Aves perchadoras como polinizadores potenciales del árbol del dosel Bernoullia flammea (Malvaceae) en el Valle Central de Costa Rica

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1 Aves perchadoras como polinizadores potenciales del árbol del dosel Bernoullia flammea (Malvaceae) en el Valle Central de Costa Rica Ghisselle M. Alvarado Quesada 1, Silvia Elena Bolaños R. 1 & Alfredo Cascante-Marín 2 1 Departamento de Historia Natural, Museo Nacional de Costa Rica galvarado@museocostarica.go.cr, sbolanos@museocostarica.go.cr 2 Escuela de Biología y Herbario USJ Universidad de Costa Rica alfredo.cascante@ucr.ac.cr Key Words. Ornitophilly, nectarivorous birds, warblers, icterids, hummingbirds, gnatcatcher, euphonias. La polinización por aves (i.e., ornitofilia) en especies de plantas neotropicales está generalmente asociada a los colibríes (Familia Trochilidae), mientras que las visitas por aves perchadoras son consideradas como comportamientos oportunistas debido a que muchas de ellas utilizan también otros recursos alimenticios (Rocca & Sazima 2010). En un bosque lluvioso tropical, las plantas ornitófilas en el sentido tradicional (sensu Faegri & van der Pijl 1979) son especies del sotobosque y de hábito principalmente herbáceo, en su mayoría representantes de las familas Costaceae y Heliconiaceae (Kress & Beach 1994). Por el contrario, las plantas ornitofílicas polinizadas por aves perchadoras están representadas en menor grado en bosques tropicales y son mayormente especies leñosas arborescentes y bejucos del dosel del bosque, entre los que destacan las familias Fabaceae, Malvaceae, Clusiaceae y Combretaceae, entre otras (Rocca & Sazima 2010). Los autores anteriores, en su revisión de aves perchadoras polinizadoras incluyen un total de 166 especies de 20 familias de aves. Gran parte de la información disponible sobre aves perchadoras polinizadoras y las plantas que visitan provienen de Suramérica (Brasil, Colombia, Argentina, Chile), México y Trinidad y Tobago (Rocca & Sazima 2010). Para Costa Rica, no encontramos literatura al respecto por lo que asumimos que este tipo de interacciones ha sido poco documentada en el país. Debido al acelerado deterioro de hábitat boscoso, resulta cada BRENESIA 77: , 2012

2 344 día más importante aumentar el conocimiento sobre las relaciones inter-específicas entre plantas y aves para identificar los posibles efectos de la alteración de sus ecosistemas. En este trabajo informamos sobre aves que se observaron visitando las flores de varios árboles de Bernoullia flammea Oliv. (Malvaceae) durante el mes de noviembre de 2009 en un fragmento de bosque localizado al oeste del Valle Central de Costa Rica. El bosque es secundario y se encuentra a orilla del camino que conduce al poblado de Piedras Negras en la zona de El Rodeo, cantón de Mora, provincia San José (coordenadas de referencia: ,9 N, ,1 W, 753 msnm). El área se clasifica como Bosque Premontano muy húmedo según la clasificación por zonas de vida de L. R. Holdrige (1967) y experimenta un clima estacional; con una época lluviosa que se extiende de mayo a noviembre. Bernoullia flammea es un árbol de gran tamaño (hasta 40 m de altura y 2 m de diámetro del tallo), perteneciente a la familia Malvaceae (anteriormente en Bombacaceae), cuya distribución abarca desde el sur de México hasta el norte de Colombia (Pennington & Sarukhán 1998). En Costa Rica crece en bosques húmedos y secos en la Vertiente del Pacífico, desde el nivel del mar hasta m; no es una especie frecuente y se observa mayormente en bosques secundarios (Cascante-Marín 1997). Las atractivas flores naranja forman un tubo corto, con los estambres fusionados en una columna que sobrepasa el tubo floral y con las anteras dispuestas en el extremo; el estilo se dispone de forma casi perpendicular a los estambres (Fig. 1). Las inflorescencias son ramificadas abiertas, con los ejes horizontales y las flores dispuestas sobre el mismo lado de las ramitas (Cascante- Marín 1997). Toledo (1977) realizó observaciones de aves visitando las flores de B. flammea en el sur de México, documentando una variada comunidad que incluye varios ictéridos, tangaras, agüíos, reinitas y colibríes (Cuadro 1). No obstante, su papel como polinizadores o visitadores florales no fue identificado. Se realizaron observaciones directas desde el suelo con binoculares (Swarovski 10x42 y 7x42) y telescopios (Olympus 45X y Bushnell 45X) en tres árboles diferentes para documentar las especies visitadoras y su abundancia relativa. Para recolectar aves y determinar si transportaban polen de B. flammea se colocaron tres redes de niebla: una de 6 m y dos de 12 m el día 27 de noviembre de Se realizaron mediciones de la longitud de los estambres en 30 flores para relacionarlas con la longitud del pico de las aves visitadoras. Las muestras de polen fueron tomadas del plumaje de las aves con cinta adhesiva transparente y luego fijadas en un portaobjetos. Posteriormente, se observaron en un microscopio de luz y se fotografiaron con una cámara digital Nikon D80 y se compararon con muestras de referencia tomadas directamente de los estambres. En este corto periodo de observación se documentó la visita de 10 especies de aves a las flores de B. flammea. Cinco colibríes (Fig. 2): Amazilia saucerrottei, A. tzacatl,

3 345 Florisuga mellivora, Heliomaster constantii e Hylocharis eliciae. Los ictéridos: Icterus galbula e I. spurius, la perlita cabecinegra Polioptila albiloris, el agüío Euphonia hirundinacea y la reinita verdilla Oreothlypis peregrina (Fig. 2). Las cinco especies de colibríes, la perlita cabecinegra, el agüío y la reinita verdilla son especies no documentadas previamente por Toledo (1977) como visitantes de las flores de B. flammea en México (Cuadro 1). La reinita verdilla fue la especie que se observó alimentándose de las flores con mayor intensidad y la que mostró con mayor frecuencia polen impregnado en su plumaje (Fig. 3). Los ictéridos (Icterus galbula e I. spurius) y el agüío presentaron polen en su cabeza o pico, pero de forma menos intensa. De la perlita cabecinegra no se observó polen impregnado y es probable que se estuviese alimentando de insectos asociados a las flores más que del néctar, debido a que se considera como insectívora (Stiles et al. 1989). En ninguno de los individuos capturados de colibríes se observó polen adherido a su plumaje o pico. Un mes después de las observaciones se volvió al área de estudio, ya los árboles no estaban en flor, sino en fructificación. En ese momento se observó a la piapia Psilorhinos morio, alimentándose de los frutos inmaduros del árbol. La tendencia observada fue que las especies de pico relativamente corto (longitud del culmen expuesto) o de menor tamaño que los estambres de B. flammea y que no suelen suspenderse en el aire, se impregnaron con mayor frecuencia de polen (Fig. 4). Al parecer, la morfología de las inflorescencias y la posición de las flores podría facilitar que algunas aves utilicen los mismos como plataformas para apoyarse y extraer el néctar (Toledo 1977), y por consecuencia, que parte de su cabeza quede en contacto con los estambres y polen de las flores. Ninguno de los colibríes observados presentaba polen, aunque en varios de ellos su pico era de tamaño ligeramente menor a la longitud de los estambres, por lo que al parecer su comportamiento de suspenderse en el aire al forrajear evita el contacto con los estambres de B. flammea. Bernoullia flammea representa un recurso alimenticio (néctar) importante para las especies mencionadas (Cuadro 1). Sin embargo, especies como Oreothlypis peregrina, Euphonia hirundinacea, Icterus galbula e I. spurius parecen jugar un papel importante en la biología reproductiva de este especie arbórea, por cuanto actúan como vectores del polen en su plumaje. Tres especies mencionadas: O. peregrina, Icterus galbula e I. spurius son migratorias. Pocas veces se hace mención al papel que pueden jugar las especies migratorias en el mantenimiento de ecosistemas tropicales, y mucho menos en la influencia potencial sobre la biología reproductiva de una especie forestal neotropical y poco abundante como lo es Bernoullia flammea.

4 346 Agradecimientos Al Sr. Rafael Chacón por la asistencia en el campo. Esta investigación se realizó como parte del proyecto Caracterización biológica en la zona de El Rodeo del Departamento de Historia Natural, Museo Nacional de Costa Rica. Literatura Citada Cascante-Marín, A La Familia Bombacaceae (Malvales) en Costa Rica. Brenesia 47-48: Faegri, K. & L. van der Pijl The Principles of Pollination Ecology. Pergamon Press, Oxford. 244 pp. Kress, W. J. & J. H. Beach Flowering plant reproductive systems. Pp En: L. A. McDade, K. S. Bawa, H. A. Henspenheide & G. S. Hartshorn. La Selva: ecology and natural history of a neotropical rain forest. The University of Chicago Press, Chicago. 486 pp. Pennington, T. D. & J. Sarukhán Arboles tropicales de México: manual de identificación de las principales especies. Universidad Nacional Autónoma de México, Fondo de Cultura Económica, México. 521 pp. Rocca, M. A. & M. Sazima Beyond hummingbird-flowers: the other side of ornithophyly in the Neotropics. Oecologia Australis 14: Stiles, F. G., A. Skutch & D. Garner A Guide to the Birds of Costa Rica. Cornell University Press. Ithaca, New York. 511 pp. Toledo, V. M Pollination of some rain forest plants by non-hovering birds in Veracruz, Mexico. Biotropica 9:

5 347 Cuadro 1. Especies de aves que visitan las flores del árbol Bernoullia flammea (Malvaceae) en Costa Rica (El Rodeo, San José) y México (Veracruz). Costa Rica México* Especie Visitación Presencia de Visitación polen Amazilia saucerrottei + - Amazilia tzacatl + - Euphonia hirundinacea + Florisuga mellivora ++ - Heliomaster constantii ++ - Hylocharis eliciae + - Icterius spurius Icterus galbula Oreothlypis peregrina +++ Polioptila albiloris + - Aratinga astec ++ Campylorhynchs zonatus + Cyanerpes cyaneus ++ Setophaga sp. + Sethophaga virens + Dives dives ++++ Euphonia sp. + Gymnostinops montezuma + Icterus prosthemelas ++ Melanerpes aurifrons +++ Piranga rubra + Psilorhinus mexicanus + Quiscalus mexicanus +++ Thraupis abbas ++ Thraupis virens ++ Tityra semifasciata ++ Visitación: + poco común (1-5 eventos); ++ común (6 a 10 eventos); +++ abundante (11-50 eventos), ++++ muy abundante (más 50 eventos). * Fuente: Cuadro 1 de Toledo (1977), no hay datos de presencia de polen.

6 348 Figura 1. de árboles los floración Copas en (izquierda) y flores (derecha) de Bernoullia flammea en El Rodeo, San José, Costa Rica. Nov Figura 2. Colibríes (izquierda) y paseriformes (derecha) que visitaron las flores de Bernoullia flammea en El Rodeo, San José, Costa de Rica especímenes Noviembre Imágenes de depositados en la Colección Ornitológica del Museo Nacional de Costa Rica. Figura 3. La REINITA VERDILLA (Oreothlypis peregrina) mostrando una mancha naranja en la frente y la garganta característica del polen de Bernoullia flammea (Izq.). Granos de polen de Bernoullia flammea obtenidos sobre el plumaje de la reinita verdilla, 1000X (Der.).

7 349 Figura 4. Comparación de la longitud del pico de los colibríes (columnas grises) y de otras aves (columnas blancas) en relación a la longitud de los estambres de la flor de Bernoullia flammea, Malvaceae (columna negra). Se indican valores promedio y la desviación estándar. Columnas con un asterisco se refiere a aves que portaban polen de Bernoullia sobre sus cabezas. HeCo: Heliomaster constantii, AmTz: Amazilia tzacatl, AmSa: Amazilia saucerrottei, HyEl: Hylocharis eliciae, IcGa: Icterus galbula; IcSp: Icterus spurius, OrPe: Oreotlhylpis peregrina, PoAl: Polioptila albiloris, EuHi: Euphonia hirundinacea.