Comunidad de Insectos Acuáticos asociado a hojarasca en la Isla Maje, Lago Bayano, Panamá.

Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No. 1 ISSN: 2304-604X pp. 31-41 Recibido: 01/02/17; Aceptado: 01/06/17 Se autoriza la reproducción total o parcial de este artículo, siempre y cuando se cite la fuente completa y su dirección electrónica. http://www.revistacentros.com indexada en http://www.latindex.unam.mx/buscador/ficpais.html?opcion=1&clave_pais=33 Comunidad de Insectos Acuáticos asociado a hojarasca en la Isla Maje, Lago Bayano, Panamá. Community of Aquatic Insects associated with leaves on Maje Island, Bayano Lake, Panamá. Marta Higuera Gómez 1,2 y Ramiro Gómez 3 1 Universidad de Panamá, Facultad de Ciencias Naturales Exactas y Tecnología, Departamento de Zoología.martahiguera19@gmail.com 2 Universidad de Panamá, Programa Centroamericano de Maestría en Entomología, Vicerrectoría de Investigación y Posgrado. 3 Universidad de Panamá, Facultad de Ciencias Naturales Exactas y Tecnología, Departamento de Matemática. ragompi@hotmail.com Resumen Este trabajo se realizó en la quebrada de la Isla Maje, en el Lago Bayano, distrito de Chepo, provincia de Panamá, República de Panamá. El objetivo de esta investigación fue determinar la abundancia y diversidad de los insectos acuáticos asociados a hojarasca en la quebrada, tomando en cuenta la distribución espacial y temporal. Desde febrero a octubre de 2010, se realizaron cuatro muestreos en los cuales se recolecto hojarasca en seis estaciones a lo largo de la quebrada. Para calcular la diversidad se utilizaron los índices de Margalef, Menhinick y Simpson. Se recolectaron 693 individuos distribuidos en cinco órdenes, 11 familias y 12 géneros, destacándose los órdenes Diptera con 557 Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 31

especímenes y Ephemeroptera con 106, las familias más abundantes fueron Chironomidae (556), Leptophlebiidae (59) y Baetidae (32). Los géneros fueron: Farrodes sp. (53), Baetis sp. (32) y Smicridea sp (22). La estación dos y el mes de julio obtuvieron mayor riqueza y diversidad de organismos. Palabras claves Represa, Índice de diversidad, Margalef, Menhinick, Simpson. Abstract This work was carried out in the stream of the Maje Island, in Bayano Lake, Chepo district, province of Panama, Republic of Panama. The objective of this research was to determine the abundance and diversity of aquatic insects associated with leaves in the stream, taking into account spatial and temporal distribution. From February to October 2010, four samples were collected in which leaves was collected at six stations along the stream. To calculate the diversity, we used the indexes of Margalef, Menhinick and Simpson. 693 individuals were collected and distributed in 5 orders, 11 families and 12 genera, outstanding orders: Diptera with 557 and Ephemeroptera with 106, where the most abundant families were; Chironomidae (556), Leptophlebiidae (59) and Baetidae (32). The genera were Farrodes sp. (53), Baetis sp (32) and Smicridea sp (22). Station two and the month of July obtained greater wealth and diversity of organisms. Key words Dam, diversity index, Margalef, Menhinick, Simpson. Introducción Según Wallace & Webster (1996) los insectos acuáticos sirven de indicadores para detectar los grados de perturbación que sufren los ríos por actividades humanas como industriales y proyectos agrícolas, que causan una degradación y alteran la temperatura y turbidez que representan importantes limitantes en sistemas acuáticos. El uso de macroinvertebrados acuáticos como indicadores de la calidad del agua es muy aceptado porque es uno de los métodos usados en la evaluación de los impactos ambientales Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 32

causados por el desarrollo de proyectos como la construcción de represa. (Roldán Pérez, 1988). Las represas hidroeléctricas representan un problema de conservación porque alteran la conectividad longitudinal de los ríos interfiriendo con el ciclo de vida de especies acuáticas que realizan migraciones periódicas. Son barreras migratorias, además la liberación de los sedimentos que se acumulan en los embalses puede tener efectos adversos sobre los macroinvertebrados como menor visibilidad para los depredadores, dificultad en la respiración, obstrucción en las estructuras filtradoras; también hay reducción del caudal y la eliminación de sus afluentes naturales perjudican las especies que habitan en el tramo río debajo de la represa (Springer et al., 2010). Los macroinvertebrados tienen amplia distribución, fáciles de recolectar, poseen una gran diversidad de especies con un amplio espectro de respuestas ambientales, son sedentarios por lo cual refleja las condiciones locales, presentan los efectos adversos de variaciones ambientales de corto tiempo, ciclos vitales relativamente largos (Roldán Pérez, 2003). Utilizamos insectos acuáticos porque es el grupo más abundante y diverso de macroinvertebrados dulceacuícolas. Estos aportan excelentes indicadores sobre la calidad del agua porque algunos requieren muy buena calidad para desarrollarse y sobrevivir, mientras que otros crecen y abundan en aguas muy contaminadas (Sermeño Chicas et al., 2010). Es importante investigar más sobre la fauna acuática asociada a los recursos hídricos, ya que la misma nos brinda información sobre la salud de dichos ecosistemas (Lombardo & Rodríguez 2007). Por lo que fue objetivo de este trabajo determinar la diversidad y abundancia de los insectos acuáticos asociado en hojarasca tomando en cuenta la distribución espacial y temporal de la quebrada en la Isla Maje. Materiales y métodos Esta investigación se realizó en Isla Maje, la cual tiene una superficie de aproximadamente 1,433 ha. Está ubicada en el corregimiento de El Llano del distrito de Chepo, provincia de Panamá, específicamente en el Lago Bayano, en la comarca Kuna de Madugandi, cinco kilómetros al sur de la comunidad de Aqua Yala, en las coordenadas 9º7 N, 78º51 O. El Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 33

clima es húmedo tropical, con una precipitación pluvial anual promedio de 2,300 mm y de una temperatura media de 24ºC. Esta isla se formó al inicio de 1,970, cuando el gobierno de Panamá decidió implementar el desarrollo energético en el aprovechamiento de las aguas continentales para generar energía hidroeléctrica. Bajo esta concepción se procedió desde 1,971 a represar el Río Bayano, el 16 de marzo de 1,976 se cerraron las compuertas de la Hidroeléctrica Ascanio Villalaz, hasta alcanzar su estabilidad en 1,977 con lo que se conformaba la Isla Maje o Venado para los indios Kunas, la isla más grande del lago artificial de Bayano (Dutary et al., 1989). staciones de muestreo Desde febrero a octubre de 2,010, se realizaron cuatro giras donde se establecieron seis estaciones a lo largo de la quebrada; cada estación comprendió 20 m de longitud, en la cual se obtuvieron muestras de hojarasca. La descripción de cada estación es la siguiente: La estación 1 presentó poca vegetación, con un caudal de 50 cm de profundidad y el lecho arenoso. La estación 2 presentó árboles grandes con abundante vegetación, con un caudal de 50 cm de profundidad y el lecho pedregoso. La estación 3 presentó vegetación similar a la estación 2, con un caudal 45 cm de profundidad y el lecho arenoso pedregoso. La estación 4 presentó pocos árboles, el caudal es de 40 cm de profundidad con un lecho pedregoso. La estación 5 tuvo poca vegetación debido a la acción antropogénica, el caudal fue de 50 cm de profundidad y el lecho pedregoso. La estación 6 tuvo poca vegetación, bastante similar a la estación 5, el caudal fue de 47 cm de profundidad y el lecho pedregoso. Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 34

Recolecta de las muestras entomológicas Se utilizó hojarasca porque según Guevara Mora (2011) los cúmulos de hojas y el detrito orgánico tienen un valor para la alimentación y desarrollo de las poblaciones de insectos acuáticos. Se recolectó hojarasca, (60.5 g) y se colocó en bolsas plásticas con cierre hermético, cada una con los datos de cada estación de recolecta. Para preservar las muestras se utilizó alcohol al 70 %. Posteriormente las muestras se llevaron al laboratorio de la Maestría en Entomología de la Universidad de Panamá, donde se lavaron con agua y se colocaron en una bandeja blanca de porcelana y con la ayuda de una lupa de cuello largo de luz fluorescente con aumento de tres dioptrías, se empezó a separar manualmente los insectos acuáticos. Los insectos se colocaron en viales con su debida etiqueta y alcohol al 70%. Con la ayuda de estereoscopio Leica GZ6, se realizaron las identificaciones hasta género utilizando las claves publicadas por Merritt & Cummins (1996), Merritt et al., (2008), Roldán Pérez (1988), Posada García & Roldán Pérez (2003), Springer et al., (2010), González Lazo & Naranjo (2007). Para calcular la riqueza de especies en las seis estaciones se utilizaron los índices de Margalef y Menhinick, para calcular la dominancia de la comunidad se manejó el índice de Simpson, (Moreno, 2001). Resultados Se recolectaron 693 individuos, distribuidos en 5 órdenes, 11 familias y 12 géneros (Cuadro 1). Los órdenes fueron: Diptera (557), Ephemeroptera (106) y Trichoptera (26), Odonata (3), y Hemiptera (1). Las familias más abundantes fueron: Chironomidae (556), Leptophlebiidae (59), Baetidae (32), Hydropsychidae (22) y Caenidae (10). Los géneros con mayor distribución espacial fueron: Farrodes sp., (53), Baetis sp., (32), Smicridea sp. (22), Caenis sp. (10). El número de insectos acuáticos en los meses de recolecta indica que hay mayor riqueza y dominancia en el mes de julio, lo corroboran los índices de Margalef (1.82) y Menhinick (0.84) y el índice de dominancia de Simpson (0.40) (Cuadro 2). Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 35

Al comparar la abundancia de las seis estaciones (Cuadro 3) se observa que la estación 2 tiene mayor riqueza, según el índice de Margalef (2.18) y Menhinick (1.11). Según el índice de Margalef las estaciones 2 y 3 tienen una riqueza similar. El índice de dominancia de Simpson, de las estaciones 2 (0.50) y 3(0.46) son las más dominantes con respecto al resto de las estaciones. Las estaciones 1(0.21), 4 (0.38), 5 (0.28) y 6(0.36) tienen un índice de dominancia de Simpson bajo puede ser por la poca fuente alimenticia debido a su escasa vegetación. Cuadro 1. Comunidad de insectos acuáticos en la quebrada de Isla Majé, Lago Bayano, Panamá. Orden- Familia Género total de individuos EPHEMEROPTERA Caenidae Caenis sp. 10 Baetidae Baetis sp. 32 Leptohyphidae Leptohyphes sp. 3 Tricorythodes sp. 2 Leptophlebiidae Ulmeritoides sp. 6 Farrodes sp. 53 ODONATA Libellulidae Dythemis sp. 2 Coenagrionidae Argia sp. 1 HEMIPTERA Naucoridae Ambrysus sp. 1 TRICHOPTERA Philopotamidae Chimarra sp. 4 Hydropsychidae Smicridea sp. 22 DIPTERA Ceratopogonidae Stilobezzia sp. 1 Chironomidae sin determinar 556 Total 693 Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 36

Cuadro 2. Los índices de diversidad en los meses de recolecta de insectos acuáticos de febrero a octubre de 2010, en la quebrada de Isla Majé, Lago Bayano, Panamá. Género Febrero Abril Julio Octubre Total Caenis sp. 4 2 2 2 10 Baetis sp. 13 7 5 7 32 Leptohyphes sp. -- 2 1 -- 3 Tricorythodes -- -- 2 -- 2 sp. Ulmeritoides sp. -- 3 3 -- 6 Farrodes sp. 18 15 12 8 53 Dythemis sp. -- -- 2 -- 2 Argia sp. -- 1 -- -- 1 Ambrysus sp. -- -- 1 -- 1 Chimarra sp. -- 2 -- 2 4 Smicridea sp. 7 7 5 3 22 Stilobezzia sp. 1 -- -- -- 1 Chironomidae 172 150 106 128 556 Total 215 189 139 150 693 Simpson 0.35 0.36 0.40 0.26 Margalef 0.93 1.52 1.82 0.99 Menhinick 0.41 0.65 0.84 0.49 Cuadro 3. Diversidad espacial y temporal de los insectos acuáticos en la quebrada de la Isla Majé, Lago Bayano, Panamá. Género Estación 1 Estación 2 Estación 3 Estación 4 Estación 5 Estación 6 Total Caenis sp. 3 2 2 1 1 1 10 Baetis sp. 7 5 6 4 5 5 32 Leptohyphes sp. -- 1 2 -- -- -- 3 Tricorythodes sp. -- 1 1 -- -- -- 2 Ulmeritoides sp. 2 1 3 -- -- -- 6 Farrodes sp. 12 7 7 9 10 8 53 Dythemis sp. -- 2 -- -- -- -- 2 Argia sp. -- 1 -- -- -- -- 1 Ambrysus sp. -- -- 1 -- -- -- 1 Chimarra sp. 1 3 -- -- -- -- 4 Smicridea sp. 4 7 5 2 2 2 22 Stilobezzia sp. -- -- 1 -- -- -- 1 Chironomidae 227 67 73 54 75 60 556 Total 256 97 101 70 93 76 693 Simpson 0.21 0.50 0.46 0.38 0.28 0.36 Margalef 1.08 2.18 1.95 0.94 0.84 0.92 Menhinick 0.43 1.11 0.99 0.59 0.47 0.92 Discusión Los resultados indican que en la Isla Maje se recolectaron 5 órdenes (Diptera, Ephemeroptera, Trichoptera, Odonata y Hemiptera,) y 11 familias. Los Chironomidae del Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 37

orden Diptera fueron los más abundantes, esto se debe a que tienen un hábitat en aguas lóticas y lénticas, en fango con abundante materia orgánica en descomposición (Roldán Pérez, 1988), además son abundante cerca a los asentamientos humanos y granjas ganaderas (Lombardo & Rodríguez 2007). Seguido por el orden Ephemeroptera, según Edmunds 1988 este orden es altamente sensible a alteraciones antropogénicas. Las formas inmaduras se localizan en arroyos, ríos, cascadas y lagos usualmente de buena calidad (Cornejo & Flowers, 2015). El género más abundante fue Farrodes sp. (Leptophblebiidae), muy diversos en quebradas y ríos de países neotropicales (Springer et al., 2010). Continúa Baetis sp., (Baetidae) que tienen un hábitat en aguas rápidas, debajo de troncos, hojas y adheridas a la vegetación (Roldán Pérez, 1988). Prosigue el orden Trichoptera que puede estar ausente o en bajas cantidades en ríos con problemas de contaminación (Wiggins, 1988), se encontró Smicridea sp. (Hydropsychidae), los cuales tienen una amplia distribución geográfica, habitan en ambientes lóticos desde ríos grandes a pequeños riachuelos (Springer et al., 2010). Seguido el orden Odonata los cuales son bioindicadores de la calidad del agua (Molinar et al., 2015). El último es el orden Hemiptera que se encuentra en una amplia variedad de ambientes naturales tanto lénticos como lóticos, y son bioindicadores de la calidad de agua (Tuñón et al., 2015). Se obtuvo mayor diversidad en el mes de julio y la diversidad fue baja en el mes de octubre (estación lluviosa). Esto es producto de las precipitaciones que provoca que las poblaciones de insectos disminuyan por la falta de hábitats y el desprendimiento de los sustratos a los que se adhieren (Guevara Mora, 2011). Además, el aumento del caudal del río provocó que la mayoría de los especímenes fuesen arrastrados por las fuertes corrientes (Bernal & Castillo 2012). En las estaciones 2 y 3 fueron las que tuvieron mayor abundancia de organismos, ambas presentaron un lecho pedregoso, con una profundidad entre 45 a 50 cm. Hubo mayor riqueza y dominancia en la estación 2. Las estaciones 2 y 3 tienen una estructura bastante similar, lo corrobora los diversos índices de diversidad, hay una tendencia al aumento de la riqueza de familias en estaciones, donde la perturbación por la actividad del ser humano es menor (Hernández Martínez et al., 2010). Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 38

Conclusiones Al determinar la diversidad y abundancia de la comunidad de los insectos acuáticos asociado a hojarasca en la distribución espacial y temporal en la quebrada ubicada en la Isla Maje podemos concluir que esta fuente hídrica posee buena calidad de agua, porque habitan organismos bioindicadores como son los Ephemeroptera, Trichoptera, Odonata y Hemiptera. Agradecimiento Un sincero agradecimiento al Dr. Cheslavo Korytoswky, Dr. Héctor Barrios, Mgter. Jacobo Araúz y Mgtra. Ida Cecilia de Mendoza por sus excelentes recomendaciones. Referencias Bibliográficas Bernal J. & H. Castillo. (2012). Diversidad, distribución de los insectos acuáticos y calidad del agua de la subcenca Alta y Media del río Mula, Chiriquí, Panamá. Tecnociencia 14(1): 35-52. Cornejo A & W. Flowers. (2015). Orden Ephemeroptera (Insecta) en Panamá: Listado de especies, distribución de géneros y comparación con la riqueza taxonómica regional. Puente Biológico (7): 37-67. Dutary, B. Méndez, E. & J. Peterson. (1989). Plan de Manejo y Desarrollo Reserva Científica de Isla Majé. Laboratorio Conmemorativo Gorgas. 173 pp. González Lazo, D. & C. Naranjo. (2007). Clave de identificación para larvas del orden Ephemeroptera presentes en Cuba. Rev. Entomol. Argent. 66 (1-2):137-145. Edmunds J. (1988). Ephemeroptera In: An introduction to the Aquatic Insects of North America. Second Edtition. Merritt R.W. and Cummins K.W. (Eds). Debuque, Iowa: Kendall Hunt Publishing Company. 94-125. Guevara Mora, M. (2011). Insectos acuáticos y calidad del agua en la cuenca y embalse del Río Peñas Blancas, Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 59 (2): 635-654. Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 39

Hernández Martínez, M.A. Pérez D., Serrano Cervantes, L., Sermeño Chicas, J.M. Paniagua Cienfuegos, M.R., Springer, M., & A.J. Monterrosa Urías. (2010). Atlas geográfico de los insectos acuáticos indicadores de calidad ambiental de aguas de los ríos de El Salvador, En: Formulación de una guía metodológica estandarizada para determinar la calidad ambiental de las aguas de los ríos de El Salvador, utilizando insectos acuáticos. Proyecto Universidad de El Salvador (UES)- Organización de los Estados Americanos (OEA). SINAI Editores e Impresores, S.A. de C.V., San Salvador, El Salvador. 104 pp. Lombardo R. & V. Rodríguez. (2007). Entomofauna acuática asociada a la parte media- baja del Río Santa María, provincia de Veraguas, República de Panamá. Tecnociencia. 9(1): 89-100. Merritt, R. W. & K.W. Cummins. (1996). An Introduction to the Aquatic Insects of North America. Third edition. Kendall/ Hunt Publishing Company, Dubuque. 862 pp. Merritt, R.W., Cummins, K.W. & M.B. Berg. (2008). An Introduction to the Aquatic Insects of North America. Fourth Edition. Printed in the United States. 1,158 pp. Molinar M., Cornejo A., & R. Novelo Gutiérrez. (2015). Orden Odonata (Insecta) en Panamá: listado de especies, distribución de géneros y comparación con la riqueza taxonómica regional de Centroamérica. Puente Biológico 7: 69-107. Moreno, C. (2001). Métodos para medir la biodiversidad. CYTED, ORCYT, SEA. México. 80 pp. Posada-García, J. & G. Roldán Pérez. (2003). Clave ilustrada y diversidad de las larvas de Trichoptera en el Nor-occidente de Colombia. Caldasia 25(1), 169-192. Roldán Pérez, G.A. (1988). Guía para el estudio de los macro invertebrados acuáticos del Departamento de Antioquia. Universidad de Antioquia. Colombia. 217 pp. Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 40

Roldán Pérez, G.A. (2003). Bioindicación de la calidad en Colombia. Uso del método BMWP/Col. Ciencia y Tecnología. Ed. Universidad de Antioquía, Medellín, Colombia. Sermeño Chicas, J.M., L. Serrano, M. Springer., M.R. Panagua., D. Pérez., A. Rivas., R. Menjivar., B. de Torres., F. Carranza., J. Flores., C. González., P. Gutiérrez., M. Hernández., A. Monterrosa & A. de Linares. (2010). Determinación de la calidad ambiental de las aguas de los ríos de El Salvador, utilizando invertebrados acuáticos: Índice Biológico a nivel de familia de invertebrados acuáticos en El Salvador (IBF-SV-2010). Formulación de una guía metodológica estandarizada para determinar la calidad ambiental de las aguas de los ríos de El Salvador, utilizando insectos acuáticos. Proyecto Universidad de El Salvador (UES)- Organización de los Estados Americanos (OEA). Editorial Universitaria UES, San Salvador, El Salvador. 43 pp. Springer, M., Ramírez, A., & P. Hanson. (2010). Macro invertebrados de agua dulce de Costa Rica I. Revista de Biología Tropical. 58. (4), 240 pp. Tuñón A., Cornejo A., Nieto C., D. Padilla & B. Pacheco Chaves. (2015). Heterópteros (Insecta) Dulceacuícola de Panamá: listado de especies, distribución de géneros y comparación con la riqueza taxonómica de Centroamérica. Puente Biológico 7: 131-173. Wallace, J.B & R.J. Webster. (1996). The role of Macroinvertebrates in stream ecosystem function. Annu. Rev. Entomol, 41:115-139. Wiggins, G,B, (1988). Trichoptera. In: An introduction to the aquatic insects of North America. Second edition. Merritt R. and Cummins, K.W. (Eds). Debuque, Iowa; Kendall Hunt Publishing Company. 270-311 pp. Revista científica CENTROS 15 de junio de 2017 Vol. 6 No.1-ISSN: 2304-604X 41