ARBOLES DE FICUS COMO ELEMENTOS ESTRATÉGICOS EN LA CONECTIVIDAD DEL PAISAJE FRAGMENTADO EN LOS TUXTLAS, VER.

ARBOLES DE FICUS COMO ELEMENTOS ESTRATÉGICOS EN LA CONECTIVIDAD DEL PAISAJE FRAGMENTADO EN LOS TUXTLAS, VER. Sergio Guevara Sada, Javier Laborde Dovalí, Graciela Sanchez Rios, Jorge Galindo, Proyecto 4127P-N Instituto de Ecología A.C. Xalapa, Ver. 91000 A.P. 63 guevaras@ecologia.edu.mx INTRODUCCION. La desforestación y fragmentación de las selvas por el hombre reduce drásticamente la biodiversidad del trópico húmedo. El entendimiento de las consecuencias ecológicas ocasionadas por la disminución y fragmentación de las selvas es actualmente uno de los más grandes retos no solo en aspectos relacionados con las posibilidades de su conservación, sino también en cuestiones del conocimiento ecológico acerca de las respuestas de los organismos a las nuevas condiciones del paisaje actual. Se ha señalado que una de las consecuencias más graves de la fragmentación de las selvas es la reducción del tamaño poblacional efectivo, ocasionada tanto por la eliminación directa de individuos de la población original, como por el aislamiento ecológico de los sobrevivientes que quedan en remanentes separados por los campos agrícolas o ganaderos (Turner 1989, Guevara 1995). La fragmentación altera y en muchos casos detiene interacciones ecológicas fundamentales para el mantenimiento de las selvas, tales como la polinización por animales, dispersión de semillas por frugívoros, entre otras. En paisajes muy fragmentados, como es el caso de los paisajes ganaderos actuales del trópico húmedo mexicano, las poblaciones nativas sobrevivientes a la fragmentación tienen muy pocas posibilidades de mantenerse a largo plazo. De hecho se ha propuesto que gran parte de los individuos de especies de selva que aún vemos en algunos paisajes ganaderos son muertos vivientes (Janzen 1988), es decir, que todavía cumplen con algunas funciones vitales como la fotosíntesis, producción de hojas, etc. pero que no tienen ninguna posibilidad de contribuir con descendientes fértiles a las próximas generaciones. El estudio de las consecuencias ecológicas de la fragmentación de las selvas es muy reciente. Algunas generalizaciones que se han hecho al respecto parten de una visión estática del paisaje, donde los campos agrícolas, potreros y fragmentos de selva se perciben como unidades aisladas, así como de una percepción simplificada del paisaje actual, en donde los fragmentos de selva se conciben como islas de selva inmersas en un mar de pastos o cultivos. En la sierra de Los Tuxtlas la selva húmeda ocupa actualmente una extensión menor al 15% de su superficie original (Guevara et al., sometido). El paisaje está dominado fisonómicamente por extensos potreros, inmersos en esta matriz de potreros encontramos numerosos fragmentos de selva de diferentes tamaños y que corresponden a las zonas no aptas para la producción agropecuaria. Los potreros de Los Tuxtlas no son tan homogéneos y pobres en especies como comúnmente se cree; en ellos encontramos diversos elementos arbóreos formando parte de corredores riparios, cercas vivas o bien como árboles aislados y en su gran mayoría los árboles de los potreros son de especies de la selva. Este arbolado de los potreros incrementa la complejidad y heterogeneidad de la estructura de la vegetación, así como su riqueza florística (Guevara et al., 1986, 1992). Además, numerosas especies de aves, murciélagos y otros animales de selva visitan o utilizan este arbolado de los potreros (Guevara y Laborde 1993). De hecho, no solo encontramos en los potreros a numerosas especies de plantas y animales de selva, sino que además sostienen complejas relaciones bióticas entre ellos,

manteniendo procesos ecológicos que normalmente se piensa son exclusivos de grandes extensiones de selva no perturbada por el hombre (Guevara et al..1993). El mantenimiento de la diversidad local en estos paisajes depende fuertemente de la vagilidad de las especies, determinada por la capacidad de los individuos para moverse entre hábitats aislados (Forman y Godron 1986, Turner 1989). En particular, las posibilidades de mantenimiento de las poblaciones de las numerosas especies arbóreas de la selva en el paisaje actual, depende de la capacidad de los agentes dispersores tanto del polen como de las semillas para moverse a través de las áreas taladas. En Los Tuxtlas la zoocoria resulta crítica, ya que el 80% o más de las especies de la flora leñosa nativa depende de vertebrados frugívoros para la dispersión de sus semillas (Guevara y Laborde 1993) Los árboles del género Ficus son componentes característicos de las selvas húmedas, en la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas se han reportado 15 especies de este género (Ibarra-Manríquez y Sinaca 1996). En América existen dos subgéneros distintos : Pharmacosycea, que son árboles de vida libre o terrestres (4 spp. en Los Tuxtlas) y Urostigma que son árboles hemiepífitos o matapalos (11 spp. en Los Tuxtlas), estos subgéneros difieren en características importantes de su biología. Las semillas de las especies del primer subgénero son dispersadas principalmente por mamíferos frugívoros y germinan normalmente en el suelo, mientras que en las especies del segundo subgénero, la dispersión de semillas se efectúa principalmente por aves y la germinación y establecimiento de plántulas ocurre sobre troncos o ramas de algún árbol, enviando sus raíces hacia el suelo (Berg 1989). Además, los árboles de Ficus son abundantes en los potreros de Los Tuxtlas, comúnmente dejados como árboles de sombra (Guevara et al. 1992, 1994). En un número creciente de estudios se atribuye un papel prominente a las especies de Ficus en interacciones bióticas que son fundamentales para el mantenimiento de la diversidad de las selvas. A las especies de este género se les considera como especies clave, ya que son componentes primordiales de cadenas tróficas, cuya interrupción causaría extinciones múltiples en un efecto de cascada (Terborgh 1986, McKey, 1989). Lo anterior hace imprescindible que conozcamos los requerimientos para la persistencia de las poblaciones de Ficus, particularmente en los extensos paisajes ganaderos del trópico húmedo. Las especies de Ficus mantienen una asociación simbiótica y obligatoria con avispas de la familia Agaonidae (Hymenoptera, Chalcidoidea), quienes polinizan sus flores. La interacción es mutualista ya que sin las avispas no hay producción de semillas y sin los siconos de Ficus las avispas no pueden completar su ciclo de vida. De hecho, el corto ciclo de vida de las avispas (1 a 3 meses) se lleva a cabo en su mayor parte dentro del sicono y solamente las hembras fecundadas salen del sicono, pero mueren si en menos de 10 días no encuentran siconos en la fase de maduración adecuada (Janzen 1979). Numerosos estudios fenológicos realizados en diversas partes del mundo han registrado un patrón común a todas las especies de Ficus : existe una marcada asincronía a nivel poblacional (entre individuos) en la producción de siconos, que contrasta con la producción y desarrollo simultáneo en todas las ramas de la copa de cada individuo. La asincronía poblacional garantiza la producción continua de siconos durante el año, que es crucial para mantener el mutualismo con sus polinizadores, mientras que la sincronía intra-copa evita la auto-fecundación al obligar a las avispas cargadas de polen a buscar siconos en fase receptiva en otro árbol (Janzen 1979, McKey 1989). En las selvas donde hay Ficus, prácticamente toda especie de vertebrado frugívoro consume sus

siconos en algún momento del año (Janzen 1979). La oferta continua de frutos maduros durante el año por las especies de éste género, favorece notoriamente a los frugívoros. Durante épocas de escasez de alimento al menos algún árbol de Ficus tendrá siconos, permitiendo a los frugívoros subsistir durante tales épocas, favoreciendo indirectamente al resto de las plantas de la selva que dependen de frugívoros para dispersar sus semillas (Terborgh 1986). La asincronía poblacional en la producción de siconos debe ser un factor muy importante para el movimiento de los frugívoros quienes tienen que desplazarse hacia los árboles que tengan frutos maduros en un momento dado. Lo anterior es particularmente importante en lugares en donde la densidad de árboles que producen frutos carnosos es muy reducida (como en los potreros), por lo que es de esperarse en los potreros que la variación en la disponibilidad temporal y espacial de frutos de Ficus, oriente marcadamente sus desplazamientos. Las especies de Ficus son ideales para estudios sobre las consecuencias ecológicas de la fragmentación de las selvas, por un lado su sistema de polinización altamente específico y dependiente de avispas muy pequeñas, los hace muy frágiles a la fragmentación, lo cual se agrava por las bajas densidades de los Ficus en las selvas donde crecen (McKey, 1989). Por otro lado, las especies de Ficus tienen una destacada importancia en el mantenimiento de las poblaciones de frugívoros dispersores de semillas, que prácticamente no tiene igual entre todas las especies de árboles tropicales. Este proyecto investigó durante dos años, el patrón espacio-temporal de la producción de siconos, comparando la producción de árboles que todavía forman parte de un dosel continuo de selva con la de árboles ubicados en potreros vecinos, con mas de 20 años de uso pecuario. Debido a las características de las especies de Ficus, particularmente en relación con la susceptibilidad a la fragmentación del hábitat de sus interacciones bióticas (polinización y dispersión de semillas), esperábamos encontrar diferencias entre la selva y el potrero en cuanto al número de siconos maduros producidos (con semillas viables), así como también en cuanto al éxito en la dispersión de éstas por los frugívoros. Otro de los objetivos fue determinar si los árboles de aislados en potreros tienen una menor posibilidad de que sus semillas sean dispersadas por aves y murcielagos, en comparación con árboles que forman parte de un dosel contínuo de selva. De no encontrar diferencias en la produccion de siconos maduros y las tasas de visitas de los frugivoros entre los ambientes, podríamos suponer que aún en este paisaje tan fragmentado, existe una alta conectividad, lo que se traduciría en una alta posibilidad de que las poblaciones de las especies de Ficus y aquellas que guardan una estrecha relación con éstas, subsistan en este paisaje. Este estudio se llevó a cabo en la reserva de la Estación de Biología tropical Los Tuxtlas (EBT) del Instituto de Biología de la UNAM y potreros cercanos pertenecientes al ejido Balzapote, del municipio de San Andrés Tuxtla. El clima de esta región es cálido-húmedo,(garcía, 1981). La temperatura media anual es de 27ºC; la precipitación promedio anual es de 4725 mm, con una época de secas entre Marzo y Mayo y una época de lluvias que va de Junio a Febrero. Actualmente la zona es un mosaico de vegetación caracterizado por áreas de selva mezcladas con cultivos, pastizales y acahuales (Guevara et al. 1997, 1998). En la región 145 especies (46% de la avifauna) son frugívoras aunque sea de forma ocasional y son potenciales dispersoras de semillas (Coates-Estrada y Estrada 1985). METODOLOGIA. Se realizó un censo de árboles

reproductivos de Ficus en selva y en potreros, para lo cual se registró a todo árbol de Ficus presente hasta completar al menos 10 individuos de una especie del subgénero Pharmacosycea, así como 10 individuos de una especie de Urostigma. Se registró a todo árbol del género Ficus con diámetro del tronco a la altura del pecho (DAP) mayor a 10 cm. De cada especie se seleccionaron 5 àrboles en selva y 5 en potrero. Bajo la copa de cada árbol se colocaron 10 trampas para la captura de siconos, estas consistieron de un aro metálico de 50 cm de diámetro con tres patas, a 50 cm del suelo, el cual sostenía un cono de rafia. La suma de la superficie que cubrían las trampas bajo cada árbol fue de 1.96m²; y el total del área muestreada por especie en cada sitio fue de 9.82m². El contenido de las trampas fue colectado cada 15 días y colocado en bolsas de papel de estraza etiquetadas con fecha de colecta, ambiente, especie, número de árbol y número de trampa; para posteriormente contabilizar los siconos en el laboratorio. Los siconos colectados se clasificaron en siconos abortados (es decir que no llegaron a formar semillas) y siconos maduros (con semillas). Lo anterior se realizó durante dos años. Durante un año se colectaron murciélagos y muestras fecales, bajo árboles aislados y en vegetación riparia de los potreros. Así mismo, se colectó la lluvia de semillas bajo 10 Ficus aislados, separando las semillas nocturnas de las diurnas.para el caso de las aves se registró el conjunto de especies frugívoras que se alimentan de los frutos de las dos especies de Ficus en los dos ambientes mediante observaciones diurnas en los dos ambientes. RESULTADOS Y DISCUSION. Censo de arboles de Ficus. Ibarra-Manríquez, et al. (1996) reportan 15 especies de Ficus en terrenos de la Estación de Biología, 4 terrestres y 11 hemiepífitos. En nuestro estudio registramos un total de 14 especies tanto en potreros como en selva, 10 de las cuales fueron hemiepífitos y 4 terrestres. El área total censada fue de 50.16ha en las que se encontraron 351 individuos del género Ficus, siendo más abundantes las especies terrestres con 168 individuos (3.349 ind/ha), después los matapalos con 143 individuos (2.851 ind/ha, 7 especies) y finalmente los hemiepífitos con 40 (.797 ind/ha, 3 especies). Ficus en Selva. En la selva se registraron 11 especies de Ficus, con una densidad de 8.95 individuos por hectátera, de las cuales 9 fueron Urostigma (3 hemiepífitos y 6 matapalos) y 2 del subgénero Pharmacosycea. La mayor densidad la tuvieron las 2 especies de terrestres con 4.72 individuos /ha, mientras que en los matapalos fue de 2.97 individuos /ha, y la densidad más baja fue para las especies hemiepífitas con 1.26 individuos/ha. Tabla 1. Especies de Ficus registradas la selva; h=hemiepífita, m=matapalo, t=terrestre), DAP promedio e índice de valor de importancia Especie obtusifol ia pertusa paraensi s* colubrin ae eugeniae folia perforat Forma de crecimie nto DAP (cm) h 20.2 0 h 12.4 0 h 7.5 0 m 23.9 0 I.V.I % m 37.5 0.13 m 21.3 0

a tecolute nsis Ficus sp (Urostig ma)* petenens is yoponen sis m 31.1 0.72 m 36.3 0 t 50.4 1.03 t 50 13.2 Ficus en potreros. En 25.6 ha de potreros se encontraron 11 especies de Ficus, con una densidad de 5.2 individuos/ha, 7 especies fueron del subgénero Urostigma ( 2 hemiepífitos y 5 matapalos) y las 4 restantes del subgénero Pharmacosycea (Tabla 2), a diferencia de la selva, en el potrero no se encuentra las especies paraensis (hemiepífito) y Ficus sp. (matapalo). En este sitio las especies de matapalo fueron las que tuvieron la mayor densidad, le siguieron las especies terrestres y finalmente los hemiepífitos. Las especies más abundantes en este sitio fueron yoponensis, colubrinae, tecolutensis, y perforata. Tabla 2. Especies de Ficus registradas en 25.6 ha de potreros; h=hemiepífita, m=matapalo, t=terrestre), DAP promedio e índice de valor de importancia (* indica a las especies que no se registraron en la selva). Especie Forma de crecimient o DAP( cm) I.V.I Ficus yoponensis. en ambos sitios pareció tener poco éxito en la maduración de los siconos. Pero si tomamos en cuenta que la densidad de árboles por hectárea es mayor que en la especie de colubrinae al menos h 17.5 0.025 obtusifolia Pertusa h 5.8 0.001 m 18.7 0.866 colubrinae m 16.7 0.007 eugeniaefoli a perforata m 17.9 0.183 m 24.7 0.598 tecolutensis m 40 0.014 trigonata* t 30.9 0.147 petenensis yoponensis t 86.4 22.82 5 insipida* t 40 0.162 maxima* t 40 0.003 Fenologia de la fructificación. Durante dos años de muestreo se cuantificaron un total de 63,657 siconos de los cuales el 33.87% se registraron para los individuos de la selva y el resto para el potrero. colubrinae, la proporcion de siconos maduros en cada sitio fue de 76.5% en selva y 84% en el potrero. Contrario a lo que podria esperarse, los individuos del potrero duplicaron la producción de siconos; en los árboles del sitio de selva fue más frecuente la falta de siconos, ya que se registraron dos periodos de hasta 3 meses sin presencia de siconos en las trampas, mientras que en el potrero esto sucedió solamente una ocasión. Al menos en estos individuos, el sitio del potrero tiene más éxito en la producción y maduración de siconos, lo que significa que el polinizador sí esta llegando a estos árboles, aún estando aislados en los potreros. en las 25 ha del censo, podría pensarse que estos individuos tienen más conespecíficos a su alrededor, por lo que su producción de siconos y sus porcentajes de maduración no tienen que ser tan elevados para poder mantener a su polinizador.

Sin embargo en el potrero sí son mayores los porcentaje de siconos abortados con respecto a los de selva, pero estos individuos presentan en promedio 2 eventos más de fructificación que los árboles de selva. Además aunque con bajos porcentajes sí hay siconos maduros, lo que muestra que también en esta especie esta llegando el polinizador a los árboles aislados. Frugivoros en el paisaje Murcielagos. Registramos la presencia de murciélagos bajo la copa de árboles aislados y en la vegetación riparia de los potreros. Se capturaron 652 murciélagos pertenecientes a 20 especies, que representan el 55.5% de las especies reportadas para la selva alta perennifolia de la zona. Al comparar las abundancias en diferentes ambientes [i.e. vegetación riparia, árboles aislados con frutos atractivos para murciélagos (Ficus) y árboles aislados sin frutos para murciélagos (Cedrella y Ceiba)], encontramos que algunas especies solamente están presentes en los riparios, mientras que otros murciélagos visitan los árboles aislados independientemente de la especie del árbol o su estado fenológico. Los murciélagos fueron: frugívoros (81.4%), insectívoros (15.3%), nectarívoro-frugívoros (1.7%) y sanguivoros (1.5%). Las especies más abundantes fueron: Sturnira lilium 40.3%, Artibeus jamaicensis 15.2%, Carollia perspicillata 10%, Pteronotus parnellii 9.8% y Dermanura tolteca 9%. La vegetación riparia y los árboles aislados son importantes componentes del paisaje, que mantienen la diversidad de murciélagos y plantas. La estructura de la vegetación del paisaje podría ser el factor limitante más importante de la riqueza de especies de murciélagos en potreros. El 83% de los murciélagos capturados fueron frugívoros (incluyendo a los nectarívoro-frugívoros); entre estos, las especies dominantes fueron: Sturnira lilium (48.5%), Artibeus jamaicensis (18.3%), Carollia perspicillata (12.0%) y Dermanura tolteca (10.7%). Se obtuvieron 256 muestras fecales con semillas de 19 especies de las familias Piperaceae (49.8%), Moraceae (25%), Solanaceae (11.9%), Cecropiaceae (10.4%) y otras (2.7%). El 89.2% de las semillas germinaron exitosamente. Sturnira lilium resultó el murciélago dispersor más importante del pastizal. En la lluvia de semillas el 88.6% de las especies fueron zoócoras. La diversidad de especies de semillas entre el día y la noche no fue diferente. Siete especies dominaron el 78.8% del total de la lluvia: Piper auritum (23%), Ficus spp. (hemiepifito, subgénero Urostigma) (16.6%), Cecropia obtusifolia (10.4%), P. amalago (10.1%), spp. (terrestre, subgénero Pharmacosycea)(8.3%), P. yzabalanum (5.8%) y Solanum rudepanum (4.6%). Se encontró que los hábitos de forrajeo y distancias abarcadas durante los vuelos nocturnos de algunos de los murciélagos de la familia Phyllostomidae van desde 1 hasta 20 km. Estos murciélagos dispersan principalmente semillas de los géneros Brosimum, Cecropia, Eugenia, Ficus, Piper, Solanum, y Spondias, la mayoría de estas especies son muy abundantes en la lluvia de semillas en los potreros de Los Tuxtlas. Por lo tanto concluímos que los murciélagos frugívoros, potencialmente podrían jugar un papel muy importante en el proceso de regeneración de la selva en potreros abandonados, y en el mantenimiento de la diversidad vegetal dentro y alrededor de los potreros Los murciélagos y las aves son importantes dispersores en pastizales, ya que dispersan semillas de especies pioneras y primarias (árboles, arbustos, hierbas y epifitas) Son elementos clave en la recuperación de la vegetación, en pastizales abandonados de regiones tropicales húmedas a partir de núcleos de regeneración bajo árboles aislados. Aves: Durante los 16 muestreos realizados en los árboles de colubrinae y yoponensis, se acumularon un total de 335 hrs. de observación, registrándose 3 943 visitas realizadas por 47 especies de aves incluidas en 17 familias y 9 subfamilias; también se registraron 3 especies de

mamíferos 2 de la familia Sciuridae y 1 de la familia Procyonidae. Las familias de aves más importantes por el número de especies visitantes fueron Emberizidae y Tyrannidae con 14 y 11 especies respectivamente. Del total de las especies de aves registradas,83% son residentes, 11% son migratorias, 2% migratoria local,2% transitoria y (2% residente de verano. De las 47 especies de aves visitantes, únicamente 8 especies no incluyen frutos en su dieta, 39 fueron frugívoras. El número de especies frugívoras que visitaron los árboles fue notablemente mayor que las no frugívoras. De las especies que se sabe que son frugívoras, hubo 6 que no ingirieron siconos de los arboles observados; las cuales fueron: Vireo solitarius, Turdus assimilis, Tyrannus melancholicus, Tyrannus tyrannus, Vireo bellii y Tolmomyias sulphurescens. Conjunto de visita. Las especies de aves que visitaron los árboles observados conforman el conjunto de visita, que en total tuvo una riqueza de 47 especies con 3 943 visitas. Por muestreo la riqueza del conjunto de visita varió entre 9 y 30 especies. Ahora, tomando en cuenta solamente las especies frugívoras, ya que son las potenciales dispersoras de semillas; la riqueza total del conjunto de visita fue de 39 especies las cuales realizaron 3 792 visitas. Por especie de Ficus, la riqueza del conjunto de visita fue mayor para colubrinae (37 especies) que para yoponensis (32 especies), entre los diferentes muestreos la riqueza varió entre 9 y 29 especies. Siendo mayor para los muestreos realizados en potrero. Conjunto alimentario. Del conjunto de visita, las especies de aves frugivoras que comieron de los siconos de los arboles de Ficus muestreados constituyen el conjunto alimentario. La riqueza del conjunto alimentario en total para los 16 muestreos fue de 33 especies realizando 3 412 visitas. La riqueza del conjunto alimentario para los muestreos realizados en arboles de colubrinae fue ligeramente mayor al registrado en los muestreos de los arboles de yoponensis, mientras que por muestreo la riqueza vario entre 8 y 27 especies. La riqueza por ambiente fue de igual modo mayor para los muestreos de potrero. Se calcularon índices de similitud de Sorensen, entre los conjuntos alimentarios de los 16 muestreos. Haciendo las comparaciones para colubrinae entre ambientes iguales, los índices variaron de 0.93 a 0.3; en las comparaciones entre ambientes diferentes (selva vs potrero), los índices fueron desde 0.42 hasta 0.72 siendo el más alto el índice entre los muestreos 2 vs 2(2). Para yoponensis los índices variaron de 0.65 a 0.89 para las comparaciones entre ambientes similares, mientras que para ambientes diferentes variaron de 0.32 a 0.55, siendo el índice mayor entre los muestreos 95 vs 95(2). Las tasas de visita del conjunto alimentario fue altamente variable entre los diferentes muestreos y en los dos ambientes. Las tasas más altas se registraron en los árboles de colubrinae con tasas que van de 1.68 a 38.73 visitas/hora, mientras que para yoponensis las tasas de visita variaron de 2.38 a 12.48 visitas/hora; registrándose las tasas más altas en los los árboles de potrero para ambas especies de Ficus. En este estudio 32 de las 38 especies de aves frugívoras registradas comieron de colubrinae, mientras que yoponensis fue ingerido por 28 de las mismas especies; del mismo modo la riqueza del conjunto alimentario fue mayor en potrero (29) que en selva (26) para las dos especies de Ficus. Aparentemente la difencia no es tan marcada, sin embargo la importancia radica en la tasa de visitas que fue mayor por especie de Ficus para colubrinae y por ambiente para el potrero. Con base en resultados de estudios realizados en otros sitios (Janzen 1979, Bronstein & Hoffmann 1987) y en la dramática alteración ocasionada por

la conversión de la selva en potreros, es lógico suponer que los árboles de Ficus spp. que quedan en los potreros tuvieran una menor posibilidad de que sus semillas sean dispersadas, en comparación con árboles que todavía forman parte de un dosel contínuo de selva. Sin embargo, en el paisaje fragmentado de los Tuxtlas el conjunto de aves que consumen los siconos de la especie ornitócora colubrinae y para la especie mastozoócora yoponensis, no fue más pobre en los árboles del potrero, de hecho fue mayor en árboles de potrero que en los de selva.