Cultivo de soja Bt (RR2 PRO) y convencional (RR1) expuestos a poblaciones naturales de organismos plaga y depredadores

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1 Cultivo de soja Bt (RR2 PRO) y convencional (RR1) expuestos a poblaciones naturales de organismos plaga y depredadores MASSONI, F.A.; G. SCHLIE & J.E. FRANA Introducción En la Argentina se cultivan maíz, soja y algodón genéticamente modificados (GM). Las características incorporadas son la resistencia a insectos y la tolerancia a herbicidas en la misma planta (ArgenBio, 2014). El proceso de adopción de estas tecnologías se inició en 1996 con la soja tolerante al glifosato (TG) y ha continuado hasta la actualidad, utilizándose en prácticamente la totalidad del cultivo de soja, en el 95% del área de maíz y el 99% de la superficie de algodón (Trigo, 2011; ArgenBio, 2014). De las casi 22,9 millones de hectáreas sembradas con cultivos GM en la campaña 2010/2011, alrededor de 19 millones correspondieron a soja TG (ArgenBio, 2014). En 2012, se autorizó en nuestro país la comercialización de semillas, productos y subproductos de soja con eventos acumulados de resistencia a lepidópteros y tolerancia a herbicida, en particular MON X MON 89788, también llamado (Bt + RR2Y). Estos rasgos son otorgados por la presencia de las proteínas Cry1Ac y CP4 EPSPS, producto de expresión de los genes cry1ac y cp4 epsps en los eventos mencionados, respectivamente (ILSI-CERA, 2011a; b). La tecnología INTACTA RR2 PRO, desarrollada por MONSANTO, aporta protección contra las siguientes plagas primarias que afectan el cultivo de soja: Rachiplusia nu (oruga medidora), Chrysodeixis (=Pseudoplusia) includens (falsa medidora), Anticarsia gemmatalis (oruga de las leguminosas) y Crocidosema aporema (barrenador del brote) y también otras de importancia secundaria como Helicoverpa gelotopoeon (isoca bolillera), Achyra bifidalis (oruga de la verdolaga), Heliothis virescens (oruga capullera), Spilosoma virginica (gata peluda) y Colias lesbia (oruga de la alfalfa). Respecto a Spodoptera frugiperda (oruga militar tardía), Elasmopalpus lignosellus (barrenador menor) y Helicoverpa zea (isoca de la espiga), produciría un control parcial ( 2014). El control químico del resto de organismos como las chinches, arañuelas y trips, así como las enfermedades, deberá realizarse basándose en los niveles de daño. A través del monitoreo, se registra la evolución de insectos para tomar la decisión de aplicación o no de un insecticida, y reducir los organismos que afectan la producción. Ese instante se conoce como Umbral de Acción (UA) para una plaga y un cultivo en particular; y se define como el número de insectos, por unidad de muestreo (ej. paño vertical de un metro de largo). Los UA para orugas defoliadoras y el complejo de chinches, se presentan en los Cuadros 1 y 2. Cuadro 1. Umbral de acción para orugas defoliadoras según grupo de madurez y soja sembrada a 52 cm (Gamundi y Perotti, 2007). Estado del cultivo Período vegetativo y floración Inicio de fructificación hasta amarillamiento Grupos de madurez III a VIII III a V Monitoreo y criterios de decisión 30% de defoliación y 20 orugas grandes (mayores a 1,5 cm) por metro lineal de surco. 10% de defoliación y 10 orugas grandes (mayores a 1,5 cm) por metro lineal de surco.

2 de hojas VI a VIII 20% de defoliación y 20 orugas grandes (mayores a 1,5 cm) por metro lineal de surco. Cuadro 2. Umbral de acción para chinches según grupo de madurez y distanciamiento entre surcos (Gamundi y Perotti, 2007). Estado del cultivo Inicio de fructificación (R1) hasta máximo tamaño de semilla (R6) Máximo tamaño de semilla (R6) hasta la cosecha (R8) Grupos de madurez Chinches adultas y ninfas grandes (mayores de 0,5 cm) por metro lineal de surco Espaciamiento entre líneas (cm) III y IV 0,4 0,8 V a VIII 0,8 1,6 III y IV 1,2 2,4 V a VIII 2,4 4,8 En la región pampeana, durante los períodos de sequía se presentan elevadas densidades de pequeños organismos fitófagos como Frankliniella schultzei, Caliothrips phaseoli, Thrips tabaci (especies de trips), Bemisia tabaci (mosca blanca) y Tetranychus sp. (arañuelas) que afectan la capacidad fotosintética de las hojas y provocan su caída prematura con altas poblaciones y estrés ambiental (Perotti et al., 2006). En Argentina, se desconoce el UA de C. phaseoli para éste cultivo, sin embargo reportes de otros países estiman que infestaciones de 40 trips/folíolo ocasionan perjuicio. Estudios realizados por Massoni y Frana (2010), determinaron que 98 trips/folíolo controladas en R5, evitaron 24% de pérdida en el cultivar DM 4970; 132 trips/folíolo evitaron 23% de pérdida para la etapa de llenado de granos en NA 6126, y 68 trips/folíolo no presentaron diferencias de rendimiento para ese cultivar. En nuestro país se desconoce el UA para arañuela en soja, sin embargo Perotti et al. (2006), describen que infestaciones próximas a 40 arañuelas/folíolo, no afectaron el rendimiento. El impacto de la tecnología Bt en soja, ocurrirá en una amplia área agroecológica. Este nuevo escenario, permite el planteo de interrogantes como: a- la ausencia de daño por defoliación proveerá mayor área foliar disponible para trips, arañuelas y mosca blanca con un posible incremento en sus densidades?, b- la casi completa desaparición de los principales lepidópteros plaga provocará una disminución en la abundancia de depredadores?, esto consecuentemente permitiría una liberación del control natural de plagas que no controla la toxina Bt; c- al producirse un menor número de aplicaciones de insecticidas incrementarán las plagas secundarias exentas del control?. Con la adopción de la soja Bt deberá considerarse además la susceptibilidad que contiene la proteína Cry1Ac. Si bien es tóxica para las plagas objetivo, su efecto sería menor sobre otras especies a concentraciones comerciales. La resistencia de estos lepidópteros a las toxinas Bt fue estudiada en bioensayos con insectos sometidos a elevada presión de selección. Las especies ordenadas de modo creciente de tolerancia a la Cry1Ac, en función de la CL 50 (µg de proteína activa/ml dieta) son: A. gemmatalis (0,04 a 0,21), R. nu (0,70), P. includens (0,77 a 3,72), S. frugiperda ( 100) y S. cosmioides (>100) (Sosa-Gómez y Omoto, 2013). El género Spodoptera es cien veces menos susceptible que Anticarsia, por lo que deberá monitorearse su evolución en éste nuevo ambiente.

3 Actualmente, en el centro de la provincia de Santa Fe, es limitada la información sobre la magnitud e incidencia de organismos fitófagos en soja con resistencia a lepidópteros y tolerancia a herbicidas. Por lo expuesto, el objetivo fue evaluar la exposición de un cultivo de soja Bt (INTACTA 5.8 RR2 PRO ) y convencional (DON MARIO 5.9i RR1), a organismos plaga y depredadores. Materiales y Métodos El ensayo se realizó en el campo experimental de la EEA Rafaela. Se sembró la soja el 21/11/2013 a una densidad de 25 semillas/m en surcos a 0,52 m de espaciamiento en siembra directa. El diseño fue en bloques completos aleatorizados con dos tratamientos y tres repeticiones. Los tratamientos (T) fueron T1: DM 5.9 indeterminada RR1 y T2: INTACTA 5.8 RR2 PRO. La unidad experimental fue la parcela con una superficie de 33,28 m 2, con 8 surcos por 8 m de largo. La estimación de larvas de lepidópteros, chinches fitófagas y organismos benéficos (depredadores) se realizó con el método del paño vertical de un metro lineal. Se tomaron tres muestras por parcela durante todo el ciclo del cultivo en intervalos semanales y se registró el promedio de insectos por metro. La incidencia de trips, arañuela y mosca blanca, se determinó al fin de la etapa vegetativa (V8), al inicio de la floración (R1) y a floración plena (R2), según la escala de Fehr y Caviness (1977). El muestreo se efectuó en cinco plantas por parcela. De cada una, se extrajo el folíolo central de la hoja trifoliada y se contabilizaron los ejemplares con lupa binocular 20X. No se realizaron tratamientos químicos con el fin de registrar las densidades absolutas de organismos sobre los materiales expuestos. Se evaluó el rendimiento y el peso de mil granos, sobre dos metros lineales por parcela. Los granos se pesaron y se ajustó la humedad al 13,5%. Se aplicó el análisis de la varianza (ANOVA) del INFOSTAT (versión 2006 d.2), y las diferencias entre medias se compararon con el test LSD Fisher (alfa= 0,05). Resultados Las lluvias entre noviembre y abril fueron de 1039 mm vs. 706,1 mm de la serie histórica (SH). Las temperaturas medias fueron algo superiores a las de la SH: 23,7ºC vs. 22,9ºC (Cuadro 3). Cuadro 3. Precipitaciones y temperaturas medias mensuales durante el período experimental, comparadas con sus respectivas series históricas Estación Meteorológica, INTA EEA Rafaela. Mes Nov Dic Ene Feb Mar Abr Lluvia mensual 2013/14 y Serie Histórica (mm) Temperatura Media Mensual 2013/14 y SH (ºC) ,8 23,5 22,6 68,3 124,9 28,6 25,1 64,0 118,6 28,1 26,2 312,8 111,8 24,6 25,0 205,4 153,7 20,6 22,8 94,5 92,3 16,8 15,8

4 En ambos cultivares se registraron las siguientes especies de isocas defoliadoras: R. nu, H. gelotopoeon, S. frugiperda, oruga del yuyo colorado (S. cosmioides) y A. bifidalis. Anticarsia gemmatalis sólo se observó en el T1. Los promedios máximos de orugas defoliadoras se hallaron en el estado de inicio de formación de vainas (R3) con 5,4 isocas/m para el tratamiento convencional y 1,4 isocas/m para la soja Bt. Las densidades de orugas siempre permanecieron por debajo del umbral de acción (Cuadro 1). Durante el período vegetativo en el T1, A. bifidalis fue la más abundante (0,9 larvas/m), mientras que en la etapa reproductiva R. nu presentó el valor máximo (3 larvas/metro). Le siguieron en importancia, las siguientes especies con sus densidades: S. cosmioides (2), S. frugiperda (1,1) y A. gemmatalis (1); el resto de los lepidópteros tuvieron valores mínimos. En el T2, S. cosmioides fue la más abundante en el período reproductivo (1,3); seguida por R. nu (0,9), H. gelotopoeon (0,6) y S. frugiperda (0,3) (Cuadro 4). Cuadro 4: Densidad promedio de isocas defoliadoras, durante los estados vegetativos y reproductivos, para cada cultivar. Especies DM 5.9 i RR1 INTACTA 5.8 RR2 PRO Vc-V9 R1-R6 Vc-V9 R1-R6 R. nu 0,2 3-0,9 A. gemmatalis S. frugiperda - 1,1 0,1 0,3 S. cosmioides - 2-1,3 H. gelotopoeon - 0,4-0,6 A. bifidalis 0,9 0,2 0,1 - En soja RR 2 PRO, la abundancia promedio de trips, arañuelas, y moscas blancas para el ciclo de crecimiento fue mayor en relación a la convencional, con valores máximos de 25 trips/folíolo; 295,8 arañuelas/folíolo y 5,7 moscas blancas/folíolo, durante el fin de la floración (R2). En DM 5.9i RR1 se registraron 8,7; 88,9 y 0,4 individuos/folíolo, respectivamente (Cuadro 5). Sólo la población de arañuelas presentó altas densidades en ambos tratamientos, aunque no se realizó el control químico. Las condiciones ambientales de temperaturas superiores a la serie histórica, pudo haber favorecido el incremento poblacional de estos ácaros. Por otro lado los trips, pudieron ser afectados por las elevadas precipitaciones que habrían limitado su aumento en densidad. Cuadro 5. Densidad promedio de C. phaseoli, T. urticae y B. tabaci en soja INTACTA RR2 PRO vs. DM 5.9i RR1. Fecha / DM 5.9i RR1 INTACTA RR2 PRO Fenología C. phaseoli T. urticae B. tabaci C. phaseoli T. urticae B. tabaci 08/01 - V8 2,9 3,9 0,4 1,3 1,1 0,2 14/01 - R1 6,8 10,9 0,1 9,1 12,9 0 21/01 - R1 14,7 127,5 0 9,6 118,7 0 23/01 - R2 9,9 213,3 0,6 25,0 295,8 5,7 27/01 - R2 9,2 88,8 0,9 10,9 159,0 3,8 Promedio 8,7 88,9 0,4 11,2 117,5 1,9

5 En relación a las chinches fitófafas, se registraron: Piezodorus guildinii (chinche de la alfalfa), Nezara viridula (chinche verde), Dichelops furcatus (chinche de los cuernitos) y Edessa meditabunda (chinche hedionda). En DM 5.9i RR1 no se observó a N. viridula; el resto de las especies se hallaron a partir de la etapa de inicio de formación de granos (R5) con un máximo de 0,8 chinches/m. En soja INTACTA 5.8 RR2 PRO, se hallaron todas las especies, desde inicio de floración (R1) hasta fin de formación de granos (R6), con un máximo de 0,7 chinches/m (Figura 1). Piezodorus guildinii fue la más abundante en ambos cultivares, aunque no alcanzó umbrales perjudiciales (Cuadro 2). Fig. 1 Densidad promedio de chinches en soja INTACTA RR2 PRO vs. DM 5.9i RR1. Fig. 2 Densidad promedio de depredadores en soja INTACTA RR2 PRO vs. DM 5.9i RR1. Sólo en INTACTA 5.8 RR2 PRO hubo dos picos poblacionales: 0,44 chinches/m (R5) y 0,66 chinches/m (R6). Podría pensarse que la menor abundancia de depredadores (1,5 depredadores/m) en ésta última etapa, fue consecuencia de la menor oferta de presas disponibles debido al control por la toxina Bt. Sin embargo, éstos organismos benéficos también disminuyeron en el cultivar convencional (2,3 depredadores/m), con respecto al estado previo de formación de granos (R5.5), donde ambos superaron 3 depredadores/m (Figura 2). Los depredadores, registraron dos picos poblacionales en R2 y R5.5 (Figura 2). En DM 5.9i RR1 se hallaron 3,5 y 3,4 depredadores/m y en INTACTA 5.8 RR2 PRO 2,9 y 3,6 depredadores/m, representados con las siguientes familias: Pentatomidae, Nabidae, Antocoridae, Lygaeidae, Reduvidae (Hemiptera), Carabidae, Coccinelidae (Coleoptera), Chrysopidae (Neuroptera), Thomisidae y Araneidea (Araneae). Las especies encontradas se presentan en el Cuadro 6. Cuadro 6. Listado de organismos depredadores, categorizados según orden, familia, especie y nombre vulgar. Orden Familia Especie - Nombre vulgar Hemiptera Pentatomidae Podisus nigrispinus - chinche asesina Nabidae Nabis sp. Anthocoridae Orius insidiosus - chinche pirata Lygaeidae Geocoris sp. - chinche ojuda Reduvidae Zelus sp, Cosmoclopius sp., Apiomerus sp., Atrachelus sp. - redúvidos predadores Coleoptera Coccinellidae Eriopis connexa, Hippodamia convergens, Adalia bipunctata - vaquitas predadoras Carabidae Calleida suturalis, Lebia concinna Neuroptera Chrysopidae Chrysoperla externa crisopa

6 Aranea Salticidae arañas saltarinas Thomisidae arañas cangrejo Araneidae arañas tejedoras de telas Theridiidae arañas tejedoras de telas Oxyopidae arañas tejedoras de telas A excepción de las arañuelas, los organismos plaga no alcanzaron elevadas poblaciones, limitados en parte por otros factores de mortalidad tales como los depredadores precedentes a los que se suman los parasitoides Campoletis grioti (Ichneumonidae) y Copidosoma floridanum (Encyrtidae), aunque se registraron en bajas densidades (0,2 parasitoides/m), y los entomopatógenos también observados. Fig. 3 Producción promedio por hectárea y peso de mil granos, en función a los tratamientos. No se encontraron diferencias significativas en el rendimiento y peso de mil granos (p > 0,05), con niveles de productividad de 3625 kg/ha para la convencional y 3622 kg/ha para la INTACTA, mientras que en el peso de 1000 granos fue de 6,4 g mayor para el cultivar Bt (156 g) (Figura 3). Consideraciones finales Para las condiciones ambientales del presente trabajo, lluvias abundantes y temperaturas medias elevadas, las isocas defoliadoras presentaron baja densidad. Rachiplusia nu fue la más abundante en DM 5.9i RR1, mientras que S. cosmioides lo fue en INTACTA 5.8 RR2 PRO. El grupo de los reductores fotosintéticos (C. phaseoli, T. urticae y B. tabaci) presentó mayores densidades promedio por especie en el cultivar Bt. Sólo la población de arañuelas alcanzó umbrales perjudiciales en ambos tratamientos, posiblemente favorecidas por las altas temperaturas. Los trips, se presentaron en bajas densidades, limitados en parte por las precipitaciones que superaron a los valores normales. No se encontraron diferencias estadísticas significativas en los rendimientos ni en el peso de 1000 granos. Se debería evaluar a futuro el posible impacto de las toxinas Bt sobre los organismos no blanco, en este nuevo escenario productivo.

7 Bibliografía ArgenBio, ASA, Casafe Tecnologías para una agricultura sustentable. Biotecnología Agrícola, 72 p. ILSI-CERA. 2011a. A review of the environmental safety of the Cry1Ac protein. Environmental Biosafety Research, 10:27-49 ILSI-CERA. 2011b. A review of the environmental safety of the CP4 EPSPS protein. Environmental Biosafety Research, 10:5-25 INFOSTAT Infostat, versión 2006 d.2. Grupo Infostat, Software. FCA Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Fehr, W.R. & C.E. Caviness Stages of soybean development. Special Report 80, Iowa Sate University, Ames, Iowa, U.S.A 12 pp. Gamundi, J.C.; Perotti, E.; Molinari, A.; Manlla, A. y Quijano, D Evaluación de daño de trips Caliothrips phaseoli (Hood) en soja. INTA EEA Oliveros. Para mejorar la producción. 30: Gamundi, J.C.; Perotti, E.; Molinari, A.M. y J. Diz Control y evaluación de daños de Caliothrips phaseoli (Hood) en cultivos de soja. INTA EEA Oliveros. Para mejorar la producción en sistemas sustentables. EEA Oliveros, p.5-7 Gamundi, J.C. y E. Perotti Manejo integrado de orugas defoliadoras y chinches. Umbrales de daño. Día de campo en INTA Oliveros. 13ª Edición Extra. Para mejorar la producción. EEA Oliveros INTA. Publicaciones Regionales, 36: Massoni, F.A. Y J.E. Frana Evaluación del daño de trips, mosca blanca y arañuela, sobre el rendimiento del cultivo de soja. Campaña 2008/2009. Información técnica de cultivos de verano. Campaña INTA EEA Rafaela, Publicación Miscelánea Nº 118: MONSANTO Beneficios de INTACTA RR2 PRO, 7p. Perotti, E.; Gamundi, J.C. y Molinari, A.M Control del trips Caliothrips phaseoli y arañuela Tetranychus sp. en cultivos de soja. En: Soja Para mejorar la producción. 33: Sosa-Gómez, D. y C. Omoto Resistencia a insecticidas e otros agentes de controle em artrópodes asociados a cultura da soja. Cap 10-p Trigo, E.J Quince Años de Cultivos Genéticamente Modificados en la Agricultura Argentina. 52 p.