Curculiónidos que atacan los cítricos en Cuba y sus enemigos naturales.

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1 Curculiónidos que atacan los cítricos en Cuba y sus enemigos naturales. Magda Montes Díaz, Roberto Broche Guevara, Marta R. Hernández Batista, Maylén Gómez Pacheco, Doris Hernández Espinosa y Jorge L. Rodríguez Tapia. Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical. Ministerio de la Agricultura. Séptima No Playa, Ciudad de la Habana. Cuba. Correo Electrónico: ecologia@iift.cu Abstract The citrus weevil s genera presents in Cuba are Pachnaeus, Lachnopus and Exophthalmus. This insects have differents paterns of life cicles. The embryo and pupa are temperature dependent and the larvae duration is very diverse. Pachnaeus female reproductive potential is between 40 and 60 ovipositions of 50 to 70 eggs each.the weevil undergrown populations are regulated by a complex of fungi Beauveria bassiana and Metarrhizium anisopliae and the nematode entomopathogen Heterorhabditis indica P2M that has been used as bio- pesticides. Also the curculionides have eggs parasites Tetrasticus haitiensis, Brachyufens osborni and Poropoea sp. and a dipterous that attacks adults classified in the genus Cenosoma. An Ecological Management Program is structured on: regular and quantitative assessment of the balance status reached among the pest and its bio-regulators. Resumen Los curculiónidos plagas de cítricos en Cuba pertenecen a los géneros Pachnaeus, Lachnopus and Exophthalmus. Estos insectos presentan diferentes patrones de sus ciclos de vida. La temperatura tiene un efecto directo sobre embriones y pupas, mientras la duración del estadio larval es muy variable. Las poblaciones subterráneas de estos picudos están reguladas por por los hongos Beauveria bassiana y Metarrhizium anisopliae y por el nematodo entomopatógeno Heterorhabditis indica P2M los que han sido usados como biopesticidas. Estos curculiónidos tienen también parásitos de huevos como Tetrasticus haitiensis, Brachyufens osborni y Poropoea sp. y el díptero que ataca los picudos adultos classificado en el género Cenosoma. Se estructura un Programa de Manejo Ecológico que establece un monitoreo sistemático del balance alcanzado entre la plaga y sus enemigos naturales. Introducción. Fueron los conquistadores españoles quienes trajeron los cítricos al Caribe a finales del siglo XV; pero no explotaron su cultivo. Durante estos cinco siglos transcurridos, los curculiónidos se adaptaron a los nuevos hospederos de forma tal, que para algunas especies constituyen sus hospederos preferenciales. Con el desarrollo de la citricultura en Cuba, estos insectos constituyen plagas primarias del cultivo; atacan también otros frutales como guayaba, aguacate. Todos los picudos estudiados hasta el presente en Cuba, como dañinos a los agrios, tienen un ciclo de vida muy semejante: los adultos ovipositan en el follaje, formando un estuche entre dos hojas; de ahí emergen las larvas neonatas que se dejan caer al suelo y comienzan su etapa de vida subterránea, donde forman la celda pupal y en la que también se transforma en adulto, que posteriormente sale de ella e inicia su

2 camino hacia la superficie. Los adultos pueden volar, aunque hasta ahora se plantea que sólo pequeñas distancias. El complejo de enemigos naturales de los picudos, está formado por hongos, nematodos e insectos, que actúan sobre cada una de sus etapas de desarrollo. En la etapa de vida subterránea, los entomopatógenos atacan desde la larva neonata hasta el adulto recién transformado. En el cuerpo del adulto emergido vive la larva de un parásito díptero y los embriones se encuentran parasitados por himenópteros. Para lograr un Manejo Ecológico de estos Curculiónidos se hace imprescindible conocer los parámetros bioecológicos de la plaga y utilizar sus enemigos naturales, única vía para lograr el control exitoso de estos complejos y dañinos insectos. Sobre estos temas trata el presente trabajo. Distribución geográfica En general se reportan seis géneros de curculiónidos que atacan a los cítricos en el área antillana: Diaprepes, Exophthalmus, Lachnopus, Pachnaeus, Artipus y Listostylus, que para Cuba, hasta el presente, se reducen a tres, ya que Diaprepes scalaris Boheman es en realidad una especie del género Exophthalmus; entre estos dos últimos géneros pueden citarse la mayor cantidad de casos de sinonimia, ya considerable en este grupo taxonómico. Las especies de Diaprepes y Exophthalmus, en su conjunto, se encuentran en México, Centroamérica, norte de Sudamérica y en todo el arco antillano (Blackwelder, 1947; O Brian y Wibmer, 1982). Las especies presentes en Cuba se encuentran ubicadas por zonas en la Tabla I (Montes y col. 1988). Tabla I Áreas de distribución en Cuba para curculiónidos que atacan los cítricos. Especie Pachnaeus litus Germar. Pachnaeus azucarescens Gyllenhal Pachnaeus psittacus Olivier. Pachnaeus costatus Perroud Lachnopus hispidus Gyllenhal. Lachnopus sparsimguttatus Perroud. Lachnopus vittatus Klug. Lachnopus splendidus Boheman. Exophthalmus scalaris Boheman. Exophthalmus sulfuratus Chevrolat Ubicación Todo el país Occidental Central Oriental Todo el país Occidental Centro-Oriental Centro-Oriental Centro-Oriental Ocasional en la zona Oriental Entre las especies de curculiónidos que atacan a los cítricos en las Antillas se citan en la literatura algunos casos que con mayor especificidad se alimentan de estas plantas. Exophthalmus vittatus (L.), antes clasificado en el género Curculio, es considerado un insecto que ataca las raíces de Citrus medica; Vaurie (1961) lo encuentra preferentemente en cítricos en sus colectas realizadas en Jamaica. Un caso similar es el de Exophthalmus quadrivittatus L. en Santo Domingo (Santoro 1960). La mayoría de los autores citan como dañinos a los cítricos a P. litus y P. azurescens (Cook y Horne, 1908; Wolcott, 1933; Quayle, 1941; Blackwelder (1947) cita para Jamaica Pachnaeus citri Marshall, Pachnaeus marmoratus Marshall y P.

3 litus. Sin embargo, Van Whervin (1968) da como dudosa la presencia de P. litus y después de analizar la literatura especializada concluye que "probablemente no se presenta en Jamaica". No obstante, O Brian y Wibmer (1982) mantienen el criterio de Blackwelder. Ha de consignarse la introducción en la Florida de Diaprepes abbreviatus L. ocurrida en la década del 60, donde ha provocado grandes daños en las áreas citrícolas y lejos de controlarse sus poblaciones, se han extendido desde el área de introducción con el decursar de los años; en 2000 fue reportado en Texas (French and Skaria). En esta región también ataca los cítricos Compsus auricephalus Say (French and Salinas 2003) que está presente en toda Centro América. Otras especies de este género se encuentran en Jamaica y Puerto Rico. Montes y Ayra (2004) exponen el riesgo que constituyen para Cuba estos curculiónidos por su peligrosidad y cercanía. Han de considerarse como factores de riesgo su cercanía geográfica, espectro alimentario y en algunos casos, antecedentes como especies invasoras, como ha sido expuesto por Montes en Biología Patrones de desarrollo.- En el estudio de los curculiónidos como larva subterránea que se alimenta de las raíces de los cítricos, se sigue el método de trabajar en condiciones de vivero experimental la etapa trófica, realizar la colecta de los estadios presentes a los tres meses, aproximadamente, y mantenerlos individualizados en tubos de cristal con aserrín esterilizado que se mantiene húmedo (Montes 1979). Se pudo comprobar que las especies de Pachnaeus y Lachnopus presentan una etapa larval no trófica que puede ser prolongada. Los casos analizados pueden resumirse en diferentes patrones de desarrollo, (Montes, 1982, 2002) para P. litus: - El patrón llamado de desarrollo directo (DD), pasa directamente a pupa y luego a adulto. - Los insectos de Ciclo Corto tienen una etapa larval no trófica entre seis y nueve meses. - El patrón de desarrollo clásico (CL), de abril-junio hasta igual fecha del año siguiente, es el que se encontraba en la literatura cubana sobre el tema. - El ciclo corto se encontró asimismo en L. hispidus y en L. sparsimguttatus. 5% 2% 11% 36% 46% DD CC1 CC2 CC3 CL diferentes patrones de desarrollo. Como puede verse en la fig. 1, el estudio del ciclo biológico de 350 individuos dio por resultado que los patrones DD (menor de 120 días) y C1 (de 121 a 180 días) son mayoritarios para la población estudiada. En menor porcentaje aparecen C2 (181 a 240 días) y C3 (241 a 300 días). El ciclo CL, cercano a un año es minoritario. Fig. 1. Porcentaje de los

4 Los ciclos de menor duración, como DD y C1 se expresan en larvas de invierno, primavera y verano, a temperaturas muy diferentes. El patrón C2 permite a las larvas de otoño emerger en la próxima primavera. Los individuos de los patrones C3 y CL se transforman en adultos de primavera y verano del año próximo (Montes 1982; Montes et al. 2002). Algunas larvas de las eclosionadas a finales de diciembre y principios de enero no puparon en la primavera siguiente, sino que lo hicieron un año después. Estas observaciones de un ciclo mayor de un año fueron hechas por Wolcott (1934, 1936) en Diaprepes, así como de la etapa que él llama diapausa activa, en la cual puede moverse libremente en el suelo y que puede ser muy larga. La pupa de menor tiempo, de larvas eclosionadas en septiembre, tuvo una duración de la etapa larval menor a 68 días. En el caso del adulto, corresponde a una larva eclosionada en octubre y es de 84 días exactamente, pues el imago tenía aún color blanco, es decir, acabado de transformarse. La observación de este tipo de ciclo ha sido hecha por Beavers y Selhime (1975) para Diaprepes, con valores mínimos para las pupas de 98 y 102 días y para los adultos de 132 y 133 días. Stanlys (2003) hace un estudio comparativo de la literatura sobre ciclo de vida de Diaprepes abbreviatus compilando los trabajos de Wocott de 1934, 1936; Beavers y Selhime en 1982, entre otros. Encuentra que para el desarrollo larval existen las siguientes etapas: un crecimiento rápido hasta el sexto a décimo instar entre 70 y 88 días; un crecimiento lento o nulo entre los instares 8 y 9 a 16, en 82 a 257 días, con un desarrollo total de la larva entre 125 y 377 días. En un análisis general, podría concluirse que existen diferencias estacionales entre las manifestaciones de los patrones de desarrollo de P. litus. Por otra parte, las evidencias experimentales permiten afirmar que los factores climáticos no explican todas las variaciones observadas. Cano y col. (2002) plantean que existen amplias variaciones en los parámetros biológicos de Compsus nsp. y no encontraron correlaciones significativas con las variables climáticas, aunque se observa en la práctica una asociación positiva con las precipitaciones, en dos zonas citrícolas de Colombia. Según los resultados obtenidos en poblaciones de P. litus, los patrones de desarrollo se combinan con las diferentes épocas del año; puede observarse en la Tabla II, una tendencia estacional. Aunque no son tan marcadas, se presentan diferencias de temperatura entre el verano y el invierno cubanos, además de dos etapas lluviosas con temperaturas medias que se corresponden con las estaciones de primavera y otoño. Vale aclarar que la mayor parte de los individuos DD se obtuvieron como pupas y adultos en condiciones de vivero, como establece la metodología utilizada, por lo que no responden a posibles manipulaciones de los insectos en la revisión de bolsas infestadas. Tabla II. Distribución estacional de los patrones de desarrollo de P. litus. Tipo de patrón I P V O total DD (hasta 120 días) C 1 ( días) C 2 ( días) C3 ( días) CL ( 1 año ó más)

5 Las diferentes combinaciones de patrones permiten entre una y cuatro generaciones anuales, siendo las más probables, a partir de larvas de primavera, entre dos y tres generaciones (Montes et al. 1982). La gran variabilidad del ciclo de vida larval contrasta con la etapa embrional de los picudos, que es de alrededor de una semana para los distintas especies estudiadas por Wolcott (1934, 1936), Dixon (1954) y Van Whervin (1968). El efecto que la temperatura ejerce en los embriones de P.litus demuestra que la duración del estadio aumenta según decrece la temperatura. Se observa que a 30, 27, 25, 22 y 15 C el huevo eclosiona a 5, 6, 7, 11 y 27 días respectivamente. La temperatura mínima de desarrollo está alrededor de 11 C, según Broche y Montes (1986). Para D.abbreviatus (La Pointe 2004) el límite inferior de temperatura para el desarrollo del huevo es de 12 C y el límite superior es de 30 a 32 C; la duración del desarrollo del huevo es de siete días a 26 C. La etapa pupal de P.litus está muy relacionada con la temperatura (Montes 1981), los valores van desde 13, 18, 27 y 54 días a 27, 22, 19 y 15 C, respectivamente. El valor relativo temperatura-tiempo de duración de la pupa, varía desde 1 C -1 día entre 25 y 27 C, hasta 0,1 C -1 día, entre 15 y 16 C. La temperatura mínima de desarrollo es de alrededor de 11 C. Según La Pointe (2004) el período pupal es de 20 días a 26 C en D. abbreviatus. Parámetros reproductivos.- Se trabajó con 28 adultos colectados en campo y se obtuvieron datos de 11 parejas: la cópula y puesta fue inmediata, aunque, por supuesto, la fecha de primera puesta se toma como referencia de laboratorio. El período de post-oviposición estuvo entre 8 y 21 días, con dos casos de 45 y 49 días. La etapa reproductiva varió entre 31 y 128 días. El potencial reproductivo teórico; para la población estudiada sería: 130 días poniendo a 2,2 días/ puestas, lo cual contrasta con L. sparsimguttatus cuyo promedio de huevos por puesta es de alrededor de 20 y unas 30 puestas por hembra. En un estudio realizado en laboratorio con más de veinte parejas, los datos se promediaron para diez hembras de P. litus, Tabla III, que fueron estudiadas en su etapa reproductiva completa, incluso desde huevo a adulto. Se establecieron los índices de fecundidad, fertilidad y natalidad, calculándose los porcentajes correspondientes de esterilidad y mortalidad embrionaria. Los factores de mortalidad extrínsecos, como son el parasitismo o la depredación, no intervienen por ser puestas de laboratorio (Montes et al. 1983). La fertilidad fue de 2434 huevos, con un 7,13 % de esterilidad y 7,26 % embriones muertos, lo cual es posible determinar con toda seguridad pues en los huevos estériles el material embrionario se polariza completamente con respecto al vitelo, mientras que los embriones que interrumpen su desarrollo son bien diferenciados, según los estadios determinados por Broche y Montes (1986). En condiciones de laboratorio, no obstante, la esterilidad podría atribuirse a la pareja, que además se mantiene fija, y la mortalidad embrionaria puede tener o no un componente de manipulación, ambos muy difíciles de cuantificar.

6 Tabla III. Parejas seleccionadas de laboratorio de P. litus. Parejas Fecundidad Puestas Huevos / Puestas Etapa Reproductiva Días /Puestas , , , , , , , , , , , , , , , , , , , ,18 La fecundidad es muy variable, como se expone en la Tabla IV. La etapa reproductiva puede manifestar algún efecto antrópico, pues son parejas de laboratorio; igual consideración podría hacerse para el resto de los parámetros, pues en alguna medida dependen del alimento que se les suministra y su frecuencia. Tabla IV. Estadígrafos de los Parámetros Reproductivos. Media Varianza Desv. St. CV Error St. Fecundidad ,60 483,37 22,8 152,86 Puestas 60,30 310,23 17,61 29,2 5,57 Huevos/Puesta 37,14 129,08 11,36 30,6 3,59 Etapa reproductiva 122,20 601,51 24,53 20,1 7,76 Días/Puestas 2,19 0,68 0,82 37,4 0,26 Según Montes y Prado (1993) el tamaño de las puestas de L. sparsimguttatus tiene una media de 12,3 huevos para 262 puestas capturadas en trampas de papel y 1,4 D/P, siendo la longevidad de alrededor de un mes. Broche (1997) trabajó con seis especies diferentes de curculiónidos que atacan los cítricos en Cuba, como puede observarse en la Tabla V. Tabla V. Indicadores Reproductivos de diferentes especies de picudos de cítricos. Especie Fecundidad P/hembra Huevos/ P P. litus ,2 ± 17,7 41,4 ± 25,6 P. azurescens ,4 ± 17,3 51,0 ± 20,2 E. scalaris ,7 ± 21,0 23,5 ± 4,2 L. sparsimguttatus ,8 ± 24,7 13,0 ± 1,8 L. hispidus ,5 ± 11,2 59,3 ± 17,7 L. splendidus ,9 ± 29,3 36,5 ± 12,8 Leyenda: P. puesta

7 En P. litus, debe hacerse notar que los valores de la fertilidad individual son muy variables, pueden encontrarse hembras con puestas muy pequeñas y otras entre 80 y 120 huevos o más. Además, en una misma hembra, se produce la alternancia cíclica de puestas grandes y pequeñas. (Fig. 2). Las parejas 77 y 99 fueron contemporáneas con progenitores comunes; no obstante, el patrón de puestas es diferente Dinámica de puestas en parejas de P. litus Pj 77 Pj 99 Fig 2. Número de huevos por puestas de hembras de P. litus en su etapa reproductiva. Leyenda: Pj, pareja En líneas generales, los curculiónidos que atacan cítricos en Cuba pueden ajustar sus emersiones a las etapas fenológicas de las plantas atacadas. En el caso de Pachnaeus, la coincidencia temporal se presenta por la conjunción de sucesos como: Una etapa de la larva en la que no se alimenta, después de los tres o cuatro meses de eclosionadas. La relación inversa con las temperaturas en la etapa pupal. La posibilidad del adulto recién transformado de permanecer en la tierra durante dos meses, aproximadamente. La posibilidad de llevar una vida reproductiva de tres a cinco meses como promedio, con casos de seis a nueve meses y más, con una etapa de preoviposición de tres semanas, aproximadamente. La emersión masiva de los adultos que se produce durante las lluvias, propiciadas por el aumento del agua en el suelo; y otros mediadores químicos que se segregan por las raíces en las etapas de brotación, floración y fructificación del cultivo. Biorreguladores Los picudos se catalogan como plaga primaria, por una parte, como desfoliadores de plantas de fomento y por la cantidad de fruta que dañan. Toda esa población de adultos que se ven en la plantación, por otra parte, son los sobrevivientes de la lucha subterránea contra sus enemigos naturales y el propio medio, es decir, que la cantidad de larvas que dañaron las raíces fue aún mayor que el número, que llega a ser impactante, de picudos adultos. En Cuba existe un eficiente complejo de biorreguladores de picudo (Montes et al, 2001). Entomófagos.- Los himenópteros parásitos de huevos Ufens osborni Dozier y Tetrastichus haitiensis Gahan fueron reportados para Cuba por Bruner (1934). Se

8 han encontrado en plantaciones citrícolas de la empresa Victoria de Girón con controles hasta del 70 % por Pérez (1980) y en años recientes hasta en un 75 % de las puestas de picudo en el occidente y en la zona más oriental del país. Quadrastichus haitiensis (Gahan), antes Tetrastichus, es un endoparásito primario del orden Hymenoptera, familia Eulophidae; se distribuye en la zona caribeña, en Barbados, Santa Lucía, Montserrat, Dominica, Puerto Rico, República Dominicana, Haití, Cuba, Jamaica y Florida en Estados Unidos. Según Vargas (2003) fue introducida a Puerto Rico desde Haití en El huevo parasitado cambia de color amarilloso a marrón y luego negro. El género Brachyufens Viggiani 1968, pertenece a la familia Tricogrammatidae. La especie Brachyufens osborni Dozier es descrita inicialmente de masas de huevos de D. abbreviatus colectadas en Puerto Rico en El huevo parasitado por esta especie toma un color gris que se va haciendo translúcido y deja ver el color dorado del biorregulador. Los parásitos de huevos de picudos se han criado en condiciones de laboratorio y se han estudiado sus metodologías de producción. En condiciones no controladas de un pequeño local de la empresa citrícola E. Troncoso, en Pinar del Río, se trabajó con Q. haitiensis por más de diez generaciones sucesivas a partir de la colecta de una puesta parasitada en campo. Se estudió el ciclo completo de 551 insectos, la duración del ciclo hasta la emersión del adulto fue de 11,9 ± 1,61 días y su longevidad fue de 12,7 ± 4,16 días. Otra parte de los parásitos adultos fueron liberados en el campo anexo, donde se llegó a alcanzar un 70 % de puestas parasitadas. En la práctica productiva la cría en condiciones ambientales y el almacenaje en campo son factibles; se han creado campos saturados con el parásito en localidades seleccionadas que funcionan como reservorios naturales del biorregulador. Ello demuestra que podría contrarrestarse el hecho bien conocido que la curva de abundancia de los parásitos específicos sigue a la de su hospedero a cierta "distancia", determinada por la acción demorada al inicio del incremento del fitófago. Otros elementos del complejo de biorreguladores de picudos son dos especies de dípteros parásitos de adultos. Ambas pupan fuera del insecto (Montes, 1979, Montes et al., 1981); una de ellas es de alas manchadas y se clasificó como Cenosoma sp. Los huevos son pedicelados. La hembra tiene el abdomen negro brillante a diferencia del macho que es de color amarillo con bandas negras. La presencia de este díptero fue informada para P. litus, L. hispidus y E. scalaris. La otra especie colectada es de color gris y rayada en negro. Estos insectos constituyen los primeros reportes para nuestros géneros y especies de curculiónidos. Los dípteros parásitos pueden ser considerados de gran importancia como elementos de lucha biológica contra adultos de picudos. Según Soto (2004) el parásito de adultos del picudo de los cítricos Compsus sp, es del género Trigonospila, Familia Tachinidae, Sub-familia Exoristinae. El estudio de esta especie se inició en el año 2001 en el departamento de Caldas, Colombia.

9 Entomopatógenos.- Los hongos se presentan de manera frecuente en los estadios subterráneos de picudos. Representan un factor natural de control de los curculíónidos plagas presentes en los suelos cubanos. Su incidencia puede llegar al 10 % de las poblaciones en viveros y en algunos casos constituyen del 60 al 70 % de los insectos muertos en las condiciones subterráneas. En el caso de la llamada muscardina verde, el micelio que emerge del cuerpo del insecto es blanco, pero al esporular toma un color verde olivo, característico del hongo entomopatógeno típico Metarhizium anisopliae (Metch.) Sorotkin. Fig. 3. Larvas y pupas de picudos atacadas por M. anisopliae En las Tablas V y VI se consignan los primeros aislamientos de cepas cubanas de hongos entomopatógenos en muestreos realizados en los viveros de las empresas de cítricos y también sobre adultos en el follaje de las plantaciones. Tabla V. Cepas cubanas de M. anisopliae en curculiónidos que atacan los cítricos. Hospederos Estadio Año Localidad Referencias P.litus larvas 1974 Parcela Montes 1978 Picudos larvas 1974 V. de Girón Montes y Broche 1978 P. litus adultos 1977 Ceiba Montes 1978 P.azurescens larvas y adultos 1986 Troncoso Montejo y Montes, 1986 La micosis por Beauveria bassiana (Balsamo) Villemin se caracteriza porque se cubre el insecto de un micelio blanco que al esporular toma una coloración crema, por lo que se conoce también como muscardina blanca. Tabla VI. Cepas cubanas de B. bassiana sobre picudos. Hospederos Estadio Año Localidad Referencias P. litus adultos 1977 Ceiba Montes 1978 L. sparsimguttatus adultos 1981 Ceiba Montes et al P. litus larvas y pupas 1982 V. de Girón Montes et al, 1986 P.azurescens larvas y adultos 1986 Troncoso Montes et al, 1986 E. scalaris adultos 1988 Ceballos Broche et al., 1990 Localización de los aislamientos citados en las siguientes Empresas citrícolas: Troncoso, Pinar del Rio; Ceiba, Habana; Victoria de Girón, Matanzas; Ceballos, Ciego de avila. Los picudos pueden encontrarse atacados por B. bassiana tanto en condiciones subterráneas como adultos fijados por el hongo al follaje, o bajo la copa de los árboles (Tabla VI). La utilización de estos hongos en la lucha biológica aplicada se

10 remonta a siglos anteriores y se consideran biorreguladores efectivos en climas cálidos. En Cuba se presentan en numerosas localidades (Broche et al., 1990). En larvas de P. litus colectadas en condiciones de vivero en 1977, se comenzó a detectar una coloración rojo-pardusca que iba pasando a negra. Entre diez y doce días después, se observaron los nematodos entonces clasificados como Neoaplectana P2M. Se inició el montaje de la cría, según el método utilizado en las Estaciones de Zoología y Lucha Biológica y de Nematología de Antibes, Francia. La epizootia provocada por Heterorhabditis indica P2M alcanzó individuos de E. scalaris y también una pupa de Phyllophaga sp., por lo que constituye asimismo un reporte de estas especies como sus hospederos naturales. Fig. 4. Larvas de picudos atacadas por H. indica P2M. La bacteria simbionte que portan los nematodos entomopatógenos presenta una fase primaria y otra secundaria y difieren tanto desde el punto de vista morfológico como bioquímico. El género Xenorhabdus está presente en Steinernema spp. y Photorhabdus en Heterorhabditis spp.; estas bacterias sólo se conocen por su relación con los nemátodos entomopatógenos y no se encuentran libres en la naturaleza. Según Gómez (2002) al realizar observaciones al microscopio electrónico de ambas fases de la bacteria simbionte de H. indica P2M, se detectaron diferencias. Las células de la fase primaria presentaban un gran número de pilis en su superficie, con una distribución peritrica. En cambio en las células de la fase secundaria no se detectó la presencia de estos apéndices de superficie. El nematodo aislado en Cuba, H. indica P2M se aplicó en condiciones de vivero de producción de la Empresa citrícola Victoria de Girón, con resultados entre el 70 y el 95 % de control. En los cinco años de la generalización se logró un control promedio del 78 % (Montes y Montejo, 1990 b). Rhodes (1990) obtiene igual porcentaje para Diaprepes abbreviatus en condiciones semejantes, pero con aplicación de J3 de Neoaplectana carpocapsae. En plantaciones de la empresa E. Troncoso se aplicaron los hongos y el nematodo a la llamada zona de goteo, en un sector radial de aproximadamente un metro cuadrado. Las dosis fueron de alrededor de un millón de esporas por ml de B. bassiana y de M. anisopliae y un l de biopreparado por planta. En la revisión de la experiencia, 14 días después de aplicados, se obtuvo un porcentaje de micosis directa de 13,3 y 37,5, respectivamente. Se colocaron en tubos individuales los insectos sacados de las bolsas. Para el nematodo, la concentración fue de dos mil L3 por ml, a razón de un 1l por planta y se obtuvo un 69 % de control (Montes y Montejo, 1990 a y b). Ninguno de los insectos sobrevivientes colectados durante la revisión y mantenidos en tubos individualmente, pudo llegar a adulto quitinizado, muriendo en la etapa larval o pupal y en el proceso de transformación en adulto.

11 La presencia de M. anisopliae y B. Bassiana en viveros y el hallazgo de los nematodos, prueban que, si consideramos a la población subterránea de los picudos como confinada a las bolsas de viveros, un factor incidente en ese bien delimitado subsistema lo constituyen los entomopatógenos. Debido al tipo de ciclo que cumple el insecto, se introduce la larva neonata y no sale hasta que se ha transformado en adulto completamente quitinizado y fisiológicamente maduro. En un lapso de tres a cuatro meses esa población ha de alimentarse de las raíces y también conservar el tegumento húmedo y flexible; debe permanecer allí hasta la transformación en adulto, lo cual ocasiona su concurrencia en el hábitat natural de los hongos y nematodos entomopatógenos. En plantaciones, las poblaciones subterráneas del insecto y sus biorreguladores no están limitadas por barreras físicas; de todas formas, los requerimientos bioecológicos son los mismos y la coincidencia espaciotemporal se produce; pues, como se ha comprobado, existen todo el año larvas, pupas y adultos recién transformados y se presentan, de forma natural, los hongos y nematodos entomopatógenos. Una vez contaminado el primer insecto, el biorregulador estará presente no sólo en el suelo sino también en el cuerpo del propio insecto, portador del inóculo. Es de aceptación general que en las condiciones subterráneas está garantizada la conservación de los gérmenes entomopatógenos y ambas poblaciones coinciden así en sus requerimientos en este sentido. Si la búsqueda del hospedero es uno de los parámetros para medir la especificidad de los parásitos, en el caso de los picudos y sus patógenos es el insecto el que activamente debe buscar estratos húmedos y allí se produce la coincidencia espacial requerida. Las etapas de vida aérea de los picudos también tienen sus enemigos, como ya se ha visto, con la salvedad de que están más expuestos estos biorreguladores a la acción negativa de los plaguicidas. Los parásitos como estadios inmaduros sólo pueden vivir en el cuerpo de sus hospedantes; como adultos llevan vida libre, por lo que reciben la acción directa de los insecticidas que pueden llegar a eliminar sus poblaciones, con el consiguiente incremento de la plaga. A diferencia del combate químico, la acción de los enemigos naturales determina que cada insecto atacado, sea un foco de propagación in situ. La aplicación de los biorreguladores producidos en laboratorio encuentra en los estadios de la plaga que primero han muerto, una nueva etapa par su reproducción y esta vez en las mismas condiciones en las que debe entablarse la lucha biológica contra el fitófago. Esta es una de las grandes ventajas de la Lucha Biológica; es además, un método de combate de las plagas que no contamina el cultivo y una contribución a la diversidad biológica de los agroecosistemas. Citas Bibliográficas Blackwelder, R.E Checklist of the coleopterous insects of México, Central America, the West Indies and South America. Part 5, Curculionidae. Bull. USA National Museum No. 185:

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