Rinotraqueitis infecciosa bovina, diarrea viral bovina, leptospirosis y neosporosis en bovinos en pastoreo

Transcripción

1 Presencia de Rinotraqueitis infecciosa bovina, diarrea viral bovina, leptospirosis y neosporosis en bovinos en pastoreo en el subtrópico húmedo de Puebla. Descripción y medidas de control zoosanitarias Jorge Víctor Rosete Fernández, Sara Olazarán Jenkins Abraham Fragoso Islas y María Angélica Jáimez Vázquez Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Centro de Investigación Regional Golfo Centro Campo Experimental San Martinito Tlahuapan, Puebla. Octubre de 2016 Folleto técnico No. 77 ISBN

2 SECRETARÍA DE AGRICULTURA, GANADERÍA, DESARROLLO RURAL, PESCA Y ALIMENTACIÓN M.A. José Eduardo Calzada Rovirosa Secretario Mtra. Mely Romero Celis Subsecretaria de Desarrollo Rural Lic. Marcelo López Sánchez Oficial Mayor Mtra. Angélica María Roxana Ailotsue Aguirre Elizondo Directora General de Desarrollo de Capacidades y Extensionismo Rural INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES, AGRÍCOLAS Y PECUARIAS Dr. Luis Fernando Flores Lui Director General M. C. Jorge Fajardo Guel Coordinador de Planeación y Desarrollo Dr. Raúl G. Obando Rodríguez Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación Mtro. E. Francisco Berterame Barquín Coordinador de Administración y Sistemas CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL GOLFO CENTRO M.C. Sergio Alberto Curti Díaz Director Regional Dr. Julio César Vinay Vadillo Director de Investigación M.A. Francisco González Naranjo Director de Administración M.C. José Luis Zúñiga González Director de Coordinación y Vinculación en Puebla

3 Presencia de Rinotraqueitis infecciosa bovina, diarrea viral bovina, leptospirosis y neosporosis en bovinos en pastoreo en el subtrópico húmedo de Puebla. Descripción y medidas de control zoosanitarias Jorge Víctor Rosete Fernández 1, Sara Olazarán Jenkins 1, Abraham Fragoso Islas 1 y María Angélica Jáimez Vázquez 2 1 Investigadores del Sitio Experimental Las Margaritas, Campo Experimental San Martinito, CIRGOC. 2 Prestador de servicios profesionales. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Centro de Investigación Regional Golfo Centro Campo Experimental San Martinito Tlahuapan, Puebla

4 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, Ciudad de México. Tel. (55) y Presencia de rinotraqueitis infecciosa bovina, diarrea viral bovina, leptospirosis y neosporosis en bovinos en pastoreo en el subtrópico húmedo de Puebla. Descripción y medidas de control zoosanitarias ISBN Primera edición, 2014 Segunda edición, 2016 Impreso y hecho en México. No está permitida la reproducción total o parcial de esta publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier medio, ya sea electrónico, mecánico, fotocopia, por registro u otros métodos, sin el permiso previo y por escrito de la Institución. Este programa es público, ajeno a cualquier partido político. Queda prohibido el uso para fines distintos a los establecidos en el programa.

5 Contenido Pág. Introducción 1 Descripción de las enfermedades 3 Diarrea viral bovina 3 Rinotraqueitis infecciosa bovina 6 Neosporosis en bovinos 9 Leptospirosis en bovinos 12 Distribución espacial de los ranchos estudiados en la región oriente del estado de Puebla Medidas zoosanitarias para el control de las enfermedades 21 Protocolo integral de manejo sanitario 25 Estudio en ranchos ganaderos 27 Estudio de la diarrea viral bovina 28 Estudio de la rinotraqueitis infecciosa bovina 30 Estudio de la neosporosis en bovinos 32 Estudio de la leptospirosis en bovinos 34 Conclusiones 37 Literatura citada Índice de figuras Figura 1. Mapa de la región oriental del estado de Puebla, con los puntos de los ranchos donde se realizó el estudio. Figura 2. Frecuencia de anticuerpos a BVD en vacas de ranchos en el subtrópico húmedo de Puebla. Figura 3. Frecuencia de anticuerpos a IBR en vacas de ranchos en el subtrópico húmedo de Puebla. Figura 4. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a neosporosis en vacas en el subtrópico húmedo de Puebla. Figura 5. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a leptospira sp en vacas en el subtrópico húmedo de Puebla. Pág

6 Índice de cuadros Cuadro 1. Georreferenciación y frecuencias positivas a las enfermedades de los ranchos estudiados en Puebla. Cuadro 2. Protocolo integral de manejo sanitario para los ranchos del subtrópico húmedo, región oriente de Puebla. Cuadro 3. Frecuencia de anticuerpos a BVD en vacas y sementales de ranchos en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 4. Frecuencia de anticuerpos a BVD por época del año en vacas de ranchos en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 5. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a BVD en vacas en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 6. Frecuencia de anticuerpos a IBR de vacas y sementales de ranchos ubicados en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 7. Frecuencia de anticuerpos a IBR por época del año en vacas de ranchos ubicados en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 8. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a IBR en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 9. Frecuencia de anticuerpos a neosporosis en vacas y sementales de ranchos ubicados en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 10. Frecuencia de anticuerpos a neosporosis por época del año en vacas de ranchos ubicados en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 11. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a neosporosis en vacas de ranchos ubicados en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 12. Frecuencia de anticuerpos a neosporosis en vacas por la presencia de perros. Cuadro 13. Frecuencia de anticuerpos a neosporosis en vacas por la presencia de coyotes. Cuadro 14. Frecuencia de anticuerpos a neosporosis en vacas por la presencia de perros y coyotes. Cuadro 15. Frecuencia de anticuerpos a leptospiras en vacas y sementales de ranchos del subtrópico húmedo de Puebla. Cuadro 16. Frecuencia de anticuerpos a leptospiras por época del año en vacas de ranchos en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Cuadro 17. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a leptospiras en vacas en el subtrópico húmedo del estado de Puebla. Pág

7 Introducción Con la participación de investigadores del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), un prestador de servicios profesionales (PSP) y el apoyo del Fondo Regional para el Desarrollo Científico y de Innovación Tecnológica (FORDECYT) del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), se realizó un estudio para detectar la presencia de cuatro enfermedades que afectan la reproducción de los bovinos. Este estudio se efectuó en ranchos dedicados a la producción de becerros para engorda y de doble propósito. Los ranchos se localizan en la región oriente del estado de Puebla en clima subtropical húmedo, en el área de influencia del Sitio Experimental Las Margaritas-INIFAP. Para la realización del estudio se contó también con el interés y participación de los propietarios de los ranchos, quienes aceptaron que se efectuara el trabajo de detección de las enfermedades en sus vacas y sementales. Las enfermedades fueron: rinotraqueitis infecciosa bovina, diarrea viral bovina, neosporosis y leptospirosis. La detección de estas enfermedades se hizo mediante análisis serológico de muestras de sangre tomadas en tres épocas del año. Las épocas fueron: nortes, de noviembre a febrero; secas, de marzo a junio; y lluvias, de julio a octubre. La época de nortes se caracterizó por lloviznas frecuentes, temperatura baja de hasta 10 C y fotoperiodo corto (10 h); la época de secas se caracterizó por ausencia de lluvias, temperatura alta de hasta 38 C y fotoperiodo largo (14 h); y la época de lluvias se caracterizó por lluvias abundantes, temperatura de hasta 30 C y fotoperiodo largo (14 h). Con la detección de las cuatro enfermedades y su comportamiento anual, se elaboró un protocolo integral de manejo sanitario en el que se conjuntaron las actividades sanitarias ya realizadas en los ranchos y las recomendaciones de control y/o vacunación para las enfermedades estudiadas. 1

8 Por considerarlo de interés general, en este escrito se hará una breve descripción de las cuatro enfermedades, se mostrará la distribución espacial (por georreferenciación) de los ranchos estudiados, se darán las medidas zoosanitarias para el control de las enfermedades, se propondrá un protocolo integral de manejo sanitario y finalmente se presentarán los resultados del estudio que condujeron a la elaboración de este documento. 2

9 Descripción de las enfermedades Diarrea viral bovina La diarrea viral bovina (BVD) es una infección viral que fue reportada hace más de 50 años. Se presenta con manifestaciones clínicas variadas, por lo que se considera como la enfermedad más complicada en los bovinos (Deregt, 2005). Agente causal. El virus de la BVD pertenece al género Pestivirus dentro de la familia Flaviviridae. La comparación genómica de los virus de BVD ha dado como resultado el reconocimiento de dos genotipos, BVD-1 y BVD-2. Adicionalmente, en cada uno de estos genotipos hay dos biotipos conocidos: el citopático y el no citopático; definiendo como un virus citopático aquel que causa daños a la célula donde se replica (Ridpath, 2005). Signos clínicos. La enfermedad se puede presentar en cuatro síndromes principales: a) infección aguda, b) infección intrauterina, c) infección persistente y d) enfermedad de las mucosas (Oswin, 2004; Liebler-Tenorio, 2005; Brown et al., 2007), descritos a continuación. a) La infección aguda ocurre como una infección de corta duración en animales susceptibles; en pruebas de serología los bovinos resultan negativos al virus de la BVD. En este síndrome el término agudo se refiere a que la infección viral se presenta por primera vez. Comúnmente, estos animales son contagiados por animales ya infectados, aparentemente sanos, pero que se les designa como animales persistentemente infectados (PI). En este caso, la infección se presenta en forma subclínica o clínica, en un nivel de poca gravedad, al grado de ser muy difícil de detectar. Por lo general, esta presentación acontece con signos graves de neumonía en animales recién infectados. b) La infección intrauterina es causada por una infección aguda en vacas o vaquillas gestantes, que a su vez infectan 3

10 a su cría. Este proceso puede ocasionar aborto, mortinato o que la cría nazca con malformaciones. Existen focos de infección que durante el desarrollo y vida productiva de las vacas no pueden ser diagnosticados serológica y clínicamente, infectándose en el primer tercio de gestación y no manifiestan la enfermedad, considerándose animales persistentemente infectados. c) La infección persistente es la forma más peligrosa por la diseminación de la enfermedad en el hato, además de ser la que provoca el desarrollo de la enfermedad de las mucosas. En este síndrome están considerados los animales persistentemente infectados; es la consecuencia de una infección contraída en forma aguda y por la infección intrauterina. d) La enfermedad de las mucosas es el síndrome como se conoce a la BVD que afecta a los terneros y becerros de destete. Se caracteriza por afección de las mucosas, aparición de úlceras en las fosas nasales y boca, catarro nasal y babeo. Las úlceras en el tracto digestivo provocan diarrea acuosa. En el menudillo las lesiones causan claudicaciones que conducen a fiebre, decaimiento, inapetencia y, finalmente, muerte. Los terneros y los becerros de destete son los que transmiten la enfermedad al ser persistentemente infectados, siendo los grandes responsables del contagio al resto del hato. Transmisión. La enfermedad se transmite principalmente por contacto directo con secreciones, tales como saliva, moco nasal, lágrimas y diarrea de los animales portadores (PI), pero también se puede trasmitir a través de insectos y equipo contaminado con el virus. En el feto la transmisión es a través de la placenta de madres infectadas (Oswin, 2004). Diagnóstico. El método común de diagnóstico es el serológico, mediante la utilización de una muestra de suero sanguíneo analizado con la prueba de ELISA. También se pueden analizar 4

11 muestras de secreción nasal, lágrimas, moco vaginal, moco prepucial y semen, mediante la prueba de reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Este diagnóstico permite diferenciar la BVD de otras enfermedades que causan abortos, como brucelosis, neosporosis, rinotraqueitis infecciosa bovina y leptospirosis. El resultado positivo de un animal es suficiente para realizar la vacunación (Oswin, 2004; Liebler-Tenorio, 2005; Waldner, 2005; Brown et al., 2007). Prevención y control. Es importante adquirir animales con certificado de vacunación y evitar el contacto de los animales con otros ajenos, lo que frecuentemente sucede al prestar el corral y la báscula, o en ferias y exposiciones ganaderas. Sin embargo, la medida de control adecuada es la vacunación. Vacunas. Existen dos tipos de vacunas: a) con virus vivo modificado, y b) con virus inactivado. La vacuna con virus vivo modificado se aplica a becerros a partir de los tres meses de edad, y se repite a las tres o cuatro semanas después de la primera vacunación, o bien al momento del destete. En toros, vacas, toretes y vaquillas que son vacunados por primera vez, se sigue el mismo procedimiento que para los becerros; posteriormente la vacunación es anual. Esta vacuna no se debe aplicar en hembras gestantes, ya que puede causar aborto. La vacuna de virus inactivado se aplica siguiendo el mismo protocolo de la vacuna con virus vivo, a excepción de que se puede usar en hembras gestantes, y se recomienda aplicarla dos meses antes del parto. Importancia de conocer la enfermedad. Considerando que la BVD se encuentra ampliamente distribuida en México y tomando en cuenta que la adquisición de animales de dudosa procedencia, conocidos como de alto riesgo (Cárdenas et al., 2011), es una de las condiciones más comunes para infectar un hato, es razonable 5

12 esperar que la BVD pudiera presentarse de manera subclínica, pero favoreciendo la presentación de enfermedades respiratorias como la neumonía, principalmente en animales jóvenes (Suzan et al., 1983; Reyes et al., 2004; Ramírez et al., 2012; Sánchez-Castilleja et al., 2012). Además, la BVD es causante de fallas reproductivas al ocasionar aborto, mortinato y nacimiento de crías con malformaciones. Rinotraqueitis infecciosa bovina La rinotraqueitis infecciosa bovina (IBR) o vulvovaginitis pustular infecciosa es una enfermedad descrita por primera vez por Metzler et al. (1895), y afecta al ganado bovino doméstico y rumiantes de vida libre (OIE, 2004). Etiología. La IBR es causada por un Herpes virus tipo 1 (BHV 1), del genero Varicellovirus y de la familia Herpesviridae. Este virus produce infecciones respiratorias (subtipo 1.1), infecciones respiratorias y genitales (subtipo 1.2), e infecciones neurológicas (subtipo 1.3, BHV 5); sin embargo, a pesar de haberse distinguido estos subtipos, solo hay un tipo antigénico de BHV 1 (Armas et al., 2004). Signos clínicos. El nombre de la enfermedad indica los signos clínicos que la destacan: aparece una descarga nasal serosa, lagrimeo, salivación, fiebre, inapetencia y decaimiento. Poco después la descarga nasal y ocular se hace purulenta, en la mucosa nasal se observan pústulas (que cambian a úlceras) y focos necróticos con membranas que obstruyen las vías respiratorias altas y provocan que los animales abran la boca para poder respirar (OIE, 2004). La enfermedad se puede manifestar en las siguientes formas: a) Respiratoria. Se presenta en cualquier edad, pero es más frecuente en animales de seis a ocho meses de edad. Se 6

13 caracteriza por tos, dificultad para respirar, descarga nasal de clara a purulenta y enrojecimiento de las fosas nasales. b) Ocular. Esta forma se caracteriza por presentar ojos irritados, con lagrimeo que cambia a secreción de clara a purulenta; se presenta a cualquier edad. c) Mastitis. Se manifiesta con disminución de la producción de leche, dura hasta 15 días, suele combinarse con la forma ocular y respiratoria, y precede por varias semanas a la forma reproductiva. d) Venérea. Se presenta con pústulas en la vulva, vagina, pene y prepucio, con descargas de moco claras a purulentas. e) Reproductiva. La forma reproductiva se caracteriza por infertilidad, infecciones uterinas, repetición de celos e intervalos entre partos largos. f) Abortiva. La forma abortiva es muy clara, pues se presenta con abortos entre los seis y ocho meses de gestación y mortinatos. g) Nerviosa. La forma nerviosa ocurre en animales menores de seis meses de edad, ocasionando excitación, incoordinación al caminar y postración; raramente se pueden observar pústulas en los genitales, conjuntivitis y enrojecimiento de la nariz. h) Generalizada. La forma generalizada se presenta en terneros recién nacidos que no han mamado calostro y se manifiesta con fiebre y necrosis de la cavidad nasal. En animales jóvenes la muerte es frecuente. Transmisión. La enfermedad se transmite por contacto con descargas nasales contaminadas con el virus al ser inhaladas por un animal sano, y por contacto sexual al estar contaminadas las secreciones vaginales, prepuciales y el semen. Los fetos se contagian con los fluidos de su madre, al momento del parto, y existe la posibilidad de infectarse dentro del útero a través de la placenta, adsorbidos los virus en los leucocitos (OIE, 2004). 7

14 Diagnóstico. El método común de diagnóstico es el serológico, con la utilización de una muestra de suero sanguíneo que se analiza con la prueba de ELISA, o con muestras de secreción nasal, lágrimas, moco vaginal, moco prepucial y semen para pruebas de PCR. Este diagnóstico permite diferenciar la IBR de otras enfermedades, como el síndrome respiratorio sincitial bovino o brucelosis, neosporosis, diarrea viral bovina y leptospirosis. El resultado positivo de algún animal es suficiente para realizar la vacunación de todo el ganado del rancho (Waldner, 2005; Eiras et al., 2009). Prevención y control. Es importante adquirir animales con certificado de vacunación y evitar el contacto de los animales del rancho con otros ajenos, lo que frecuentemente sucede al prestar el corral y la báscula, o en ferias y exposiciones ganaderas. Sin embargo, la medida de control adecuada es la vacunación. Vacunas. Existen dos tipos de vacunas: a) con virus vivo modificado, y b) con virus inactivado. La vacuna con virus vivo modificado se aplica a becerros a partir de los tres meses de edad, y se repite a las tres o cuatro semanas después de la primera vacunación, o bien al momento del destete. En toros, vacas, toretes y vaquillas vacunados por primera vez, se sigue el mismo procedimiento que para los becerros; posteriormente la vacunación es anual. Esta vacuna no se debe aplicar en hembras gestantes, ya que puede causar aborto. La vacuna de virus inactivado se usa de la misma manera que la anterior, pero ésta sí puede usarse en hembras gestantes, y se recomienda aplicarla dos meses antes del parto. La vacuna comercial de IBR se vende combinada con los virus de la diarrea viral bovina, la parainfluenza 3 y del síndrome respiratorio sincitial bovino. 8

15 Importancia de conocer la enfermedad. La importancia de conocer esta enfermedad radica en que causa disminución en la productividad debido a fallas en la concepción, aborto y enfermedades respiratorias, y aunque en la mayoría de los animales adultos no es fácil detectar los signos clínicos, los animales pueden permanecer infectados (PI) al mantener el virus en los ganglios. En una infección genital el virus se replica en la mucosa vaginal o del prepucio y permanece en los ganglios sacros. El estrés por el parto, transporte y mal manejo inducen la reactivación de la infección persistente, y el animal, aun sin signos de la enfermedad, elimina el virus en sus secreciones nasales o genitales, actuando como un portador aparentemente sano (Escamilla et al., 2004; Reyes et al., 2004; Meléndez et al., 2010; Sánchez-Castilleja et al., 2012). Neosporosis en bovinos La neosporosis es una enfermedad de animales carnívoros como los perros y los coyotes. Fue descrita por Bjerkas et al. (1984) como un síndrome neuromuscular, causado por un protozoario intracelular (Moore et al., 2005; Dechicha et al., 2010). Etiología. Es causada por un protozoario denominado Neospora caninum perteneciente al phylum Apicomplexa de la familia Sarcocystidae. Se reconocen como hospedadores definitivos a los perros (Canis familiaris) y los coyotes (Canis latrans), y como hospedadores intermediarios bovinos, equinos, caprinos, ovinos, ciervos, búfalos y además el perro (Campos et al., 2003; Moore et al., 2005; Dechicha et al., 2010). Signos clínicos. En las vacas la enfermedad no se manifiesta con claridad, por lo que se confunde con animales aparentemente sanos, pero los signos frecuentes son repetición de celos, disminución de la producción de leche, reabsorción embrionaria, aborto, mortinato, momificación y nacimiento de becerros débiles que después mueren, pero los que sobreviven son 9

16 persistentemente infectados (PI), debido a que la madre infecta al feto a través de la placenta. Los abortos suceden en el segundo y tercer tercio de la gestación. Aunque la momificación no es un signo exclusivo de infecciones por Neospora caninum, es un hallazgo frecuente, por lo que nos debe hacer pensar en ella. Los becerros que sobreviven al nacer llegan a tener signos neurológicos, como tambaleo al caminar, nerviosismo, temblor y falta de sensibilidad cutánea; además, frecuentemente tienen bajo peso y eventualmente pueden presentar anormalidades congénitas, como ojos prominentes (exoftalmia) y de diferente tamaño (asimetría ocular) (Moore et al., 2005; Diniz et al., 2009). Transmisión. Los bovinos sanos adquieren la enfermedad al ingerir agua, alimento concentrado o pastura contaminada con heces de perro y coyote, que contiene ooquistes de Neospora caninum. Después de ser ingeridos estos ooquistes, liberan en el intestino esporozoítos, que pasan a la sangre y de ahí a todos los tejidos, pero con mayor frecuencia al sistema nervioso central y músculo. Después de ser infectado un bovino, contiene en sus tejidos quistes de Neospora caninum, convirtiéndose en un animal persistentemente infectado (Dubey, 2003; Moore et al., 2005). Durante la preñez, las vacas son más susceptibles a la enfermedad, y como consecuencia la infección pasa al feto a través de la placenta, siendo un mecanismo eficiente de transmisión, provocando aborto. Sin embargo, después de un aborto las vacas quedan crónicamente infectadas, pero no sufren aborto ante una segunda exposición a neosporas. Aunque la vía principal de transmisión entre bovinos es la transplacentaria, existe evidencia de transmisión entre animales después del nacimiento (Dubey, 2003; Moore et al., 2005; Dubey et al., 2007; Moura et al., 2012). Diagnóstico. El método común de diagnóstico es el serológico, mediante el análisis de una muestra de suero sanguíneo con la prueba de ELISA. 10

17 Prevención y control. Para controlar la enfermedad es importante realizar el diagnóstico mediante pruebas serológicas frecuentes, para detectar animales positivos. Con esta acción se puede disminuir el número de casos, hasta lograr un hato libre de esta enfermedad. Un aspecto importante es mantener el hato controlado, permitiendo solamente el ingreso al rancho de vaquillas de remplazo, vacas y sementales libres de la enfermedad, comprobado con una prueba de laboratorio oficial o certificado. Además, es conveniente tener perros pastores libres de la enfermedad, aunque en algunos ranchos seguirá siendo un problema la presencia de coyotes, los cuales, como otros animales silvestres, serán de difícil control por las normas de conservación de la fauna. Un hato que al menos muestre un animal positivo es considerado un hato positivo. En la actualidad no se cuenta con una vacuna segura, por lo que las medidas de control son las únicas formas de prevención (Waldner, 2005; Gutiérrez et al., 2007; Escalona et al., 2010). Importancia de conocer la enfermedad. Actualmente, la neosporosis es reconocida como una de las principales enfermedades que ocasiona pérdidas económicas en el ganado en varios países del continente americano, incluyendo a México, además de Europa, Asia y Oceanía. Por lo tanto, la detección de la neosporosis para establecer medidas de control y prevención, es de gran importancia, debido a que la vacunación no es recomendable (Morales et al., 1997; Dyer et al., 2000; Morales et al., 2001a; Morales et al., 2001b; García-Vázquez et al., 2002; Dubey, 2003; Diniz et al., 2009; García-Vázquez et al., 2009; Montiel et al., 2011; Sánchez-Castilleja et al., 2012). Como se ha dicho, esta enfermedad es causa frecuente de aborto, momificación y mortinato, por lo tanto, es importante su detección a tiempo y su consideración para el manejo sanitario de las unidades ganaderas establecidas en climas tropicales. 11

18 Leptospirosis en bovinos La leptospirosis fue descrita en el hombre y otros mamíferos desde hace más de 200 años bajo diferentes nombres, hasta que en 1917 le asignaron su nombre actual. En Rusia, en el año de 1935, fue reportada en bovinos. En Cuba, en 1971, se realizó la primera notificación de la existencia de anticuerpos específicos de valor diagnóstico. La enfermedad afecta a numerosas especies de animales, actuando algunos como reservorios continuos, principalmente animales silvestres con baja patogenicidad de la bacteria (Prescott, 1993). Etiología. La leptospirosis es causada por una espiroqueta del género Leptospira, perteneciente al orden Spirochaetale de la familia Leptospiraceae. Hasta 1984 se reconocían dos especies, la L. interrogans que es patógena y de vida parásita y la L. biflexa que no es patógena. Actualmente se reportan 13 especies de leptospiras y más de 260 serovariedades distribuidas en el mundo (Thiermann, 1984; Méndez et al., 2008a; De la Peña et al., 2010; Seixas et al., 2010; Carmona et al., 2011). Signos clínicos. Los signos clínicos son muy variados, dependiendo si son animales jóvenes o adultos (Ellis, 1994; García et al., 2008; Méndez et al., 2008b). a) En becerros, del nacimiento al año de edad, la enfermedad se manifiesta con fiebre, ictericia (color amarillo de piel y mucosas de ojos, boca y genitales), hemorragia, hemoglobinuria (orina color rojo oscuro) y muerte. b) En las vacas la enfermedad causa interrupción de la producción de leche (agalactia), infertilidad, aborto, muerte de becerros al nacimiento, nacimiento de becerros débiles, daño renal, daño cerebral (meningitis), mastitis, retención placentaria y lesiones en hígado, pulmones, bazo y útero. Se reportan pérdidas por interrupción de la producción de leche e incremento de los días abiertos y del intervalo entre partos. 12

19 Transmisión. Las leptospiras se alojan en los riñones y ahí permanecen, eliminándose con la orina de manera prolongada, transmitiéndose eficazmente a otros animales, incluso de la misma especie; además, las descargas uterinas y la leche de animales infectados suelen contaminar agua y pasto, provocando la transmisión accidental a animales sanos. La transmisión se favorece en condiciones cálido-húmedas, que de manera efectiva permiten la sobrevivencia de las leptospiras fuera del animal (Prescott, 1993; Alonso et al., 2001). La enfermedad se adquiere por la ingestión de agua y alimentos contaminados con orina de animales infectados. La principal fuente de transmisión son los roedores (ratones y ratas) que orinan sobre los alimentos almacenados o los bebederos y comederos de los animales. Como ya se dijo, las condiciones climáticas, precipitación, temperatura y humedad relativa, así como ph, estructura y composición del suelo, son muy favorables para su presentación y las mejores condiciones se dan en la época de lluvias, que es cuando más se presenta este problema de salud (Timoney et al., 1988; Alfaro et al., 2007). La enfermedad es una zoonosis, por lo que se infectan en forma accidental las personas que trabajan con animales, al estar en contacto con ellos; sin embargo, la infección puede ocurrir al ingerir agua o alimentos contaminados principalmente con orina de animales infectados (Zamora et al., 1990; Leal et al., 2003; Navarrete et al., 2006; Zunino y Pizarro, 2007). Diagnóstico. El método común de diagnóstico es el serológico con la utilización de una muestra de suero sanguíneo mediante la prueba de microaglutinación en placa (MA). Otra técnica es la de detección de leptospiras por medio de PCR. Este diagnóstico permite diferenciar la leptospirosis de otras enfermedades que causan abortos, como brucelosis, neosporosis, diarrea viral bovina y rinotraqueitis infecciosa bovina. 13

20 Prevención y control. Es importante que al ingresar animales al rancho estos sean puestos en cuarentena y preferentemente que sean negativos a la prueba serológica de laboratorio (MA). Sin embargo, la prueba de diagnóstico no distingue entre animales positivos por exposición a la enfermedad y positivos por efecto de vacunación, por lo tanto, es conveniente que estos animales de nuevo ingreso tengan un certificado de vacunación. Además, se debe evitar el contacto de los animales del rancho con otros ajenos, lo que frecuentemente sucede al prestar el corral y la báscula, o en ferias y exposiciones ganaderas. Por otro lado, se deben establecer medidas de limpieza y aplicación de desinfectantes en los utensilios que se usan para la alimentación del ganado, así como de las instalaciones. Bacterinas. En general, las bacterinas de leptospiras son inactivadas, por lo tanto, también se pueden vacunar a todos los animales incluyendo los gestantes. Aplicación de la primera bacterina. En becerros, la vacunación se debe realizar desde los tres meses de edad y repetirse a las dos o cuatro semanas después de la primera vacunación, o bien al momento del destete. En vaquillas, toretes, vacas y toros que son vacunados por primera vez, la segunda vacuna se aplica a las tres o cinco semanas después de la primera vacunación. Aplicación de las siguientes bacterinas. Después de la primera vacunación con su refuerzo, las vacunaciones deben aplicarse cada seis meses o cada año, según la prevalencia de la enfermedad en el rancho y la región, pero lo recomendable es hacerlo cada seis meses para mantener el hato con mayor protección. Para el caso de vacas, se recomienda vacunar dos meses antes del parto, pero si se realiza apareamiento controlado con épocas de empadre, es conveniente vacunar a vaquillas, vacas y sementales 30 días antes del inicio del empadre. 14

21 Importancia de conocer la enfermedad. Los países tropicales y subtropicales son los más afectados por esta enfermedad, debido a las condiciones climáticas, principalmente lluvia, que es cuando más se presenta la leptospirosis (Timoney et al., 1988; Moles et al., 2002; Alfaro et al., 2007; Orozco y López, 2007; García et al., 2008; Pavón et al., 2011). En la ganadería, las pérdidas económicas por muerte de los becerros antes del destete, es considerando su valor según su edad y peso; en las vacas se estiman por la pérdida del valor de la leche, al suspenderse la lactancia y el valor de la cría al ser abortada. 15

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23 Distribución espacial de los ranchos estudiados en la región oriente del estado de Puebla Los ranchos incluidos para la realización del presente estudio en clima subtropical húmedo, correspondieron a la región oriente del estado de Puebla. En los ranchos participantes se tomaron las coordenadas geográficas para su localización espacial. Por tal motivo, en el Cuadro 1 se muestran los ranchos identificados y el municipio al que pertenecen. De la misma manera, se documenta el porcentaje de animales que resultaron positivos para cada una de las enfermedades estudiadas. La Figura 1 muestra el mapa espacial con la localización de cada rancho, considerando sus coordenadas geográficas. 17

24 CUADRO 1. GEORREFERENCIACIÓN Y FRECUENCIAS POSITIVAS A LAS ENFERMEDADES DE LOS RANCHOS ESTUDIADOS EN PUEBLA. RANCHO MUNICIPIO San José Acateno Nauzontla Ayotoxco de Guerrero Hueytamalco Hueytamalco San José Acateno Hueytamalco Hueytamalco San José Acateno ochitlán de Vicente Suárez Hueytamalco COORDENADAS N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: N: O: BVD POSITIVOS, % IBR POSITIVOS, % NEOSPORA POSITIVOS, % leptospira sp POSITIVO, %

25 19 Figura 1. Mapa de la región oriental del estado de Puebla, con los puntos de los ranchos donde se realizó el estudio.

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27 Medidas zoosanitarias para el control de las enfermedades En los ranchos de ganado bovino en pastoreo la principal causa de la reducida productividad son la alimentación y las enfermedades; pero nos ocuparemos de atender las enfermedades por ser nuestro tema de interés. La buena salud de los animales depende de la adecuada estrategia de medicina preventiva, que es la base para controlar y erradicar enfermedades. Cuando se habla de bioseguridad nos referimos a las medidas para eliminar los riesgos biológicos, principales causantes de enfermedades; estas medidas son higiene en el manejo de animales, desinfección de instalaciones y equipo, protocolos de vacunación y de desparasitación, control de plagas, uso adecuado del equipo, implementación de barreras sanitarias y epizootiología. Además, es conveniente considerar el ambiente donde se tiene el ganado, las instalaciones y su manejo integral. De todas las medidas consideradas para la prevención de enfermedades se aplican las necesarias, de acuerdo al sistema de producción en estabulación o pastoreo. En los sistemas ganaderos de clima tropical son esenciales, como estrategias de bioseguridad, mecanismos de diagnóstico, terapéutica, prevención, control y erradicación de enfermedades para tener un rancho productor de alimentos inocuos. Las enfermedades más comunes que afectan la reproducción son: brucelosis, rinotraqueitis infecciosa bovina, diarrea viral bovina, leptospirosis y neosporosis, pero de éstas, la brucelosis no se consideró en este estudio por estar incluida en campaña nacional para su erradicación, por ser considerada una zoonosis de alto riesgo. Por lo anterior, las medidas de bioseguridad deben ser fáciles de aplicar y vigilar, para que se pueda evaluar su beneficio e impacto. 21

28 Las medidas de bioseguridad recomendadas y de fácil aplicación son: 1. Alojamiento en potreros. Alojar a los animales en potreros, controlando la carga animal para evitar contacto estrecho entre ellos y prevenir la transmisión de enfermedades infectocontagiosas. De la misma manera, regular el pastoreo para tener disponibilidad de forraje, que es la fuente principal de alimentación, y así prevenir la predisposición a las enfermedades. 2. Sombreadores. Implementar sombreadores naturales suficientes, los que por su utilidad funcionan también como cercos vivos. Éstos son árboles de mediana altura, pero frondosos, para proporcionar sombra para que los animales se resguarden de las horas de mayor calor durante el día, de la lluvia y de corrientes de aire. Se debe tener árboles suficientes para dar sombra al número de animales alojados por unidad de superficie. 3. Bebederos. En cada potrero, si no se tienen bebederos naturales, instalar bebederos comerciales, para que los animales tengan agua siempre disponible. 4. Corral de manejo. En cuanto al corral de manejo este no se debe prestar para el manejo de animales ajenos, que siempre tiene que ver con vacunaciones, desparasitaciones internas, baños garrapaticidas y pesajes. Con esto, se evita la contaminación del corral por los animales ajenos. 5. Uso de sementales. No prestar sementales para uso con vacas o vaquillas de otros ranchos, debido a que algunas enfermedades son de transmisión sexual. Si hembras de ranchos ajenos padecen alguna, es seguro que los sementales se infectarán y consecuentemente infectarán a todas las vacas y vaquillas con las que se aparean dentro del racho. De igual manera, aunque no sean de transmisión sexual, por el solo hecho de estar juntos y en contacto por poco tiempo, se pueden transmitir las infecciones a través de sus secreciones nasales, 22

29 bucales y diarrea al estar oliéndose entre ellos u oler su excremento. 6. Lienzos internos y perimetrales. Los lienzos, principalmente los perimetrales, que son los colindantes con otros ranchos, deben tener mantenimiento continuo para estar funcionales y así evitar el ingreso de animales ajenos que entren en contacto con los animales del rancho; con esto disminuye el riesgo de que adquieran enfermedades infectocontagiosas. 7. Control de fauna silvestre. Es conveniente eliminar la presencia de roedores en bodegas de alimento, comederos y bebederos, para impedir la contaminación por su orina, principalmente si se trata de leptospirosis, pues son los principales agentes diseminadores de leptospiras en el ambiente. 8. Control de Perros. De igual manera, evitar la presencia de perros para que no contaminen las instalaciones con sus heces, en el caso de la neosporosis, por ser los hospedadores que diseminan esta enfermedad. En caso de ser imposible impedir la presencia de perros, debido a que se usan como pastores, se deben tratar contra Neospora caninum. 9. Protocolo integral de manejo sanitario. Se recomienda implementar un protocolo integral de manejo sanitario, con actividades programadas para cada mes del año, para no omitir alguna y lograr la eficacia del control y la vacunación. 23

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31 Protocolo integral de manejo sanitario En consecuencia al punto nueve de la lista, se propone un protocolo integral de manejo sanitario, considerando las actividades ya realizadas en los ranchos y agregando las propuestas para las enfermedades estudiadas, basados en los resultados obtenidos. El protocolo integral de manejo sanitario se elaboró con actividades mensuales en todo el año, en el que se incluyeron vacunaciones contra IBR, BVD y leptospirosis, y el control de la neosporosis. El protocolo integral de manejo sanitario se resume en el Cuadro 2, siendo de utilidad para todos los ranchos de la región oriente del subtrópico húmedo de Puebla, por el hecho de haber diagnosticado las enfermedades en los ranchos estudiados. 25

32 PROTOCOLO INTEGRAL DE MANEJO SANITARIO PARA LOS RANCHOS DEL SUBTRÓPICO HÚMEDO, REGIÓN ORIENTE DE PUEBLA. D N O S A J J M A M F E ACTIVIDAD Vacuna contra derriengue (becerros 3 meses edad) Vacuna contra derriengue (adultos, después de 3 meses de edad) Vacuna contra clostridiasis Vacuna contra septicemia Vacuna contra brucelosis (única vez a becerras 6-12 meses edad) Desparasitación interna (menores 18 meses edad) Desparasitación interna (mayores 18 meses edad) Baño insecticida para el control de parásitos externos y de la anaplasmosis y babesiosis Control del vampiro. Aplicación de pomada tópica en mordeduras encontradas Vacuna contra IBR y BVD (becerros 3 meses edad; con refuerzo a 15 días) Vacuna contra IBR y BVD (adultos) Vacuna contra leptospirosis (becerros 3 meses edad; con refuerzo a 15 días) Vacuna contra leptospirosis (adultos) Control de neosporosis CUADRO 2. 26

33 Estudio en ranchos ganaderos Con la finalidad de detectar la presencia de diarrea viral bovina, rinotraqueitis infecciosa bovina, neosporosis y leptospirosis en bovinos y conocer su efecto sobre el estado reproductivo de las vacas y su dinámica a través del año, se hizo un estudio en ranchos ubicados en clima subtropical húmedo al oriente del estado de Puebla, área de influencia del sitio experimental Las Margaritas del INIFAP. Para tal motivo se trabajaron 11 ranchos en los municipios de Ayotoxco de Guerrero, Hueytamalco, San José Acateno, ochitlán de Vicente Suárez y Nauzontla, tomando muestras de sangre de vacas y sementales para la identificación de anticuerpos en suero sanguíneo de las cuatro enfermedades. Al mismo tiempo, se realizó en vacas el diagnóstico de gestación por palpación rectal de los genitales internos, y en sementales se evaluó su semen mediante el examen del eyaculado, obtenido por electroeyaculación. Las muestras de suero sanguíneo se tomaron en vacas gestantes con dos a tres meses de gestación y en vacas vacías con al menos tres meses posparto, en cada rancho y en las tres épocas del año. Las épocas del año consideradas fueron tres: época de nortes, que es de noviembre a febrero, caracterizada por lloviznas frecuentes y temperatura baja, con un promedio de 10 C; época de secas, que es de marzo a junio, caracterizada por ausencia de lluvia, con temperatura alta y un promedio de 38 C; y época de lluvias, que es de julio a octubre, caracterizada por temperatura media con un promedio de 24 C y lluvias abundantes y frecuentes. En general, la precipitación pluvial anual es de 3000 mm, la temperatura promedio anual de 21 C y la humedad ambiental del 90%. 27

34 Los ranchos involucrados se identificaron con número, y geográficamente por sus coordenadas. Se consideró un hato positivo aquel con una frecuencia mayor a cero por ciento (0.0%). Estudio de la diarrea viral bovina Las frecuencias de anticuerpos de la diarrea viral bovina (BVD) por estado reproductivo de las vacas, época del año y rancho fueron altas y se presentan en los Cuadros 3, 4 y 5. En el Cuadro 3 se muestra la frecuencia de anticuerpos a BVD de vacas gestantes y vacías, sin haber diferencias entre ellas. En el Cuadro 4 se muestra la frecuencia de anticuerpos a BVD por época del año, no habiendo cambios en las frecuencias por época del año. En el Cuadro 5 y Figura 2 se muestra la frecuencia de anticuerpos a BVD por rancho, siendo en todos los casos alta, mayor a 22%. Los ranchos 1 y 4 tuvieron la frecuencia más alta, mientras que los ranchos 8 y 9 la frecuencia intermedia. Los ranchos 5, 6, 10 y 11 tuvieron frecuencia baja y los ranchos 2, 3 y 7 la frecuencia más baja. CUADRO 3. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A BVD EN VACAS Y SEMENTALES DE RANCHOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. TIPO DE ANIMAL NÚMERO FRECUENCIA, % Vacas gestantes Vacas vacías Sementales CUADRO 4. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A BVD POR ÉPOCA DEL AÑO EN VACAS DE RANCHOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. ÉPOCA DEL AÑO NÚMERO DE VACAS FRECUENCIA, % Nortes Secas Lluvias

35 CUADRO 5. FRECUENCIA, POR RANCHO, DE ANTICUERPOS A BVD EN VACAS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. RANCHO NÚMERO DE VACAS FRECUENCIA, % Figura 2. Frecuencia de anticuerpos a BVD en vacas de ranchos en el subtrópico húmedo de Puebla. 29

36 Estudio de la rinotraqueitis infecciosa bovina Al analizar la información se detectó que la rinotraqueitis infecciosa bovina estuvo presente en los ranchos, tanto en vacas gestantes y vacías, manteniéndose estable a través del año en las tres épocas consideradas. En el Cuadro 6 se muestra la frecuencia de vacas positivas a IBR por estado reproductivo, observándose que los porcentajes fueron altos para los dos grupos, sin importar el estado reproductivo. En el Cuadro 7 se muestra la frecuencia de vacas positivas a IBR por época del año, detectándose que en las tres épocas se mantuvo latente la enfermedad en el hato. En el Cuadro 8 y Figura 3 se muestra la frecuencia de vacas positivas a IBR por rancho, detectándose que la enfermedad está presente. Los ranchos 1, 4 y 8 tuvieron la frecuencia más alta; los ranchos 5, 6 y 8 presentaron frecuencia intermedia; los ranchos 2, 3, 9, 10 y 11 tuvieron frecuencia baja; pero el rancho 7 tuvo la frecuencia más baja. CUADRO 6. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A IBR DE VACAS Y SEMENTALES DE RANCHOS UBICADOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. ANIMALES NÚMERO FRECUENCIA, % Vacas gestantes Vacas vacías Sementales CUADRO 7. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A IBR POR ÉPOCA DEL AÑO EN VACAS DE RANCHOS UBICADOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. ÉPOCA DEL AÑO NÚMERO DE VACAS FRECUENCIA, % Nortes Secas Lluvias

37 CUADRO 8. FRECUENCIA, POR RANCHO, DE ANTICUERPOS A IBR EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. RANCHO NÚMERO DE VACAS FRECUENCIA, % IBR % Figura 3. Frecuencia de anticuerpos a IBR en vacas de ranchos en el subtrópico húmedo de Puebla. 31

38 Estudio de la neosporosis en bovinos Al realizar el análisis de la información se conoció que la neosporosis estuvo presente en todos los ranchos, siendo estable a través del año, con porcentajes de frecuencia considerables que fueron de 8.33 a 51.66%. En el Cuadro 9 se muestra la frecuencia de anticuerpos a neosporosis en las vacas por su estado reproductivo. De igual manera, en el Cuadro 10 se muestra la frecuencia de anticuerpos a neosporosis por época del año, manifestándose la latencia y su estabilidad durante el año. En el Cuadro 11 y Figura 4 se muestra la distribución porcentual de la neosporosis en los ranchos. Los ranchos 1, 3, 5, 6, 9 y 10 tuvieron las frecuencias más altas; los ranchos 2, 4, 7, 8 y 11 tuvieron las frecuencias más bajas. CUADRO 9. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A NEOSPOROSIS EN VACAS Y SEMENTALES DE RANCHOS UBICADOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. ANIMALES NÚMERO FRECUENCIA, % Vacas gestantes Vacas vacías Sementales CUADRO 10. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A NEOSPOROSIS POR ÉPOCA DEL AÑO EN VACAS DE RANCHOS UBICADOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. ÉPOCA DEL AÑO NÚMERO DE VACAS FRECUENCIA, % Nortes Secas Lluvias

39 CUADRO 11. FRECUENCIA, POR RANCHO, DE ANTICUERPOS A NEOSPOROSIS EN VACAS DE RANCHOS UBICADOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. RANCHO NÚMERO DE VACAS FRECUENCIA, % Neospora % Figura 4. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a neosporosis en vacas en el subtrópico húmedo de Puebla. En los Cuadros 12, 13 y 14, se muestra la frecuencia de anticuerpos a neosporosis por la presencia de perro o coyote, de ambos o de ninguno. Las frecuencias fueron iguales, pero altas, sin importar la presencia del hospedador definitivo, lo que denota que la enfermedad existe y está latente en los ranchos. 33

40 CUADRO 12. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A NEOSPOROSIS EN VACAS POR LA PRESENCIA DE PERROS. FACTOR DE NÚMERO DE RIESGO VACAS FRECUENCIA, % Presencia de perros Ausencia de perros CUADRO 13. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A NEOSPOROSIS EN VACAS POR LA PRESENCIA DE COYOTES. FACTOR DE NÚMERO DE RIESGO VACAS FRECUENCIA, % Presencia de coyotes ± 2.09 a Ausencia de coyotes ± 3.43 a CUADRO 14. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A NEOSPOROSIS EN VACAS POR LA PRESENCIA DE PERROS Y COYOTES. FACTOR DE NÚMERO DE RIESGO VACAS FRECUENCIA, % Presencia de perros y coyotes ± 2.53 a Ausencia de perros y coyotes ± 3.73 a Presencia de alguno de los dos ± 3.20 a Estudio de la leptospirosis en bovinos Al analizar la información se detectó que la leptospirosis estuvo presente en vacas sin importar su estado reproductivo, habiendo cambios en la frecuencia en las épocas del año. En el Cuadro 15 se muestran los porcentajes de vacas gestantes y vacías positivas a leptospirosis. En el Cuadro 16 se muestra el porcentaje de vacas positivas a leptospirosis por época del año, encontrándose que en la época de lluvia los porcentajes fueron mayores que en las épocas de norte y seca. En el Cuadro 17 se muestra, por rancho, la frecuencia de vacas seropositivas a las diferentes leptospiras estudiadas, detectando que hubo diferencias entre ranchos. Finalmente, en la Figura 5 se muestran en su conjunto las frecuencias de anticuerpos a Leptospira sp., siendo variables por rancho, pero considerando que un valor mayor a 0.0% es positivo, entonces los ranchos fueron positivos a leptospirosis. 34

41 CUADRO 15. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A LEPTOSPIRAS EN VACAS Y SEMENTALES DE RANCHOS DEL SUBTRÓPICO HÚMEDO DE PUEBLA. ANIMALES NÚMERO VACAS L. wolffi % L. hardjo % L. tarassovi % L. inifap % L. palo alto % Vacas gestantes Vacas vacías Sementales CUADRO 16. FRECUENCIA DE ANTICUERPOS A LEPTOSPIRAS POR ÉPOCA DEL AÑO EN VACAS DE RANCHOS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. ÉPOCA NÚMERO VACAS L. wolffi % L. hardjo % L. tarassovi % L. inifap % L. palo alto % Nortes Secas Lluvias CUADRO 17. FRECUENCIA, POR RANCHO, DE ANTICUERPOS A LEPTOSPIRAS EN VACAS EN EL SUBTRÓPICO HÚMEDO DEL ESTADO DE PUEBLA. Rancho L. wolffi % L. hardjo % L. tarassovi % L. inifap % L. palo alto %

42 Leptospira % Figura 5. Frecuencia, por rancho, de anticuerpos a Leptospira sp en vacas en el subtrópico húmedo de Puebla. 36