancia de los murciélagos en la sucesión secundaria Efecto de la transformación del paisaje sobre los murciélagos frugívoros y sobre la dispersión de semillas OBJETIVOS Objetivo general Objetivos específicos ÁREA DE ESTUDIO MÉTODOS Toma de datos sobre murciélagos y semillas RESULTADOS Esfuerzo y representatividad del muestreo para murciélagos Composición del conjunto de murciélagos frugívoros Diversidad murciélagos Esfuerzo y representatividad del muestreo para semillas dispersadas por murciélagos...58

8 7.6 lluvia de semillas Semillas dispersadas por los murciélagos frugívoros Índice de dispersión (DII) Porcentaje de germinación DISCUSIÓN CONCLUSIONES RECOMENDACIONES LITERATURA CITADA ANEXOS Semillas de las especies dispersadas por murciélagos...109

9 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Localización del área de estudio en Colombia Figura 2. Localización del área de estudio dentro de los departamentos que constituyen el Sistema de Áreas Protegidas del Eje Cafetero Figura 3. Localización de los corredores biológicos...25 Figura 4. Promedios históricos mensuales de temperatura y precipitación...27 Figura 5. Aspectos generales de la metodología Figura 6. Aspecto de las trampas de semilla...30 Figura 7. Curva de acumulación de especies de murciélagos y esfuerzo de muestreo para todos los estadios sucesionales Figura 8. Curvas de acumulación de especies de murciélagos por estadio sucesional Figura 9. Estructura trófica de los murciélagos capturados en la Reserva Forestal Bremen- La Popa Figura 10 Índice de diversidad de Shannon (equidad) para los murciélagos en los estados sucesionales...52 Figura 11. Índice de dominancia de Simpson para murciélagos en los estados sucesionales muestreados...53 Figura 12. Análisis de agrupamiento de las áreas de estudio respecto al grado de similaridad de especies de murciélagos entre los estadios sucesionales...55 Figura 13. Curva de acumulación de semillas de especies vegetales dispersadas por murciélagos para todos los estadios sucesionales Figura 14. Curvas de acumulación de semillas de especies vegetales dispersadas por murciélagos por estadio sucesional Figura 15. Índice de Shannon para las semillas dispersadas por murciélagos Figura 16. Índice de Simpson para las semillas dispersadas por murciélagos...72 Figura 17. Análisis de agrupamiento de las áreas de estudio respecto al grado de similaridad de semillas dispersadas por murciélagos entre los estadios sucesionales Figura 18. Porcentaje de germinación de las cinco especies más abundantes en las muestras fecales de los murciélagos....82

10 LISTA DE TABLAS Tabla 1. Esfuerzo y éxito de captura de los murciélagos en los estadios sucesionales Tabla 2. Porcentaje de representatividad de especies de murciélagos para los estimadores ACE y Chao Tabla 3. Número de capturas de cada especie de murciélago por estado sucesional Tabla 4. Riqueza y diversidad de murciélagos frugívoros en los estados sucesionales...51 Tabla 5. Porcentaje de similitud de especies de murciélagos frugívoros entre estados sucesionales...54 Tabla 6. Resumen del análisis de la respuesta de las especies de murciélagos frugívoros al estado sucesional Tabla 7. Porcentaje de representatividad de semillas dispersadas por murciélagos para los estimadores ACE y Chao Tabla 8. Aspectos generales del muestreo para lluvia de semillas Tabla 9. Semillas de especies vegetales dispersadas por murciélagos encontradas en las trampas de semillas Tabla 10. Registros con semillas y abundancia relativa de muestras de materia fecal con semillas...65 Tabla 11. Riqueza y diversidad de semillas dispersadas por murciélagos en los estados sucesionales...70 Tabla 12. Porcentaje de similitud de especies vegetales dispersadas por murciélagos entre estadios sucesionales Tabla 13. Resumen de los análisis de varianza de la abundancia de semillas dispersadas por murciélagos Tabla 14. Índice de dispersión (DII)

11 RESUMEN Los murciélagos frugívoros se han destacado como importantes contribuyentes en la regeneración y mantenimiento de la diversidad vegetal a través de la dispersión de semillas (Heithaus & Fleming 1975, Heithaus 1978, Morrison 1978, Fleming & Heithaus 1986, Fleming 1982, Galindo-González 1998, Álvarez 1999, Medellín & Gaona 1999, Flores- Martínez et al. 2000, Galindo-González et al. 2000, Numa 2002, Naranjo et al. 2003, Pérez-Torres & Ahumada 2004, Pérez-Torres 2004). A pesar de lo anterior, los estudios sobre quirópteros en Colombia con este enfoque son pocos; la mayoría de investigaciones se han centrado en su taxonomía, sistemática y distribución geográfica, descuidando aspectos de su ecología. A través de la relación mutualista entre plantas y murciélagos, esta investigación pretende conocer las especies vegetales que son dispersadas por los murciélagos en cuatro estados sucesionales: Bosque maduro, crecimiento secundario con siete años de regeneración, crecimiento secundario con un año de regeneración y potrero. Se ubicaron dos sitios por estado su sucesional, en cada uno se evaluó la composición del conjunto de murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por estos, comparando la riqueza, abundancia y diversidad de murciélagos y de semillas. Los muestreos se realizaron durante un periodo de seis meses (Agosto de 2004 a febrero de 2005) tomando una estación seca y una lluviosa. Se encontraron diferencias significativas en la riqueza, abundancia, equidad y dominancia de murciélagos y de semillas entre estados sucesionales, observando que la abundancia del conjunto de murciélagos frugívoros y de semillas es mayor a medida que el estado sucesional es más avanzado. Se encontró además que los murciélagos con amplia distribución y tolerancia ecológica como Artibeus lituratus y Sturnira lilium son importantes en regeneración natural de potreros y estados sucesionales tempranos ya que dispersan principalmente semillas de especies pioneras como Cecropia telealba, Solanum undullata, Solanum aphydendron y Solanum acerifolium. 1

12 1. INTRODUCCIÓN En Colombia, la tala de árboles para la extracción de maderas finas o leña junto con la tumba, rasa y quema de selvas para el establecimiento de sistemas productivos, son las acciones más importantes de transformación de bosques, ocasionando la fragmentación del paisaje y en el peor de los casos la pérdida total de hábitats (Rojas 1990, Kattan 2002). La fragmentación y pérdida de ecosistemas se ha concentrado en la región Andina (Kattan 2002), afectando principalmente los piedemontes y zonas de elevación media entre los 1500 y 2500 metros de altitud (Renjifo en prensa); en donde han desaparecido casi en su totalidad los biomas característicos de estas localidades, restringiéndose las zonas boscosas a pequeños fragmentos aislados rodeados por una matriz estructuralmente más simple (Renjifo 2001, Kattan 2002, Numa 2002). El paisaje de la región andina en media montaña se caracteriza por ser un mosaico de coberturas: potreros para ganadería, monocultivos, plantaciones de especies foráneas, áreas urbanas y en menor medida relictos de bosque de diferente edad y estado de conservación (Kattan 2001, Renjifo 2001, Numa 2002). Sin embargo, en estos mosaicos aún se conserva una alta diversidad (Kattan 2001, Renjifo 2001 y en prensa). El departamento del Quindío cuenta con una significativa representación de paisajes típicos de la zona montañosa de Colombia (Campos 1992). Inmersos en estos paisajes existen en la región relictos de bosques montanos nativos cuya importancia es incalculable ya que en estos remanentes de bosque se conservan especies amenazadas de extinción, especies endémicas y de rango de distribución restringido (Renjifo en prensa). Por otro lado, estos remanentes generan bienes y servicios ambientales (como la regulación de ciclos hidrogeológicos) para la población humana a nivel local, regional y nacional (Campos 1992, Gonzáles 1992, Vargas 2002). 2

13 Dos remanentes relativamente grandes de bosques de elevación media o subandinos son el cañón del río Barbas y la Reserva Forestal Bremen-La Popa (Filandia-Quindío) (Renjifo en prensa). El primero conservado históricamente por su abrupta topografía; el segundo es un área protegida desde la década de los 70 por la Corporación Autónoma Regional del Quindío (CRQ) (CRQ 1984, Campos 1992). Ambos representan los fragmentos de bosque subandino húmedo más grandes y mejor conservados del departamento del Quindío (Campos 1992, Gonzáles 1992, Renjifo 2001 y en prensa, Vargas 2002). Lo anterior hace que La Reserva Forestal Bremen y el cañón del río Barbas sean sitios interesantes para evaluar y entender los efectos que produce la fragmentación a diferentes escalas e identificar procesos favorables para conservación biológica y restauración ecológica. Como una estrategia de conservación para los relictos boscosos en Bremen y Barbas, el Instituto Alexander von Humboldt, el gobierno local y las autoridades ambientales regionales, desarrollan actualmente un proyecto de establecimiento de corredores biológicos entre el cañón del río Barbas y la Reserva Forestal de Bremen-La Popa. El objetivo de estos corredores es incrementar la conectividad entre estas áreas para mejorar las posibilidades de supervivencia de las especies que allí se encuentran y de esta manera asegurar la conservación de estos hábitat y de los servicios ambientales que prestan (Renjifo en prensa). Un aspecto fundamental para la recuperación y conservación del hábitat es tener conocimiento de su estado en términos de estructura y función (Fenton et al. 1992, Barrera et al. 2002). Para esto puede ser indispensable seleccionar un grupo de especies como indicadoras, a través de las cuales se pueda evaluar con precisión cambios en diversidad bajo una variación de las condiciones ambientales (Moreno & Halffter 2002). Los murciélagos son elementos característicos de la fauna tropical y son el grupo de mamíferos ecológicamente más diverso (Fenton et al. 1992, Muñoz-Saba 1993, Alfonso 1994, Sánchez et al. 1996, Pérez-Torres 2000, Alberico & Cadena 2001, Muñoz 2001, Moreno & Halffter 2002, Numa 2002, Pérez-Torres 2004, Pérez-Torres & Ahumada 3

14 2004). Además de su riqueza taxonómica, este grupo establece múltiples relaciones con el ecosistema (Galindo-González 1998, Álvarez 1999, Galindo-González et al. 2000, Moreno & Halffter 2002) influyendo sobre otros organismos a través de la dispersión de semillas, polinización y predación de insectos, dando origen en la mayoría de los casos a indispensables relaciones mutualistas con la vegetación. Los murciélagos se caracterizan además por tener un rango amplio rango de hábitat. Por ejemplo, las especies Artibeus jamaicensis, Artibeus lituratus, Artibeus intermedius, Artibeus phaeotis y Sturnira lilium son capaces de utilizar desde bosques hasta zonas urbanas (Fenton et al. 1992, Moreno & Halffter 2002). Por lo anterior, los murciélagos han sido propuestos como indicadores para el análisis de patrones estructurales y funcionales de la comunidad así como del estado del ecosistema (Fenton et al 1992, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000, Medellín et al. 2000, Moreno & Halffter 2002, Numa 2002, Pérez-Torres 2004, Pérez- Torres & Ahumada 2004). Entre las relaciones mutualistas, los murciélagos frugívoros se han destacado como importantes contribuyentes del mantenimiento de la diversidad vegetal a través de la dispersión de semillas (Heithaus & Fleming 1975, Heithaus 1978, Morrison 1978, Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986, Galindo-González 1998, Álvarez 1999, Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000, Galindo-González et al. 2000, Numa 2002, Naranjo et al. 2003, Pérez-Torres 2004, Pérez-Torres & Ahumada 2004). Galindo- González (1998) considera que los murciélagos frugívoros son importantes en la lluvia de semillas al interior de bosques, potreros y en los distintos estadíos de la sucesión vegetal. Los estudios sobre dispersión de semillas por murciélagos brindan información sobre los procesos reproductivos y de colonización de la vegetación en paisajes rurales (Galindo- González 1998, Galindo-González et al. 2000, Moreno & Halffter 2002, Numa 2002), permitiendo la formulación o evaluación de propuestas que conlleven a la conservación y restauración de estos ecosistemas (Heithaus & Fleming 1975, Heithaus 1978, Morrison 1978, Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986, Galindo-González 1998, Álvarez 1999, Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000, Galindo-González et al. 2000). 4

15 Actualmente no se conoce con precisión el papel de los murciélagos como dispersores de semilla en bosque subandino, además tampoco es claro su papel en el proceso de reestablecimiento de la cobertura vegetal nativa, ni cómo responden los murciélagos y las semillas que éstos dispersan en las diferentes etapas sucesionales en los Andes Colombianos. Este tipo de investigaciones en Colombia y en general en el neotrópico son pocas (Galindo-González 1998, Álvarez 1999). Este trabajo de grado pretende evaluar las diferencias en la riqueza, abundancia y diversidad del conjunto de murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por estos en cuatro estados sucesionales: bosque maduro, zonas de crecimiento secundario de siete años, zonas de crecimiento secundario de un año y potrero; en la Reserva Forestal Bremen- La Popa y la zona de establecimiento del corredor biológico número tres entre la Reserva y el cañón del río Barbas, ambas áreas en el municipio de Filandia-Quindío. También ofrece algunas ideas respecto al papel de los murciélagos frugívoros en la sucesión secundaria de bosque subandino y brinda algunas bases para analizar la forma como responden los murciélagos y las semillas que éstos dispersan en un proceso de restauración. 5

16 2. JUSTIFICACIÓN La Reserva Forestal Bremen-La Popa y el cañón del río Barbas son fragmentos de bosque subandino muy importantes para la regulación de los ciclos hidrogeológicos y para el mantenimiento de la biodiversidad en la cordillera Central de Colombia. Allí se han realizado algunos estudios ecológicos. Los grupos en los que se han concentrado dichas investigaciones son principalmente: aves, plantas y hormigas (CRQ 1984,1995, Calvachi 1999, Renjifo 1999, 2001, en prensa). Existen algunos trabajos de mastozoología en los que se describen someramente algunos órdenes, familias y especies de la zona (Campos 1992 y González 1992); pero no existe ningún estudio que describa la composición, estructura y ecología de los quirópteros. La presente investigación contribuye al conocimiento de las especies de murciélagos de la Reserva Forestal Bremen-La Popa y las zonas propuestas para el establecimiento de corredores biológicos entre ésta y el cañón del río Barbas; centrándose principalmente en los murciélagos frugívoros y las especies vegetales cuyos frutos están incluidos en su dieta. Basándose en la relación mutualista planta-murciélago se pretende conocer la importancia de los murciélagos frugívoros en el proceso de regeneración natural de la selva subandina y si la riqueza de este grupo y la dispersión de semillas generada por estos se ven afectadas por la edad de regeneración de la cobertura vegetal. Por otro lado, se hace un aporte al conocimiento de las especies de murciélagos frugívoros y de las especies de plantas de las que estos se alimentan y dispersan en bosque maduro, zonas de crecimiento secundario con siete años de regeneración, zonas de crecimiento secundario con un año de regeneración y potreros. Conocer las semillas que son dispersadas por los murciélagos ofrece criterios de selección de especies que potencialmente pueden sembrarse para iniciar el proceso de sucesión asistida o para facilitar la introducción de una nueva etapa sucesional en Bremen, el Cañón del río Barbas, zonas propuestas para el establecimiento de corredores biológicos entre estos dos relictos de bosque e incluso en otras localidades subandinas. 6

17 Los estudios sobre quirópteros con este enfoque en el país son pocos, la mayoría se ha centrado en caracterizar la estructura y composición de las comunidades de murciélagos (Muñoz et al. 1983, Muñoz-Saba 1993, Correa & Pérez-Torres 1996, Numa 2002), en la caracterización de dieta y aspectos tróficos (Alfonso 1994, Muñoz-Saba et al. 1995), estudios sobre distribución geográfica y rangos altitudinales (Muñoz 1990, Alfonso 1994, López 1994, Alberico et al. 2000) uso del hábitat (Sánchez-Palomino et al. 1996, Álvarez 1999) y estructura, composición y ecología de los murciélagos en bosques fragmentados (Bolaños 2000, Pérez-Torres 2004, Pérez-Torres & Ahumada 2004). 7

18 3. ANTECEDENTES En ocasiones se han utilizado de manera indistinta o como sinónimos los conceptos de comunidad, gremio, ensamblaje y conjunto (Fauth et al. 1996, Pérez-Torres 2004), pero en esta investigación se consideran como términos diferentes y se adoptan las definiciones de Fauth et al. (1996). Comunidad: es una colección de especies que ocurren al mismo tiempo y en el mismo lugar; Gremio: es el grupo de especies dentro de una comunidad que explotan la misma clase de recursos ambientales de una manera similar; Ensamblaje: Es un grupo de especies filogenéticamente emparentadas dentro de la comunidad; Conjunto: es un grupo de especies dentro de la comunidad que están emparentados filogenéticamente y que usan un mismo tipo de recursos. En esta investigación, conjunto hace referencia a las especies de murciélagos frugívoros presentes en la Reserva Forestal Bremen-La Popa. Debido a diferentes características ecológicas del conjunto de murciélagos frugívoros como: su dieta, capacidad de vuelo, comportamiento de forrajeo, efecto de germinación sobre semillas y la estrecha relación mutualista entre algunas plantas y murciélagos, son contemplados como agentes de dispersión idóneos para la diseminación de semillas a grandes distancias, jugando un papel importante en la regeneración de bosques, así como en la rápida colonización de la vegetación (Vásquez-Yanes et al. 1975, Morrison 1978, Fleming 1982, Wunderle 1997, Galindo-González 1998, Medellín & Gaona 1999, Galindo- González et al. 2000). A continuación se hace una revisión de algunos estudios referente a los temas mencionados anteriormente, así como también al efecto de la transformación del paisaje en la dispersión de semillas por murciélagos. 8

19 3.1. HÁBITOS ALIMENTARIOS Los hábitos alimentarios de los murciélagos son muy amplios (Altringham 1996), diferentes especies se alimentan de artrópodos, frutos, polen y néctar, mamíferos, peces, reptiles, anfibios y sangre (Linarez 1998). Esta amplia variedad trófica les permite desarrollar importantes relaciones mutualistas en la comunidad; por ejemplo, las plantas proveen de recursos alimenticios como frutos, néctar o polen y los murciélagos promueven su reproducción a través de la dispersión de semillas y granos de polen (Fleming 1982). Los murciélagos que se alimentan de frutos son los de mayor abundancia en el neotrópico (Heithaus & Fleming 1978, Morrison 1978, Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986, Stashko & Dinerstein 1988, Alfonso 1994, Bizerril & Raw 1998, Galindo-González 1998, Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000, Galindo-González et al. 2000, Pérez- Torres 2004), ellos escogen frutos maduros de diferentes tamaños y de varias especies, alternando su consumo (Fleming 1982). Esto en respuesta a la calidad nutritiva de cada fruto y de su abundancia en el hábitat, haciendo a los murciélagos selectivos para la elección del lugar donde viven (Fleming 1982, Rivas-Pavas et al. 1996, Galindo-González 1998). Los frutos son cosechados y llevados por los murciélagos a sus refugios nocturnos donde comen la pulpa de la fruta. Generalmente, dejan caer desde la percha al suelo las semillas grandes, mientras que las semillas pequeñas son tragadas junto con la pulpa, estas pasan por el tracto digestivo del frugívoro y son defecadas bajo los refugios nocturnos, diurnos o en otros sitios recorridos durante el vuelo (Galindo-González 1998, Medellín & Gaona 1999). Para la búsqueda de los frutos, los murciélagos hacen uso del olfato y de la visión (Linarez 1998). Varios factores importantes influyen en la selección del alimento por parte de los animales frugívoros: la diversidad, estacionalidad y abundancia del recurso, el costo energético que implica la búsqueda y manejo del fruto, características nutritivas y de palatividad, tamaño del fruto y de la semilla (Flores-Martínez et al. 2000). 9

20 En el neotrópico, los murciélagos habitualmente se alimentan de frutos de los géneros Ficus, Piper, Solanum, Cecropia, Spondias, Brosimum, Psidium, Vismia, Pouteria y Eugenia, entre otros (Vásquez-Yanes et al. 1975, Morrison 1978, Galindo-González 1998). La mayoría de estos géneros presentan características especiales: frutos expuestos fuera del follaje, de olores fuertes o rancios, frutos de color opaco, carnosos, con alto contenido de azúcar y agua (Medellín et al. 1999). Estas propiedades los agrupa entre las especies con síndrome de dispersión quiropterócora (Stashko & Dinerstein 1988, Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000). En algunos estudios de los hábitos alimentarios y dieta de murciélagos frugívoros, se ha demostrado que ciertos murciélagos utilizan preferentemente algunas especies vegetales en su dieta. Por ejemplo, el género Carollia demuestra preferencia por los frutos del género Piper (Bizerril & Raw 1998). Morrison (1978) encontró en la Isla Barro Colorado (Panamá) que Artibeus jamaicensis incluye en su dieta numerosas especies, mostrando preferencia por el consumo de frutos del género Ficus, ya que el 79% entre 131 muestras fecales contenían semillas de éste género. Otra investigación realizada en dos cuevas rodeadas por vegetación nativa y antropogénica en el estado de Yucatán, México, Flores-Martínez et al. (2000) encontraron que Artibeus jamaicensis consumió 28 frutos entre especies nativas y cultivadas, de las cuales cinco resultaron dominantes: Cecropia peltata, Solanum hirtum, Ficus spp. (Con dos especies) y Vitex gaumeri. Vásquez-Yanes et al. (1975) hallaron que Cecropia es un género bien representado en términos de abundancia en las muestras fecales encontradas en cuevas de murciélagos frugívoros en la selva lluviosa de los Tuxtlas, Veracruz- México. Muñoz-Saba (1993) observó que en la parte Norte del Parque Nacional Serranía de la Macarena (Meta-Colombia), Artibeus jamaicensis consumía frutos de los géneros Vismia y Miconia; mientras que Artibeus lituratus se alimentaba de frutos de los géneros Clusia y Ficus; por su parte Carollia perspicillata consumió frutos de los géneros Clidemia, 10

21 Miconia, Piper y Vismia; Sturnira lilium y otras especies del género Sturnira capturadas en Muños-Saba (1993), se alimentaban con frutos de los géneros Solanum y Cecropia. En cuanto a estudios de la dieta de murciélagos en bosques andinos, Alfonso (1994), en el Parque Regional Natural Ucumari (Risaralda-Colombia), descubrió en el contenido estomacal de las especies Sturnira ludovici y Sturnira erythromos semillas de la familia Melastomataceae, Solanaceae, Passifloraceae y Ericaceae. En el cañón del río Patía (Nariño-Colombia), Álvarez (1999) encontró que la comunidad de murciélagos consumía frutos de las especies Solanum sp., Piper aduncum, Piolosocereus sp., Ficus sp. y Cecropia sp. Estos frutos fueron consumidos por Anoura geoffroyi, Platyrrhinus discolor, Artibeus jamaicensis y Carollia perspicillata en diferentes proporciones. Pérez-Torres (2004) en el sector de la Falla Occidental de la Sabana de Bogotá (Cundinamarca-Colombia), halló en las muestras fecales de Artibeus glaucus semillas de los géneros Cavendishia, Fuchsia, Miconia y Shefflera; en las muestras fecales de Platyrrhinus dorsalis, semillas de los géneros Cavendishia y Miconia; mientras Sturnira bogotensis y Sturnira oporaphilum incluyeron en sus dietas frutos de los géneros Cavendishia, Anthurium, Drimys y Siparuna TRANSITO INTESTINAL Y EFECTO DE LA DIGESTIÓN SOBRE LA GERMINACIÓN DE SEMILLAS Según Wunderle (1997), los animales al tragar las semillas junto con los frutos afectan las probabilidades de germinación de estas. El paso de semillas por el intestino de los murciélagos, mejora su germinación (Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000, Naranjo et al. 2003) ya que los jugos gástricos remueven las capas duras de las semillas rompiendo la dormancia y el efecto inhibidor de la germinación; además, al remover el frugívoro la pulpa de la fruta evita que la semilla sea atacada por hongos (Wunderle 1997, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000, Naranjo et al. 2003). 11

22 Otro beneficio para la germinación, es que debido al tiempo de tránsito intestinal de las semillas dentro del murciélago (15-40 min. aprox.), estas tienen la probabilidad de ser dispersadas a mayor distancia (Morrison 1978, Galindo-González 1998). Mientras más tiempo transcurra la semilla dentro del intestino, más áreas de forrajeo habrán sido visitadas por el murciélago, por lo tanto, mayor será la probabilidad de que las semillas sean defecadas más lejos de su progenitor; como consecuencia de esto, las especies vegetales aumentan la posibilidad de escapar a la competencia intraespecífica y a la predación local (Morrison 1978, Galindo-González 1998, Medellín et al y Naranjo et al. 2003). Fleming & Willams (1990) encontraron que las semillas de los géneros Cecropia y Solanum ingeridas por murciélagos, germinan más rápido y en mayor porcentaje que aquellas que no son ingeridas mientras que las semillas del género Pipe no mostraron ningún efecto de la ingestión en el porcentaje de germinación DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS La regeneración de las plantas y por ende la regeneración natural de los bosques, depende en gran media de la biología reproductiva de las especies vegetales y de su capacidad para dispersar propágulos (Fleming 1982, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000). Estos mecanismos dispersores son importantes en procesos de reproducción, colonización y establecimiento de las especies vegetales neotropicales (Galindo-González 1998). Las semillas pueden ser dispersadas a un sitio mediante varios mecanismos, siendo el viento el agua y los animales las formas usuales de transporte de estas (Wunderle 1997). La dispersión de semillas por animales es la forma predominante en los trópicos (Fleming 1982, Wunderle 1997, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000); se caracteriza por ser compleja debido a que involucra el comportamiento del animal; la presencia de refugios, perchas y fuentes alimenticias atractivas para los frugívoros afecta indirectamente a la dispersión de semillas (Wunderle 1997). 12

23 La dispersión de semillas incluye una amplia gama de taxones de animales, siendo usualmente la dispersión por aves y mamíferos es la más importante en el neotrópico (Wunderle 1997, Galindo-González et al. 2000). Entre el 48 y 90 % de las semillas de arbustos y árboles son dispersadas por la fauna (Fleming 1982, Wunderle 1997, Galindo- González 1998, Galindo-González et al. 2000). De igual manera en estadios tempranos y medios de sucesión el mecanismo de dispersión zoocoro es el predominante (Medellín & Gaona 1999, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000). Los murciélagos consumen una gran cantidad de frutos maduros de varias especies vegetales durante todo el año (Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000), por la capacidad de vuelo y las características del comportamiento de forrajeo (Fleming 1982, Morrison 1978, Bizerril & Raw 1998, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000) las semillas son depositadas de una manera homogénea en diferentes sitios distantes de la planta madre, incluyendo áreas abiertas, lugares donde no llegan otros dispersores (Vásquez-Yanes et al. 1975, Fleming 1982, Wunderle 1997, Galindo-González 1998, Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000, Galindo-González et al. 2000). Lo anterior convierte a los murciélagos en agentes importantes para la reproducción y mantenimiento de la vegetación del neotrópico (Vásquez-Yanes et al. 1975, Fleming 1982, Galindo-González 1998, Medellín & Gaona 1999, Flores-Martínez et al. 2000, Galindo- González et al. 2000). El comportamiento de forrajeo es una respuesta de los murciélagos a los cambios en la densidad y distribución del alimento y a la presencia de predadores (Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986). Los murciélagos frugívoros, normalmente durante el día, se resguardan en cuevas, huecos de árboles y follaje (Morrison 1978, Fleming 1982, Galindo-González 1998). Al anochecer, aproximadamente de 30 a 40 minutos después de la puesta del sol comienzan sus actividades (Morrison 1978, Galindo-González 1998), abandonan sus refugios diurnos y se dirigen a las áreas de alimentación en búsqueda de frutos maduros. Estos frutos son cosechados y transportados en la boca del murciélago a refugios nocturnos: árboles cercanos a la fuente de alimento; allí se cuelgan, digieren el fruto y descansan 13

24 (Heithaus & Fleming 1978, Morrison 1978, Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986, Bizerril & Raw 1998, Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000). Luego, los murciélagos regresan al árbol fuente de alimento, cosechan otro fruto y vuelven al refugio nocturno para comerlo; este patrón lo repiten durante toda la noche (Heithaus & Fleming 1978, Morrison 1978, Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986). Los murciélagos regularmente cambian entre dos y cuatro veces de áreas de alimentación por noche las cuales pueden estar distantes entre 280 y m. (Fleming 1982, Fleming & Heithaus 1986). Según Morrison (1978), Fleming (1982), Fleming & Heithaus (1986) y Galindo- González (1998), el comportamiento descrito anteriormente se puede ver afectado por fases de la luna; ya que los murciélagos frugívoros disminuyen las visitas y permanencia en las áreas de alimentación cuando la noche es clara. Según Linarez (1998) y Soriano (2000) los murciélagos frugívoros han desarrollado dos estrategias de búsqueda y consumo de frutos. La primera estrategia se denomina nómada, en esta, los quirópteros, generalmente grandes como: Artibeus lituratus, Platyrrhinus vittatus, Artibeus amplus y Artibeus jamaicensis (Soriano 2000), forman bandadas para consumir frutos de árboles del dosel que fructifiquen en cantidades abundantes, por un corto periodo de tiempo. Generalmente, los murciélagos con esta estrategia, buscan como refugio nocturno el follaje del dosel forestal. En la segunda estrategia, denominada sedentaria, los murciélagos pequeños como: Carollia brevicauda, Artibeus hartii, Sturnira bidens, Sturnira lilium, Sturnira bogotensis, Sturnira ludovici y Sturnira aratathomasii (Soriano 2000), son solitarios. Estas especies consumen frutos de arbolitos, arbustos y hierbas, cuya fructificación es constante durante todo el año y utilizan como refugio nocturno huecos de árboles o el follaje de arbolitos y arbustos (Linarez 1998, Soriano 2000). El comportamiento de forrajeo, según Heithaus & Fleming (1978) y Fleming (1982) tiene una importancia ecológica puesto que afecta la distribución espacial y la estructura genética de las poblaciones de plantas que son consumidas y dispersadas por los murciélagos. Esto pone en manifiesto la importancia de los murciélagos como dispersores de semillas de diferentes especies de plantas (Galindo-González 1998). 14

25 3.4. IMPORTANCIA DE LOS MURCIÉLAGOS EN LA SUCESIÓN SECUNDARIA La sucesión es el proceso de desarrollo de los ecosistemas hacia una mayor complejidad estructural y funcional (Luken 1990, Glenn-Levin et al. 1992, Margalef 1992, Beeby 1995, Camargo & Salamanca 2000, Barrera & Ríos 2002, Guariguata & Ostertag 2002) y ocurre en sitios privados de suelo (sucesión primaria) o en lugares cuyos suelos conservan estructura, organismos asociados y bancos de semilla (sucesión secundaria) (Walter 2002). Se han realizado varias interpretaciones de la sucesión basándose en estudios de la vegetación (Clements 1916, Gleason 1926, Pickett et al. 1987, Camargo & Salamanca 2000, Barrera & Ríos 2002, Guariguata & Ostertag 2002). Dichas investigaciones, intentan explicar los cambios estructurales de las comunidades vegetales a través del tiempo (Clements 1916, Gleason 1926, Tansley 1935, Whittaker 1953, Connell & Slatyer 1977, Pickett et al. 1987, Camargo & Salamanca 2000, Barrera & Ríos 2002, Guariguata & Ostertag 2002). Clements (1916) describe la sucesión como un proceso holístico, ordenado y predecible, mediante el cual la comunidad vegetal se dirige desde un estado inicial simple a un estado estructural complejo y libre de cambios. Cuestionando el postulado anterior, Gleason (1926) propuso que los cambios ocurridos en la comunidad vegetal son procesos estocásticos, producto de múltiples respuestas individuales propias de cada una de las especies que componen la comunidad. Picket et al. (1987) describieron un modelo para explicar las etapas ocurridas durante la sucesión. Esta representación planteó la existencia de procesos que contribuyen al desarrollo de la vegetación tales como la disponibilidad de un sitio por causa de un disturbio, la disponibilidad de propágulos, agentes dispersores y recursos. Además contemplan que la sucesión puede modificar su trayectoria por factores como la 15

26 localización e historia del sitio del disturbio, la configuración del paisaje, estado y uso del suelo, presencia de dispersores y la interacción entre especies colonizadoras. El avance de la sucesión depende del potencial biótico in situ, de las unidades del paisaje circundantes y de la dispersión entre estas (Camargo & Salamanca 2000). De esta forma los mecanismos dispersores de propágulos juegan un papel importante como contribuyentes y modificadores de la trayectoria sucesional (Pickett et al. 1987, Camargo & Salamanca 2000, Barrera & Ríos 2002, Guariguata & Ostertag 2002). Aunque los estudios de dispersión de semillas por murciélagos y su efecto en la sucesión secundaria son pocos, Vásquez-Yanes et al. (1975), Galindo-González (1998), Medellín et al. (1999), Galindo-González et al. (2000) en sus investigaciones han encontrado que la dispersión quiropterócora tiene potencial para ayudar a restablecer la diversidad vegetal en sitios degradados, en un razonable período de tiempo; ya que los murciélagos llevan a esos lugares semillas de especies vegetales de varias formas de crecimiento, de diferentes estadios sucesionales y desde diferentes procedencias. Galindo-González (1998), Medellín & Gaona (1999) y Galindo-González et al. (2000) realizaron una revisión de las categorías sucesionales de las semillas dispersadas por murciélagos, encontrando que éstos llevan principalmente a potreros y zonas abiertas semillas de árboles y arbustos pioneros. De esa forma aumentan las posibilidades de reeplazamiento de la comunidad vegetal en estadios tempranos y medios de la sucesión, facilitando así el avance de la sucesión. En los Tuxtlas, Veracruz, México, Vásquez-Yanes et al. (1975) hallaron en cuevas de murciélagos frugívoros muestras fecales con semillas de especies de vegetación primaria y secundaria. De lo anterior concluyeron que los murciélagos juegan un papel importante en la introducción de semillas de vegetación secundaria en bosques primarios y viceversa. Así mismo encontraron que géneros de crecimiento secundario como Cecropia, Solanum y Piper son típicos en la dieta de los murciélagos. 16

27 Medellín & Gaona (1999), en un estudio de dispersión de semillas por murciélagos y aves en cuatro hábitats del bosque tropical húmedo de la Selva Lacandona, Chiapas, México, observaron que en todos los hábitats los murciélagos dispersaron más semillas (8170 semillas, el 79.1%) que las aves (2155 semillas, el 20.9%) y que el 50% de las especies dispersadas fueron pioneras. Ellos concluyeron que los murciélagos dada la dieta de plantas pioneras y su capacidad para dispersar semillas (especialmente en hábitats disturbados) juegan un papel esencial en todos los estadios sucesionales. Galindo-González et al. (2000) evaluaron el papel de los murciélagos como dispersores de semillas en paisajes fragmentados en Los Tuxtlas (Veracruz, México). Encontraron que los murciélagos son importantes en la regeneración de paisajes fragmentados, porque dispersan semillas de manera dirigida hacia árboles aislados en potreros y hacia fragmentos de bosque. Además, encontraron que los murciélagos dispersaron semillas de especies de todas las formas de crecimiento (árboles, arbustos, hierbas, epifitas y enredaderas) y que un 70.5 % de las semillas dispersadas eran especies pioneras. Concluyeron que los murciélagos contribuyen al mantenimiento de la diversidad vegetal en áreas perturbadas durante los distintos estadios sucesionales EFECTO DE LA TRANSFORMACIÓN DEL PAISAJE SOBRE LOS MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS Y SOBRE LA DISPERSIÓN DE SEMILLAS La fragmentación es el cambio en la estructura espacial del paisaje resultante de la remoción de la cobertura vegetal nativa hacia lugares accesibles y productivos, dejando remanentes de vegetación nativa de diferente edad y estado de conservación, formas, tamaños, distancias de separación y microclima (Aizen & Feinsinger 1994, Restrepo et al. 1997, Laurance & Bierregard 1997, Pérez-Torres 2004). Estos remanentes de bosques están inmersos en una matriz generalmente más simple y de conformación diferente a la original (Meffe & Carrol 1994, Restrepo et al. 1997, Renjifo 2001, Kattan 2002). 17

28 La fragmentación del hábitat genera la reducción y pérdida del hábitat disponible y una subsiguiente disminución de la diversidad (Aizen & Feinsinger 1994, Laurance & Bierregard 1997). Además, puede conducir a la extinción local de especies raras y con grandes requerimientos de hábitat (Lovejoy et al. 1986, Arango 1994, Meffe & Carrol 1994, Gómez & Ospina 1995, Turner 1996, Laurance & Bierregard 1997, Huxel & Hastings 1999, Renjifo 2001, Kattan 2002). Benítez-Malvido (1998) censó la abundancia de plántulas en sistemas no fragmentados y fragmentados en tres sitios (selva virgen, fragmentos de 100 ha fragmentos de 10 ha y de 1 ha) al norte de Manaus-Brasil, encontrando disminución en el número de plántulas en los fragmentos, debido al incremento de la mortalidad de árboles y a una reducida dispersión de semillas. La fragmentación en este sitio redujo la reproducción de los árboles, afectando el potencial regenerativo de la selva. Como consecuencia, se generó una disminución en la producción de semillas por diferentes modificaciones en la interacción planta-animal. Según Aizen & Feinsinger (1994), la zoocoria se disminuye en la medida en que la oferta alimentaría se reduce, esto ocasiona cambios en la abundancia de los diferentes gremios de forrajeo en áreas continuas y fragmentos de bosque. Pérez-Torres (2004) y Pérez-Torres & Ahumada (2004) propusieron al grupo de los murciélagos (chiroptera) como un buen modelo para estudiar los cambios que la fragmentación del hábitat ejerce sobre la dinámica de las comunidades animales, dado que como grupo, abarcan un amplio espectro trófico y muchas especies tienen una alta especificidad de hábitat. Ellos caracterizaron la estructura y composición de la comunidad de murciélagos en dos fragmentos de bosque y dos bosques altoandinos no fragmentados, en la Falla Occidental de la Sabana de Bogotá. Encontraron que la composición y la estructura cambió en los fragmentos de dos formas: disminuyendo la riqueza de especies y cambiando la dominancia al interior del grupo. También notaron que en las áreas continuas y en los fragmentos, el gremio de los frugívoros fue predominante, tanto en número de especies como de individuos y que estos fueron los únicos que presentaron reducción en el número de especies y un menor número de capturas en los fragmentos. Los autores 18

29 dedujeron que lo anterior pudo deberse a cambios estructurales de la vegetación, específicamente la altura disponible para forrajeo en los fragmentos así como a la disminución de la oferta alimenticia, ya que en los fragmentos esta era menor que en las áreas continuas. Otros estudios acerca del efecto de la fragmentación del hábitat sobre los murciélagos han demostrado que la estructura y composición de la comunidad de murciélagos cambia en las áreas disturbadas frente al las no disturbadas, siendo los frugívoros el gremio más afectado, acentuándose este efecto en fragmentos pequeños y en especies forrajearas del sotobosque (Fenton & Thomas 1980, Fenton et al. 1992, Brosset et al. 1996, Cosson et al. 1999). 19

30 4. OBJETIVOS 4.1. OBJETIVO GENERAL Determinar la composición del conjunto de murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por éstos en diferentes estados sucesionales en la Reserva Forestal Bremen-La Popa y en las zonas de establecimiento de corredores biológicos entre la Reserva Forestal Bremen-La Popa y el cañón del río Barbas, esto con el fin de comprender el papel de los murciélagos en la sucesión secundaria OBJETIVOS ESPECÍFICOS 1. Comparar los conjuntos de murciélagos frugívoros encontrados en diferentes estados sucesionales: bosque maduro, zona de crecimiento secundario de siete años, zona de crecimiento secundario de un año y potrero. 2. Comparar las especies vegetales dispersadas por murciélagos frugívoros en diferentes estados sucesionales: bosque maduro, zona de crecimiento secundario de siete años, zona de crecimiento secundario de un año y potrero. 20

31 5. ÁREA DE ESTUDIO El área de estudio se localiza en la Reserva Forestal Bremen-La Popa y zonas donde el Instituto Alexander von Humboldt está estableciendo el corredor biológico número tres (3) Las Pavas entre Bremen y el cañón del río Barbas vertiente occidental de la cordillera Central de los Andes colombianos, al Norte del departamento de Quindío, cuenca alta de los ríos Barbas y Roble, municipios de Filandia y Circacia (Figuras 1 y 2). Bremen y el Cañón del Río Barbas son los remanentes de bosque más extensos a este nivel altitudinal en el departamento del Quindío (Renjifo 2000 y en prensa). De acuerdo a sus características climáticas son clasificados como bosque Subandino húmedo o Bosque Muy Húmedo Montano Bajo (bmh-mb) (Espinal & Montenegro 1963, Holdridge 1979). Se caracterizan por la confluencia de elementos de tierras altas y bajas, su vegetación es leñosa, con árboles de 25 a 30 m. de altura y dosel cerrado. Poseen un segundo estrato de árboles más bajo, un estrato arbustivo donde es común la presencia de helechos arborescentes y palmas y un estrato de herbáceas de cobertura mínima ya que el sustrato en su mayor parte está cubierto por hojarasca. Las enredaderas, epífitas y bejucos son muy frecuentes. Dentro de la flora de la zona, las familias dominantes son: Lauraceae, Moraceae, Cecropiaceae y Bromeliaceae. (CRQ 1995, Rangel et al. 1997, Calvachi 1999, Aguilar obs. per. 2004). La Reserva Forestal Bremen-La Popa, es un área de Protegida por la Corporación Regional del Quindío (CRQ), en jurisdicción de los municipios de Filandia y Circacia (Campos 1992). La Reserva se ubica sobre los 1800 y 2100 metros de altitud, en las veredas El Roble (Circacia) y Cruces (Filandia) a 16.8 Km de Armenia, por la vía central a Pereira (margen izquierda) (Calvachi 1999). 21

32 Escala 1: Figura 1. Localización del área de estudio en Colombia y en el departamento de Quindío. La posición geográfica de la reserva es: Latitud ( ) 4 41 N y Longitud ( ) W. 22

33 Figura 2. Localización del área de estudio dentro de los departamentos que constituyen el Sistema de Áreas Protegidas del Eje Cafetero. 23

34 Ocupa la parte alta de la cuenca del río Roble, y abarca hectáreas (Campos 1992, CRQ 1984, 1995, 2001, Calvachi 1999). En la reserva se realizan actividades permitidas como aprovechamiento de plantaciones forestales (Ciprés y Pino), algunas investigaciones de fauna y flora, educación ambiental y ecoturismo incipiente (Campos 1992). Los corredores biológicos (uno, dos, tres, cuatro y cinco) entre la reserva y el cañón del río Barbas poseen 100 m de ancho, se localizan sobre ambas márgenes de la carretera Armenia-Filandia, en la vereda Cruces del municipio de Filandia, al norte colindan con el cañón del río Barbas y al sur con la reserva Bremen. En los costados oriental y occidental limitan con predios propiedad de Bosquinsa, Universidad del Quindío o propietarios privados (Renjifo en prensa) (Figura 3). La reserva forestal Bremen-La Popa y las zonas propuestas para corredores biológicos entre esta y Barbas están constituidas por un mosaico de coberturas vegetales de diferente edad y estado de conservación: áreas de regeneración natural, bosques nativos primarios y secundarios, corredores riparios unidos a fragmentos de bosque nativo, frentes de extracción forestal con plantaciones de ciprés y pino pátula, pastizales ganaderos y zonas de cultivo (Renjifo en prensa). Su relieve es ondulado en su mayor parte, con lomas suaves divididas por numerosas cañadas y pendientes y declives de inclinación variable entre el 20 y 40 % (CRQ 1984, 1995, Campos 1992, Calvachi 1999, CRQ 2001). La temperatura media anual es de 15,8 C, con máximas de 18 C y mínimas de 10 C (Figura 4 a) (CRQ 2003). Las lluvias se distribuyen durante todo el año (204 días de lluvia promedio anual) (CRQ 1995), es común en la zona la presencia de neblinas densas y mantos de nubes (Calvachi 1999). La precipitación promedio anual es de 3144 mm (CRQ 2003), con un patrón de régimen bimodal (CRQ 1995, Calvachi 1999, CRQ 2001). Los períodos de menor precipitación son los comprendidos entre enero febrero y junioseptiembre, con un mínimo de 150 mm al mes (CRQ 2003). La época de mayor precipitación por lo general comprende los meses de marzo-mayo y de octubre-diciembre, 24

35 25

36 con precipitaciones superiores a los 300 mm al mes (Figura 4 b). La humedad relativa promedio es de 93%, el brillo solar medio anual de 963 horas, con ritmo inverso al de las precipitaciones. La evapotranspiración anual de 227 mm (Calvachi 1999, CRQ 2003). El suelo es derivado de cenizas volcánicas, Inseptisoles (Andepts) asociado con Tropets y Entisoles (CRQ 2001). Su textura franco-arcillosa y la estructura granular tiende a engrosar a medida que se profundiza. Es un suelo bien drenado y con concentraciones de hierro en vetas horizontales. Los horizontes son poco definidos y muy susceptibles a la erosión (Calvachi 1999). La zona de estudio se caracteriza por tener una amplia red de drenajes en su mayoría permanentes durante todo el año, cuyos nacimientos se encuentran el la reserva forestal Bremen-La Popa o áreas circundantes, razones por la cual se le ha considerado como una de las hoyas hidrográficas de mayor importancia en el departamento del Quindío (CRQ 1995, Calvachi 1999). Los predios de la reserva forestal Bremen-La Popa, el cañón del río Barbas y áreas circundantes se encuentran en una zona de vital importancia histórica para el departamento del Quindío (Campos 1992). En épocas pre hispánicas, los Quimbayas (antiguos pobladores de la cordillera Central de Colombia) abrieron por la zona los primeros caminos para comercio, comunicación y expansión (Campos 1992, CRQ 1995). En la época colonial los caminos trazados por los indígenas fueron rutas obligadas para arrieros, cargueros, comerciantes, científicos, militares y demás interesados en cruzar desde Ibagué hacia Cartago y viceversa, hechos que los convierten en el Camino Nacional del Quindío, eje de la colonización y ampliación de la frontera agrícola y expansión del comercio para la zona (Campos 1992, CRQ 1995). 26

37 Milímetros (mm) (A) Temperatura media mensual ºC 17,6 17,4 17, ,8 16,6 16,4 16, ,8 15,6 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Meses (B) Precipitación media mensual Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Meses Figura 4. Promedios históricos mensuales de temperatura (A) y precipitación (B) (CRQ 2003). 27

38 A principios del siglo XX la zona dedicó sus terrenos a lecherías, cría de caballos criollos y al comercio de bestias (Campos 1992). A mediados de ese siglo gran parte de la zona se había dedicado a la ganadería lechera. A finales de la década de los 60, dada la urgente necesidad de protección que requerían las áreas de captación de agua del río Roble y de la quebrada Portachuelo (abastecedores de agua para una amplia zona cafetera), la Corporación Autónoma Regional del Quindío inicia la adquisición de los predios de la actual reserva forestal Bremen-La Popa (Campos 1992, CRQ 1995). Desde ese entonces Bremen, luego de 80 años convertida en potreros cambia su vocación ganadera a un área de protección de aguas y reforestación comercial con exóticas de rápido crecimiento (Pinus patula y Cupressus lusitanica) (Campos 1992, CRQ 1995). Las zonas de crecimiento secundario se caracterizan por haber sido rodales de pino y/o ciprés que fueron aprovechados desde hace siete años hasta seis meses (Gutiérrez 2003, Huber-Gutiérrez 2004 com. per.). La vegetación de estas zonas se caracteriza por haber empezado su desarrollo desde el inicio de la plantación forestal. Dentro de dichas áreas se encuentran especies pertenecientes a familias que son comunes en sucesiones tempranas, de crecimiento rápido y con ciclos de vida cortos (Cavelier & Santos 1999), tales como Asteraceae, Melastomataceae, Solanaceae, Piperaceae y Cecropiaceae. Así mismo se encuentran otras familias con abundantes especies como Euphorbiaceae, Lauraceae y Rubiaceae (Gutiérrez 2003). Las áreas de regeneración de siete años son matorrales altos, de dosel arbustivo discontinuo que no supera los 5 m de altura, sin estratificación definida y con algunos arbolitos y árboles adultos (Cecropia telealba en su mayoría). Las zonas de crecimiento secundario de un año son matorrales abiertos conformados por una matriz arbustiva con parches herbáceos y suelo desnudo. También es común la presencia árboles dispersos (Cecropia telealba). Es característica de las zonas de crecimiento secundario la presencia de caminos, troncos y tocones en descomposición (Gutiérrez 2003, Aguilar 2004 obs. per.). 28

39 6. MÉTODOS El estudio se realizó durante los meses de agosto de 2004 a febrero de 2005 en la Reserva Forestal Bremen-La Popa y en los terrenos destinados para el establecimiento del corredor biológico número tres, que conectará la Reserva Forestal Bremen-La Popa y el cañón del río Barbas, municipios de Filandia y Circacia, departamento del Quindío TOMA DE DATOS SOBRE MURCIÉLAGOS Y SEMILLAS Captura de murciélagos Las capturas se realizaron durante seis meses, en cuatro áreas con diferente estadío sucesional, cada estadío se muestreó en dos sitios diferentes; bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas de crecimiento secundario con siete años de regeneración (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año de regeneración (Cominal y corredor biológico No 3 Las Pavas ) y potrero (La Popa y finca Agua Clara). Cada estadío sucesional se muestreó en dos sitios diferentes, en los cuales por noche se ubicaron cinco redes de niebla de 6 X 3 m y de 30 X 36 mm de ojo. Las redes se fijaron a nivel del suelo, fueron abiertas desde las 18:00 horas y se revisaron cada hora hasta las 0:00 horas. Bajo cada una de las redes de niebla se instaló una lámina plástica de 6 X 1.2 m para colectar las heces fecales excretadas por los murciélagos mientras que permanecían enredados en la red (Figura 5) (Stashko & Dinerstein 1988, Galindo-González et al. 2000). A los murciélagos capturados se les tomaron las siguientes medidas: peso (pesola de 100g), longitud total (LT), longitud de cola (LC), longitud oreja (LO), longitud de antebrazo (LA), longitud de la pata con uña y sin uña (LPU/LPSU), longitud de la cola (LC) (calibrador metálico precisión 0.1 mm). También se anotó su sexo (Kunz & Kurta 1988, Álvarez 1999, Muñoz 2000). Posteriormente, se identificaron los murciélagos capturados hasta el nivel de especie por medio de una guía de campo basada en las claves taxonómicas presentadas por Eisenberg (1989), Muñoz (1995, 2001) y Medellín et al. (1997). Se sacrificaron 29

40 FASE DE CAMPO Agosto 2004 a febrero de 2005 Bosque maduro Crecimiento secundario de siete años Crecimiento secundario de un año Potrero El Copachí 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche La Selva 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche San Rafael 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche Buenos Aires 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche Cominal 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche Las Pavas 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche La Popa 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche Agua Clara 5 redes, 2 noches/mes, 6 horas/noche Captura de Murciélagos Colecta semillas del pelo de murciélagos y de la lámina plástica bajo la red Sacrificio y preparación piel de los que no volaron Figura Determinación 5. Aspectos y generales de Guardar la metodología, en bolsa fase de campo. Colecta de toma de medidas por 40 minutos semillas Liberar murciélagos Determinación Siembra cinco especies más abundantes de semillas Diciembre 2004-Febrero

41 exclusivamente los ejemplares que no volaron por tensión durante la manipulación, estos fueron preparados, catalogados y depositados en la colección de mamíferos del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH-M 7885, IAvH-M 7886, IAvH-M 7889, IAvH-M 7880, IAvH-M 7881, IAvH-M 7882, IAvH-M 7883, IAvH- M 7884, IAvH-M 7887, IAvH-M 7888) Colecta de semillas Los murciélagos capturados fueron revisados en la red para colectar heces fecales. Posteriormente fueron removidos de la red y guardados en bolsas individuales. Cuarenta (40) minutos después fueron liberados (Galindo-González 1998, Galindo-González et al. 2000), asumiendo que este tiempo era el promedio de tránsito intestinal de las semillas dentro del animal (Galindo-González et al. 2000). Las heces fecales depositadas en las bolsas fueron colectadas. Tanto las heces fecales colectadas en las bolsas de tela como las que se encontraron en la lámina de plástico y en el cuerpo del animal constituyeron una muestra fecal, esta se guardó en una bolsa platica de 4 X 2 cm debidamente etiquetada con: tipo de cobertura, fecha, hora, red, número de captura, especie de murciélago, morfoespecie de semilla y/o especie vegetal (Muñoz 1990, 1993, Álvarez 1999) Análisis de las muestras fecales Cada muestra fecal se desagregó en una caja de petri con agua destilada. Empleando una aguja de disección se separaron las semillas y se identificaron hasta el nivel de especie. Para la identificación de material vegetal fértil, se contó con la ayuda del botánico William Vargas del Instituto Alexander von Humboldt y de claves taxonómicas presentadas por Vargas (2002), catálogos de semillas y de frutos presentadas por Niembro (1989) y Ríos et al. (2004). Además se realizó con una colección de referencia elaborada previamente en campo (Muñoz-Saba 1993, Muñoz-Saba et al. 1995, Galindo et al. 2000), 31

42 la cual se depositó en el herbario de la Pontificia Universidad Javeriana (HPUJ , HPUJ , HPUJ , HPUJ , HPUJ , HPUJ y HPUJ ). Dicha colección de referencia se preparó tomando muestras botánicas con frutos de las especies vegetales presentes en cada cobertura muestreada, haciendo énfasis en aquellas que potencialmente muestren síndrome de dispersión quiropterócora (Stashko & Dinerstein 1988): 1. Especies con fruto carnoso. 2. Especies con fruto de color débil, apagado u opaco. 3. Especies con fruto abundante en agua y azúcar. 4. Especies con frutos en las puntas de las ramas. 5. Especies con fruto de oloroso en horas de la noche Efecto de la ingestión sobre las semillas Se realizó un experimento de germinación para determinar la viabilidad de las semillas defecadas por los murciélagos. De las cinco especies dispersadas más abundantes halladas en las muestras fecales se tomaron al azar cien (100) semillas por especie para un total de 500 semillas (Galindo-Gonzáles et al. 2000), poniéndolas sobre papel filtro, cincuenta (50) semillas por caja. Para mantener la humedad, las cajas se conservaron tapadas y cada dos (2) días se roció las semillas con agua. Se cultivaron las semillas durante dos (2) meses (Galindo-Gonzáles et al. 2000) en el vivero de la reserva Forestal Bremen-La Popa y se consideró que una semilla había germinado cuando emergía la radícula de la testa de la semilla (CAR 1984). 32

43 Lluvia de semillas Con el fin de verificar que los murciélagos dispersan semillas en cada uno de los estados sucesionales muestreados, durante 4 meses (noviembre 2004 a febrero 2005) se ubicaron trampas de semilla en cada cobertura vegetal (Stashko & Dinerstein 1988, Galindo- González et al. 2000). Las trampas eran de forma rectangular, 0.5 m 2 de área, elaboradas en plástico negro, con un sifón de tul en medio para evitar el encharcamiento. Sostenidas y fijadas al suelo por una estructura en guadua de 25 cm de alto (Figura 6). A) Área de colecta 0.8 m Tapa Desagüe 0.65 m B) Tapa Figura 6. Aspecto de las trampas de semilla. A) Trampa de semillas abierta y B) Trampa de semillas cerrada. 33

44 Se ubicaron 50 trampas por cobertura vegetal. A lo largo de un transecto de 1 Km se fijaron las trampas a intervalos de 20 m. Cada una se abrió a las 18:00 horas y se cerró a las 05:30 horas. Se supuso que las semillas colectadas en las trampas fueron dispersadas por murciélagos ya que las trampas solo se abrieron durante la noche y no se observó ningún otro frugívoro forrajeando alrededor ANÁLISIS DE DATOS Representatividad de muestreo Para medir el éxito de captura obtenido se emplearon las siguientes formulas: Horas totales Mallas totales Esfuerzo de captura = Noches totales Éxito de captura = Individuos capturados Esfuerzo de captura Para evaluar la eficiencia del muestreo se calculó una curva de acumulación de especies tanto para los murciélagos como para las semillas (Bizerril & Raw 1998), utilizando el software EstimateS 7.0. (Colwell 1997) (Moreno & Halffter 2000, Moreno 2001). Con este software se calculó el estimador de cobertura basado en abundancia ACE (Abundante Coverage Estimator) y el estimador de especies Chao 1, basado en el número de especies raras en la muestra (Moreno & Halffter 2000, Moreno 2001). Las curvas de acumulación modelan un alcance asintótico cuando la probabilidad de agregar una nueva especie a la lista de especies de la cobertura es cero (Moreno & Halffter 2000, Gotelli & Colwell 2001, Colwell et al. 2004). El punto de estabilización de la curva se tomó como un tamaño de muestra representativa, en el cual se supone aparecen 34

45 representadas la mayoría de las especies (Ramírez 1999 b, Moreno & Halffter 2000, Moreno 2001). Para evitar sesgos en la estimación debido a la detectabilidad de las especies se utilizó únicamente los datos de la familia Phyllostomidae, pues se considera que las redes de niebla tienden a subestimar la presencia de otras familias que forrajean a mayor altura (Moreno & Halffter 2000, Moreno 2001, Numa 2003) Composición del gremio de los murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por los murciélagos La composición se definió de acuerdo al número de las familias, subfamilias y riqueza de especies de murciélagos y de especies vegetales dispersadas por éstos que se presentaron en cada estado sucesional muestreado (Alfonso 1994, Cosson et al. 1999, Galindo- González et al. 2000, Moreno 2001) Riqueza específica y abundancia relativa del conjunto de murciélagos frugívoros La riqueza y abundancia del conjunto de murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por estos en cada uno de los estados sucesionales se examinaron utilizando análisis de varianza de una vía (ANOVA) (Zar 1996). La riqueza de especies y la abundancia de individuos fue trasformada por la raíz cuadrada (n + 0.5) para corregir desviaciones de normalidad (Zar 1996). Los análisis de varianza significativos a un nivel de alfa de 0.05 fueron seguidos por test post hoc, se empleo el test de Tukey (HSD) para los ANOVA paramétricos (Zar 1996). La respuesta de las especies (murciélagos frugívoros y semillas dispersadas por estos) al estado sucesional, se evaluó utilizando análisis de varianza no paramétrico (Kruskall- Wallis) (Zar 1996), ya que el número de individuos por conteo trasformado (raíz cuadrada de n+0.5) no se distribuyeron normalmente o las varianzas fueron heterogéneas (Zar 1996). 35

46 Los análisis estadísticos se hicieron utilizando el programa Statistix (Analytical Software 1996). En los resultados se reporta bien sea los análisis de varianza con datos transformados o Kruskall-Wallis, las medias y desviaciones estándar reportadas corresponden a los datos sin transformar Diversidad de murciélagos frugívoros y de las especies vegetales dispersadas por los murciélagos en cada zona con diferente edad sucesional La diversidad de especies de murciélagos y de especies vegetales dispersadas por estos se estimó discriminando los componentes de dominancia y equidad (Moreno 2001, Pérez- Torres 2004). El primero es una medida de la distribución proporcional del valor de importancia de cada especie (con base en la abundancia relativa), tomando en cuenta la representatividad de las especies dominantes (Ramírez 1999 b, Moreno 2001). El segundo mide la uniformidad de los valores de importancia a través de todas las especies muestreadas (Moreno 2001). La dominancia (λ) se calculó usando el índice de Simpson. Éste índice está fuertemente influenciado por la importancia de las especies más abundantes y mide la probabilidad de que dos individuos seleccionados de manera aleatoria en una muestra sean de la misma especie Ramírez 1999 b, Moreno & Halffter 2000, Moreno 2001). Para este índice a medida que la riqueza específica aumenta, la probabilidad que dos individuos sean de la misma especie disminuye en una muestra donde la dominancia es baja, cambiando de valor cuando la abundancia de individuos de las especies varía (Ramírez 1999 b, Moreno 2001). 36

47 Índice de Simpson (λ): s Donde: ni N ni 1 N i 1 1 ni = Número de individuos de la especie i en la muestra. N = Número de individuos totales en la muestra = i s = Número de especies en la muestra. La equidad se estimó mediante el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H ). Este índice tiene en cuenta tanto el número de especies como sus abundancias relativas además de darle importancia a las especies raras (Ramírez 1999 b, Moreno 2001). H = n ni 1 ln n i ni n n Donde H = índice de diversidad de Shannon-Wiener de cada zona de estudio. ni = número de individuos de la especie i n = número total de individuos de la muestra. Él índice de Shannon es una medida del grado promedio de incertidumbre existente para predecir a que especie pertenece un individuo extraído de manera aleatoria de la muestra. Para estimar el índice de Simpson y de Shannon-Wienner se utilizó el programa PAST Versión 0.94 (Hammer & Harper 2002). 37

48 Intervalos de confianza para los índices de diversidad. Para determinar si existen diferencias entre los índices de Shannon (H ) y de Simpson (λ), del conjunto de especies de murciélagos y semillas presentes en el área de estudio, se construyeron intervalos de confianza del 95%, utilizando la técnica de remuestreo Bootstrap con el programa Resampling Stats Excel Add-in, con 1000 interacciones para cada índice por cobertura vegetal (Montgomery & Runger 1996, Moreno 2001). Se comparó la proporción de la diversidad de especies de murciélagos y de cada especie de semilla presentes en las muestras fecales en los cuatro estados sucesionales muestreados. Esta última proporción es el número de veces que se encuentran presentes semillas de una especie vegetal en el total de las muestras por especie de murciélago. Se utilizó como estimador estadístico de comparación el intervalo de confianza del 95% de las proporciones de diversidad de especies de murciélagos y semillas. El intervalo de confianza para una proporción es: si p es la proporción de observaciones de una muestra aleatoria de tamaño n que pertenece a una clase de interés, entonces un intervalo de confianza aproximado del 100(1-α) por ciento de la proporción p de la población que pertenece a esta clase es: p z p 1 p p 1 p n P p z / 2 / 2 n Donde z / 2 es el punto crítico superior que corresponde al porcentaje α/2 de la Distribución Normal Estándar (Montgomery & Runger 1996, Moreno 2001) Similitud 38

49 Para determinar la afinidad entre las coberturas estudiadas, se estimó el coeficiente de similitud de Jaccard. Es el índice más utilizado en los estudios ambientales (Alfonso 1994, Cosson et al.1999, Ramírez 1999 b, Galindo-González et al. 2000, Moreno 2001, Pérez- Torres 2000). I j e a b c d c Donde: a = Número de especies presentes en el sitio A b = Número de especies presentes en el sitio B c = Número de especies presentes en el sitio C d = Número de especies presentes en el sitio D e = Número de especies presentes en los sitios A, B, C y D El intervalo de valores para este índice va de 0 cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta 1 cuando los sitios tienen la misma composición de especies (Moreno 2001). Se realizaron dendrogramas de similitud, utilizando ligamiento simple. Se utilizó el programa PAST Versión 0.94 (Hammer & Harper 2002) Importancia de cada murciélago en la dispersión de semillas. Índice de dispersión (DII) Para evaluar la importancia de cada murciélago en la dispersión de semillas en cada uno de los estados sucesionales se utilizó el índice de dispersión (DII) propuesto por Galindo- Gonzáles et al. (2000). Este índice relaciona el porcentaje de cada tipo de semilla obtenida de la muestra fecal de cada especie de murciélago (s) y la abundancia relativa de especies de murciélagos capturados (B). Las muestras fecales con al menos una especie de semilla 39

50 se tomó como un evento, las muestras fecales con dos especies de semillas como dos eventos, y así sucesivamente (Galindo et al. 2000). Los rangos del (DII) índice de dispersión van desde cero hasta diez. Cero representa no encontrar semillas en la feca de una especie murciélago poco abundante. Valores cercanos a cero lo tomaran las especies de murciélagos raras que dispersan pocas especies de semilla. Diez representa una única especie de murciélago (con el 100% de abundancia) que dispersa todas las semillas en un hábitat (Galindo-Gonzáles et al. 2000). DII= s B 1000 Donde: s = Porcentaje de cada tipo de semilla obtenida de la muestra fecal de una especie de murciélago. B = Abundancia relativa de cada especie de murciélago frugívoro por estación. 7. RESULTADOS 40

51 7.1. ESFUERZO Y REPRESENTATIVIDAD DEL MUESTREO PARA MURCIÉLAGOS Este estudio comprendió un total de 88 noches de muestreo y por estado sucesional un total de 22 noches de muestreo. Se capturó un total de 389 individuos de 11 especies con un esfuerzo de captura total de 1484 horas- red. El éxito de captura total fue de 0.26 individuos/horas-red. El mayor éxito de captura se dio en bosque maduro, crecimiento secundario de un año de regeneración y siete años, siendo este último inferior en orden de magnitud. El menor éxito de captura se dio en potrero (Tabla 1). Tabla 1. Esfuerzo y éxito de captura de los murciélagos en los estadios sucesionales. Bosque maduro Siete años Un año Potrero Total Noches totales Horas totales Sitios de muestreo por cobertura Redes totales Promedio mallas /noche 4,83 4,83 4,83 4, Total de Individuos capturados Esfuerzo de captura (hrs-red) Éxito de captura(ind/hrs-red) 0,38 0,30 0,32 0,05 0,26 La curva de acumulación de especies para todo el estudio alcanzó la asíntota del número esperado de especies (10 especies) (en las curvas se excluyen los murciélagos que no pertenecen a la sub familia Phyllostomidae) entre 31 y 41 noches de muestreo (Figura 7). De igual forma las curvas de acumulación de especies por estado sucesional muestran que en bosque maduro se alcanzó la asíntota del número esperado de especies (10 especies) entre 15 y 19 noches de muestreo, en crecimiento secundario de siete años la asíntota del número esperado de especies (8 especies) se alcanzó entre 16 y 20 noches de muestreo, en crecimiento secundario un año el número esperado de especies ( 4 especies) se alcanzó entre 16 y 19 noches de muestreo y finalmente en potrero el número esperado de especies (1 especie) se alcanzó entre 8 y 10 noches de muestreo (Figura 8). 41

52 La proporción de especies de murciélagos observadas con respecto a los estimadores de riqueza total para los cuatro estadios sucesionales fue de 100 % para el estimador ACE y Chao 1. Esta proporción por cada estadio sucesional cambia como lo muestran la Figura 8 y la Tabla 2. En bosque maduro y potrero fue de 100 % (Figura 8 A y 8D) alcanzando el número esperado de especies, mientras que en crecimiento secundario con siete años (92 %) (Figura 8 B) y en crecimiento secundario de un año (89%) (Figura 8 C) no se alcanzó el número esperado de especies. Las especies esperadas y el porcentaje de representatividad para los estimadores ACE y Chao 1 reportados en la Tabla 2 corresponden a valores aproximados al número entero más cercano. 42

53 Especies de murciélagos Sobs ACE Chao Noches de muestreo Figura 7. Curva de acumulación de especies de murciélagos y esfuerzo de muestreo para todos los estadios sucesionales. Sobs: Especies observadas, ACE: número de especies estimadas, basado en abundancia y en esfuerzo de muestreo, Chao 1: basado en el número de especies raras. 43

54 Especies de murcielagos A. B. Especies de murcielagos Noches de muestreo Sobs (Mao Tau) Sobs (Mao Tau) ACE Mean Noches de muestreo C. D. Especies de murcielagos Sobs (Mao Tau) ACE Mean Chao 1 Mean Noches de muestreo Especies de murcielagos Sobs (Mao Tau) ACE Mean Chao 1 Mean Noches de muestreo Figura 8. Curvas de acumulación de especies de murciélagos por estadio sucesional. Sobs (Mao Tau): Especies observadas, ACE: número de especies estimadas, basado en abundancia, Chao 1: basado en el número de especies raras. A. Bosque maduro, B. Crecimiento secundario de siete años, C. Crecimiento secundario de un año y D. Potrero. 44

55 Tabla 2. Porcentaje de representatividad de especies de murciélagos para los estimadores ACE y Chao 1. Especies esperadas ACE Porcentaje de representatividad con ACE Especies esperadas Chao 1 Porcentaje de representatividad con Chao 1 Tipo de cobertura vegetal Especies observadas Representatividad especies de Murciélagos para todo el estudio Representatividad Murciélagos bosque maduro Representatividad Murciélagos siete años Representatividad Murciélagos un año Representatividad Murciélagos potrero

56 7.2. COMPOSICIÓN DEL CONJUNTO DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS. En este estudio se capturaron 389 murciélagos de 2 familias, 4 subfamilias, 6 géneros y 11 especies. Los murciélagos frugívoros constituyeron el % de todas las capturas con 9 especies de la familia Phyllostomidae, los frugívoros nómadas constituyeron el 38.6 % de las capturas y los frugívoros sedentarios el 56.8 %. Entre los frugívoros, 4 especies representaron el 84.4 % de las capturas: Sturnira lilium (34.5%), Artibeus lituratus (29.9%), Carollia brevicauda (11.9%) y Artibeus jamaicensis (8.1%). Los murciélagos polinívoros representaron el 3.08% del total de las capturas, mientras que los murciélagos insectívoros constituyeron el 1.54% del total de murciélagos capturados (Figura 9). Porcentaje (%) de captura Frugívoros nómadas Frugívoros sedentarios Insectívoros Polinívoros Gremios Figura 9. Estructura trófica de los murciélagos capturados en la Reserva Forestal Bremen- La Popa. 46

57 En bosque maduro se capturaron 140 individuos (36%) de los cuales el 88.6 % fueron frugívoros, el 8.6% polinívoros y el 2.6% insectívoros. Carollia brevicauda representó el 22.9% y Sturnira lilium el 22.1% de las capturas totales en esta cobertura. En crecimiento secundario de siete años, se capturaron 112 (28.8%) siendo todos frugívoros. Sturnira lilium representó el 34.8% y Artibeus lituratus el 32.1% de las capturas en esta cobertura. En crecimiento secundario de un año se capturaron 118 (30.3%), todos fueron frugívoros, donde Sturnira lilium constituyó el 49.2 % de las capturas, seguido por Artibeus lituratus con el 39%. Finalmente en potrero se capturaron 19 individuos (4.9%), de los cuales el 89.5% fueron frugívoros y el 10.5% insectívoros. Artibeus lituratus fue la única especie de frugívoro capturado en éste hábitat (Tabla 3). 47

58 Tabla 3. Número de capturas de cada especie de murciélago por estado sucesional. Estado sucesional Bosque Maduro Crecimiento secundario de siete años Crecimiento secundario de un año Abundancia Familia Relativa Sub Familia Especie n (%) PHYLLOSTOMIDAE Carollinae Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Glossophaginae Glossophaga sp.* Stenoderminae Artibeus hartii (Thomas, 1892) 7 5 Artibeus jamaicensis (Leach, 1821) Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Platyrrhinus dorsalis (Thomas 1900) 7 5 Sturnirinae Sturnira lilium (Geoffroy, 1810) Sturnira ludovici (Anthony, 1924) Sturnira bogotensis (Shamel, 1927) Sturnira bidens (Thomas, 1915) 7 5 VERSPERTILIONIDAE Vesperitilioninae Myotis sp.* PHYLLOSTOMIDAE PHYLLOSTOMIDAE Total en bosque maduro Carollinae Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Stenoderminae Artibeus hartii (Thomas, 1892) 9 8 Artibeus jamaicensis (Leach, 1821) Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Platyrrhinus dorsalis (Thomas 1900) Sturnirinae Sturnira lilium (Geoffroy, 1810) Sturnira ludovici (Anthony, 1924) Stenoderminae Sturnira bidens (Thomas, 1915) Total en crec. sec. de siete años Artibeus hartii (Thomas, 1892) Artibeus jamaicensis (Leach, 1821) Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Sturnirinae Sturnira lilium (Geoffroy, 1810) Total en crec. sec. de un año PHYLLOSTOMIDAE Stenoderminae Artibeus lituratus (Olfers, 1818) VERSPERTILIONIDAE Vesperitilioninae Myotis sp.* Potrero Total en potrero Total estudio * Especies de murciélagos insectívoros y polinívoros. 48

59 Riqueza específica y abundancia relativa del conjunto de murciélagos frugívoros entre estados sucesionales Se encontró una diferencia altamente significativa en la riqueza de especies entre estados sucesionales (ANOVA, F = 28.64, gl = 3, P < ). La riqueza de especies en los bosques (5.5 ± 1.84) y en los crecimientos secundarios de siete años (4.0 ± 1.63) fueron significativamente distintas de la riqueza en los crecimientos secundarios de un año (2.4 ± 0.84) y en los potreros (0.6 ± 0.84), de igual forma se observan diferencias significativas entre la riqueza de especies de estos dos últimos estados sucesionales. Nota: los valores entre paréntesis corresponden a la riqueza de especies seguidas por la desviación estándar, basado en datos sin transformar. Este esquema se utiliza a lo largo de la presentación de todos los resultados. Paralelamente se encontró una diferencia altamente significativa en la abundancia de murciélagos frugívoros entre estados sucesionales (ANOVA, F = 8.58, gl = 3, P = ). La abundancia de murciélagos frugívoros en los bosques (13.9 ± 8.2), en los crecimientos secundarios de siete años (11.2 ± 8.91) y en los crecimientos secundarios de un año (11.9 ± 8.39) fueron significativamente superiores a de la abundancia en los potreros (1.9 ± 2.73). No se encontró diferencia significativa en la abundancia de los tres primeros estados sucesionales. 49

60 7.3. DIVERSIDAD MURCIÉLAGOS Se comparó la diversidad de especies de murciélagos entre los estados sucesionales discriminando los componentes de dominancia y equidad. Esta comparación permitió evaluar la importancia de cada especie de murciélago (basándose en la abundancia relativa) y el grado de incertidumbre para predecir a qué especie pertenece un individuo extraído aleatoriamente del conjunto de murciélagos en cada estado sucesional. La dominancia se calculó usando el índice de Simpson (λ) y la equidad usando el índice de diversidad de Shannon (H ). Como se aprecia en la Tabla 4, la equidad de murciélagos frugívoros tiende a incrementarse con el aumento de la edad de la vegetación, no obstante los valores de equidad no fueron significativamente diferente entre bosque maduro, crecimiento secundario de siete años y crecimiento secundario de un año (Figura 10). De otro lado la dominancia (Tabla 4), tiende a disminuir con el aumento de la edad de la vegetación. De igual forma los valores de dominancia no fueron significativamente diferentes entre estados sucesionales (Figura 11). 50

61 Tabla 4. Riqueza y diversidad de murciélagos frugívoros en bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). El Copachí La Selva San Rafael Buenos Aires Cominal Las Pavas La Popa Agua Clara Especies (riqueza) Individuos Índice de Shannon 2,10 1,98 1,64 1,58 0,99 0,78 0,34 0 IC 95% Superior para el índice de Shannon 2,30 2 1,99 2 1,60 1,40 1,98 0 IC 95% Inferior para el índice de Shannon 1,55 1,49 1,54 1,41 0,57 1,39 0,50 0 Índice de Simpson 0,150 0,170 0,245 0,258 0,412 0,560 0,812 0 IC 95% Superior para el índice de Simpson 0,131 0,130 0,045 0,072 0,129 0,224 0,79 0 IC 95% Inferior para el índice de Simpson 0,026 0,002 0,070 0,094 0,238 0,398 0,

62 El Copachí La Selva San Rafael Buenos Aires Cominal Las Pavas La Popa Agua Clara Diversidad Índice de Shannon - equidad murciélagos Estados sucesionales Figura 10. Índices de diversidad de Shannon (equidad) con intervalos de confianza del 95% (Bootstrap) para los murciélagos en los estados sucesionales. Bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). 52

63 Deep purpul 1,2 1 0,8 0,6 0,4 0,2 0 El Bosque Copachí I Bosque La Selva II Diversidad Índice de de Sipmspon Dominancia Dominancia murciélagos Murciélagos San S.años Rafael I Buenos Aires S.años II Cominal Un año Corredor Las Pavas 3 La P.Bremen Popa P. Agua Corredor Clara Estados sucesionales Estados sucesionales Figura 11. Índice de Dominancia de Simpson con intervalos de confianza del 95% (Bootstrap) para murciélagos en los estados sucesionales muestreados. Bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). 53

64 Similitud de especies de murciélagos entre sitios de estudio La similitud en composición de murciélagos frugívoros en los estados sucesionales muestreados, medida por el coeficiente de similitud de Jaccard (Ij) (Tabla 5), muestra que entre estados sucesionales con la misma edad se constituyen un grupo cuya composición es igual, exceptuando a los potreros ya que en potrero corredor no hubo capturas. De igual forma, se observan otras tres agrupaciones gruesas entre coberturas; el primero grupo lo conforman bosque maduro y crecimiento secundario con siete años de regeneración, el segundo grupo está compuesto por crecimiento secundario de un año y el último grupo conformado por un potrero. (Figura 12). Tabla 5. Porcentaje de similitud de especies de murciélagos frugívoros entre sitios de estudio. En negrilla los valores altos. El Copachí La Selva San Rafael Buenos Aires Cominal Las Pavas La Popa Agua Clara El Copachí 1 0,91 0,73 0,64 0,36 0,27 0,18 0 La Selva 1 0,80 0,70 0,40 0,30 0,20 0 San Rafael 1 0,88 0,50 0,38 0,11 0 Buenos Aires 1 0,57 0,43 0,13 0 Cominal 1 0,75 0,20 0 Las Pavas 1 0,25 0 La Popa 1 0 Agua Clara 1 54

65 1 PotreroII Agua Clara Potrero La Popa I Un Las año Pavas Un Cominal año (C Siete Buenos año Aires Siete San Rafael año Bosque La Selva II Bosque El Copachí I 0,9 0,8 0,7 Similaridad 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0, Estados sucesionales Figura 12. Análisis de agrupamiento de las áreas de estudio respecto al grado de similaridad de especies de murciélagos entre los estadios sucesionales. Bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). 55

66 7.4. ABUNDANCIA DE LAS ESPECIES DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS AL ESTADO SUCESIONAL De las nueve especies de murciélagos frugívoros capturadas, seis especies difirieron en abundancia relativa entre estadios sucesionales (ANOVA 0.05), mientras que tres especies no mostraron diferencias estadísticamente significativas: Artibeus lituratus, Platyrrhinus dorsalis y Sturnira bidens (Tabla 6). Artibeus lituratus es la única especie de murciélago frugívoro presente en todos los estados sucesionales, esta especie es más abundante en las etapas sucesionales tempranas e intermedias (crecimiento secundario de un año y crecimiento secundario de siete años) que en potreros y bosque maduro, no obstante no hay una diferencia significativa. Platyrrhinus dorsalis y Sturnira bidens, fueron capturadas exclusivamente en bosque maduro y crecimiento secundario con siete años de regeneración, debido a que son especies poco abundantes en estos estados sucesionales no se detectó diferencia significativa en la abundancia respecto a los otros estados sucesionales. Por su lado, la abundancia de Sturnira lilium es significativamente distinta entre coberturas; está ausente en los potreros, es muy abundante en el crecimiento secundario de un año y su abundancia decrece a mediada que avanza la sucesión vegetal. Carollia brevicauda es una especie abundante en etapas tardías e intermedias de sucesión (bosque maduro y crecimiento secundario con siete años de regeneración) y ausente en estados sucesionales iniciales y tempranos (potrero y crecimiento secundario con un año de regeneración). Lo anterior parece suceder también con Sturnira ludovici aunque su abundancia en bosque maduro y siete años es inferior a la de C. brevicauda. Ambas especies muestran diferencias significativas entre coberturas. 56

67 La abundancia de Artibeus hartii entre bosque maduro y crecimiento secundario con siete años de regeneración fueron significativamente distintas de las abundancias en crecimiento secundario de un año y potrero. La abundancia de Artibeus hartii al igual que la de Artibeus jamaicensis parece disminuir a medida que la complejidad estructural de la vegetación es menor. Aunque la abundancia de Sturnira bogotensis es demasiado baja, parece ser que esta especie exclusiva de bosque. Tabla 6. Resumen del análisis de la respuesta de las especies de murciélagos frugívoros al estado sucesional. Los datos son el promedio de capturas por noche por red (media ± desviación estandart) con valores F y P del análisis de varianza no paramétrico de Kruskall- Wallis. Promedio de capturas por red por noche, para cada cobertura Especies Bosque maduro Siete años Un año Potrero gl F P Artibeus hartii 0,07 ± 0,10 0,08 ± 0,09 0,01 ± 0, ,4 0,0097 Artibeus jamaicensis 0,11 ± 0,12 0,05 ± 0,12 0,12 ± 0, ,4 0,0102 Artibeus lituratus 0,11 ± 0,16 0,33 ± 0,30 0,44 ± 0,40 0,15 ± 0,23 3 2,23 0,1011 Carollia brevicauda 0,30 ± 0,28 0,12 ± 0, ,91 < Platyrrhinus dorsalis 0,08 ± 0,25 0,02 ± 0, ,27 0,3000 Sturnira lilium 0,29 ± 0,20 0,35 ± 0,40 0,54 EE= 0, ,29 < Sturnira ludovici 0,10 ± 0,17 0,07 ± 0, ,09 0,0018 Sturnira bogotensis 0,05 ± 0, ,98 0,0020 Sturnira bidens 0,06 ± 0,11 0,02 ± 0, ,26 0,

68 7.5. ESFUERZO Y REPRESENTATIVIDAD DEL MUESTREO PARA SEMILLAS DISPERSADAS POR MURCIÉLAGOS La curva de acumulación de especies vegetales dispersadas por murciélagos para todo el estudio alcanzó la asíntota del número esperado de especies (18 especies) entre 56 y 66 noches de muestreo (Figura 13). De igual forma las curvas de acumulación de especies vegetales dispersadas por murciélagos en cada estado sucesional muestran que en bosque se alcanzó la asíntota del número esperado de especies (18 especies) entre 11 y 15 noches de muestreo, en siete años la asíntota del número esperado de especies (9 especies) se alcanzó entre 11 y 15 noches de muestreo, en un año el número esperado de especies (8 especies) se alcanzó entre 13 y 17 noches de muestreo y finalmente en potrero el número esperado de especies (1 especie) se alcanzó en menos de 5 noches de muestreo (Figura 14). La proporción de especies vegetales dispersadas por murciélagos observadas con respecto a los estimadores de riqueza total para los cuatro estadios sucesionales fue para el estimador ACE 96 % y Chao 1 93 % (Figura 13 y Tabla 7). Esta proporción por cada estadio sucesional cambia como lo muestran la Figura 14 y la Tabla 7. En potrero se alcanzó el número esperado de especies (Figura 14 D), mientras que en bosque maduro (Figura 14 A), crecimiento secundario con siete años (Figura 14 B) y crecimiento secundario de un año (Figura 14 C), no se alcanzó el número esperado de especies. Las especies esperadas y el porcentaje de representatividad para los estimadores ACE y Chao 1 reportados en la Tabla 7 corresponden a valores aproximados al valor entero más cercano. 58

69 Especies de semillas Noches de muestreo Sobs ACE Chao1 Figura 13. Curva de acumulación de semillas de especies vegetales dispersadas por murciélagos para todos los estadios sucesionales. Sobs: Especies observadas, ACE: número de especies estimadas, basado en abundancia y en esfuerzo de muestreo. Chao 1: basado en el número de especies raras. 59

70 A. B. 25 Especies de semilla Sobs (Mao Tau) ACE Mean Chao 1 Mean Especies de semilla Sobs (Mao Tau) ACE Mean Chao 1 Mean Noches de muestreo Noches de muestreo C. D. Sobs (Mao Tau) Especies de semilla ACE Mean Chao 1 Mean Especies de semilla Sobs (Mao Tau) ACE Mean Chao 1 Mean Noches de muestreo Noches de muestreo Figura 14. Curvas de acumulación de semillas de especies vegetales dispersadas por murciélagos por estadio sucesional. Sobs (Mao Tau): Especies observadas, ACE: número de especies estimadas, basado en abundancia, Chao 1: basado en el número de especies raras. A. Bosque maduro, B. Crecimiento secundario de siete años, C. Crecimiento secundario de un año y D. Potrero. 60

71 Tabla 7. Porcentaje de representatividad de semillas dispersadas por murciélagos para los estimadores ACE y Chao 1. Especies esperadas ACE Porcentaje de representatividad con ACE Especies esperadas Chao 1 Porcentaje de representatividad con Chao 1 Tipo de cobertura vegetal Especies observadas Representatividad especies de semillas para todo el estudio Representatividad Semillas bosque maduro Representatividad Semillas siete años Representatividad Semillas un año Representatividad Semillas potrero

72 7.6 LLUVIA DE SEMILLAS En total se muestrearon 25 m 2 por cobertura vegetal durante 120 noches y 1440 horas (Tabla 8). Las semillas de las trampas fueron colectadas a diario. Cada cobertura era una unidad de muestreo por tanto las semillas colectadas por cobertura se mezclaron, posteriormente fueron secadas e identificadas hasta especie. Tabla 8. Aspectos generales del muestreo para lluvia de semillas. Tipos de cobertura Total área Noches Horas muestreada muestreadas muestreadas Bosque maduro. 25 m Crecimiento secundario siete años 25 m Crecimiento secundario un año 25 m Potrero 25 m Semillas de nueve especies de plantas se encontraron en las trampas de semillas. Cecropia telealba fue la especie que se encontró en las trampas de semilla de todos los estados sucesionales. Otras especies como por ejemplo Ficus andicola y Anthurium sanguineum solo se registraron en las trampas ubicadas en bosque. Mientras que Solanum aphyodendron y Solanum acerifolium únicamente se registraron en las trampas de semilla ubicadas en crecimiento secundario de un año (Tabla 9). 62

73 Tabla 9. Semillas de especies vegetales dispersadas por murciélagos encontradas en las trampas de semillas ubicadas en Bosque maduro (Bosque), crecimiento secundario de siete años (Siete años), crecimiento secundario de un año (Un año) y potrero (Potrero). Siete Un Bosque años año Potrero Cecropia telealba x x x x Ficus andicola Anthurium sanguineum Morfo especie 3 x x x Piper crassinervium x x Vismia guianensis Solanum aphyodendron Solanum acerifolium x x x 63

74 7.7. SEMILLAS DISPERSADAS POR LOS MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS En total se procesaron 353 muestras fecales con semillas, obtenidas de las capturas de los murciélagos. Nueve muestras fecales (2.5%) de las analizadas contenía dos o más especies diferentes de plantas, para un total de 362 registros de semillas (Tabla 10). Las muestras fecales contenían semillas de 18 especies de plantas de 11 familias. Piperaceae y Solanaceae fueron las familias mejor representadas con 4 especies cada una (22.2% de ocurrencia, presencia-ausencia), Araceae, 2 especies (11.1%), Cecropiaceae, Clusiaceae, Moraceae, Myrtaceae, y Palmae cada familia con una especie (5.6%) y 3 familias no identificadas, cada una con una especie (5.6%). La especie más frecuente en las muestras fecales fue Cecropia telealba (40.6 % de las muestras fecales), seguida por Solanum undullata (12, % de las muestras fecales) y Solanum aphyodendron (11.3% de las muestras fecales). Cecropia telealba, se encontró en muestras fecales colectadas en todos los estados sucesionales (bosque, crecimiento secundario con siete años, crecimiento secundario de un año y potrero), mientras que Solanum undullata y Solanum aphyodendron no se encontraron en potrero. En bosque se colectaron semillas de 18 especies de plantas en 126 muestras fecales. Cecropia telealba se encontró en 44 muestras fecales (34.9%), Solanum aphyodendron, Piper crassinervium y Ficus andicola cada una en 8 muestras fecales (6.3%) y Vismia guianensis en 7 muestras fecales (5.6%), las 14 especies restantes se encontaron en menos de 7 muestras fecales cada una. En crecimiento secundario con siete años de regeneración se colectaron 9 especies. Cecropia telealba se encontró en 34 muestras fecales (32.4 %), Solanum aphydendron en 26 muestras fecales (22.8%), Piper crassinervium en 15 muestras fecales (13.2%) y Solanum undullata en 14 muestras fecales (13.3%). Las cinco especies restantes dispersadas en esta cobertura se encontraron en menos de 6 muestras fecales cada una. En crecimiento secundario con un año de regeneración se colectaron 6 especies. Cecropia telealba se encontró en 54 muestras (46.6%), Solanum undullata en 26 muestras 64

75 fecales (22.4%), Solanum acerifolium en 23 muestras fecales (19.8%). En potrero solo se colectaron 15 muestras fecales todas con semillas de Cecropia telealba. Tabla 10. Número de muestras fecales con semillas para cada especie de planta en cada estado sucesional y porcentaje de registros (presencia) de cada especie de planta para cada estado sucesional. Estado sucesional Familia Continua Bosque maduro Muestras con semilla Porcentaje de presencia Especie Anthurium sanguineum Engl ARACEAE Anthurium sp CECROPIACEAE Cecropia telealba Cuatr CLUSIACEAE Vismia guianensis (Aublet) Pers MORACEAE Ficus andicola Standl MYRTACEAE Psidium guajava L PALMAE Aiphanes lindeniana H. Wendl Piper aduncum L Piper crassinervium Kunth Piper sp PIPERACEAE Piper sp Solanum acerifolium Dunal Solanum aphyodendron S. Knapp Solanum ovalifolium Dunal SOLANACEAE Solanum undullata Morfo especie Morfo especie Morfo especie Total

76 Continúa tabla 10 Estado sucesional Familia Crecimiento secundario con siete años de regeneración Crecimiento secundario con un año de regeneración Especie 66 Muestras con semilla Porcentaje de presencia Anthurium sanguineum Engl ARACEAE Anthurium sp CECROPIACEAE Cecropia telealba Cuatr CLUSIACEAE Vismia guianensis (Aublet) Pers MORACEAE Ficus andicola Standl MYRTACEAE Psidium guajava L PALMAE Aiphanes lindeniana H. Wendl Piper aduncum L Piper crassinervium Kunth Piper sp PIPERACEAE Piper sp Solanum acerifolium Dunal Solanum aphyodendron S. Knapp Solanum ovalifolium Dunal SOLANACEAE Solanum undullata Morfo especie Morfo especie Morfo especie Total Anthurium sanguineum Engl Anthurium sp ARACEAE CECROPIACEAE Cecropia telealba Cuatr CLUSIACEAE Vismia guianensis (Aublet) Pers MORACEAE Ficus andicola Standl MYRTACEAE Psidium guajava L PALMAE Aiphanes lindeniana H. Wendl PIPERACEAE SOLANACEAE Piper aduncum L Piper crassinervium Kunth Piper sp Piper sp Solanum acerifolium Dunal Solanum aphyodendron S. Knapp Solanum ovalifolium Dunal Solanum undullata Morfo especie Morfo especie Morfo especie Total

77 Continúa tabla 10 Estado sucesional Familia Potrero Muestras con semilla Porcentaje de presencia Especie Anthurium sanguineum Engl. 0 0 Anthurium sp. 0 0 ARACEAE CECROPIACEAE Cecropia telealba Cuatr CLUSIACEAE Vismia guianensis (Aublet) Pers. 0 0 MORACEAE Ficus andicola Standl. 0 0 MYRTACEAE Psidium guajava L. 0 0 PALMAE Aiphanes lindeniana H. Wendl. 0 0 PIPERACEAE SOLANACEAE Piper aduncum L. 0 0 Piper crassinervium Kunth 0 0 Piper sp Piper sp Solanum acerifolium Dunal 0 0 Solanum aphyodendron S. Knapp 0 0 Solanum ovalifolium Dunal 0 0 Solanum undullata 0 0 Morfo especie Morfo especie Morfo especie Total Total estudio

78 Riqueza específica y abundancia relativa de semillas dispersadas por murciélagos entre estados sucesionales Se encontró una diferencia altamente significativa en la riqueza de semillas dispersadas por murciélagos entre estados sucesionales (ANOVA, F = 14.39, gl = 3, P < ). La riqueza de semillas dispersadas en los bosques (5.9 ± 2.72), en los crecimientos secundarios de siete años (5.3 ± 2.67) y en los crecimientos secundarios de un año (4.1 ± 2.92) fueron significativamente distintas de la riqueza de semillas dispersadas en los potreros (0.70 ± 0.94). No se encontró diferencia significativa en la riqueza de los tres primeros estados sucesionales. Similarmente, se encontró una diferencia altamente significativa en la abundancia de semillas dispersadas por murciélagos entre estados sucesionales (ANOVA, F = 8.09, gl = 3, P = ). La abundancia de semillas dispersadas en los bosques (12.6 ± 7.76), en los crecimientos secundarios de siete años (10.4 ± 8.26) y en los crecimientos secundarios de un año (11.4 ± 8.80) fueron significativamente diferentes de la abundancia en los potreros (1.80 ± 2.74). No se encontró diferencia significativa en la abundancia de los tres primeros estados sucesionales. 68

79 Diversidad semillas en las heces de murciélagos La equidad de especies vegetales dispersadas por murciélagos en cada uno de los hábitats muestreados (Tabla 11), muestra un valor alto en bosque maduro (El Copachí: H = 2.14 La Selva: H =2.41) seguida por la de crecimiento secundario de siete años (San Rafael: H = 1,81 y Buenos Aires: H = 1.71), crecimiento secundario de un año (Cominal: H = 1.21 y Las Pavas: H = 1.5) y por último potrero, cuyo valor fue el más bajo (La Popa: H = 0 y Agua Clara: H = 0 ). Estos valores de equidad no mostraron diferencias significativas entre los estados sucesionales (Figura 15). El valor de dominancia (Tabla 11) más alto se encontró en potrero (La Popa: λ = 1), seguido por crecimiento secundario de un año (Cominal: λ = y Las Pavas: λ = 0.248), crecimiento secundario de siete años (San Rafael: λ= 0.103, y Buenos Aires: λ = 145) y por último bosque maduro (El Copachí: λ = 0.21 y La Selva: λ =0.11). El potrero Agua Clara obtuvo el menor valor en este índice (λ = 0). Estos valores de dominancia tampoco mostraron diferencias significativas entre estados sucesionales (Figura 16). 69

80 Tabla 11. Riqueza y diversidad de semillas dispersadas por murciélagos en bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). El Copachí La Selva San Rafael Buenos Aires Cominal Las Pavas La Popa Agua Clara Especies (riqueza) Individuos Índice de Shannon 2,14 2,41 1,81 1,71 1,21 1,5 0 0 IC 95% Superior para el índice de Shannon 2,26 2,54 2,25 2,24 2,25 2,23 0,5 0 IC 95% Inferior para el índice de Shannon 1,73 1,58 1,68 1,49 0,74 1, Índice de Simpson 0,210 0,111 0,20 0,208 0,417 0, IC 95% Inferior para el índice de Simpson 0,082 0,221 0,103 0,145 0,126 0, IC 95% Inferior para el índice de Simpson 0,063 0,027 0,048 0,073 0,265 0,111 0,

81 El Copachí La Selva San Rafael Buenos Aires Cominal Las Pavas La Popa Agua Clara Diversidad Índice de Shannon-equidad) murciélagos Estados sucesionales Figura 15. Intervalos de confianza del 95% (Bootstrap) del índice de Shannon para las semillas dispersadas por murciélagos en las cuatro coberturas estudiadas. Bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). 71

82 1,2 1 0,8 0,6 0,4 0,2 0 El Bosque Copachí I La Bosque Selva II San S.años Rafael I Buenos S.años Aires II Cominal Un año Las Corredor Pavas 3 La P.Bremen Popa Agua Clara P. Corredor Diversidad (Índice de Sipmspon Dominancia) Índice de dominancia murciélagos para semillas Estados sucesionales Figura 16. Intervalos de confianza del 95% (Bootstrap) del índice de Simpson para las semillas dispersadas por murciélagos en las cuatro coberturas estudiadas. Bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). 72

83 Similitud semillas dispersadas por murciélagos La similitud de plantas dispersadas por murciélagos en los estadios sucesionales, medida por el coeficiente de similitud de Jaccard (Ij) (Tabla 12) muestra cuatro grupos, uno por estado sucesional. Los bosques y los crecimientos secundarios con siete años de regeneración son los estados sucesionales que más especies comparten. A su vez, los bosques forman un grupo con los crecimientos secundarios de siete años (Figura 17). Tabla 12. Porcentaje de similitud de especies vegetales dispersadas por murciélagos entre estadios sucesionales. El Copachí La Selva San Rafael Buenos Aires Cominal Las Pavas La Popa Agua Clara El Copachí 1 0,76 0,56 0,44 0,35 0,31 0,06 0 La Selva 1 0,53 0,50 0,24 0,27 0,07 0 San Rafael 1 0,78 0,45 0,40 0,11 0 Buenos Aires 1 0,27 0,33 0,14 0 Cominal 1 0,71 0,14 0 Las Pavas 1 0,20 0 La Popa 1 0 Agua Clara 1 73

84 1 Agua PotreroII Clara La Potrero Popa I Las Pavas Un año Cominal Un año(c) Buenos Siete año Aires San Siete Rafael año La Bosque Selva II El Bosque Copachí I 0,9 0,8 0,7 Similaridad 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0, Estados sucecionales Figura 17. Comparación del grado de similaridad de semillas dispersadas por murciélagos entre los estadios sucesionales. Bosque maduro (El Copachí y La Selva), zonas crecimiento secundario con siete años (San Rafael y Buenos Aires), zonas de crecimiento secundario con un año (Cominal y Las Pavas) y potreros (La Popa y Agua Clara). Se estimó utilizando el coeficiente de similitud de Jaccard y ligamiento simple. 74

85 Abundancia de semillas dispersadas por murciélagos frugívoros al estado sucesional De las dieciocho especies de semillas dispersadas por los murciélagos frugívoros, siete especies no difirieron en la abundancia entre estados sucesionales (ANOVA 0.05); Cecropia telealba, Psidium guajava, Aiphanes lindeniana, Piper sp.1, Piper sp.2, Morfo especie 1 y Morfo especie 2, mientras que once especies si tuvieron diferencias significativas en su abundancia entre estados sucesionales; Anthurium sanguineum, Anthurium sp., Vismia guianensis, Ficus andicola, Piper aduncum, Piper crassinervium, Solanum acerifolium, Solanum aphyodendron, Solanum ovalifolium Solanum undullata y Morfo especie 3 (Tabla 13). Cecropia telealba es la especie vegetal dispersada en todos los estados sucesionales, aunque en menor abundancia en estados iniciales de sucesión (potrero). No obstante, esta especie no presenta una diferencia significativa en la abundancia entre estados sucesionales. Aiphanes lindeniana, Piper sp.1 y Morfo especie 2, se observaron solo en bosque maduro. Estas especies aparecen en este estado sucesional con una abundancia baja, razón por la cual no se detectaron diferencias respecto a la ausencia de estas especies en los otros estados sucesionales. Lo anterior también ocurrió con Psidium gujava, que solo estuvo presente en crecimiento secundario con un año de regeneración. Morfo especie 1, está ausente en los potreros, su mayor abundancia es bosque maduro y va disminuyendo a medida que la estructura vertical de la vegetación es más simple. A pesar de lo anterior esta especie no muestra una diferencia significativa en la abundancia entre estados sucesionales. Solanum ovalifolium y Piper sp. 2, ocurrieron solamente en bosque maduro y en crecimiento secundario con un año de regeneración, mostrando ambas especies mayor abundancia en bosque maduro. A pesar de que estas dos especies presentan una respuesta 75

86 similar al estado sucesional, la abundancia de Solanum ovalifolium muestra una diferencia significativa entre estados sucesionales, mientras que la abundancia de Piper sp. 2 no presenta diferencias. Ficus andicola, Anthurium sp., Anthurium sanguineum y Piper crassinervium, parecen ser especies exclusivas de bosque y crecimiento secundario con siete años de regeneración. La abundancia de Ficus aundicola y de Anthurium sp. es mayor en bosque maduro, mientras que Anthurium sanguineum y Piper crassinervium muestran una mayor abundancia en crecimiento secundario con siete años de regeneración. Las anteriores especies presentan diferencias significativas entre estados sucesionales. La abundancia de Vismia guiananesis, Morfo tipo 3 y Piper aduncum, muestra una diferencia significativamente entre estados sucesionales. Estas especies fueron abundantes en bosque maduro y ausentes en los otros estados sucesionales. Solanum aphyodendron está ausente en los potreros, es muy abundante en el crecimiento secundario con siete años de regeneración y su abundancia muestra diferencias altamente significativas entre estados sucesionales. Solanum acerifolium y Solanum undullata, también están ausentes en los potreros, pero son muy abundantes en crecimiento secundario con un año de regeneración. La abundancia de estas especies va decreciendo a medida que avanza la sucesión vegetal. 76

87 Tabla 13. Resumen de los análisis de varianza de la abundancia de semillas dispersadas por murciélagos. Los datos son el promedio de ocurrencia de especies de semilla por red por noche (media ± desviación estandart) con valores F y P del análisis de varianza no paramétrico de Kruskall-Wallis. Promedio de ocurrencia por red por noche, para cada estado sucesional Especies Bosque maduro Siete años Un año Potrero gl F P Anthurium sanguineum 0.05 ± ± Anthurium sp ± ± Cecropia telealba 0.42 ± ± ± ± Vismia guianensis 0.07 ± < Ficus andicola 0.07 ± ± Psidium guajava ± Aiphanes lindeniana 0.01 ± Piper aduncum 0.04 ± Piper crassinervium 0.07 ± ± Piper sp ± Piper sp ± ± Solanum acerifolium 0.05 ± ± ± Solanum aphydendron 0.08 ± ± ± < Solanum ovalifolium 0.04 ± ± Solanum undullata 0.05 ± ± ± < Morfo especie ± ± ± Morfo especie ± Morfo especie ±

88 7.8. IMPORTANCIA DE CADA ESPECIE DE MURCIÉLAGO EN LA DISPERSIÓN DE SEMILLAS. ÍNDICE DE DISPERSIÓN (DII) La importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas en la Reserva Forestal Bremen-La Popa y en las áreas destinadas para el establecimiento de corredores biológicos entre Bremen y Barbas, así como en cada uno de los estados sucesionales muestreados, está representada por el (DII) índice de dispersión (Tabla 14). Sturnira lilium fue el dispersor más importante para toda el área de estudio (DII = 1.21), seguido por Artibeus lituratus (DII = 0.84) y Carollia brevicauda (DII= 0.14). En bosque maduro el dispersor de mayor importancia fue Carollia brevicauda (DII = 0.66), seguido por Sturnira lilium (DII = 0.62) y Artibeus jamaicensis (DII = 0.09). Para la zona de crecimiento secundario con siete años, Sturnira lilium presentó el valor más alto en el índice de dispersión (DII = 1.16), otras especies de murciélagos importantes para la dispersión de semillas en este estado sucesional son Artibeus lituratus (DII = 1.07) y Carollia brevicauda (DII = 0.11). Sturnira lilium en crecimiento secundario con un año de regeneración es el dispersor más importante (DII = 2.59) seguida por Artibeus lituratus (DII = 1.38). En potrero la única especie frugívora capturada fue Artibeus lituratus, por tanto es la especie de mayor importancia como agente dispersor. 78

89 Tabla 14. Índice de dispersión (DII). Especies de plantas dispersadas por murciélagos, mostrando porcentaje de semillas en muestras fecales de los murciélagos en: Bosque (heces con semillas; n=126), regeneración secundaria con siete años (heces con semillas; n=105), regeneración secundaria con una año (heces con semillas; n=116), potrero (heces con semillas; n=15) y para todo el estudio (heces con semillas; n=362). a C. br., Carollia brevicauda; A. ha., Artibeus hartii; A. ja., Artibeus jamaicensis; A. li. Artibeus lituratus; S.bi. Sturnira bidens; S. li. Sturnira lilium; S. lu. Sturnira ludovici; S. bo. Sturnira bogotensis; P. do. Platyrrhinus dorsalis. b Índice de importancia de dispersor de especies de murciélagos frugívoros. Especie de murciélago a Estado sucesional Especie C. br. A. ha. A. ja. A. li. S. bi. S. li. S. lu. S. bo. P. do. Total Anthurium sanguineum Anthurium sp Cecropia telealba Vismia guianensis Bosque Ficus andicola maduro Aiphanes lindeniana (n= 126) Piper aduncum Piper crassinervium Piper sp Piper sp Solanum acerifolium Solanum aphyodendron Solanum ovalifolium Solanum undullata Morfo especie Morfo especie Morfo especie Total % bosque maduro Abundancia murciélago DII b (0-10) bosque maduro

90 Continúa Tabla 14 Estado sucesional Especie C. br. A. ha. A. ja. A. li. S. bi. S. li. S. bo. P. do. Total Anthurium. sanguineum Anthurium sp Crecimiento Cecropia telealba secundario Ficus andicola de siete años Piper crassinervium (n= 105) Solanum acerifolium Solanum aphyodendron Solanum ovalifolium Solanum undullata Morfo especie Total % Crec. sec. siete años Abundancia murciélago secundario de un año (n= 116) Potrero (n=15) DII b (0-10) Cecropia telealba Psidium guajaba Piper sp Solanum acerifolium Solanum aphyodendron Solanum ovalifolium Solanum undullata Morfo especie Total % Crec. sec. un año Abundancia murciélago DII b (0-10) Cecropia telealba Total % Potrero Abundancia murciélago DII b (0-10)

91 Continúa Tabla 14 Estado sucesional Especie C. br. A. ha. A. ja. A. li. S. bi. S. li. S. lu. S. bo. P. do. Total Anthurium sanguineum Anthurium sp Cecropia telealba Todos los estados Vismia guianensis sucesionales Ficus andicola (n = 362) Psidium guajava Aiphanes lindeniana Piper aduncum Piper crassinervium Piper sp Piper sp Solanum acerifolium Solanum aphyodendron Solanum ovalifolium Solanum undullata Morfo especie Morfo especie Morfo especie Total %estudio Abundancia murciélago en todo el estudio DII b (0-10)

92 Cecropia telealba Solanm undullata Solanum aphyodendron Solanum acerifolium Piper crassinervium Porcentaje de germinación de las semillas ingeridas 7.9. PORCENTAJE DE GERMINACIÓN Se tomaron 100 semillas al azar de cada una de las cinco especies vegetales con mayor abundancia de semillas en las muestras fecales: Cecropia telealba, Solanum undullata, Solanum aphyodendron, Solanum acerifolium y Piper crassinervium. El porcentaje de germinación de las semillas (Figura 18) muestra que Solanum aphydendron germinan en una proporción del 70 %. Se observó también que el 53 % de las semillas de Cecropia telealba germinan, mientras que tan solo el 2 % de las semillas de Solanum undullata germinaron. Las semillas de Piper crassinervium y Solanum acerifolium no germinaron (Figura 18). 100,0 90,0 80,0 70,0 60,0 50,0 40,0 30,0 20,0 10,0 0,0 Especies Figura 18. Porcentaje de germinación de las cinco especies más abundantes en las muestras fecales de los murciélagos. 82

93 8. DISCUSIÓN Este trabajo representa uno de los primeros estudios que aborda la dispersión de semillas por murciélagos en diferentes estados sucesionales de bosques subandinos en Colombia. En esta investigación se analizó simultáneamente: a) la riqueza y abundancia de murciélagos y semillas en diferentes estados, b) la equidad y dominancia de especies de murciélagos frugívoros y de semillas dispersadas por estos entre estados sucesionales, c) la lluvia de semillas entre estados sucesionales y d) porcentaje de germinación de las especies dispersadas con mayor abundancia en los registros fecales. En total se capturaron 389 individuos distribuidos en 11 especies de murciélagos que equivalen aproximadamente al 45% de las especies totales reportadas para la cordillera Central en elevaciones entre los 1500 y 2500 m (Alberico et al. 2000). Esta proporción es bastante alta para la zona si se tiene en cuenta que se trata de solo un área de estudio, que las redes se mantuvieron abiertas solo hasta media noche y que éstas no se ubicaron a diferentes alturas. Alfonso (1994), en el parque Regional Ucumarí (Risaralda), estación El Cedral (2100 m de altitud) reportó 50 individuos distribuidos en 11 especies (en bosque secundario de Bremen, 140 individuos distribuidos en 11 especies) y Muñoz (1990) en Buenavista Antioquia (2150 m.s.n.m) encontró 23 individuos de 7 especies y en Villa Marina (1750 m) Antioquia reportó 38 individuos distribuidos en 6 especies. El mayor número de individuos capturados en este estudio, puede ser explicado por un mayor esfuerzo de captura (371 horas/red por estado sucesional y 1484 horas/red para todo el estudio), comparado con el estudio de Alfonso (1994) (288 horas/red en la estación el cedral y 588 horas/red para todo el estudio). Las curvas de acumulación de especies de murciélagos (Figuras 7 y 8) y de semillas (Figuras 13 y 14), como una función del esfuerzo de muestreo, alcanzaron la asíntota en todos los estados sucesionales. La relación de especies observadas y los modelos asintóticos estimados en las curvas de acumulación de especies, indican que el muestreo es representativo para la heterogeneidad espacial del paisaje de la Reserva Forestal Bremen- 83

94 La Popa y para cada uno de los estados sucesionales estudiados. Por lo tanto con la metodología empleada se requirieron 88 noches en el paisaje para capturar cerca del 100% de los murciélagos phyllostomidos y el 96 % de las semillas dispersadas por estos en la Reserva Forestal Bremen-La Popa. De la misma forma, se requirieron 22 noches por estado sucesional para muestrear cerca del 100% de murciélagos frugívoros y el 76 % de las semillas dispersadas por estos en bosque maduro, el 92% de los murciélagos y el 95 % de las semillas en crecimiento secundario con siete años, el 89 % de los murciélagos y el 68 % de las semillas en crecimiento secundario con un año y el 100% de murciélagos y semillas en potrero. Aunque es posible que falten algunas especies por capturar, al tener en cuenta las curvas las curvas de acumulación de especies es posible asegurar que las muestras obtenidas proporcionan una representación plausible del conjunto de murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por estos en los cuatro estados sucesionales estudiados. Los resultados indican que hay diferencias altamente significativas en la riqueza de especies y la abundancia de individuos entre estados sucesionales, así como cambios en la composición (dominancia y equidad) del conjunto de murciélagos frugívoros. La riqueza de especies en bosque maduro y en crecimiento secundario de siete años fueron significativamente distintas de la riqueza en crecimiento secundario de un año y potrero, de igual forma la riqueza entre un año y potrero guardan diferencias significativas. Los murciélagos Carollia brevicauda, Platyrrhinus dorsalis, Sturnira ludovici y Sturnira bidens no se capturaron en crecimiento secundario con un año de regeneración; mientras que Artibeus lituratus, la única especie capturada en potrero, fue común en todos los estados sucesionales. De igual forma, la abundancia de murciélagos en bosque maduro, crecimiento secundario de siete años y crecimiento secundario de un año fueron significativamente diferentes de la abundancia en potrero. Se encontró que Artibeus lituratus parece ser más abundante en etapas sucesionales tempranas e intermedias (un año y siete años) que en bosque maduro y potreros. De igual forma, Sturnira lilium es una especie abundante en crecimiento 84

95 secundario de un año, mientras que Carollia brevicauda, Sturnira ludovici, Sturnira bidens, y Platyrrhinus dorsalis son especies capturadas exclusivamente en bosque maduro y crecimiento secundario de siete años, aunque a excepción de C. brevicauda, las anteriores especies presentan una baja abundancia. La abundancia de Artibeus hartii y Artibeus jamaicensis disminuye a medida que la complejidad estructural de la vegetación es menor, mientras que Sturnira bogotensis es una especie rara para el estudio y solo se capturó en bosque maduro. Aunque son poco conocidos los factores que controlan la estructura del conjunto de murciélagos en una localidad (Bernard et al. 2001, Pérez-Torres 2004), se consideran cuatro los factores determinantes que podrían explicar la riqueza y abundancia de murciélagos: la disponibilidad de sitios de refugio y de alimento, grado de disturbio (Bonaccorso 1979, Fenton et al. 1992), altura disponible de forrajeo (espacio por donde los murciélagos se desplazan por el interior de bosque en búsqueda de alimento y sitios de descanso) (Pérez-Torres 2004) y factores históricos de colonización (Arita 1997). En efecto, el bosque y crecimiento secundario con siete años de regeneración por presentar un mayor desarrollo de la vegetación pueden ofrecer al conjunto de murciélagos una mayor cantidad y una mejor distribución de frutos atractivos para estos (calidad ecológica), de igual forma estos sitios ofrecen una mayor cantidad de refugios como ramas y huecos de árboles que además están distribuidos en los diferentes estratos de la vegetación, razones que permiten la presencia de frugívoros nómadas como Platyrrhinus dorsalis, Artibeus lituratus y Artibeus jamaicensis, así como de frugívoros sedentarios como Carollia brevicauda, Artibeus hartii y los murciélagos del género Sturnira. Las especies Artibeus hartii, Sturnira ludovici y Sturnira bidens son especies frugívoras de subdosel (Fleming 1986, Cosson et al. 1999) y requieren de espacios de más de cuatro metros de alto para su locomoción (Pérez-Torres 2004). Una posible explicación para que estas especies no se hayan capturado en crecimiento secundario de un año y potrero es la inexistencia del subdosel en estos lugares. 85

96 Según Eisenberg (1989), Galindo-González (1998), Linarez (1998) y Galindo-González et al. (2000) Sturnira lilium es un frugívoro sedentario cuya abundancia relativa es alta en lugares abiertos del bosque y pastizales y Artibeus lituratus es un frugívoro nómada con gran habilidad para desplazarse, con capacidad de usar refugios temporales y de forrajear en diferentes estados de perturbación. Por lo anterior, es posible que estas especies posean valores altos de abundancia y riqueza en zonas de regeneración con un año y que Artibeus lituratus se haya capturado en potreros. Otros factores que pueden estar influyendo en la presencia de murciélagos entre estados sucesionales son los tipos de plantas existentes y el tiempo de fructificación de estas (Fenton et al 1992). De esta forma, en los bosques y crecimiento secundario de siete años, existen especies vegetales atractivas para los murciélagos en diferentes hábitos (especies de sotobosque como las del género Piper y Anthurium y especies de subdosel y dosel como F. andicola, V. guianensis y F. andicola), especies con disponibilidad de frutos por corto (como C. telealba) y largo periodo de tiempo y especies con diferente producción de frutos (en abundante cantidad como C. telealba en poca cantidad como Anthurium sanguineum). Esto permite en estos estados sucesionales que confluyan especies nómadas y sedentarias (Linarez 1998, Soriano 2000), por lo tanto se observan valores altos en equidad de especies tal como lo muestran los índices de diversidad. De otro lado, especies vegetales pioneras tempranas (como las del género Solanum) y pioneras tardías (como Cecropia telealba) son comunes en crecimiento secundario de un año. Estas especies producen gran cantidad de frutos, en abundante cantidad pero en corto período de tiempo lo cual atrae preferentemente a especies nómadas como Artibeus lituratus y Artibeus jamaicensis y a especies generalistas de amplia distribución como Sturnira lilium. (Galindo-González 1998, Linarez 1998, Galindo-González et al. 2000). Por otro lado la presencia de árboles aislados de Cecropia telealba alrededor del potrero de la Reserva Forestal Bremen, atrajeron a frugívoros nómadas como Artibeus lituratus, mientras que en el otro potrero muestreado en esta investigación no se reportaron capturas 86

97 de murciélagos seguramente por la ausencia de especies atractivas para estos al interior o en las zonas adyacentes al potrero. De manera inesperada, a pesar de encontrar diferencias estadísticamente significativas en la riqueza total de especies de murciélagos y abundancia relativa de las mismas en los diferentes estados sucesionales, los índices de diversidad de Shannon (equidad) y Simpson (dominancia) no fueron significativamente diferentes entre estados sucesionales (Figuras 10 y 11). Esto probablemente puede ser resultado de un efecto de compensación de estos índices. Al disminuir el número de especies en los estados sucesionales de crecimiento secundario con siete años de regeneración, un año de regeneración y potrero, aumentó equitativamente el número de individuos por especie. Esto hizo que la medida de equidad disminuyera y que la dominancia aumentara proporcionalmente, por lo anterior los valores obtenidos en los índices fueron similares entre estados sucesionales, cuando en realidad se presentó una reducción significativa en la riqueza y abundancia entre los tratamientos en cuestión. Las diferencias en riqueza, abundancia y diversidad de semillas transportadas por murciélagos en cada estado sucesional coinciden con los resultados de riqueza, abundancia y diversidad de murciélagos. Se observa en bosque y crecimiento secundario con siete años de regeneración una mayor abundancia, riqueza y equidad que en crecimiento secundario con un año y potrero. Así mismo se observa que potrero y crecimiento secundario de un año son estados sucesionales menos ricos, con menor abundancia y mayor dominancia de especies. De lo anterior se puede concluir que la dieta de los murciélagos frugívoros es más variada a medida que avanza la sucesión. Cecropia telealba, es la especie vegetal más con mayor grado de dispersión en todos los estados sucesionales, esto ocurre, por su amplia y abundante distribución en todos los estados sucesionales o en sus cercanías y porque todos los murciélagos capturados (a excepción de S. bidens), especialmente los generalistas, incluyen en su dieta frutos de esta especie. La abundancia exclusiva de Ficus andicola, Anthurium sanguineum, Anthurium sp. y Piper crassinervium en bosque y crecimiento secundario con siete años, coincide con la 87

98 abundancia de sus principales murciélagos dispersores en estos estados sucesionales (C. brevicauda, A. hartii y S. ludovici). De igual forma, la abundancia de semillas de Solanum acerifolium y Solanum undullata en crecimiento secundario con un año y el significativo decrecimiento en la abundancia de estas especies en bosque y crecimiento secundario de siete años, puede deberse no solamente por el reemplazo de estas plantas en estas coberturas, sino también por la abundancia en este estado sucesional de Sturnira lilium, su principal dispersor. Galindo-González et al. (2000) encontraron también que especies generalistas como S. lilium son especies abundantes en coberturas con estructura vertical simple en los Tuxtlas, Veracruz-México. Encontraron además, que géneros como Solanaceae y Cecropiaceae fueron también las mejor representadas en las muestras fecales de estos murciélagos. Un factor que influye en la composición de semillas dispersadas en cada estado sucesional es la composición y estructura de especies vegetales en cada hábitat, en este sentido bosque maduro y crecimiento secundario con siete años de regeneración tienen una mayor importancia para el proceso de dispersión y colonización de semillas transportadas por murciélagos. Los murciélagos frugívoros encontrados en la Reserva Forestal Bremen-La Popa son importantes dispersores de semillas de Cecropia telealba ya que se encontraron muestras fecales con semillas de esta especie en todos los hábitat estudiados así como en las trampas de semillas, en el suelo y hojas de arbustos. Sturnira lilium en esta investigación al igual que en Galindo-González et al. (2000) fue el dispersor más importante (Tabla 14) para todo el estudio así como para crecimiento secundario de siete años y de un año. Esto sucedió porque esta especie además de ser en la mayoría de estados sucesionales abundante, es el murciélago que mayor número de especies vegetales consume (12 especies). De igual forma es importante Artibeus lituratus debido a que es la segunda especie con valor DII más alto tanto para todo el estudio como en cada estado sucesional. Es posible concluir que Sturnira lilium y Artibeus lituratus son 88

99 especies de murciélago importantes a lo largo del proceso de sucesión vegetal y qué tanto la composición vegetal como la dirección que pueda tomar la sucesión en cada estado sucesional depende en gran medida de la presencia de estos murciélagos. La captura de semillas en las trampas de semilla ubicadas en cada estado sucesional evidencia que las especies vegetales encontradas en las heces fecales de los murciélagos capturados en cada estado sucesional llegan efectivamente a diferentes lugares de estos hábitats. Las semillas encontradas en las trampas de semillas se colectaron en mayor cantidad y proporción en las heces de los murciélagos capturados, por lo anterior es posible intuir que si se aumenta el área y tiempo de muestreo de las trampas en cada estado sucesional se podría colectar una mayor proporción de especies. El método de captura de semillas a través de trampas fijas en cada hábitat puede servir como método de confirmación de las semillas dispersadas. Además de las heces fecales colectadas en las trampas de semillas se observó en el suelo del bosque heces fecales con semillas de Cecropia telealba, Ficus andicola y Anthurium sanguineum bajo posibles refugios nocturnos usados por murciélagos. Así mismo, en la zona de un año fue común encontrar en el suelo y sobre hojas de vegetación arbustiva semillas de Cecropia telealba y Solanum aphyodendron. Según se evidenció en el experimento de germinación no todas las semillas tragadas por los murciélagos germinan. En esta investigación solo dos (Cecropia telealba y Solanum aphyodendron) de las cinco especies más abundantes germinaron en una buena proporción. Sin embargo, es plausible suponer que la dispersión quiropterócora sí beneficie la germinación en el sentido que previene la infección por hongos (Morrison 1978, Galindo- Gonzáles 1998). Al igual que en el experimento realizado por Fleming & Williams (1990) las semillas del género Piper sembradas no germinaron. 89

100 9. CONCLUSIONES Las especies de murciélagos frugívoros y las especies dispersadas por éstos muestran diferencias significativas en términos de composición y abundancia dependiendo del estado sucesional de la cobertura vegetal, siendo mayor la riqueza de especies y abundancia de individuos a medida que la sucesión aumenta. El bosque muestra una mayor equidad en la composición de semillas y de murciélagos, en esta cobertura confluyen especies de estrategia nómada (murciélagos generalistas forrajeadores de dosel) y sedentaria (murciélagos especialistas forrajeadores de sotobosque), compartiendo algunos elementos con crecimiento secundario y con siete años de regeneración (8 especies de murciélagos y 9 especies vegetales dispersadas por murciélagos). Bosque y siete años de regeneración respecto a un año de regeneración comparten tan solo 4 especies de murciélagos y 6 especies vegetales dispersadas por murciélagos. En Potreros solo se reportó una especie de murciélago frugívoro: Artibeus lituratus y una especie vegetal, Cecropia telealba. Los cuales fueron registradas en todas las otras etapas sucesionales Artibeus lituratus y Sturnira lilium son especies de amplia distribución y tolerancia ecológica, además son los dispersores más importantes de la Reserva Forestal Bremen-La Popa y de las zonas propuestas para corredores biológicos entre la Reserva Bremen y el Cañón del río Barbas. Estas especies dispersan principalmente especies pioneras tempranas y tardías como Cecropia telealba, Solanum undullata, Solanum aphydendron y Solanum acerifolium. Muchas de las especies vegetales dispersadas por los murciélagos son semillas de especies pioneras, razón por la cual, los murciélagos frugívoros pueden ser un elemento importante para una rápida regeneración vegetal, por tanto, los murciélagos tienen un papel importante en la sucesión secundaria. 90

101 El estado sucesional de la vegetación afecta la composición y abundancia de los murciélagos frugívoros así como también las semillas dispersadas por ellos. Esto se expresa de manera diferenciada a escala de los hábitats y a escala de paisaje. En los hábitats más complejos (bosque maduro y crecimiento secundario de siete años) la diversidad de murciélagos frugívoros y de semillas dispersadas por éstos es mayor que en hábitats estructuralmente más simples (crecimiento secundario de un año y potrero). La edad sucesional del hábitat determina las especies de murciélagos que visitan las áreas perturbadas (A. lituratus y S. lilium), consecuentemente, debido a la estrecha relación mutualista entre murciélagos y plantas; la presencia de éstos influye en la composición y estructura de la vegetación en estos hábitats y a su vez en la dirección que pueda tomar la sucesión vegetal. La regeneración natural en Reserva Forestal Bremen-La Popa y de las zonas propuestas para corredores biológicos entre la Reserva Bremen y el Cañón del río Barbas depende en gran parte de la participación de los murciélagos frugívoros de las especies S. lilium, A. lituratus y C. brevicauda. Como se observa en la Tabla 10 Cecropia telealba es la especie vegetal encontrada con mayor frecuencia en las muestras fecales de los murciélagos. Por lo anterior, se puede concluir que la presencia de árboles cuya fenología sea similar a la de Cecropia telealba en zonas de regeneración natural y potreros juega un papel fundamental para la regeneración natural del bosque subandino en la Reserva Forestal Bremen-La Popa y de las zonas propuestas para corredores biológicos entre la Reserva Bremen y el Cañón del río Barbas, ya que estos árboles brindan a los murciélagos frugívoros refugio y alimentación durante todo el año, permitiendo de esta manera la presencia de murciélagos en los diferentes hábitats, ellos por su lado transportan semillas de Cecropia telealba y otras especies en hábitats abiertos y cerrados, manteniendo de esta forma parte de la diversidad vegetal en áreas perturbadas y durante los distintos estadios de la sucesión secundaria, tanto de bosque como de zonas abiertas. 91

102 10. RECOMENDACIONES La Reserva Forestal Bremen- La Popa debido al manejo actual y al buen estado de conservación de los fragmentos de bosque, es un laboratorio a cielo abierto para estudiar el proceso de sucesión secundaria del bosque subandino, así como también para poner en práctica diversas técnicas y experimentos de restauración ecológica. Debido a esto es importante realizar más estudios ecológicos de murciélagos, especies con las que estos se relacionen, así como también de otros grupos taxonómicos en los diferentes estados sucesionales de la Reserva Forestal Bremen-La Popa. Es posible plantear una estrategia de restauración ecológica basada en los animales dispersores de semillas; para esto, debe profundizarse en el estudio de los diferentes conjuntos de especies y su relación con la vegetación, así como la influencia de árboles atractivos para los frugívoros remanentes en potreros y en las diferentes áreas de crecimiento secundario. Es indispensable conocer cuáles son las especies que estos dispersan en cada unidad del paisaje, sus estrategias de crecimiento y categorías sucesionales; además conocer los hábitos alimentarios y comportamiento de forrajeo de los frugívoros. Con lo anterior; puede seleccionarse las especies vegetales para cada estadio sucesional atractivas para los dispersores, distancias, densidad de siembra y otros diseños experimentales relevantes para la restauración ecológica. Los trabajos de diversidad de murciélagos deben en lo posible tratar de maximizar el uso de métodos de captura como los detectores de ultrasonido, dispositivos de visón nocturna y alturas diferentes de postura de redes, de tal forma que se pueda obtener información sobre las especies que no se capturan con los métodos tradicionales. Para obtener un resultado más completo de las semillas que dispersan los murciélagos frugívoros, es indispensable realizar muestreos por lo menos durante un año, con esto se asegura la colecta de semillas de especies que fructifican en las diferentes épocas del año. Es indispensable además realizar muestreos en todos las unidades del paisaje, para el caso 92

103 de Bremen sería conveniente realizar capturas de murciélagos en las plantaciones de coníferas y en otros sitios con diferente edad de regeneración. Para mejorar la proporción de semillas colectadas a través de las trampas de semilla es recomendable aumentar el área total de captura de las trampas por estado sucesional, esto se logra aumentando el número de trampas o el tamaño de cada trampa de semilla. También es aconsejable ubicar las trampas bajo árboles atractivos para los murciélagos. Para evaluar si el paso de las semillas por el tracto digestivo de los murciélagos tiene algún efecto en la tasa de germinación es indispensable comparar el porcentaje de germinación de las semillas que han sido tragadas por los murciélagos con aquellas semillas que no han sido consumidas por ningún frugívoro. De igual forma es indispensable mantener los experimentos de germinación durante un periodo mayor a dos meses. Es posible evaluar la funcionalidad de los corredores biológicos propuestos por el Instituto Alexander von Humboldt entre Bremen y Barbas, realizando capturas y marcaje de murciélagos a lo largo de cada corredor, así como también en Bremen y el cañón del río Barbas. Las estrategias de regeneración empleadas en la Reserva Forestal Bremen pueden complementarse sembrado en núcleos especies pioneras atractivas para los murciélagos, como por ejemplo especies de las especies Cecropia telealba, Piper crassinervium, Piper aduncum, Ficus andicola, Vismia guianensis, Solanum undullata, Solanum ovalifolium, Solanum aphydendron y Solanum acerifolium. Aunque futuros tratamientos de restauración deberían concentrarse en evaluar el efecto de la plantación de Cecropia telealba y Solanum aphydendron a diferentes densidades sobre el desarrollo de la sucesión vegetal, en áreas alteradas por uso agropecuario, ya que estas especies según los resultados de esta investigación, son las que consumen los murciélagos en mayor proporción en estados sucesionales iniciales y además estas especies muestran alto porcentaje de germinación cundo su fruto es consumido por murciélagos. 93

104 Para permitir el establecimiento de las especies de plantas en las zonas de crecimiento secundario en la reserva Bremen, es indispensable extraer de estas zonas los residuos del aprovechamiento forestal, ya que muchas de las semillas que llegan a estos sitios por dispersión animal, mueren ya que caen sobre tocones, ramas y otros pedazos de los árboles extraídos. También es indispensable restringir el paso y la permanencia de mulas y caballos sobre estas zonas ya que estos animales dificultan el establecimiento de la vegetación. 94

105 11. LITERATURA CITADA Aizen, M. & P. Feinsinger Forest fragmentation, pollinitation and plant reproduction in a Chaco dry forest, Argentina. Ecology 75(2): Alfonso, A Composición y estructura trófica de la comunidad de murciélagos del Parque Regional Natural Ucumarí. Risaralda. Tesis Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Bogotá D.C., Colombia. Alberico, M., A. Cadena, J. Hernández-Camacho & Y. Muñoz-Saba Mamíferos (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Colombiana 1(1): Álvarez, J Hábitos alimentarios, caracterización, uso y disponibilidad del hábitat de la comunidad de murciélagos antófilos en el cañón del río Patía, Nariño-Colombia. Tesis Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Bogotá D.C., Colombia. Altringham, J Bats biology and behavior. Oxford University Press. Oxford, Great Britain. Analytical Software Statistix for windows, versión 1.0. Analytical Software, Tallahassee, Florida, USA. Arango, S El papel de las aves dispersoras de semillas en la regeneración de pastizales de origen antrópico en el alto Quindío. Fundación Herencia Verde. Armenia, Quindío. Arita, H Species composition and morphological structure of the bat fauna of Yucatán, México. Journal of Animal Ecology 66:

106 Barrera, J. I. & A. Ríos Acercamiento a la ecología de la restauración. Pérez- Arbelaezia 13: Barrera, J. I., A. Ríos & O. Pinzón Planteamiento de la propuesta de restauración ecológica de áreas afectadas por fuego y/o invadidas por retamo espinoso (Ulex europaeus L.) en los cerros de Bogotá, D.C. Pérez-Arbelaezia 13: Beeby, A Applying ecology. Chapman & Hall. Fist edition. London, Great Britain. Bender, E. A., T. J. Case & M. E. Gilpin Perturbation experiments in community ecology: theory and practice. Ecology 65 (1):1-13. Benitez-Malvido, J Impact of forest fragmentation on seedling abundance in a tropical rain forest. Conservation Biology 12 (2): Bernard, E., A. Albernaz & W. Magnusson Bat species composition in three localities in the Amazon basin. Studies on Neotropical Fauna and Environment 36 (3): Bizerril, M. X. & A. Raw Feeding behavior of bats and the dispersal of Piper arboreum seeds in Brazil. Journal of Tropical Ecology 14: Bolaños, T Dieta y estructura trófica de la comunidad de chiróptera en cuatro áreas de bosque andino en el sector sur-occidental de la sabana de Bogotá, Colombia. Tesis Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Ciencias, Departamento de biología, Bogotá D.C., Colombia. Bonaccorso, E. J Foraging and reproductive ecology in a Panamanian bat community. Bulletin of Florida State Museum, Biological Sciences 24: 359:

107 Bradshaw, A. D The reconstruction of ecosystems. Journal of Applied Ecology 10:1-17. Brosset, A., P. Charles-Dominique, A. Cocke, J. F. Cosson & D. Masson Bat communities and deforestation in French Guiana. Canadian Journal of Zoology 74(11): Calvachi, B Composición de la avifauna y uso del hábitat en plantaciones de coníferas y pastizales en una localidad subandina. Tesis Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Bogotá D.C, Colombia. Camargo, G. & B. Salamanca Protocolo distrital de restauración ecológica. Departamento Técnico Administrativo del Medio Ambiente DAMA. Bogotá D.C., Colombia. Campos, C Inventario y estudio de algunos aspectos ecológicos de los mamíferos de la Reserva Forestal Bremen-La Popa. Corporación Autónoma Regional del Quindío. Armenia, Quindío. CARDER Ecorregión eje cafetero: un territorio de oportunidades. Corporación Autónoma Regional de Risaralda. Pereira, Risaralda. Clements, F. E Plant succession: an analysis of the development of vegetation. Carnegie Institute of Washington Publication 24: 3-4. Connell, J. H. & R. O., Slatyer Mechanism of succession in natural communities an their role in community stability and organization. American Naturalist 111:

108 Colwell, R. K EstimateS: statistical estimation of species richness and shared species from simples. Version 7.0. Department of ecology and evolutionary biology. University of Connecticut. New York, USA. Colwell, R. K., C. X. Mao & J. Chang Interpolating, extrapolating, and comparing incidence-based species accumulation curves. Ecology 85 (10): Correa, J. & J. Pérez-Torres Anotaciones sobre los chiroptera, edentata, insectívora, marsupialia y primates del Parque Nacional Natural Chingaza. Universitas Scientiarum 3 (2): Cosson, J. F., J. M. Pons & D. Masson Effects of forest fragmentation on frugivorous and nectarivorous bats in French Guiana. Journal of Tropical Ecology 15: Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca (CAR) Flora de los Andes. CAR, Bogotá D.C., Colombia. Corporación Autónoma Regional del Quindío (CRQ) Informe de la Finca Bremen-La Popa. Corporación Autónoma Regional del Quindío. Armenia, Quindío. Corporación Autónoma Regional del Quindío (CRQ) Frente forestal productor Bremen-La Popa. Corporación Autónoma Regional Del Quindío. Armenia, Quindío. Corporación Autónoma Regional del Quindío (CRQ. 2001). Evaluación preliminar del estado de los recursos naturales en el departamento del Quindío. Corporación Autónoma Regional del Quindío. Armenia, Quindío. Corporación Autónoma Regional del Quindío (CRQ) Boletín metereológico Corporación Autónoma Regional del Quindío. Armenia, Quindío. 98

109 Crampton, L. & R. Barclay Habitat selection by bats in fragmented an unfragmented aspen mixed wood stands of deferment ages. In Barclay R. & Brigham M. (eds ). Bats and forests Symposium. Victoria, British Columbia, Canada. Db Sig Geologos LTDA Plan de manejo ambiental para un aprovechamiento forestal persistente de carácter comercial en el frente Forestal Bremen-La Popa. Volúmenes I y II. C.R.Q., Armenia, Quindío. Eisenberg, J.F Mammals of the neotropics, Volume 1, Panama, Colombia, Venezuela, Guyana, Surinam, French Guiana. University of Chicago Press. Chicago, USA. Espinal, L. S. & E. Montenegro Formaciones vegetales de Colombia. Memoria explicativa sobre el mapa ecológico. Instituto Geográfico Agustín Codazzi. Bogotá, Colombia. Fauth, J. E Simplifying the jargon of community ecology: a conceptual approach. The American Naturalist 147(2): Fenton, M. B., L. Acharya, D. Audet, M. B. C. Hickey, C. Merriman, M. K. Obirist & D. M. Syme Phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomidae) as indicators of habitat disruption in the Neotropics. Neotropica 24(3): Fleming, T Foraging strategies of plant-visiting bats. Pp In: Kunz, T. (ed), Ecology of bats, Plenum press, New York, USA. Fleming, T., & R., Heithaus Seasonal foraging behavior of the frugivorous bat Carollia perspicillata. Journal of Mammalogy. 67(4):

110 Flores-Martínez, J., J. Ortega & G. Ibarra-Manríquez El habito alimentario del murciélago zapotero (Artibeus jamaicensis) en Yucatán. Revista Mexicana de Mastozoología 4: Galindo-González, J Dispersión de semillas por murciélagos: su importancia en la conservación y regeneración del bosque tropical. Acta de Zoología de México 73: Galindo-González J., S. Guevara & V. Sosa Bat- and bird-generated seed rains at isolated trees in pastures in a tropical rainforest. Conservation Biology 14 (6): Gómez L. & O. Ospina Estudio comparativo de la comunidad de murciélagos en la Reserva Natural la Planada-Nariño. Fundación para la promoción de la investigación y la tecnología. Cali, Colombia. Gonzáles, Y Inventario de mamíferos de la Reserva Forestal Bremen-La Popa. Tesis Universidad Del Quindío, Facultad de ciencias. Armenia, Quindío. Gotelli N. & R.K. Colwell Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the measurement and comparison of species richness. Ecology Letters 4: Glenn-Lewin, D. C., R. K. Peet & T. T. Veslen (eds.) Plant Succession: theory and prediction. First edition. Champan & hall. Cambridge, Great Britain. Glenn-Lewin, D. C. & E. Van der Maarel Patterns and processes of vegetation dynamics. In: Gelenn-Lewin, D.C. Peet & T.T. Veslen (eds). Plant Succession: theory and prediction. First edition. Champan & Hall. Cambridge, Great Britain. Gleason, H. A The individualistic concept of the plant association. Torrey Botanical Club Bulletin 53: 7:

111 Guariaguata, M. & R. Ostertag Sucesión secundaria. Ecología y conservación de Bosques Neotropicales. Pp En Guariguata, M. & G. Kattan. (eds). Ecología y conservación de Bosques Neotropicales. Editorial Tecnológica de Costa Rica. San José, Costa Rica. Guariguata, M. & G. Kattan. (Eds) Ecología y conservación de Bosques Neotropicales. Editorial Tecnológica de Costa Rica. San José, Costa Rica. Gutiérrez, R Composición y estructura de la sucesión vegetal post-aprovechamiento de plantaciones de coníferas en el área forestal Bremen-La Popa, Quindío. Tesis Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias, departamento de ciencias biológicas. Bogotá D.C, Colombia. Heithaus, Foraging movements of a frugivorous bat, Carollia perspicillata (Phyllostomidae). Ecological Monographs 48: Heithaus, E., T. Fleming, & P. A. Opler Foraging patterns and resource utilization in seven species of bats in a seasonal tropical forest. Ecology 56: Holdridge, L. R Ecología basada en zonas de vida. Centro de ecología tropical. San José. Costa Rica. Huxel, G.R. & A., Hastings Habitat loss, fragmentation and restoration. Restoration. Ecology 7(3): Kattan, G Fragmentación: patrones y mecanismos de extinción de especies. En: Guariguata, M. & G. Kattan. (Eds). Ecología y conservación de bosques neotropicales. Editorial Tecnológica de Costa Rica. San José, Costa Rica. 101

112 Kunz, T. & A. Kurta Capture methods and holding devices. In: Kunz T. (ed). Ecological and behavioral methods for the study of bats. Smithsonian Institution Press. Washington, D.C. U.S.A. Laurance, W. F. & R. O., Bierregard Jr Tropical forest remnants ecology, management and conservation of fragmented communities. University of Chicago Press. Chicago, USA. Linarez, O. J Mamíferos de Venezuela. Sociedad Conservacionista Audubon de Venezuela. Caracas, Venezuela. López, M Diversidad y aspectos tróficos de los murciélagos (orden Chiróptera), a lo largo de un gradiente altitudinal en la reserva biológica Carpanta Cundinamarca. Tesis Pontificia Universidad Javeriana, facultad de ciencias, departamento de biología, Bogotá D.C, Colombia. Lovejoy, T. E., R. O. Bierregaard Jr, J. R. Malcom, C. E. Quintela, L. H. Harper, K. S. Brown, A. H. Powell, G. V. N. Powell, H. O. R. Schubart & M. B. Hays Edge and other effects of isolation on amazon forest fragments. In Soulé, M. J. (ed). Conservation Biology. Sinauer Sunderland Massachusetts, USA. Luken, J. O Directing ecological succession. First edition. Chapman and Hall, Cambridge, Great Britain. Margalef, R Planeta azul, planeta verde. Primera edición. Prensa Científica S.A. Barcelona, España. Medellín, R., E. Equihua & M. A. Amin Bat diversity and abundance as indicators of disturbance in neotropical rainforest. Conservation Biology 14(6):

113 Medellín, R., H. Arita & O. Sánchez Identificación de los murciélagos de México. Asociación mexicana de mastozoología. México D.F., México. Medellín, R. & O. Gaona Seed dispersal by bats and birds in forest and disturbed habitats of Chiapas, Mexico. Biotrópica 31(3): Meffe, G. K. & C. R. Carroll Genetics: conservation of diversity within species. In: Meffe, G. K. & C. R. Carroll (eds.). Principles of conservation biology, Sinauer Associates, Inc., Sunderland, M.A. Montalavo, A. M., S. L. Williams, S. J. Rece, S. L. Buchmann, C. Cpry, S. N. Handel, Nabhan, R. Primack & R. H. Robichaux Developing the conceptual basis for restoration ecology. Restoration Ecology 5(4): Montgomery, D. C. & G. C. Runger Probabilidad y estadística aplicadas a la ingeniería. Ed. McGraw Hill. México D.F., México. Moreno, C. E Manual de Métodos para Medir Diversidad. Universidad Veracruzana. México. Moreno, C. E. & G. Halffter Assessing the completeness of bat biodiversity inventories using species accumulation curves. Journal of Applied Ecology 37: Morrison, D Foraging ecology and energetics of the frugivorous bat Artibeus jamaicensis. Ecology 59(4): Muñoz, J., A. Lopera & O. Ramírez Murciélagos en el valle de Aburra. Actualidades Biológicas 12(45):

114 Muñoz, J Diversidad y hábitos alimenticios de murciélagos en transectos altitudinales a través de la cordillera Central de los Andes en Colombia. Neotropical Fauna and Enviroment 1: Muñoz, J Murciélagos del norte de Antioquia (Colombia). Neotropical Fauna and Enviroment 28(2): Muñoz, J Los murciélagos de Colombia. Editorial Universidad De Antioquia. Medellín, Colombia. Muñoz-Saba, Y Estructura de la comunidad de los murciélagos antófilos de la parte norte del Parque Nacional Natural Serranía de la Macarena (Meta- Colombia). Trabajo de grado, Departamento de Biología, Facultad de ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá D.C. Muñoz-Saba, Y., A. Cadena & O. Rangel Gremios de murciélagos forrajeadores de néctar-polen en un bosque de galería de la serranía La Macarena, Colombia. Caldasia 17(82-85): Naranjo, M., C. Rengifo, & P. Soriano Effect of ingestion by bats and birds on seed germination of Stenocereus griseus and Subpilocereus repandus (Cactaceae). Journal of Tropical Ecology 19: Niembro. A Semillas de las plantas leñosas, morfología comparada. Editorial Limusa, S.A. México D.F., México. Numa, C Patrones espaciales de la estructura de la comunidad de quirópteros en agroecosistemas cafeteros del departamento del Quindío. Trabajo de grado de maestría, Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Bogotá D.C. Colombia. 104

115 Palmeirim, J. M., D. L. Gorchov & S. Stoleson Trophic structure of a noetropical frugivore community: is there competition between birds and bats?. Oecologia 79: Pérez-Torres, J Estructura y composición de la comunidad de murciélagos: comparación entre fragmentos y áreas continúas de bosque andino. Fundación Para la Promoción de la Investigación y Tecnología. Bogotá D.C., Colombia. Pérez-Torres, J Dinámica del ensamblaje de murciélagos en respuesta a la fragmentación en bosques nublados: un modelo de ecuaciones estructurales. Tesis doctoral, Pontificia Universidad Javeriana, facultad de ciencias. Bogotá D.C., Colombia. Pérez-Torres, J. & J. Ahumada Murciélagos en bosques alto-andinos, fragmentados y continuos, en el sector occidental de la sabana de Bogotá (Colombia). Universitas Scientiarum 9: Pickett, S. T., S. L. Collins & J. J. Armesto Models, mechanism and pathways of succession. The Botanical Reviews 53: Ramírez, A a. Proyecto de acompañamiento técnico a los programes de monitoreo forestal del Pacífico colombiano. Manual de métodos y procedimientos estadísticos. Ministerio del Medio Ambiente-CONIF. Bogotá, Colombia Ramírez, A b. Ecología aplicada. Fundación Universidad De Bogotá Jorge Tadeo Lozano. Bogotá, Colombia. Rangel, J., O. Lowy, & M. Aguilar Diversidad Biótica II. Universidad Nacional de Colombia. Editorial Guadalupe. Bogotá, Colombia. 105

116 Renjifo, L. M Composition changes in a subandean avifauna after long-term forest fragmentation. Conservation Biology 13: Renjifo, L. M Effect of natural and anthropogenic landscape matrices on the abundance of subandean bird species. Ecological Applications 11: Renjifo, L. M. En prensa. Establecimiento de corredores boscosos entre bosques subandinos en la cordillera central de Colombia: el caso Barbas-Bremen-Cestillal. Restrepo, C Frugivoría. En: Guariguata, M. & G. Kattan (eds). Ecología y conservación de Bosques neotropicales. Editorial Tecnológica de Costa Rica. San José, Costa Rica. Restrepo, C., L. M., Renjifo, & P., Marples Frugivorous birds in fragmented neotropical montane forest: landscape pattern and body mass distribution. In Laurance, W. F. & R. O. Bierregard Jr. (eds). Tropical forest remnants ecology, management and conservation of fragmented communities. University of Chicago Press. Chicago, USA. Ríos, M., P. Giraldo & D. Correa Guía de frutos y semillas de la cuenca media del río Otún. Fundación Eco andina, WCS-Colombia. Santiago de Cali, Colombia. Rivas P., P. Sánchez, & A. Cadena Estructura trófica de la comunidad de quirópteros en bosques de galería de la Serranía de de la Macarena (Meta, Colombia). Contributions in mammalogy: A memoriam volume Honoring Dr. J. Knox Jones, Jr. Texas Press Tech. P Rojas, H La colonización en la selva húmeda tropical colombiana. Pp En Corporación Colombiana Para La Amazonía Araracuara (ed.). Colonización del bosque húmedo tropical. Corporación Araracuara. Bogotá, Colombia. 106

117 Sánchez, P., M. Rivas & A. Cadena Diversidad biológica de una comunidad de quirópteros y su relación con la estructura del hábitat de bosque de galería, Serranía de la Macarena, Colombia. Caldasia 18 (3): Stashko, E. & E. Dinerstein Methods of estimating fruit availability to frugivorous bats. In Kunz T. (Ed). Ecological an Behavioral Methods for the Study of Bats. Smithsonian institution Press. Washington, D.C. Sousa, W. P The role of disturbance in natural communities. Ann. Rev. Ecol. Syst, 15: Soriano, P. J Functional structure of bat communities in tropical rainforests and Andean cloud forests. Ecotropicos 13(1): Tansley, A. G The use an abuse of vegetation concepts and terms. Ecology 16: Turner, I. M Species loss in fragments of tropical rain forest: a review of the evidence. Journal of applied ecology 33: Vargas, W. G Guía ilustrada de las plantas de las montañas del Quindío. Centro Editorial Universidad de Caldas. Manizales, Caldas. Vásquez-Yanes, C., A. Orozco, G. François, & L. Trejo Observations on seed dispersal by bats in a tropical humid region in Veracruz, Mexico. Biotropica 7 (2): Walker, L. R Interacción entre especies durante el proceso de sucesión. En: Guariguata, M. & Kattan. (Eds) Ecología y conservación de Bosques Neotropicales. Editorial Tecnológica de Costa Rica. San José, Costa Rica. 107

118 Whittaker, R. H A consideration of climax theory: the climax as a population and pattern. Ecological Monographs 23: Wunderle, J. M The role of animal seed dispersal in accelerating native forest regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management 99: Zar, J. H Biostatistical analysis. 3rd edition, Prentice Hall, Inc. New Jersey, USA. 108

119 12. ANEXOS SEMILLAS DE LAS ESPECIES DISPERSADAS POR MURCIÉLAGOS ZOOM (40 X) ARACEAE. Anthurium sanguineum CECROPIACEAE. Cecropia telealba CLUSAIACEAE. Vismia guianensis MORACEAE. Ficus andicola MYRTACEAE. Psidium guajava 109

120 PIPERACEAE. Piper aduncum PIPERACEAE. Piper crassinervium PIPERACEAE. Piper sp. 2 SOLANACEAE. Solanum acerifolium SOLANACEAE. Solanum aphyodendron 110

121 SOLANACEAE. Solanum ovalifolium SOLANACEAE. Solanum undullata Morfo especie 2 Morfo especie 3 111