Remanentes de bosque de roble en la vereda Capilla (Villa de Leyva - Boyacá).

Transcripción

1

2 Remanentes de bosque de roble en la vereda Capilla (Villa de Leyva - Boyacá).

3 INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA) EDUARDO CARLO AMAT GARCIA GERMAN D AMAT G PROFESOR ASOCIADO, INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA DIRECTOR MARIBEL PINZON BIOLOGA PROFESORA CATEDRA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA CO-DIRECTORA TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial para optar al título de BIÓLOGO FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGIA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA Bogotá, D.C. Junio de 2002

4 NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución N o 13 de julio de 1946: "La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de de grado".

5 INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA) EDUARDO CARLO AMAT GARCIA APROBADO: GERMAN AMAT MARIBEL PINZON Biólogo Msc. Bióloga PROFESOR ASOCIADO PROFESORA CATEDRA UNIVERSIDAD JAVERIANA INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA UNIERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA CO-DIRECTORA DIRECTOR CARLOS RIVERA R DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA JURADO RODULFO OSPINA DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA JURADO

6 INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA) EDUARDO CARLO AMAT GARCIA APROBADO: ANGELA UMAÑA DECANO ACADEMICO LUZ MERCEDES SANTAMARIA DIRECTOR DE CARRERA

7 Este trabajo esta especialmente dedicado a Cecilia, Domingo, German y Zoila. a ellos gracias por brindarme lo mejor de sus corazones.

8 AGRADECIMIENTOS Deseo agradecer a todas las personas e instituciones que hicieron posible la realización de este trabajo - Dr. German Amat y a Luis Guillermo Henao por la valiosa dirección y asesoria de este trabajo. Además por haberme dado la oportunidad de explorar sobre la ecología de estos dos grandes taxones. - A Maribel Pinzon por su colaboración y la co-dirección de este estudio. - Instituto Alexander Von Humboldt (en especial Fernando Gast y Yaneth Muñoz) por haberme permitido desarrollar la parte de laboratorio en sus instalaciones en Villa de Leyva, y la utilización de sus equipos. - A todas las personas de Entomología del Instituto Humboldt encabezadas por el Profesor Fernando Fernández, Diego Campos, y asistentes de laboratorio por haberme permitido aprender acerca del oficio entomológico, además de su ayuda. - Al Programa Nacional de Transferencia de Tecnología Agropecuaria (Pronatta) del Ministerio de Agricultura, por la financiación del proyecto en el cual esta enmarcado este trabajo de grado. - A Santiago Grillo por su valiosa colaboración en el análisis estadístico, a Angélica Ruiz por la ayuda en la determinación de muestras fúngicas y a Andrea Olaya por su ayuda durante todas las fases del estudio. - A doña Vitelvina Espitia, Jailer y sus hermanitas, a don Germán Borras por su especial cortesía durante la fase de campo en la vereda Capilla. - A mi familia por su apoyo incondicional en todas las etapas de este trabajo - A todos los amigos y conocidos que de una u otra forma estuvieron directamente relacionados con este trabajo.

9 TABLA DE CONTENIDOS Pág. 1. INTRODUCCION MARCO TEORICO Interacción hongo-insecto El hongo como microhábitat Estrategia de fungivoria de los insectos Dimensión temporal de la interacción Dimensión espacial de la interacción ANTECEDENTES JUSTIFICACION OBJETIVOS Objetivo General Objetivos específicos MATERIALES Y METODOS Área de estudio Localización Clima y precipitación Vegetación Fase de Campo Colecta de hongos Fase de Laboratorio Determinación taxonómica de insectos y hongos colectados Cría de insectos Análisis de la información Relación especies-abundancia Riqueza esperada Indices de riqueza, diversidad y dominancia Relación precipitación-hongos-diversidad de insectos Selección de hospederos Amplitud de la dieta alimenticia Categorías Tróficas Relación disponibilidad de recurso-diversidad de insectos Relación área-especies. 33 vi

10 Relación estados de desarrollo-diversidad de insectos Patrones de sucesión de la entomofauna RESULTADOS Caracterización de los insectos asociados Abundancia Relación especies-abundancia Riqueza esperada Categorías tróficas Caracterización de los hongos hospedantes Abundancia de hongos macromicetos Relación especies-abundancias Riqueza esperada Relación precipitación-hongos-insectos Interacción insecto-hongo selección de hospederos Amplitud de dieta Relación disponibilidad del recurso-diversidad de insectos Relación área-especies Relación estados de desarrollo-diversidad de insectos patrones de sucesión de la entomofauna DISCUSION Ensamblaje de la comunidad de insectos asociados a hongos Ensamblaje de la comunidad de hongos hospedantes de insectos Modelos espacio-temporales resultantes de la interacción insecto-hongo modelo trófico resultante de la interacción insecto-hongo CONCLUSIONES RECOMENDACIONES REFERENCIAS ANEXOS vii

11 1. INTRODUCCION Hongos e insectos hacen parte del grupo de organismos megadiversos del planeta (Cowell & Coddington 1994) y entre ellos existe una variada gama de relaciones, desde los hongos entomopatogenos cuya dependencia es obligatoria por insectos como recurso alimentario, hasta la estricta dependencia de los insectos por hongos con el mismo fin (Wilding 1989). El consumo de alguna estructura fúngica como micelio, cuerpos fructíferos y esporas por un insecto se define como micofágia (Lawrence 1989), La micofágia es la principal relación que se establece entre insectos y carpóforos de macromicetos, también es la encargada de moldear las características de la interacción entre estos dos grandes taxones, en carpóforos especialmente del phyllum Basidiomycotina se ha caracterizado una fauna particular de insectos micófagos principalmente representada por los ordenes Díptera y Coleóptera. Algunos autores consideran este patrón de alimentación como una situación análoga con la herbivoría. Hanski (1989) plantea similitudes y diferencias, desde el punto de vista de los insectos entre plantas y hongos, la inmovilidad, presencia de sustancias toxicas y falta de defensas físicas son condiciones similares en estos dos tipos de sustratos. Sin embargo la escasa duración temporal y los impredecibles patrones espaciales en los hongos hacen que los insectos Micófagos se vean enfrentados a problemas muy diferentes, estas condiciones afectan la ecología y evolución de los insectos asociados (Ashe 1987, Leschen 1994). Se destaca las claras diferencias entre la fauna de insectos Agaricales y Aphylloporales hongos cuya persistencia temporal y consistencia física son muy diferentes, como característica general acerca de la selección de sus hospederos cabe mencionar que los insectos asociados a hongos exhiben un alto grado de generalismo (Hanski 1989). La mayoría de trabajos se han dirigido a estudiar la diversidad de especies integrantes de esta relación, y en algunos casos la estructura poblacional y algunas relaciones ecológicas como competencia, predación, parasitismo (Guevara & Dirzo 1999). Si tenemos en cuenta 10

12 que en los trópicos las comunidades biológicas son altamente ricas en especies y que el papel de los insectos es esencial en estudios sobre biología tropical (Janzen 1970). Además de la falta de información de esta interacción en estas regiones; se esboza aquí una de las primeras aproximaciones al conocimiento de las comunidades de insectos asociados a hongos en nuestro país, se consideran algunos factores bióticos y abióticos que afectan la dinámica de esta relación, teniendo como especial recurso la micota en bosques de roble, bosque que son altamente ricos en macromicetos especialmente agaricales (Mueller & Halling 1995). 11

13 2. MARCO TEORICO Cualquiera que sea la definición de biodiversidad, este concepto incluye todas o cada una de las jerarquías de la organización biológica (genes, individuos, poblaciones, especies, comunidades, ecosistemas), una de las tradicionales medidas de diversidad en un contexto ecológico es la que engloba principalmente dos componentes: variedad y abundancias relativas de las especies (Magurran 1988). Atendiendo a estas variables, el problema se enfoca directamente en las propiedades de la comunidad en cuestión. Estudios de la relación insecto-hongo han centrado especial interés en la identificación de la diversidad de insectos que componen estas asociaciones, esto se debe a que son comunidades claramente definidas (Klimaszewski y Peck 1987). De esta forma se delimita nuestra comunidad; como el grupo de especies de insectos que mantienen algún tipo de relación o asociación con los cuerpos fructíferos de hongos Macromicetos. Una de las definiciones mas aceptadas de comunidad es la que incluye la presencia de poblaciones de especies que se encuentran juntas en espacio y tiempo (Begon 1995). Los investigadores interesados en la ecología de comunidades centran su atención en el modo de distribución de las agrupaciones de especies y en la forma como están influenciadas por las interacciones entre las mismas especies o los factores abióticos que las rodea. Así el estudio de la ecología de comunidades ofrece instrumentos teóricos y experimentales convenientes para aproximarse al conocimiento de esta interacción ecológica. 2.1 INTERACCION HONGO-INSECTO En este trabajo el uso de la palabra hongo hace referencia exclusivamente al estado reproductivo de macromicetos que llevan a cabo su reproducción por medio de carpóforos o cuerpos fructíferos. 12

14 En los macromicetos se ha caracterizado una fauna particular de insectos, existe registros de algún tipo de relación para 13 ordenes, entre los principales Coleóptera con 47 familias, Díptera con 44 familias e Hymenoptera con 9 (Hammond y Lawrence 1989). Los hongos ofrecen una variada gama de recursos aprovechada por los insectos, gracias a esta oferta se establecen diferentes tipos de relaciones. Los insectos pueden utilizar el hongo con fines alimenticios, reproductivos, de refugio y ocasionalmente para buscar presas. Varios autores han designado con el nombre de Micetócolos a los insectos que mantienen una determinada relación con hongos, y dependiendo el grado de asociación se clasifican en tres diferentes categorías: Micetobiontes, Micetófilos y Micetóxenos (Scheerpeltz y Hofler 1948, Graves 1960, Klimaszewki y Peck 1979), otros autores los clasifican en cuatro: fungívoros primarios, secundarios, detritívoros y predadores (Bruns 1984, Navarrete 1997, Koomonen 2001) estos últimos separan los detritívoros y depredadores en categorías diferentes, es común encontrar en trabajos recientes una mezcla entre estas dos categorizaciones esto se debe principalmente a la fauna local asociada. Micetobiontes o fungívoros primarios: Insectos cuya asociación es obligatoria y dependen de los cuerpos fructíferos para llevar su ciclo de vida, además de lugar de abrigo y oviposición; por lo general se encuentran en todos los estados de maduración del carpóforo. Esta relación obligatoria no implica que sea especialista, muchos micetobiontes están relacionados con un amplio rango de especies fúngicas (Lawrence 1973). Micetófilos o fungívoros secundarios: Insectos cuya dependencia por lo hongos no es absoluta, también se pueden encontrar en otros microhábitats como excremento o materia orgánica en descomposición. Este tipo de insectos usualmente se encuentran en estados intermedios de desarrollo del carpóforo. Se reconocen dos tipos de Micetófilos con base en sus hábitos alimentarios depredadores o saprófagos. Depredadores: entomófagos y parasitóides de otros insectos micetócolos. 13

15 Saprófagos o Detritívoros: insectos que además de hongos se alimentan de materia en descomposición. Micetóxenos: a esta categoría pertenecen los insectos que ocasionalmente se encuentran en los carpóforos, no es clara la relación con estos o con otros insectos micetócolos por lo general utilizan el hongo como refugio temporal. 2.2 EL HONGO COMO MICROHÁBITAT Los Hongos ofrecen características particulares muy variables como hábitat para insectos, disponibilidad temporal, espacial y diferentes estados de maduración cuentan como las propiedades más importantes (Hanski 1989). La consistencia y persistencia del recurso permiten agrupar los hongos en dos grupos bien definidos, los hongos carnosos de un relativo corto tiempo de vida (Ej: Agaricales) y por otra parte los leñosos que tienen un periodo de existencia mas largo (Ej: Aphylloporales) la tabla 1 resume las principales características de los hongos como microhábitat. Tabla 1. Principales atributos de los hongos macromicetos como microhábitats Característica Descripción Tamaño Generalmente pequeño (Volumenes de Cm 3 ). Distribución Aleatoria, en algunas ocasiones agregada Densidad en un parche Baja ( bajo numero de individuos por unidad de área) Duración Corta en hongos carnosos (en Agaricales desde dias hasta meses) Larga en hongos leñosos (en Aphylloporales desde meses hasta años) Esta naturaleza afecta profundamente la ecología de la fauna asociada, además de las historias evolutivas de algunos grupos. Algunos coleópteros micófagos que llevan su ciclo de vida en carpóforos carnosos tienen un desarrollo larval mucho mas acelerado aproximadamente de 3 a 14

16 11 días, mientras los que se encuentran asociados a hongos persistentes que pueden tardar de 16 a 72 días, muy posiblemente esto refleja una adaptación ante la naturaleza efímera del hábitat además se enfrentan a diferentes presiones y sus respuestas exhiben patrones bien definidos en el uso de este recurso (Ashe 1987). Esta característica temporal y el lugar especifico en el hongo donde los insectos se alimentan inciden en algunos aspectos etológicos; los comportamientos anti-depredaror muestran una clara evidencia, especies de coleópteros que se alimentan en la superficie externa del hongo parecen tener comportamientos más elaborados que aquellas que se alimentan en el interior. La protección de los huevos esta correlacionada con la alimentación en hongos leñosos persistentes, al igual que la existencia de algún cuidado parental. La pupación ocurre en el hongo sólo para especies que viven en hongos duraderos mientras que la pupación de especies que se relacionan con hongos efímeros se lleva en el suelo (Leschen 1994). El desarrollo del hongo desde su aparición hasta su total descomposición presenta etapas durante las cuales el tejido fúngico sufre cambios en sus características físicas y químicas, como también cambia su fauna asociada (Klimaszewki y Peck 1986). algunas especies de insectos muestran una preferencia por los diferentes estados, esta tendencia depende del tipo de relación que el insecto busca del recurso (Hanski 1989) de esta manera puede haber un recambio de especies a manera de sucesión ecológica. 2.3 ESTRATEGIAS DE FUNGIVORIA DE LOS INSECTOS Este patrón alimenticio se puede considerar análogo a la interacción entre insectos fitófagos y sus plantas hospederas, aunque se reconocen algunas diferencias (Hanski 1989). El daño ocurrido por el insecto fitófago puede ser tal, que conduzca a la búsqueda de alguna defensa por parte de la planta, lo que muy posiblemente y a lo largo de la historia desencadene en una relación coevolutiva (Haukioja 1980). Por otra parte el daño causado por un insecto micófago no afecta significativamente la producción y dispersión de esporas, objetivo principal de un cuerpo fructífero (Hackman & Meinander 1979). Por el contrario algunos dípteros en búsqueda de lugar para la oviposición y como consecuencia del contacto pueden llegar a 15

17 favorecer la dispersión de esporas (Hackman & Meinander 1979). Otra diferencia con las plantas vasculares es la variabilidad y poca predicción temporal y espacial de los hongos, estos factores se discutirán mas adelante en como patrones espacio-temporales. De acuerdo con el habito alimenticio los insectos Micófagos están mas estrechamente relacionados con los saprófagos que con los herbívoros (Martin et al 1981), regularmente es mas común encontrar insectos saprófagos o coprófagos alimentándose de estructuras fúngicas que herbívoros. Hackman y Meinander (1979) contemplan una posible tendencia evolutiva de algunos grupos de dípteros por estos hábitos alimenticios, posiblemente algunas especies de saprófagos ocasionalmente se alimentaban de tejido fúngico en descomposición para luego especializare en hábitos Micófagos y por tanto exhibir marcadas tendencias por la preferencia hacia este sustrato. 2.4 DIMENSION TEMPORAL DE LA INTERACCION Los patrones temporales de esta relación, incluyen diferentes escalas de tiempo, desde la duración de un hongo, que fluctua de días a semanas hasta la estacionalidad de las especies (fenología) y la dinámica de producción de carpóforos que comprenden largos periodos de tiempo (Hanski 1989). Cada una de estas variaciones en la disponibilidad del hongo como recurso condiciona de alguna manera el uso por parte del insecto, los patrones espaciales a menor escala se pueden ver reflejados en los procesos de sucesión de especies. Los de mayor escala abarcan las fluctuaciones poblacionales de los insectos que mantienen una relación más estrecha (Wilding et al 1989). Es en este punto donde los factores ambientales juegan un papel decisivo en la ecología de esta asociación si tenemos en cuenta que el desarrollo de los hongos esta condicionado por características de humedad, temperatura, calidad del suelo y hojarasca, entre otros. 16

18 2.5 DIMENSION ESPACIAL DE LA INTERACCION La distribución espacial de los hongos condiciona la aparición de insectos con hábitos micófagos; aunque su aparición es azarosa, para este caso en el que la mayoría de hongos son simbiotróficos con algunas especies de árboles, podría asegurarse la presencia tanto de hongos como insectos asociados a lo largo de una amplia escala temporal en lugares con características definidas. Una escala espacial mas reducida de esta interacción es la que corresponde a la localización de la oviposición y por consiguiente la distribución de las larvas en el carpóforo. Algunas especies del género Pegomya (Diptera:Anthomidae) han especializado su localización en el estípite mientras que un numero considerablemente mayor de dípteros utilizan varias partes del píleo, o el interior de las lamelas (Hanski 1989). Es posible que la agregación espacial de los hongos también condicione la presencia de insectos no se tiene información acerca de este factor sobre los insectos asociados. La relación del tamaño del hongo y la riqueza de especies de insectos asociados no ha sido un tema muy común en estudios sobre esta interacción, sólo se conoce una relación positiva entre estas variables gracias al trabajo con micro artrópodos asociados a hongos de O connel & Bolger (1997). 3. ANTECEDENTES Este tipo de interacción ha sido principalmente estudiada en Europa, en menor proporción se ha llevado a cabo estudios en Norteamérica (Bruns 1984) y México. Los primeros estudios enfocaron principalmente sus objetivos en la descripción de la fauna de insectos asociados a hongos (Pielou & Verna 1966, Graves & Graves 1966). En 1973 Lawrence después de hacer la revisión de la familia Ciidae (grupo de coleópteros encontrados 17

19 comúnmente en hongos leñosos) propone las posibles causas de la selección de hospederos en esta interacción. Uno de los estudios clásicos en esta temática fue el realizado por Hackman y Meinander (1979) en Finlandia, donde describen la importancia de los dípteros como plagas de hongos comestibles además de proveer valiosa información ecológica de esta relación. Estudios como el de Klimaszewki y Peck (1987) amplían el conocimiento de esta interacción y proponen un patrón de sucesión de insectos en hongos polyporaceos. Hanski (1989) genera la mayor información ecológica, compila varios trabajos y expone sus ideas sobre selección de hospederos, ecología de poblaciones, caracterización y funcionalidad de gremios de insectos fungívoros e importancia económica de estos. En 1994 Leschen establece correlaciones entre comportamientos de coleópteros micófagos, encuentra que los comportamientos larvales más diversos y conspicuos son los comportamientos anti-depredador; principalmente explicados por la persistencia del hongo. En los últimos años la relación insecto-hongo ha centrado principal interés por encontrar respuestas sobre los factores que modelan las comunidades como son la repartición del recurso, agregación espacial, competencia interespecífica y organización de sus niveles tróficos (Yacovlev 1992, Komonen 2001). Llama la atención la ausencia de información encontrada en la literatura para esta asociación en el trópico (Hammond y Lawrence 1989). Para Colombia Gutierrez (1998) reporta 25 familias de insectos asociados a Agaricales en el departamento de Antioquia. 4. JUSTIFICACION Trabajos dirigidos a investigar en dinámicas de poblaciones y comunidades, en historias de vida de insectos, competencia interespecifica, selección de hospederos, diversidad genética evolución de componentes químicos, entre otros, pueden encontrar en este tipo de interacción una alternativa adecuada para el estudio de estos temas (Hanski 1989). 18

20 Nuestra situación de país megadiverso hace importante estudiar la temática ecológica, es prácticamente desconocida la diversidad de insectos asociados a cuerpos fructiferos de macrohongos y aun menos conocidas las dinámicas de estas comunidades, el presente trabajo representa una de las primeras aproximaciones al conocimiento de esta interacción desde el punto de vista de la ecología de comunidades y uno de los primeros aportes para el estudio funcional de está en el neotrópico. Algunos grupos de insectos pueden representar una amenaza para los cultivos comerciales de hongos, esperando la proyección de estos como alternativa alimentaría para el hombre, en especial en nuestro país, se abre camino hacia el conocimiento de los mecanismos y dinámicas que rigen esta asociación y así su posible manejo. 19

21 4. OBJETIVOS 4.1 OBJETIVO GENERAL Caracterizar y estudiar la estructura, composición y funcionamiento de la comunidad de insectos asociados a macromicetos en bosques de roble (Quercus spp) de la región de Iguaque, Boyacá. 4.2 OBJETIVOS ESPECIFICOS Estudiar la composición, riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados a hongos macromicetos en bosques de Roble (Quercus spp). Determinar el efecto de la disponibilidad del hongo como recurso alimentario y su relación con el ensamblaje de la comunidad de insectos micófagos. Determinar el efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados. Determinar el efecto del tamaño del hongo sobre la riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados. Establecer un modelo de sucesión de las especies en la comunidad de insectos asociados a hongos macromicetos, y caracterizar sus patrones micro temporales en la interacción. 20

22 6. MATERIALES Y METODOS 6.1 AREA DE ESTUDIO Localización El área de estudio se localiza en los 5 39 y 5 42 LN y y LO, a una altura de 2700 m. Esta situada en la vereda Capilla, municipio de Villa de Leiva, Boyacá, Colombia (Figura 1), limita con el sector noroccidental del Santuario de Fauna y Flora de Iguaque; esta región hace parte de la zona de amortiguación del parque. Figura 1. Localización del área de estudio para el reconocimiento de insectos asociados a hongos macromicetos. 21

23 6.1.2 Clima y Precipitación La región de Villa de Leyva presenta tres diferentes tipos de unidades climáticas: zona seca, zona subhúmeda y zona húmeda, (Schutze 1999). El área de estudio pertenece a la zona subhúmeda, donde predomina un régimen bimodal con dos picos de precipitación y una marcada temporada seca (Figura 2) Precipitación-mm Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Figura 2. Precipitación promedio mensual en el área de estudio (estación Arcabuco, Fuente: Ideam 2001.) El promedio anual de precipitación es de 1760 mm registrado para 19 años, las épocas de mayor precipitación son marzo-abril y octubre-noviembre siendo el mes mas lluvioso Noviembre (220 mm). La temporada seca corresponde a los meses de julio y agosto siendo agosto el mes mas seco (54 mm). La precipitación en el área; esta condicionada a las masas de nubes provenientes de la cuenca media y baja del río Suárez y del valle del Magdalena, las cuales ascienden hasta la región y descargan torrenciales lluvias (Schutze 1999). 22

24 Figura 3. Régimen de lluvias en el área de estudio (Estación Arcabuco, , Fuentes: Ideam 2001) En la primera temporada lluviosa de 2001 (Figura 3), época que coincide con la del muestreo, marzo y abril no alcanzan sus valores normales de lluvia y en general el año presenta valores muy bajos de precipitación, exhibiendo el mes más seco de los últimos 9 años (Agosto con 9 mm) Vegetación Siguiendo la clasificación de zonas de vida propuesta por Holdridge, el área corresponde a la zona de vida Bosque Húmedo Montano Bajo (BhMB), el paisaje se compone de formaciones vegetales de pajonales y de matorrales cuya vegetación arbustiva esta dominada por Maclania rupestres, Escallonia murtilloides (tibar) Senecios spp, Gaiadendrum sp y Bucquetia glutinosa. La vegetación arbórea esta dominada Clusia spp y Roble Quercus spp. La presencia de formaciones herbáceas y arbustivas dominadas por una cobertura de pastizales obedece en gran parte a la acción reiterada del fuego, tala y siembra de Pino y 23

25 eucalipto, que a través de la historia fueron desplazando los bosques nativos de Roble. (Schutze 1999). El área de estudio comprende pequeños remanentes de estos bosques principalmente asociaciones Roble-Aliso (Quercus spp- Alnus spp), Roble-Encenillo (Querqus spp- Weinmania tomentosa) y Roble- Guaques (Quercus spp-clusia sp) localmente conocidos como Robledales; el paisaje se mezcla con áreas de reciente ocupación y transformación en donde las principales actividades económicas son los cultivos de Papa y ganadería de leche. Se presentan otras actividades agrícolas de subsistencia como el cultivo de maíz, cebolla, arveja, y en menor grado uso de la tierra para pastoreo y cría de ovejas (IGAC 1989). 6.2 FASE DE CAMPO Colecta de hongos Durante el periodo comprendido entre noviembre de 2000 y julio del 2001 se realizaron 12 salidas de campo con muestreos en una área control de robledal de aproximadamente 10 ha. Durante los recorridos de muestreo se colectaron los carpóforos o cuerpos fructíferos de macromicetos encontrados, la duración por cada salida de campo varió dependiendo la cantidad de carpóforos encontrados, (aproximadamente 1 hora por salida) Para cada carpóforo se utilizó un envase plástico con el fin de no dejar escapar los insectos asociados. El esfuerzo de muestreo se midió en minutos recorridos a lo largo del área control. 6.3 FASE DE LABORATORIO El mismo día del muestreo y en el menor tiempo posible se procede a separar los hongos en cuatro categorías dependiendo su estado de desarrollo (Tabla 2). Una vez separados los hongos se completó la información con el examen de las muestras, características físicas, color, altura, diámetro del píleo, presencia y número de insectos, el número de muestraza fecha y algunas otras observaciones (anexo 1). 24

26 En la preparación de las muestras de hongos se disectó una parte del carpóforo, esta se introdujo en un sobre de papel y se secó en horno para muestras botánicas a una temperatura aprox. de 25ºC, este manejo permite la preservación de la muestra para su posterior determinación taxonómica. Tabla 2. Descripción de cada estado de desarrollo en los carpóforos de hongos macromicetos (Modificado de Navarrete, 1977). Estado de desarrollo Descripción física Estado I Carpóforos inmaduros, con el píleo poco extendido y el himenio en ocasiones cubierto por el velo. Fase previa a la maduración. Estado II Carpóforos maduros. Píleo extendido. Fase de liberación de esporas por primera o única vez. Estado III Carpóforos en descomposición después de la liberación de esporas. Húmedos o secos. 25

27 Estado IV Carpóforos en descomposición, húmedos o secos formando parte de los componentes del suelo. Los insectos adultos se preservaron en alcohol al 70%. Los carpóforos infestados de larvas se llevaron a las cámaras de cría, para el monitoreo de su crecimiento y desarrollo (Figura 4). Figura 4. Insectos asociados a macromicetos: selección de larvas a partir de carpóforos Determinación taxonómica de los insectos y hongos colectados. Para la determinación taxonómica de los insectos se utilizaron las siguientes claves: Mc alpine (1981) para Drosophilidae, Clhoropidae, Phoridae, Muscidae, Scatopsidae, Tachinidae, Psychodidae, Ceratopogonidae; Lane (1948), Mc Alpine (1981) y Papavero (1978) para Mycetophilidae; Mc Alpine (1981) y Amorin (1992) para Sciaridae; Ashe (1998) para Staphylinidae y Borror (1981) y Lawrence (1999) para las demás familias de Coleóptera. 26

28 Los fragmentos de cuerpo fructífero fueron examinados en busca de estructuras microscópicas que permitieran revelar su identidad. Observaciones de esporas de hongos 100 aumentos al microscopio, permitieron el reconocimiento de grandes grupos, familias y géneros. Ocasionalmente se consideraron otras estructuras que facilitaron la determinación a especie cuando el examen de las esporas no lo permitía. La identificación micológica se basó en morfología de esporas (forma, tamaño, ornamentación, grosor de la pared) de esporas, cistidios, elementos de la cutícula o hifas de la trama de las lamelas, También se realizó un tratamiento con KOH al 2-5% y se observaron las respuestas de reacción química del material fúngico frente al reactivo Melzer con anotaciones del color final. El hidróxido de potasio permite reembeber las estructuras, que han sido colapsadas en el proceso de secado; el reactivo de Melzer, compuesto de yodo, reacciona de tres formas diferentes: si no existe reacción o sólo se dan amarillos, se dice que la estructura es inamiloide (la mayoría); si la reacción es al rojo, es dextrinoide (p. ej., las esporas de Rozites); y si es azul negruzco, amiloide (p. ej., las esporas de los rusuláceos). La identificación de agaricales se hizo a nivel de género siguiendo la diagnosis de Singer (1986) Cría de insectos Las cámaras de cría se componen de recipientes de vidrio de boca ancha con una capa aséptica de tierra negra (hasta formar una capa de aprox. de 2 cm.); esta con el fin de albergar los insectos que después de alimentarse del tejido fúngico buscan suelo para seguir su desarrollo al estadio de pupa. El montaje se cubre con una malla de nylon, o un tapón de espuma (Figura 5). Cada hongo se localizó en el interior sobre la capa de tierra, y se cerró herméticamente con la malla o el tapón; el montaje se almacenó en un lugar oscuro y relativamente seco, debido al comportamiento fotofóbico de las larvas y para evitar la contaminación por hongos. 27

29 Periódicamente se revisaron las cámaras de cría para extraer los nuevos adultos que emergían; estos se registraron, cuantificaron y posteriormente se preservaron en alcohol al 70%. Cada cámara se mantuvo por dos meses después de su montaje. Figura 5. Insectos asociados a macromicetos; Fase de Laboratorio. Cámaras de cría para el monitoreo del desarrollo del los insectos. Luego de determinados los insectos se creó una base de datos con información acerca de fecha de colecta, estados de desarrollo del hongo, insectos asociados a cada muestra y abundancias. 6.4 ANALISIS DE LA INFORMACION Relación Especies Abundancia. Para determinar la estructura de la comunidad a partir de las distribuciones de abundancia de las especies se organizó la información del número de individuos por especie en clases de abundancia y se realizó un gráfico de rango abundancia en escala logarítmica. Los datos resultantes para la comunidad fueron procesados para verificar su ajuste a los siguientes modelos: 28

30 Log Normal: S(R)= So exp(-a 2 R 2 ), donde S(R) = número de especies en el Rth octavo a la izquierda y derecha de la curva simetrica, So= número de especies en el octavo modal, y a=(2α2) 1/2 Series Logarítmicas: S/N = (1 x)/x (-Ln (1 x)); donde S = α[ -Ln (1 x)] N = número total de individuos y α = N(1 x)/x Log Normal: S(R)= So exp(-a 2 R 2 ), donde S(R) = número de especies en el Rth octavo a la izquierda y derecha de la curva simétrica, So= número de especies en el octavo modal, y a=(2σ 2 ) 1/2 Palo quebrado: S(n) = [S(S 1)/N] (1 n/n) S-2, donde S(n) es el numero de especies en la clase de abundancia con n individuos. Para establecer el modelo de abundancia al cual se ajustaban los datos, fueron realizadas sus respectivas pruebas de bondad de ajuste Χ 2, esta metodología básicamente prueba si las frecuencias observadas están suficientemente próximas a las esperadas que podrían ocurrir conforme a la H o, en este caso H o = los datos muestreados se ajustan al modelo de distribución de abundancias Riqueza Esperada Para calcular el numero de especies esperadas en la comunidad se utilizo estimadores no parametricos Chao 1 y Chao, ACE estimador de riqueza de especies basado en la abundancia e ICE estimador de riqueza de especies basado en la incidencia (Coddington 2000). Se utilizo el programa estadístico EstimateS 6.0 b (Cowell 2000) que adopta un algoritmo para estimar el promedio de la tasa a la cual las especies han sido colectadas. Finalmente se construyó la curva de acumulación de especies, además de los modelos gráficos derivados de Chao1, Chao2, ICE y ACE generados por el programa. Se interpreto el comportamiento de la curvas de especies observadas, de únicos (singletons), de duplicados (dobletons) y el 29

31 calculo de los estimativos no parametricos para deducir que tan representada esta la entomofauna y la micota con el muestreo en este estudio Índices de Riqueza, Diversidad y Dominancia Para medir la riqueza y la diversidad de especies tanto de insectos como de hongos se empleó el programa estadístico sp divers.bas incluído en el programa Statistical Ecology (Ludwig & Reynolds, 1989) que calcula los índices de riqueza de Margalef (D mg ) y Menhinick (D mn ), el índice de abundancia de Shannon (H ) y el índice de dominancia de Simpson.(D) Estos estimadores pueden dar una idea de la relación Riqueza, dominancia y abundancia-especies en la comunidad. Las fórmulas de los índices usados son: Margalef: D Mg = (S 1) / Ln (N) (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde N es la abundancia y S es el numero de especies. Menhinick: D Mn = S / N (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde S = Número de especies. Shannon: H = - p i Ln p i (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde p i = n i /N; n i = Número de individuos de la especie i, y N = Número de individuos totales. Simpson: D = s i = 1 p abundancia de la especie i. 2 (Ludwig & Reynolds, 1988, ) donde pi es una proporción de la i Para comparar la riqueza de esta fauna con otros trabajos similares se utilizó la metodología de rarefacción (Simberloff citado por Stiling 1996), se comparó la riqueza obtenida por Gutiérrez (1998) en bosques de roble en Antioquia, Whertheim et al (2000) para bosques deciduos y de confieras en Dwingelderveld-Holanda y Hackman y Meinander 1979 en Finlandia, para un tamaño de muestra de 2000 individuos. Rarefacción: E(s)= i=1 s [1-((N-N i /N)/(N/n))] (Stiling 1996) 30

32 Donde E(s) es el numero esperado de especies en la muestra enrarecida, n es el tamaño de muestra estándar (para este caso 2000 individuos) N es el numero total de individuos en la muestra ha enrarecer, y N i es el numero de individuos de la iesima especie. En la formula las expresiones (N-N i /N) y (N/n) corresponden a una combinación Relación precipitación-hongos-diversidad de insectos La presencia de cuerpos fructíferos esta relacionada principalmente con la humedad disponible en el suelo, además de la calidad del mismo y cantidad de hojarasca. Para evaluar el efecto de la precipitación en la abundancia de hongos se comparó el valor de precipitación los siete días antes de la colecta y el número de carpóforos encontrados para el día del muestreo, por medio del coeficiente r de correlación de Pearson se estableció la relación entre el número de hongos presentes y los valores de precipitación. Este mismo análisis se aplicó para evaluar el efecto del número de hongos sobre la entomofauna así: comparación del número de hongos por día de colecta y la cantidad de insectos asociados a estos. Igualmente se aplicaron índices de correlación para evaluar la relación entre los valores de precipitación y la abundancia de insectos Selección de Hospederos Con el propósito de establecer las relaciones entre insectos-hongos y la preferencia de hospederos, se cuantificó las frecuencias de las familias de insectos encontrados en las diferentes familias de hongos hospederos (anexo Nº6) y se realizó un análisis de correspondencia simple. El análisis de correspondencia nos permite hacer una descripción de los perfiles o distribuciones condicionales en la relación insectos-hongos representadas en un plano factorial, este modelo grafico sugiere que la proximidad entre puntos; se puede interpretar como dependencia estadística, esta metodología nos permite obtener información acerca de la relación entre hongos hospederos e insectos asociados. 31

33 A partir de las cuantificaciones obtenidas del análisis de correspondencia se aplicó un análisis de clusters, el cual congrega a hongos e insectos en grupos, de tal forma que sea homogénea la distribución dentro de los grupos y muy heterogénea entre grupos Amplitud de la dieta alimenticia La amplitud de la dieta entre morfoespecies de insectos fue calculada como i 2 p i B = 1/ donde p i es la fracción de individuos de la especie de insectos en el hongo i (Southwood 1978) B se incrementa con la diversidad de hongos en la cual el insecto ha sido encontrado, de manera se pretende evaluar la existencia de competencia interespecífica por el hongo como recurso alimenticio. El sobrelapamiento de dietas entre pares de familias de insectos fue calculado como α = MIN p p ) en donde P xi es la proporción del xy i ( xi, yi taxón x en el hongo i y MIN(p xi, p yi ) es la mínima relación de p xi y p yi Categorías Trófica Según las preferencias por el hospedero, el grado de dependencia por el hongo y su permanencia en este durante su desarrollo, la entomofauna se dividió en cuatro categorías tróficas: Fungívoros primarios: insectos cuya asociación con el hongo es obligada, exhiben una leve preferencia por algunos grupos de hongos, tienden a presentarse en los primeros estadios del hongo aunque es común también encontrarlos en estados mas desarrollados de maduración Fungívoros Secundarios: Insectos cuya asociación no es del todo dependiente; se encuentran principalmente en los últimos estados de desarrollo del hongo especialmente cuando este inicia su proceso de descomposición. 32

34 Detritívoros: se alimentan de una amplia variedad de material orgánico en descomposición incluyendo hongos, al igual que los fungívoros secundarios, se encuentran en los últimos estados avanzados de desarrollo del hongo. Predadores: este grupo se alimenta principalmente de los individuos inmaduros de los grupos anteriormente descritos; en esta categoría se incluyen los insectos que conforman el último escalón de la cadena trófica incluyendo insectos parasitóides Relación Disponibilidad del recurso - Diversidad de insectos Para evaluar el efecto de la disponibilidad del hongo como recurso sobre la riqueza y abundancia de insectos, se comparó el número de hongos encontrados para cada día de colecta con la riqueza y abundancia a través de un análisis de varianza y el test de de medias de Duncan. Se proponen tres categorías de disponibilidad de hongos por día de colecta: Bajo nivel de disponibilidad: menos de 20 hongos el día de la colecta. Mediano nivel de disponibilidad: de 20 a 40 hongos el día de la colecta. Alto nivel de disponibilidad: mas de 40 hongos el día de la colecta Relación Área - Especies de Insectos Teniendo en cuenta el modelo clásico área-especies (Mac Arthur & Wilson 1967) en el que se relaciona el tamaño de una isla y su número de especies, se evaluó la relación entre el tamaño del carpóforo y la riqueza de especies de la entomofauna presente Se calculo el volumen aproximado del hongo teniendo en cuenta el diámetro del píleo y la altura del estípite como si este fuera un cilindro, a este valor se le resto un cuarto del total del volumen y se obtuvo un volumen final que representa una aproximación al volumen 33

35 verdadero del hongo, este fue utilizado como un índice del tamaño del hongo y el cual permitió comparar las variables tamaño, riqueza y abundancia de especies. Por medio del coeficiente r de correlación de Pearson se compararon las variables tamaño-riqueza de especies y Tamaño-abundancia. Los hongos se agruparon en tres categorías de tamaños; con el fin de identificar la categoría de tamaño más importante con relación a la riqueza de especies se utilizó el análisis de varianza y el test de comparación de medias de Kruskall- Wallis Relación Estados de desarrollo - Diversidad de insectos En la evaluación del efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la abundancia de la entomofauna se comparó la abundancia relativa de insectos para cada uno de los cuatro estados de desarrollo del hongo, se realizo un análisis de varianza y el test de Duncan para establecer las diferencias dentro del mismo estado de desarrollo del hongo y entre los cuatro estados de desarrollo. De la misma manera se evaluó el efecto de cada estado de desarrollo con respecto a la riqueza de especies por medio del análisis de varianza y el test de comparación de medias de Kruskall-Wallis Patrones de Sucesión de la entomofauna Para identificar la existencia de algún patrón en el recambio o permanencia de grupos de insectos que colonizan este tipo de sustrato, se registró la presencia de las familias de insectos y las categorías ecológicas para cada estado del hongo en las familias Cortinariacea y Russulaceae. 34

36 7. RESULTADOS 7.1 CARACTERIZACION DE LOS INSECTOS ASOCIADOS Abundancia Se encontraron 1778 individuos en estado adulto y en laboratorio se criaron otros 3409 para un total de 5187 insectos distribuidos en 48 morfoespecies (Anexo 2), 21 familias y 3 órdenes (Tabla 3). Las familias más abundantes son Drosophilidae, Endomychidae Scatopsidae y Derodontidae, las menos abundantes están representadas por una única especie con un número bajo de individuos. La figura 6 describe la forma en que los individuos están distribuidos por familias en orden de mayor a menor abundancia Nº de individuos Drosophilidae Endomychidae Scatopsidae Derodontidae Staphylinidae Mycetophilidae Sciaridae Leiodidae Phoridae Psychodidae Otras familias Chloropidae Ceratopogonidae Proctotrupidae Formicidae Figura 6. Distribución de abundancias por familia de insectos asociados a hongos macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) Relación especies-abundancia Según Magurran (1996) las distribuciones de abundancia de las especies emplean toda la información reunida en una comunidad y dan la más completa descripción matemática de los 35

37 Tabla 3. Composición de la entommofauna asociada a los hongos macromicetos en la region de Iguaque (Villa de Leyva,Boyacá). Se incluyen las abundancias absolutas y estilo porcentual de las especies presentes. Orden Familia-Subfamilia Especie Nº de Individuos % Diptera Drosophilidae Mycetophilidae Sp ,48 Sp ,87 Sp ,33 Sp ,13 Sp ,21 Sp ,79 Sp ,36 Sp ,77 Sp ,89 Sp ,48 Leia sp ,04 Mycetophila sp ,10 Mycetophila sp ,53 Mycetophila sp ,69 Sciaridae Zigomia sp ,02 Bradysia sp ,56 Scatopsciara sp ,94 Scatopsciara sp ,08 Coleoptera Hymenoptera Chloropidae Sp ,15 Sp ,06 Sp ,19 Phoridae Sp ,64 Sp ,56 Sp ,40 Muscidae Sp ,10 Anisopodidae Silvicola sp ,04 Tipulidae Sp ,06 Scatopsidae Sp ,75 Tachinidae Sp ,12 Psychodidae Sp ,75 Ceratopogonidae Sp ,37 Staphylinidae Osorinae Sp ,04 Oxitelinae Sp ,02 Aleocharinae Sp ,89 Aleocharinae Sp ,87 Aleocharinae Sp ,10 Aleocharinae Sp ,04 Aleocharinae Sp ,66 Aleocharinae Sp ,81 Endomychidae Sp ,50 Sp ,35 Dedorontidae Sp ,78 Leiodidae Leptodirinae Sp ,81 Scarabidae Aphodiinae Sp ,04 Pselaphidae Sp ,04 Elateridae Sp ,12 Formicidae Solenopsis sp ,23 Proctotrupidae Quintanus sp ,27 36

38 datos, por lo que su estudio es una herramienta diagnóstico del ecosistema y el mejor estimador de la diversidad. Se observa que las especies en el total de la muestra se distribuyen normalmente, según ordenes de abundancia; esto significa la existencia de pocas especies abundantes y un numero alto de especies raras. La figura 7 relaciona las clases de abundancias con el número de especies por clase Nº de spp ,0 0 1,0 1,3 1,4 1,5 1,6 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,5 3,1 Log Abundancia Figura 7. Distribución de abundancias en la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). La ordenación de las especies en una secuencia de mayor a menor rango también exhibe una distribución normal de sus abundancias (Figura 8). 37

39 1000 Log Abundancia Secuencia de especies Figura 8. Distribución de abundancias por rangos de especies de insectos asociados a hongos en robledales de la region de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). Se realizaron varias pruebas para determinar el modelo de abundancia que mejor se ajustara con los datos obtenidos. Según metodología planteada por Magurran (1988) se examinaron los modelos log normal, logarítmica y palo quebrado utilizando como criterio de bondad de ajuste el test de chi-cuadrado (Tabla 4). Como se observa en la tabla 4, para la muestra de 5187 individuos el valor X 2 = para gl=10 obtenemos un P valor = En vista que la probabilidad es mayor que el nivel de significancia fijado (α=0.05). No podemos rechazar la Ho, por lo tanto con los datos obtenidos en este estudio estadísticamente se puede concluir que los datos concuerdan con el modelo de abundancias de especies log normal. Los datos de abundancias y sus transformaciones del ajuste al modelo mencionado se consideran en el anexo 3. Tabla 4. Valores de probabilidad y de prueba de bondad de ajuste a los modelos teóricos de distribución de abundancias (log normal, logaritmico y palo quebrado) Modelo Gl X 2 Valor de P Log Normal Serie logaritmica Palo quebrado ,08332E-20 38

40 Los valores calculados para cada índice de riqueza y diversidad utilizado (Shannon, Margalef, Menhinick, Simpson y equitatividad) se expresan en la tabla 5. Tabla 5. Valores calculados para los índices de diversidad y equitatividad en la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque. INDICE VALOR Shanon 2.28 Equitatividad 0.58 Margalef 5.61 Menhinick 0.66 Simpsom RIQUEZA ESPERADA El número de especies encontradas depende principalmente del número de muestras que se hayan tomado, así que las especies más comunes estarán representadas en las primeras muestras y a medida que se incrementa el muestreo es posible que otras especies mas raras se añadan a la cuenta, es por ello que la curva de acumulación de especies permite establecer que tan completo fue el muestreo además de relacionar una medida de esfuerzo de muestreo con el número acumulado de especies por cada incremento en el esfuerzo, es también útil para comparar la riqueza esperada y la observada (Cowell y Coddington 1994 ). La figura 9 representa la curva de acumulación de especies de insectos con respecto al esfuerzo de muestreo (horas de colecta), las estimas para ICE, Chao1 y Jacknife 2 el comportamiento de las curvas de singletons (únicos) y doubletons (duplicados). 39

41 Sobs Jack2 ICE Chao1 Singletons Doubletons 140 Riqueza de especies , Salidas de campo Figura 9. Curva de acumulación de especies de insectos asociados a hongos y estimas de riqueza para Chao1, ICE y Jacknife 2 con respecto a las salidas de campo en robledales de Iguaque. De la misma manera se considera la curva de acumulación de especies y estimas de riqueza para ACE, ICE, Chao1, Chao 2 con respecto al numero de hongos macromicetos hospederos (figura 10). La tabla 6 muestra los valores de riqueza esperada calculados para otros estimadores no parametricos. 40

42 60 50 Riqueza acumulada de especies Sobs Singletons Doubletons ACE ICE Chao1 Chao Numero de Hongos Figura 10. Curva de acumulación de especies de insectos y estimas de riqueza para Chao1, Chao 2, ICE, ACE con respecto al número de hongos muestreados. Tabla 6. Estimas de riqueza para Chao1, Chao2, Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo orden, Ace e ICE de la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque ESTIMADOR RIQUEZA S obs 48 Chao 1 corregido Chao 2 corregido ICE ACE Jacknife Jacknife Las comparaciones bajo la técnica de rarefacción (Simberloff 1972 citado por Stiling 1996) con otras entomofaunas de micetócolos indican que en este estudio se reportan valores de diversidad mas altos(figura 11). Cabe mencionar que para el trabajo de Hackman y Meinander 1979 en Finlandia se encontró 112 especies pero se desconoce el numero total de individuos en ese estudio. 41