Serie Oceanológica No. 14, 2015 ISSN x

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1 Nueva especie de Argulus (Branchiura: Argulidae), parásito de Chromis cyanea (Pisces: Actinopterygii), para aguas cubanas New species of Argulus (Branchiura: Argulidae), parasite of Chromis cyanea (Pisces: Actinopterygii), for Cuban waters Ramón Alexis Fernández Osorio *, Raúl Igor Corrada Wong Acuario Nacional de Cuba, Ave 1ra y Calle 60, Playa, CP 11300, La Habana, Cuba. (*) Autor Correspondiente. alexisf@acuarionacional.cu RESUMEN Se describe una nueva especie de copépodo que pertenece al género Argulus (Müller, 1785). También se abordan y analizan la mayoría de las diferencias importantes entre el nuevo Argulus y las especies congéneres relacionadas. Es el primer registro de este género en peces marinos de Cuba y el segundo para las aguas cubanas. ABSTRACT A new species of copepod belonging to the genus Argulus (Müller, 1785) is described. Most important differences among the new Argulus and the closely related congeneric species are also discussed. It is the first record of this genus in Cuban marine fish and the second for Cuban waters. Palabras clave: Copepoda, Argulus, parásito, nueva especie, Cuba. Keywords: Copepoda, Argulus, parasite, new species, Cuba. INTRODUCCIÓN La Subclase Branchiura está representada por el orden Argulidae con dos familias (Argulidae y Dipteropeltidae) que incluye un amplio número de crustáceos parásitos. Los miembros de la subclase, comúnmente conocidos como piojos, son parásitos de peces marinos y dulceacuícolas y parasitan sus hospederos en la superficie del cuerpo, branquias y dentro de la cavidad bucal (Wilson, 1903, Cressey, 1972). Existen 129 especies de Argulus válidas alrededor del mundo de las cuales 44 han sido registradas en ambientes estuarinos y marinos (Poly, 2008). Al menos diez especies han sido registradas para el Golfo de México, Centroamérica y las Indias Orientales (Poly, 2008). En Cuba la familia Argulidae estaba representada solo por la especie Argulus cubensis Wilson, 1935; aunque Prieto et al. (1999), en estudios de caracterización de la fauna parásita de especies de peces de aguas interiores, realizaron colectas de dos ejemplares diferentes de Argulus que nunca fueron identificadas hasta especie. De igual forma Vinjoy y Prieto (1989), en el manual de procedimiento de estudios parasitológicos, ofrecen un listado de especies parásitas más comunes y nuevamente se nombra un ejemplar de Argulus sp. que no es identificada hasta especie. Finalmente, Ortiz et al. (2005) ofrecen un listado de crustáceos no decápodos que tampoco refleja un incremento en el número de especies de Argulus. Por todo lo anterior, consideramos que el grupo adolece de estudios dirigidos a esclarecer la sistemática y que requiere la atención de especialistas en el tema. El presente trabajo, como parte de los estudios de caracterización de la parasitofauna que realiza el Acuario Nacional de Cuba (ANC), tiene como objetivo la descripción de una nueva especie de Argulus. 38

2 MATERIALES Y MÉTODOS El material estudiado fueron dos ejemplares machos, colectados de la piel de Chromis cyanea que a su vez fueron capturados con SCUBA en el Litoral Acuario: 31.v.2008, con el empleo de jamos y trasladados en bolsas de polietileno hasta el área de cuarentena del ANC, donde los parásitos fueron despojados de sus huéspedes para ser fijados en formol al10 % y conservados en alcohol 70 % (Moravec et al., 1995). Se determinaron los índices cuantitativos del parasitismo según Margolis (1982). Todas las medidas que se ofrecen se expresan en milímetros y las figuras se confeccionaron con el auxilio de una cámara clara en Microscopio Olympus. RESULTADOS Y DISCUSIÓN Sistemática Phylum Arthropoda von Siebold, 1848 Clase Maxillopoda Dahl, 1956 Subclase Branchiura Thorell, 1864 Familia Argulidae Rafinesque, 1815 Género Argulus Müller, 1785 Argulus poeyi sp. n. (Figuras 1 y 2) Prevalencia: 0,13 Abundancia: 0,005 Intensidad media: 4 Diagnosis Caracterizado por la presencia de ojos compuestos. Caparazón aplanado, en forma de escudo. Abdomen bilobulado en la parte posterior, provisto de pequeñas papilas mediales. Porción basal de las primeras antenas aplanada y armada con ganchos y espinas. Tiene dos pares de antenas, estilete preoral, generalmente visible. Primera maxila modificada en forma de ventosa, placa basal de la segunda maxila está armada con garras. Los machos adultos son generalmente más pequeños que las hembras y se pueden distinguir por la presencia de un par de testis alargados en la porción media a ambos lados que constituyen el abdomen y presentan formaciones esclerotizadas en los segmentos basales del tórax 2, 3 y 4. Son parásitos de peces marinos. Characterized by the presence of compound eyes. Carapace flattened, shield-like. Abdomen bilobed posteriorly, provided with small papillae medially. Basal portion of first antennae flattened and armed with hooks and spines. It has two pairs of antennae, preoral stylet, usually visible. First maxilla modified sucker-shaped, basal plate of the second maxilla is armed with claws. Adult males are usually smaller than females and can be distinguished by the presence of a pair of elongated testes in the middle portion on both sides, which constitute the abdomen, and sclerotic formations occur at the basal portion of the chest. They are parasites of marine fish. 39

3 Figura 1. Argulus poeyi sp. nov. en vista dorsal A, áreas respiratorias B, segunda maxila C y estilete preoral D. Figure 1. Argulus poeyi sp. nov. dorsal view A, breathing areas B, second maxilla C, and pre-oral stylet D. 40

4 Descripción Serie Oceanológica No. 14, 2015 ISSN x Machos adultos de 4,47 y 5,0 mm con un carapacho débilmente pigmentado, aunque la pigmentación se hace más densa en la región lateral del carapacho. La región frontal del carapacho está bien delimitada por una pronunciada depresión anterolateral. En el área delimitada por la depresión anterolateral contiene los ojos compuestos que se muestran muy evidentes, localizados en la región media frontal. Ojo naupliar no es visible en la vista dorsal y el carapacho presenta un grupo de huellas superficiales que forman subdivisiones que se aprecian en una vista dorsal (Figura 1). Carapacho elíptico un poco más largo que ancho con dos lóbulos en la región posterior que no alcanzan el abdomen dejando completamente visible el tercer y cuarto par de apéndices en una vista dorsal (Figura 1). El abdomen es elíptico dos veces más largo que ancho y la muesca de los sinos caudales no alcanzan la base abdominal; las papilas están compuestas de tres protuberancias. Los testis son elípticos, dotados de una pigmentación densa que forma óvalos irregulares y se extienden desde la base del abdomen hasta la proximidad del extremo de los lóbulos caudales abdominales (Figura 1). Las áreas respiratorias son visibles en una vista dorsal y ventral y se aprecia de forma detallada su contorno y forma, compuesta por dos regiones que difieren en tamaño y forma pero similares en ambos lóbulos del carapacho (Figura1). La primera antena es segmentada, con una espina anterior curva en el segmento basal y en el extremo distal una espina larga, delgada y curvada en forma de semicírculo y el tercer segmento con una espina fina alargada carente de setas. La segunda antena está dividida en cuatro segmentos, uno basal engrosado, armado con una espina posterior prominente y los tres restantes segmentos se articulan con una disminución progresiva de grosor hacia el segmento distal, con dos espinas terminales. Cada segmento está armado con dos espinas en la base posterior y acompañado de setas pequeñas. La espina posteroantenal es robusta, prominente y ubicada en la proyección basal posterior de la primera antena (Figura 1). Estilete preoral en forma de bulbo y localizado por delante de la probosis bucal con ornamentación cuticular y armada de pequeñas espinas que se disponen por detrás del labio (Figura1). La primera maxila se modifica en ventosa, formada por costillas de soporte que se componen de seis segmentos imbricados unos con otros en forma de conchas esclerotizadas. La pieza basal es pedunculada, de mayor tamaño que el resto de los segmentos, y mantienen un tamaño uniforme. El margen externo consta de una franja dentada que descansa sobre el segmento distal de cada costilla de soporte (Figura 2). La segunda maxila está formada por cinco segmentos articulados que disminuyen en robustez y longitud hacia el extremo distal que termina en dos espinas en forma de garra. Cada segmento está más o menos cubierto de espinas dorsales que varían en proporción y tamaño. El primer segmento es la espina accesoria, estructura esclerotizada ubicada en el extremo posterior de la segunda maxila. De forma articulada hacia el extremo distal encontramos la 41

5 placa basal, estructura robusta con tres proyecciones posteroventrales espinosas y esclerotizadas (Figura 2). Figura 2. Primera y segunda antena A, sección de la primera maxila, con las costillas de soporte B, testis C y papilas D. Figure 2. First and second antenna A, first section of the maxilla, with the support ribs B, testis C, and papilla D. 42

6 Los apéndices nadadores son virramosos en su extremo distal, denominados exopodito y endopodito, caracterizados por pinnas cubiertas por numerosas setas. Estos apéndices se disponen en cuatro pares, ubicados en la región torácica. Todos los pares sobrepasan el margen lateral del carapacho y solo quedan cubiertas las bases de los dos primeros pares que presentan pinnas setosas en el borde posterior de la base de las coxas. Tipos Holotipo Macho adulto; Cuba, Litoral Acuario, provincia La Habana, parásito de Chromis cyanea capturado a 12 metros de profundidad. Colector Alexis Fernández. Depositado en el departamento de Colecciones Naturales Marinas, Acuario Nacional de Cuba. ANC Parátipo Macho colectado en el mismo hospedero, fecha y localidad. Depositado junto al holotipo con el código ANC Etimología Esta especie está dedicada a un relevante estudioso de la ictiofauna cubana, Don Felipe Poey y Aloy. Comentarios Las especies registradas para la región neotropical que tienen mayor similitud con Argulus poeyi sp. n. se discuten a continuación en base a los caracteres morfológicos que discriminan al resto de las especies descritas para esta región. Aunque existen varias especies con caracteres que tienen cierta similitud a Argulus poeyi, cabe agregar que la depresión anterolateral es muy conspicua y discrimina en una vista dorsal al resto de las especies descritas para la región neotropical. Pese a esto, Argulus poeyi sp. n. tiene cierta similitud con Argulus alosae en la forma de las conchas esclerotizadas de las costillas de soporte de la ventosa, aunque varían considerablemente en el número de conchas y en el pedúnculo de soporte de Argulus poeyi sp. n.; además difieren notablemente en los dos pares de antenas y el bulbo del estilete preoral. Argulus megalops presenta las costillas de soporte de la ventosa muy similares a Argulus poeyi sp. n., pero difieren en el número de conchas, en la forma de la segunda maxila y la composición de las áreas respiratorias. Argulus chromidis y Argulus cubensis difieren de forma notable de Argulus poeyi sp. n. en la forma y composición de las conchas de las costillas de soporte de la ventosa, y el pedúnculo de soporte es diferente. Además de la segunda maxila, las áreas respiratorias y el bulbo del estilete preoral de A. chromidis es diferente al de Argulus poeyi sp. n. Argulus yucatanus presenta en la base de la segunda maxila una ornamentación, formada de papilas y setas pequeñas y el extremo basal presenta tres proyecciones que terminan redondeadas. La base de la segunda maxila de Argulus poeyi sp. n. no tiene ornamentación, y las proyecciones terminan en espinas gruesas y curvas. Las áreas respiratorias y las ramas caudales de los senos abdominales difieren de forma notable porque las ramas caudales de A. poeyi son trilobuladas. Las costillas de soporte de la ventosa y las áreas respiratorias de Argulus yucatanus son diferentes en forma, composición y posición a Argulus poeyi sp. n. 43

7 Argulus flavescens es diferente de Argulus poeyi sp. n. en una vista dorsal, por la forma del carapacho. La antena y anténulas de Argulus flavescens son diferentes, con numerosas espinas dispuestas desde la base hasta el extremo del último segmento. La base de la segunda maxila en Argulus flavescens es diferente y termina en el extremo distal en dos garras, pero en Argulus poeyi sp. n. son más robustas y cortas. Según Suarez-Morales et. al. (1998), Argulus flavescens se ha registrado en varias especies de peces marinos, pero puede ser fácilmente reconocida por los cuatro elementos que forman las costillas de soporte de la ventosa, que difieren de forma notable a las de Argulus poeyi sp. n. Los ejemplares que se utilizan para describir la especie fueron colectados en un mismo huésped, pero se señala que el resto de los peces capturados estaban desprovistos de Argulus poeyi sp. n., con valores de abundancia e intensidad de parasitación muy bajos. Además, cabe agregar que no se encontraron ejemplares hembras en el muestreo realizado y tampoco en estudios posteriores a la colecta de la presente descripción. Hasta el momento en Cuba solo se había descrito Argulus cubensis, colectado en Cichlasoma tetracanthus, especie de pez dulceacuícola; por lo que el presente ejemplar constituye el segundo registro de Argulus sp. para Cuba y el primer registro en peces marinos arrecifales. REFERENCIAS Cressey, R. F. (1972). The genus Argulus (Crustacea: Branchiura) of the United States. Biota of Freshwater Ecosystems, U.S. Environmental Protection Agency Identification Manual 2. Vol 8: (14). U.S. Government Printing Office, Washington, DC, USA. Lalana, R., Ortiz, M. & Varela, C. (2005). Primera adición a la lista de los crustáceos no decápodos de Cuba. Revista Biológica. Vol. 19, No. 1-2, Margolis, L., Esch, G. W., Holmes, J. C., Kuris, A. M. & Schad, G. A. (1982). The use of ecological terms in parasitology (Report of an ad hoc committee of the American Society of Parasitologists). J. Parasitol. 68: Moravec, F., Vargas, V. J., Vivas, R. C., Gonsalez, S. D., Mendoza, E. F., Alvarez, R. S. & Güemez, R. J. (1995). Helminth parasites of Epinephelus morio (Pisces: Serranidae). Folia Parasitologica. 40: Vinjoy, M. & Prieto, A. (1989). Parásitos de los peces de embalses cubanos. Clave para su diagnóstico diferencial. Bol. Tec. No. 106: 28. Poly, W. J. (2005). Argulus yucatanus n. sp. (Crustacea: Branchiura) parasitic on Cichlasoma urophthalmus from Yucatan, Mexico. Gulf and Caribbean Research 17: Poly, W. J. (2003). Argulus ambystoma, a new species parasitic on the salamander Ambystoma dumerilii from Mexico (Crustacea: Branchiura: Argulidae). Ohio Journal of Science 103: Prieto, A., Quesada, A. & Silveira, R. (1999). Manual de procedimientos operativos de trabajo. Laboratorio de diagnóstico sanidad acuícola. Centro de Investigaciones Pesqueras. 61. Suarez-Morales, E., Gasca, R., Kim, I-H. & Castellanos, I. (1998). A new geographic and host record for Argulus flavescens Wilson, 1916 (Crustacea, Arguloida), from southeastern Mexico. Bull Marine Sci 62:

8 Yamaguti, S. (1963). Parasitic Copepoda and Branchiura of fishes. New York: Wiley Interscience Publ Vernon, E. T. (1991). Amazon Fish Parasites, Instituto Nacional de Pesquerías da Amazonia, Manaus, Amazonas, Brazil Wang, K-N. (1960). Two new species of Argulus from fresh-water fishes in China. Acta Zoologica Sinica 12: Wilson, C. B. (1904). A new species of Argulus, with a more complete account of two species already described. Proceedings of the United States National Museum 27: Wilson, C. B. (1903). North American parasitic copepods of the family Argulidae, with a bibliography of the group and a systematic review of all known species. Proceedings of the United States National Museum. Smithsonian Institution. Washington. Volume XXV,