Sistema incompatible en chirimoyo.
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- Victoria Ortiz Salazar
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1 Sistema incompatible en chirimoyo. M. Gónzález 1 y J.Cuevas 2 1 Estación Experimental de la Fundación Cajamar. Paraje las Palmerillas, 25, Santa María del Águila, El Ejido, Almería, España. 2 Dpto. Producción Vegetal. Universidad de Almería, La Cañada de San Urbano s/n, 04120, Almería, España. Palabras clave: Annona cherimola, interacción polen-pistilo, polinización artificial, viabilidad polen. Resumen Los estudios sobre los sistemas de compatibilidad polen-pistilo en chirimoyo (Annona cherimola Mill.) son contradictorios. Algunos autores han observado un mayor cuajado de frutos bajo polinización cruzada, mientras que otros han obtenido una mayor respuesta a la autopolinización, respuesta que no tiene fácil explicación. En nuestros resultados, realizados en 2004 y 2005, el cultivar Fino de Jete se mostró autocompatible tras el análisis de la interacción polen-pistilo, así como de la cantidad y calidad de la fruta obtenida bajo autopolinización y polinización cruzada. Nuestros resultados señalan a la calidad del polen, en términos de viabilidad, y no al genotipo como factor limitante del éxito reproductivo y la respuesta productiva en polinizaciones manuales sobre flores jóvenes. Cuando la viabilidad del polen fue adecuada y las condiciones de polinización favorables, el número de semillas obtenido y su distribución en el fruto fue suficiente para obtener fruta de calidad, independientemente del genotipo del polen empleado. La ausencia de sistema incompatible en chirimoyo permite el uso indiscriminado de polen de cualquier genotipo para la polinización artificial, con tal de que la viabilidad del mismo sea adecuada. INTRODUCCIÓN El sistema reproductivo más extendido en la mayoría de las plantas es la polinización cruzada o alogamia. La alogamia pretende evitar los efectos deletéreos de la depresión endogámica y promueve la heterocigosis y la variabilidad genética mediante el intercambio genético, lo que supone a largo plazo mayor oportunidad de supervivencia y adaptación de las especies (Dellaporta y Calderón-Urrea, 1993). Por autoincompatibilidad polen-pistilo se entiende la incapacidad parcial o completa de las plantas para formar semillas viables y con ello frutos, cuando la planta es polinizada con su propio polen (Heslop-Harrison, 1975). El chirimoyo (Annona cherimola Mill.) es una especie dicógama protogínica que fue introducida en sus principales zonas de cultivo sin su vector de polinización (Wester, 1910; Schroeder, 1941; Gazit et al., 1982). Por este motivo en estas zonas la obtención de cosechas rentables y comerciales depende de la polinización artificial (Schroeder, 1971; Sweet, 1985; George et al., 1987; Richardson y Anderson, 1996). Con el objetivo de realizar un manejo óptimo de la polinización artificial para la obtención de frutos de calidad en el presente trabajo se profundiza en el conocimiento del sistema incompatible en chirimoyo, ya que los estudios sobre los sistemas de compatibilidad polen-pistilo en esta especie son contradictorios. En este sentido, algunos autores han observado un mayor cuajado de frutos bajo polinización cruzada (Duarte y 298
2 Escobar, 1997; Pritchard y Edwards, 2006), mientras que otros han obtenido una mayor respuesta a la autopolinización (Richardson y Anderson, 1996; Rosa et al., 2002). MATERIAL Y MÉTODOS Los ensayos fueron llevados a cabo en 2004 y 2005, en una parcela de chirimoyos adultos cv Fino de Jete perteneciente a la Estación Experimental de la Fundación Cajamar, situada en El Ejido (Almería, España). Para estudiar el efecto del genotipo del polen en la velocidad de crecimiento del tubo polínico se polinizaron flores de Fino de Jete con polen de la misma variedad, autopolinización (AP) y de la variedad Campas, polinización cruzada (PC), con viabilidad equivalente. En total, se polinizaron al azar 100 flores por tratamiento de polinización, que se recogieron a las 6, 12, 18, 24 y 48 horas después de su polinización (20 flores por muestreo). La polinización se realizó siempre a las 8:00 am sobre flores en plena antesis femenina mediante dos disparos de la pistola polinizadora. Para asegurar que las flores tuvieran la misma edad, se marcaron todas las flores en estado 7, previo a la preantesis, el día anterior a su polinización. Los dos tratamientos se aplicaron simultáneamente usando instrumentos de polinización distintas para cada tratamiento para evitar contaminaciones. El polen de ambos genotipos se preparó el día anterior y se conservó en frigorífico a 4 ºC hasta su aplicación. La viabilidad del polen se analizó mediante el test de la reacción fluorocromática (FCR), modificado por Pinillos y Cuevas (2008). La cantidad de polen aplicado en cada tratamiento fue inversamente proporcional a la viabilidad del mismo, para aplicar de este modo una cantidad equivalente de polen viable. La fecundación se evaluó como el porcentaje de óvulos fecundados bajo microscopio mediante el método de la fluorescencia del azul de anilina (ABF). El efecto del genotipo del polen sobre la interacción polen-pistilo, así como sobre el cuajado y calidad de la fruta, se estudió mediante ensayos iniciados en 2004 y Para ello se utilizó un diseño en bloques al azar, con 4 árboles como repetición y donde el bloque estuvo representado por cada árbol. Los tratamientos aplicados fueron: polinización cruzada (PC) con polen de Campas y autopolinización (AP) con polen de Fino de Jete. Todos los tratamientos de polinización se aplicaron a las 8:00 am, simultáneamente, sobre 3 juegos de 10 flores en fase femenina por árbol y tratamiento. El polen de ambos tipos se recogió y preparó el día anterior a su aplicación y se estimó su viabilidad tal como se describió anteriormente. Para analizar el efecto del genotipo del polen sobre la interacción polen-pistilo se recogieron y conservaron en FAE una muestra de 10 flores por árbol y tratamiento a las 24 horas después de polinización (hddp) y una segunda muestra de flores a las 48 hddp. Sobre ambas muestras de flores se evaluó, bajo microscopio de fluorescencia, la adhesión y germinación del polen sobre la mitad de cada flor. Sobre la otra mitad de la flor se determinó el nivel de fecundación de los óvulos. Un tercer juego de flores polinizadas de igual manera permaneció en el árbol para estimar el cuajado de frutos a los 20 días después de polinización y la calidad de la fruta en cosecha, que se realizó en su madurez fisiológica. Sobre la totalidad de los frutos se midió el peso, el calibre y la simetría del fruto según la escala propuesta por George y Nissen (1988). Cuando los frutos alcanzaron su madurez de consumo se contó el número de semillas y se calculó el índice de semillado, como el número de semillas por cada 100 g de peso fresco de fruto (Richardson y Anderson, 1996). 299
3 RESULTADOS La dinámica de crecimiento del tubo polínico fue independiente del genotipo del polen usado ( Error! No se encuentra el origen de la referencia.1). En este sentido, tampoco se detectaron diferencias significativas en el porcentaje de óvulos fecundados en función del genotipo del polen en ninguna de las horas muestreadas. A las 6 horas después de la polinización (hddp) un 10% aproximadamente de los óvulos habían sido fecundados, en todos los casos. En ambos tratamientos (AP y PC), los niveles de fecundación estimados se estabilizaron en torno al 50% de los óvulos, entre las hddp. La calidad del polen empleado en los ensayos fue variable (Tabla 1 y Tabla 2). En 2004, tanto el polen de Fino de Jete como de Campas presentaron altos niveles de viabilidad (56% y 50% respectivamente; sin diferencia estadística entre ellos). En 2005, la viabilidad del polen fue medida 24 horas después de su preparación y probablemente por ello los valores fueron muy inferiores a los de En 2004 los niveles de adhesión y de germinación de polen, a las 24 y 48 hddp, no mostraron diferencias dependiendo de su genotipo. En este sentido, tanto las flores polinizadas con polen de Fino de Jete como aquellas polinizadas con Campas alcanzaron a las 24 hddp niveles de adhesión en torno a los 140 granos de polen por flor (Tabla 1). Hay que señalar, no obstante, que en muchas ocasiones, los granos de polen no estuvieron homogéneamente distribuidos sobre todos los estigmas de la flor, sino que fue frecuente encontrar agrupaciones de granos de polen en partes concretas de la flor y zonas de éstas desiertas de polen. A las 48 hddp el número de granos de polen adheridos aumentó ligeramente respecto a las 24 hddp. En cuanto a la germinación del polen, en 2004 ambos genotipos presentaron porcentajes cercanos al 70%, a pesar de la diferente viabilidad del polen estimada mediante el test FCR. En ambos años se observó que los niveles de germinación apenas aumentaron con el paso del tiempo, siendo similares en las flores recolectadas a las 24 y a las 48 hddp (Tablas 1 y 2). Los niveles de adhesión y germinación obtenidos en AP y PC se tradujeron en unos porcentajes de fecundación elevados en casi todas las fechas de ensayo (Tablas 1 y 2). Paradójicamente, el porcentaje de fecundación fue ligeramente menor a las 48 hddp que a las 24 hddp. El genotipo del polen empleado no tuvo efecto claro en los niveles de fecundación. Así, en 2004 no se encontraron diferencias significativas en los porcentajes de fecundación en función al genotipo del polen a las 24 hddp, aunque sí a las 48 hddp (p<0,001) (Tabla 1). En este caso, el 42% de los óvulos observados estaban fecundados bajo condiciones de AP frente a un 31% de óvulos en las flores con PC. Por el contrario, en 2005, la fecundación fue significativamente mayor en las flores polinizadas con polen de Campas (p<0,001), en los muestreos realizados a las 24 y 48 hddp (Tabla 2). Previamente se observó una mayor cantidad de polen adherido (diferencias no significativas) y una mayor capacidad de germinación de éste, valorada en porcentaje (p<0,001) a favor del tratamiento de PC (Tabla 2). El incremento en los niveles de fecundación de óvulos bajo condiciones de polinización cruzada supuso hasta más del doble. El cuajado de frutos fue muy elevado en todos los ensayos sin diferencias en función al origen del polen. En todos los casos, el cuajado de frutos en AP y PC superó el 90% de las flores polinizadas a mano. Cuando se procedió a analizar la calidad de los frutos, ésta resultó muy variable entre ensayos. En 2004 los frutos fueron en general pequeños, a pesar de que el polen empleado en esta campaña presentó mayor viabilidad (Tabla 3). A pesar del reducido peso de los frutos, el número de semillas por fruto fue alto, lo que supuso índices de semillado elevados, sin diferencias entre tratamientos (Tabla 3). En 2005, la calidad de los frutos mejoró con respecto a Las diferencias entre tratamientos en los niveles de fecundación a favor de la PC derivaron en diferencias 300
4 en el tamaño de los frutos. El peso de los frutos fue prácticamente el doble bajo PC frente a AP (p<0.05) (Tabla 3 Error! No se encuentra el origen de la referencia.). Como reflejo del reducido nivel de fecundación bajo AP, el número de semillas por fruto en AP fue muy bajo en este tratamiento. Así, los frutos promediaron 28 semillas frente a las 79 semillas de los frutos de PC. A pesar de lo anterior, los índices de semillado fueron aceptables y sin diferencias entre tratamientos (Tabla 3). DISCUSIÓN Los resultados confirman la inexistencia de barreras reproductivas a la autofecundación tras la polinización. En este sentido, el cultivar Fino de Jete se ha mostrado autocompatible, como demuestran los resultados de la interacción polen-pistilo, así como la cantidad y calidad de la fruta obtenida bajo AP. La adhesión y germinación del polen, así como la velocidad de crecimiento de los tubos polínicos fueron iguales para el polen propio y ajeno cuando la viabilidad del polen fue equivalente para ambos tratamientos. Con frecuencia, los trabajos de autoincompatibilidad polen-pistilo en chirimoyo resultan contradictorios. Schwarzenberg citado por Gardiazábal y Rossenberg (1994) y Richardson y Anderson (1996) obtuvieron mayor cuajado de frutos y mejor calidad de la fruta bajo AP. Ninguna explicación se da a esta paradójica predilección por el polen propio. Por el contrario, la polinización cruzada arrojó mejores resultados en los trabajos de Duarte y Escobar (1997). En atemoya Pritchard y Edwards (2006) encontraron que el cuajado de frutos no varió bajo AP o PC. Sin embargo, en este híbrido los frutos de polinización cruzada resultaron más grandes y simétricos debido al mayor número de semillas. Estos autores explican la diferente producción de semillas en base a fallos pre- o post-zigóticos, aunque ellos no abordaron ningún estudio de la interacción polen-pistilo ni de aborto de semillas. Nuestros resultados también contradictorios señalan, precisamente por ello a la calidad del polen como último determinante de la respuesta productiva. En este sentido, independientemente del genotipo del polen la calidad de la fruta dependió de la eficiencia en el proceso de polinización. Las diferencias obtenidas entre tratamientos y años se debieron a diferencias en la calidad del polen, en términos de viabilidad del mismo. Cuando la viabilidad del polen fue adecuada y las condiciones de polinización favorables, el número de semillas obtenido y su distribución en el fruto fue suficiente para obtener fruta de calidad, independientemente del genotipo del polen empleado, existiendo una estrecha relación entre los niveles de fecundación y el número de semillas. Ni siquiera se obtuvieron diferencias en el peso de las semillas bajo AP y PC (datos no mostrados), por lo que no cabe deducir en esta especie mecanismos de depresión endogámica de efectos posteriores a la dispersión de las semillas. A modo de conclusión cabe señalar que la ausencia de sistema incompatible en chirimoyo permite el uso indiscriminado de polen de cualquier genotipo para la polinización artificial con tal que la viabilidad del mismo sea suficiente. De hecho el chirimoyo se ha mostrado una especie poco selectiva del genotipo paterno, ya que incluso se obtiene una respuesta productiva excelente cuando se polinizan flores con polen de atemoya (A. cherimola x A. squamosa) o de A. squamosa (Thakur y Singh, 1965; Duarte y Escobar, 1997). Referencias Dellaporta, S.L. y Calderón-Urrea, A Sex determination in flowering plants. The Plant Cell. 5:
5 Duarte, O. y Escobar, O Mejora del cuajado de chirimoya (Annona cherimola Mill.) cv. Cumbe, mediante polinización manual autógama y alógama. Proceedings of the Interamerican Society of Tropical Horticulture. 41: Gardiazábal, F. y Rossenberg, G El cultivo del chirimoyo. Ediciones Universitarias. Valparaíso. 145 pp. Gazit, S., Galon, I. y Poddoler, H The role of nitidulid beetles in natural pollination of Annona in Israel. Journal of the American Society of Horticultural Science. 107(5): George, A.P. y Nissen, R.J The effects of temperature, vapour pressure deficit and soil moisture stress on growth, flowering and fruit set of custard apple (Annona cherimola X Annona squamosa) 'African Pride'. Scientia Horticulturae. 34: George, A.P., Nissen, R.J. y Brown, B.I The custard apple. Queensland Agricultural Journal. 113(5): Pinillos, V. y Cuevas, J Standardization of the fluorochromatic reaction test to assess pollen viability. Biotechnic & Histochemistry. Pritchard, K.D. y Edwards, W Supplementary pollination in production of custard apple (Annona sp). The effect of pollen source. Journal of Horticultural Science and Biotechnology. 81(1): Richardson, A.C. y Anderson, P.A Hand pollination effects on the set and development of cherimoya (Annona cherimola Mill.) fruit in humid climate. Scientia Horticulturae. 65: Rosa, M., Valdevino, C., Kavati, R. y Takunaga, T Polinizaçao natural e artificial da cherimóia (Annona cherimola Mill.) no estado de Sâo Paulo. Revista Brasileira de Fruticultura. 24(3): Schroeder, C.A Pollination of cherimoyas. California Avocado Society Yearbook. 54: Schroeder, C.A Hand pollination effects in cherimoya (Annona cherimola). California Avocado Society Yearbook. 26: Sweet, C The hard to pollinate cherimoya. California grower Thakur, D.R. y Singh, R.N Studies on pollen morphology, pollination and fruit set in some Annonas. Indian Journal of Horticulture. 22: Wester, P.J Pollination experiments with Annonas. Bulletin of The Torrey Botanical Club. 37: Tabla 1. Adhesión (nº granos de polen por flor), germinación del polen (%) y niveles de fecundación (%) en respuesta a diferentes tratamientos de polinización. Año AP: Autopolinización; PC: Polinización cruzada con Campas Viabilidad Adhesión (nº) Germinación (%) 1 Fecundación (%) 1 Tratamiento 24 h 48 h 24 h 48 h 24 h 48 h AP a 145 a 69 a 72 a 51 a 42 a PC a 164 a 66 a 73 a 41 a 31 b p ns ns ns ns ns ns *** Separación de medias mediante el test de Duncan. Letras distintas denotan diferencias significativas. 1 Análisis de la varianza sobre datos transformados angularmente. 302
6 Tabla 2. Adhesión (nº granos de polen por flor), germinación del polen (%) y niveles de fecundación (%) en respuesta a diferentes tratamientos de polinización. Año AP: Autopolinización; PC: Polinización cruzada con Campas. Viabilidad Adhesión (nº) Germinación (%) 1 Fecundación (%) 1 Tratamiento 24 h 48 h 24 h 48 h 24 h 48 h AP a 152 a 53 b 53 b 30 b 17 b PC a 194 a 84 a 79 a 65 a 57 a p ns ns ns *** *** * *** Separación de medias mediante el test de Duncan. Letras distintas denotan diferencias significativas. 1 Análisis de la varianza sobre datos transformados angularmente. Tabla 3. Peso (g), número de semillas en índice de semillado (número de semillas por cada 100 g de peso fresco de fruto) en frutos de autopolinización (AP) y de polinización con polen de Campas (PC) en 2004 y junio junio 2005 Tratamiento Peso (g) Semillas fruto (nº) Índice semillado Peso (g) Semillas fruto (nº) Índice semillado AP 261 a 42 a 19 a 299 b 28 b 11 a PC 265 a 41 a 17 a 653 a 79 a 13 a p ns ns ns * * ns Separación de medias mediante el test de Duncan. Letras distintas denotan diferencias significativas. Fecundación óvulos (%) PC AP Horas desde polinización Fig. 1. Evolución del porcentaje de óvulos fecundados después de distintos tratamientos de polinización: autopolinización (AP) y polinización cruzada (PC). 303
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