INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN SOBRE MURCIÉLAGOS EN EL ECUADOR

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2 Diego G. Tirira y Santiago F. Burneo Editores INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN SOBRE MURCIÉLAGOS EN EL ECUADOR PUBLICACIÓN ESPECIAL Pontificia Universidad Católica del Ecuador Fundación Mamíferos y Conservación Asociación Ecuatoriana de Mastozoología

3 INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN SOBRE MURCIÉLAGOS EN EL ECUADOR PUBLICACIÓN ESPECIAL 9 Las publicaciones especiales sobre los mamíferos del Ecuador son de aparición ocasional. Todos los derechos reservados. Se prohíbe su reproducción total o parcial por cualquier mecanismo, físico o digital. Fundación Mamíferos y Conservación, Quito, Ecuador, Por favor, se sugiere que cite esta obra de la siguiente manera: Si cita toda la obra: Tirira, D. G. y S. F. Burneo (eds.) Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador. Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9. Quito. Si cita un artículo: Autor(es) Título del artículo. Pp , en: Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.). Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9. Quito. Esta publicación puede ser obtenida por medio de intercambio con publicaciones afines, o bajo pedido a: Fundación Mamíferos y Conservación mamiferos@mamiferosdelecuador.com Pontificia Universidad Católica del Ecuador fcen@puce.edu.ec Editores: Diseño de portada: Artes y diagramación: Elaboración de mapas: Foto de portada: Foto de contraportada: Diego G. Tirira (diego_tirira@yahoo.com). Santiago F. Burneo (sburneo@puce.edu.ec). Christian Tufiño. Editorial Murciélago Blanco. Santiago F. Burneo y Diego G. Tirira. Lonchophylla handleyi (Chiroptera, Phyllostomidae)/Diego G. Tirira. Trachops cirrhosus (Chiroptera, Phyllostomidae)/Diego G. Tirira.

4 REPORTE DE UN CASO DE CANIBALISMO DE TRINYCTERIS NICEFORI (CHIROPTERA, PHYLLOSTOMIDAE) EN LA AMAZONÍA ECUATORIANA REPORT OF A CASE OF CANNIBALISM OF TRINYCTERIS NICEFORI (CHIROPTERA, PHYLLOSTOMIDAE) IN THE ECUADORIAN AMAZON Diego G. Tirira Fundación Mamíferos y Conservación, Quito, Ecuador. Programa para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador. Correo electrónico de contacto: diego_tirira@yahoo.com La familia Phyllostomidae no solo es la más diversa dentro de la región neotropical, sino que también es la que mayor variación presenta en cuando a la dieta de sus especies, lo cual demuestra una intensa radiación adaptativa (Gardner, 1977; Tirira, 1998); de hecho, de 10 gremios alimenticios que reconoce Kalko et al. (1996) para los murciélagos neotropicales, seis corresponden a la familia Phyllostomidae. El murciélago de Nicéforo, Trinycteris nicefori (Sanborn, 1949), es una especie de tamaño pequeño que se distribuye desde Belice hasta el norte de Colombia, Venezuela, las Guayanas, la Amazonía de Brasil, Ecuador, Perú y Bolivia; además, de la isla de Trinidad (Simmons, 2005; Williams y Genoways, 2008). En Ecuador, la especie ha sido encontrada en bosques húmedos tropicales a ambos lados de Los Andes, en un rango altitudinal que va de 40 a 570 m (Albuja, 1999; Tirira, 2007; Carrera et al., 2010; Tirira, 2012). Trinycteris nicefori ha sido encontrada en variedad de hábitats, desde bosques húmedos tropicales hasta matorrales secos y áreas abiertas, de preferencia cerca de cuerpos de agua; en particular en bosques primarios y secundarios de crecimiento antiguo (Handley, 1976; Peracchi y Albuquerque, 1993; Tirira, 2007; Carrera et al., 2010); mientras que es poco frecuente en zonas intervenidas (Linares, 1998). Poca es la información alimenticia que se ha documentado para la especie. Se sabe que se alimenta de insectos y de algunos artrópodos, los cuales son capturados sobre el follaje; además, consume algunos frutos, entre los cuales se incluyen semillas de Piper (Piperaceae) (Goodwin y Greenhall, 1961; Reis y Peracchi, 1987; LaVal y Rodríguez-H., 2002; Giannini y Kalko, 2004; Aguirre y Terán, 2007). Kalko et al. (1996) tratan a este murciélago dentro del gremio de especies insectívoras recogedores de sotobosque o de espacios muy cerrados. En cuanto a la reproducción, poca es la información que existe sobre T. nicefori. LaVal y Rodríguez-H. (2002) indican que un individuo juvenil fue capturado en enero en Costa Rica; Baker y Jones (1975) comentan que una hembra lactante fue encontrada en julio en Nicaragua; mientras que Goodwin y Greenhall (1961) reportan haber hallado dos machos reproductores en octubre en la isla de Trinidad. Esta información sugiere que la especie responde a un patrón de reproducción bimodal (LaVal y Rodríguez-H., 2002). Otros aspectos ecológicos reportados para T. nicefori indican que preferentemente se refu- Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.). Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: , Quito (2012).

5 180 Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador Figura 1. Hembra grávida de Trinycteris nicefori capturada en El Edén, provincia de Orellana. Nótese el tamaño abultado del vientre. Foto de D. G. Tirira. gia en el interior de árboles huecos, aunque la especie también ha sido encontrada en cavernas, túneles, minas y en casas abandonadas, en donde al parecer prefiere áreas con algo de claridad (Handley, 1976; LaVal y Rodríguez-H., 2002; Tirira, 2007). Las colonias que forma son poco numerosas, de hasta 12 individuos, las cuales al parecer están compuestas únicamente por grupos familiares (Goodwin y Greenhall, 1961; Linares, 1998). También se ha reportado que T. nicefori puede convivir con otras especies de murciélagos, como Carollia perspicillata, Lonchorhina aurita y Micronycteris minuta (Goodwin y Greenhall, 1961). En esta nota científica se reporta un singular caso de canibalismo de Trinycteris nicefori registrado en la Amazonía ecuatoriana, durante un estudio ambiental en la localidad de El Edén (00 31 S, W; 217 m), parroquia El Edén, cantón Francisco de Orellana, provincia de Orellana. La localidad de colección se trata de un bosque primario de tierra firme de relieve plano, con la presencia de pequeños esteros y abundantes árboles de pambil (Iriartea deltoidea, Arecaceae). La zona está clasificada como Bosque húmedo tropical por Cañadas-Cruz (1983), como Bosque siempreverde de tierras bajas por Sierra (1999) y forma parte del piso zoogeográfico Tropical Oriental (Albuja et al., 1980). En la noche del 18 de enero de 2009, a las 21:00 horas aproximadamente, se capturaron dos individuos de T. nicefori, un macho y una hembra adultos, esta última en avanzado estado de gravidez, lo cual se evidenciaba en el tamaño de su vientre (figura 1). Los ejemplares fueron mantenidos vivos en bolsas de tela separadas por espacio de 34 horas, hasta que fue posible su preparación. En aquel momento, el macho se mostraba exhausto y desfallecido a causa del estrés y la falta de alimento; mientras que la hembra estaba activa y llena de energía. Al sacrificar los especímenes para su conservación fue evidente que el vientre de la hembra no presentaba el abultamiento que en el momento de capturarla delataba su estado de gravidez; al realizar una revisión de la bolsa de tela, se encontraron pequeños fragmentos del feto: una parte del cráneo y uno de los pulgares junto a un segmento del ala. Al revisar el contenido estomacal de la hembra, el estómago se encontraba vacío, no así el intestino delgado, el cual presentaba abundante material alimenticio, aunque no fue posible diferenciar estructuras del feto. Este hallazgo demostraría la razón por la cual la hembra se encontraba activa y llena de energía, ya que debido a la falta de alimento había comido a su propia cría como mecanismo de supervivencia. El aborto en murciélagos capturados y mantenidos en bolsas de tela es una situación de respuesta ante las condiciones de estrés, circunstancia que ha sido observada en otras especies de quirópteros (obs. pers.), por lo cual no llama la atención que esto haya ocurrido con la hembra de T. nicefori. Algo que sí resulta inusual es la reacción de alimentarse de su cría. Esto hace pensar que la especie, además de mantener una dieta primordialmente insectívora, podría capturar pequeños vertebrados, particularmente ciertos anfibios; por lo cual, la condición de especie carnívora se consideraría como una situación facultativa, derivada de ciertas condiciones especiales, como la falta de alimento.

6 D. G. Tirira (2012): Canibalismo de Trinycteris nicefori 181 Los ejemplares testigo mencionados en el texto están depositados en el Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ), asignados con los números y 10953, para macho y hembra, respectivamente. Ambos ejemplares están conservados en alcohol etílico al 70% Otras especies de murciélagos que fueron capturadas en la misma localidad y durante el mismo trabajo de campo también están depositadas en el QCAZ y son las siguientes: Mimon crenulatum (É. Geoffroy, 1803); Phyllostomus elongatus (É. Geoffroy, 1810); P. hastatus (Pallas, 1767); Tonatia saurophila Koopman y Williams, 1951; Carollia brevicauda (Schinz, 1821); C. perspicillata (Linnaeus, 1758); Rhinophylla pumilio Peters, 1865; Sturnira lilium (É. Geoffroy, 1810); Artibeus planirostris (Spix, 1823); Dermanura anderseni (Osgood, 1916); Vampyressa thyone Thomas, 1909; y Vampyriscus bidens (Dobson, 1878). AGRADECIMIENTOS A Xavier Cueva por su colaboración durante el trabajo de campo. A Envirotec Cía. Ltda., por invitarme a participar en el estudio de campo. A Santiago F. Burneo y Ma. Alejandra Camacho (Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador), por las facilidades prestadas para la revisión del contenido estomacal de la hembra mencionada en el artículo. LITERATURA CITADA Aguirre, L. F. y M. Terán Subfamilia Phyllostominae Gray, Pp , en: Historia natural, distribución y conservación de los murciélagos de Bolivia (L. F. Aguirre, ed.). Centro de Ecología y Difusión Simón I. Patiño. Santa Cruz de la Sierra. Albuja, L Murciélagos del Ecuador. 2a edición. Cicetrónic Cía. Ltda. Quito. Albuja, L., M. Ibarra, J. Urgilés y R. Barriga Estudio preliminar de los vertebrados ecuatorianos. Editorial Escuela Politécnica Nacional. Quito. Baker, R. J. y J. K. Jones, Jr Additional records of bats from Nicaragua, with a revised checklist of Chiroptera. Occasional Papers of the Museum of Texas Tech University 34: Cañadas-Cruz, L El mapa bioclimático y ecológico del Ecuador. Programa Nacional de Regionalización Agraria y Ministerio de Agricultura y Ganadería. Quito. Carrera, J. P., S. Solari, P. A. Larsen, D. F. Alvarado-Serrano, A. D. Brown, C. Carrión B., J. S. Tello y R. J. Baker Bats of the tropical lowlands of Western Ecuador. Special Publications of the Museum of Texas Tech University 57: Gardner, A. L Feeding habits. Pp , en: Biology of bats of the New World family Phyllostomatidae, part II (R. J. Baker, J. K. Jones, Jr. y D. C. Carter, eds.). Special Publications of the Museum of Texas Tech University 13. Giannini, N. P. y E. K. V. Kalko Trophic structure in a large assemblage of phyllostomid bats in Panama. Oikos 105(2): Goodwin, G. G. y A. M. Greenhall A review of the bats of Trinidad and Tobago. Bulletin of the American Museum of Natural History 122: Handley, C. O., Jr Mammals of the Smithsonian Venezuelan Project. Brigham Young University Science Bulletin (Biological Series) 20(5): Kalko, E. K. V., C. O. Handley, Jr. y D. Handley Organization, diversity and long-term dynamics of a Neotropical bat community. Pp , en: Long-term of vertebrate communities (M. L. Cody y J. A. Smallwood, eds.). Academic Press. San Diego. LaVal, R. K. y B. Rodríguez-H Murciélagos de Costa Rica. Instituto Nacional de Biodiversidad. Santo Domingo de Heredia, Costa Rica. Linares, O. J Mamíferos de Venezuela. Sociedad Conservacionista Audubon de Venezuela. Caracas. Peracchi, A. L. y S. T. Albuquerque Quirópteros do município de Linhares, Estado do Espírito Santo, Brasil (Mammalia, Chiroptera). Revista Brasileira de Biologia 53(4): Reis, N. R. y A. L. Peracchi Quirópteros da região de Manaus, Amazonas, Brasil (Mammalia, Chiroptera). Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi (Série Zoologia) 3(2):

7 182 Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador Sierra, R. (ed.) Propuesta preliminar de un sistema de clasificación de vegetación para el Ecuador continental. Proyecto INEFAN- GEF/BIRF y EcoCiencia. Quito. Simmons, N. B Order Chiroptera. Pp , en: Mammal species of the World, a taxonomic and geographic reference (D. E. Wilson y D. M. Reeder, eds.). 3a edición. The John Hopkins University Press. Baltimore. Tirira, D. G Historia natural de los murciélagos neotropicales. Pp , en: Biología, sistemática y conservación de los mamíferos del Ecuador (D. G. Tirira, ed.). 1a edición. Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 1. Quito. Tirira, D. G Guía de campo de los mamíferos del Ecuador. Ediciones Murciélago Blanco. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 6. Quito. Tirira, D. G Murciélagos del Ecuador: una referencia geográfica, taxonómica y bibliográfica. Pp , en: Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.). Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9. Quito. Williams, S. L. y H. H. Genoways [2007]. Subfamily Phyllostominae Gray, Pp , en: Mammals of South America. Volumen 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats (A. L. Gardner, ed.). The University of Chicago Press. Chicago y Londres. Recibido: 21 de septiembre de 2011 Aceptado: 20 de noviembre de 2011

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