ECOLOGÍA DE LA COMUNIDAD DE PINCHAFLORES (Aves: Diglossa y Diglossopis) EN UN BOSQUE ALTOANDINO

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1 ECOLOGÍA DE LA COMUNIDAD DE PINCHAFLORES (Aves: Diglossa y Diglossopis) EN UN BOSQUE ALTOANDINO DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA TESIS DE MAESTRÍA EN BIOLOGÍA LÍNEA ECOLOGÍA Realizada por: SANDRA VICTORIA ROJAS NOSSA Dirigida por: Dr. F. GARY STILES 15 SEPTIEMBRE DE 2005 BOGOTÁ, COLOMBIA

2 A la memoria de Alexander F. Skutch 2

3 ÍNDICE Pág. 1. INTRODUCCIÓN MARCO TEÓRICO 2.1. ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES Morfología, abundancia y competencia Competencia y coexistencia Dinámica poblacional y competencia Comunidades de aves nectarívoras y plantas POLINIZACIÓN Y ROBO DE NÉCTAR Estructuras florales y Polinización Robo de Néctar Comportamiento de forrajeo de los pinchaflores Consecuencias ecológicas del Robo de Néctar Niveles de robo en poblaciones naturales Identidad de los polinizadores y los cambios en su comportamiento debidos al robo de néctar Los pinchaflores como polinizadores Otras implicaciones evolutivas del robo de néctar PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN HIPÓTESIS OBJETIVOS MÉTODOS RESULTADOS 7.1. Composición y ecomorfología de la comunidad de pinchaflores Abundancias generales y distribución de los pinchaflores Comportamiento de forrajeo Consumo de recursos por los pinchaflores Consumo de artrópodos Consumo de frutos Consumo de néctar floral

4 7.5. Aspectos dinámicos de la comunidad y su relación con la oferta de recursos Fenología de la floración Fenología de la fructificación Distribución espacial y temporal de las poblaciones Uso del bosque y el páramo Uso de los estratos de la vegetación Ciclo anual DISCUSIÓN 8.1. Composición y ecomorfología de la comunidad de pinchaflores Abundancia y uso de hábitat Uso de recursos Sobreposición en el uso de recursos florales Transporte de polen Ciclo anual CONCLUSIONES AGRADECIMIENTOS LITERATURA CITADA ANEXOS 4

5 1. INTRODUCCIÓN Los factores que influyen en la organización de las comunidades actuales han sido fuente de inspiración de muchas investigaciones y controversias. Se le ha atribuido relevancia a factores bióticos y abióticos, dentro de los que se encuentran el tamaño de los organismos (Brown et al. 1978), su morfología (Ricklefs & Travis 1980), la disponibilidad de recursos y diferencias en las abundancias de las poblaciones que interactúan, considerando a la competencia entre los organismos como una fuerza que promueve los procesos evolutivos que dan lugar a los patrones que observamos en la naturaleza. La competencia por recursos limitados es un componente importante en las interacciones entre las aves nectarívoras (Stiles & Wolf 1970, Wolf & Hainsworth 1971, Carpenter 1976, Wolf 1978, Gill 1978), y a pesar de ser susceptible de discusión, se considera como una de las fuerzas que promueve la organización de las comunidades naturales (Cody & Diamond 1975, Rathcke 1976, Welden & Slauson 1986, Day 2000). La competencia puede ser de dos tipos: la competencia por explotación, se da como resultado del uso de recursos por un organismo que genera una menor disponibilidad para otros consumidores; y la competencia por interferencia, que involucra interacción directa entre un organismo que evita a otros individuos el acceso a los recursos (Begon et al. 1986). El desplazamiento agresivo de los competidores y la defensa territorial de las flores son formas comunes de esta última (Gill 1978). Con suficiente tiempo e intensidad, este tipo de interacciones pueden manifestarse como desplazamiento de caracteres o exclusión competitiva (Stevens & Willig 2000). Muchas aves nectarívoras que coexisten en el mismo hábitat difieren en tamaño corporal, forma y longitud del pico, comportamiento de forrajeo y agresividad. Estas tienden a explotar grupos diferentes de plantas en la comunidad, lo que genera una disminución en la competencia interespecífica por néctar y permite un mayor grado de especialización en los polinizadores, siendo las interacciones colibrí-flor un caso bien estudiado (Wolf 1970, Stiles & Wolf 1970, Brown et al. 1978, Carpenter 1976, Feinsinger 1976, Feinsinger & Colwell 1978, Stiles 1978a y b, 1979, , Snow & Snow 1980, Amaya 1991, Arizmendi 2001 y Gutiérrez et al. 2004, entre otros). En algunas localidades de los Andes, se presenta una gran diversidad de aves nectarívoras, incluyendo varias especies de colibríes, pinchaflores y picoconos (ABO 2000). Considerando que para las aves el néctar floral es un recurso alimenticio limitado pero renovable, y para las plantas los polinizadores son un recurso que afecta directamente su éxito biológico, todas estas especies presentan interacciones complejas y dinámicas que involucran procesos finamente modulados que 5

6 les permiten coexistir y ser exitosos en los mismos hábitats. Algunos posibles mecanismos incluyen la repartición de los recursos (basada en su morfología, comportamiento, repartición de las épocas de floración, movimientos poblacionales, etc.), como estrategia para reducir la competencia entre ellos. En las comunidades de aves son comunes las fluctuaciones temporales y espaciales de las abundancias de las especies que la componen, debidas a procesos poblacionales (como nacimientos y muertes) y a movimientos de los individuos al interior y entre hábitats (Carpenter 1976, Brown et al. 1978, Loiselle & Blake 1991, Feinsinger & Colwell 1978). Tales movimientos son promovidos por cambios en la abundancia de recursos alimenticios, como frutos y flores (Loiselle & Blake 1993, Feinsinger 1976, Stiles 1980, 1985, Gutiérrez et al. 2004), estructura del hábitat, condiciones climáticas y presencia de competidores (Malizia 2001). Las características primordiales de las que depende la repartición de los recursos son la densidad de cada especie (competencia intraespecífica), la densidad de las especies que interactúan con ellas (competencia interespecífica) y cambios en las dinámicas poblacionales (Rosenzweig 1981). Los pinchaflores de los géneros Diglossa y Diglossopis son un grupo de aves passeriformes del Nuevo Mundo restringidas a los bosques y matorrales de montaña desde Méjico hasta el norte de Argentina. La mayor diversidad ocurre en los Andes desde Colombia hasta el sur de Bolivia, donde llegan a ocurrir hasta siete especies en un gradiente altitudinal relativamente amplio (Graves 1982). Dado que en algunas localidades de los Andes coexisten varias especies en hábitats similares, Moynihan (1979) planteó que la presencia de varias especies simpátricas de Diglossa implica fuerte competencia entre ellas, la cual es mitigada por diferencias en su nicho de forrajeo y restricciones microgeográficas representadas en el uso diferencial de diferentes niveles o tipos de vegetación. Entre los passeriformes neotropicales, los pinchaflores son los ejemplos más clásicos de robadores primarios de néctar (Inouye 1980), ya que poseen una morfología especial del pico que les permite extraer el néctar de forma ilegítima, sin polinizar las flores que visitan (Stiles et al. 1992). La maxila termina en un gancho con el cual el ave sujeta la flor, mientras hace un agujero en la corola con la puntiaguda mandíbula a través del cual mete la lengua para extraer el néctar (Skutch 1954, Moynihan 1963). Por esto han sido considerados robadores de néctar altamente especializados y su comportamiento puede tener diferentes efectos en las visitas a las flores por sus polinizadores (Wolf & Stiles 1970, Lyon & Chadek 1971, Colwell et al. 1974, Ayala 1985). Con la punta del gancho de la mandíbula larga y afilada, el pico de las especies del género Diglossa es altamente especializado 6

7 para robar néctar. A diferencia, las especies del género Diglossopis usualmente no perforan flores (Moynihan 1963, 1979, Snow & Snow 1980), y tienen el gancho más corto y romo, lo que les permite manipular e ingerir más eficientemente frutos (Schondube & Martínez del Río 2002). Considerando la intensidad del robo para algunas poblaciones de plantas y la presencia de robadores en todos los ecosistemas neotropicales, es preciso considerarlos como componentes importantes cuando se estudian las interacciones de nectarivoría y polinización. Las consecuencias ecológicas y evolutivas del robo de néctar para las comunidades de plantas y sus polinizadores son diversas e involucran aspectos propios de cada interacción. Algunas de las características relevantes para evaluar esta interacción incluyen: la identidad de los robadores y su forma de forrajear, la identidad de los polinizadores y los cambios en su comportamiento debidos al robo de néctar, la disponibilidad de recursos alimenticios y su variación en el tiempo, las diferencias entre la abundancia de los polinizadores y la abundancia de los robadores, y la morfología de las flores (Maloof & Inouye 2000, Arizmendi 2001). 7

8 2. MARCO TEÓRICO 2.1. ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES Una comunidad se puede definir como un ensamblaje de poblaciones de especies que ocurren juntas en el espacio y el tiempo (Begon et al. 1986). En tal sentido, el estudio de las comunidades involucra el conocimiento de los patrones de distribución de los organismos en la naturaleza y la explicación de tales patrones basadas en las interacciones entre las especies (como mutualismo, comensalismo, parasitismo, predación y competencia, entre otras). El número de especies que coexisten en un hábitat está determinado por factores históricos y ecológicos (Brown 1982): los eventos históricos de especiación y cruce de barreras geográficas determina la colonización potencial de las especies a un determinado lugar; y los requerimientos ecológicos de esas especies y sus interacciones con otras, determinan cuales de los posibles colonizadores pueden coexistir. Un tema relevante cuando se estudian las comunidades son los cambios en el número de especies que coexisten, en sus abundancias y en su distribución espacial, cuando se muestrean diferentes lugares en diferentes períodos de tiempo. Por consiguiente, los patrones y detalles de tales variaciones, sus explicaciones y los factores evolutivos que las producen, son un tema central en ecología, siendo Robert MacArthur el promotor de un gran número de teorías relacionadas con éste tema (Cody & Diamond 1975). El patrón de alocación de recursos entre las especies de una comunidad, y los patrones de su abundancia en el tiempo y el espacio, constituyen la estructura de la comunidad (Cody & Diamond 1975). Si estos patrones son el producto de selección natural, se podría esperar que bajo condiciones similares de selección en ambientes similares, la naturaleza produzca soluciones óptimas similares en diferentes escenarios, detectables como convergencia de ciertos caracteres entre las comunidades Morfología, abundancia y competencia Asumiendo que la habilidad para detectar, atrapar y procesar los alimentos depende ampliamente de la morfología de los organismos, los recursos que consumen individuos morfológicamente similares tienden a ser igualmente similares (Stevens & Willig 2000). Una forma de investigar los 8

9 mecanismos finamente modulados que pueden existir entre las especies, es observar las similitudes y diferencias de los patrones en los congéneres, los cuales pueden comportarse de dos formas: por una parte los congéneres pueden exhibir mayor similitud que los no-congéneres debido a su ancestro más reciente, es decir que los congéneres tienden a estar más cercanos en el espacio morfológico que los no-congéneres de una familia. Por otra parte, la similitud ecológica de congéneres simpátricos pueden resultar en divergencia en sus morfologías debida a desplazamiento de caracteres (Karr & James 1975). Brown (1975) encontró en comunidades de roedores de desierto que las especies diferían en el tamaño corporal, al igual que otras comunidades estudiadas por diferentes científicos (Cody & Diamond 1975). Y concluyó que la coexistencia de estos animales depende más del tamaño de sus cuerpos que de la entidad de las especies en sí. Con el fin de probar hipótesis relacionadas con los efectos de las interacciones entre las especies, recientemente se han desarrollado los modelos nulos, como herramienta para hacer comparaciones entre los patrones en las comunidades estudiadas en la naturaleza. Un modelo nulo puede ser definido como un modelo generador de patrones basado en la aleatorización de datos ecológicos o muestras aleatorias de una distribución conocida o imaginada. El modelo nulo es diseñado dependiendo de los procesos ecológicos o evolutivos que el investigador desea evaluar. Ciertos elementos de los datos permanecen constantes y otros pueden variar estocásticamente para crear nuevos patrones de ensamblajes. La aleatorización esta diseñada para producir un patrón que puede ser esperado en ausencia de un mecanismo ecológico particular (Gotelli & Graves 1996). Según el modelo de Lotka y Volterra, las especies que experimentan mayores presiones competitivas podrían exhibir bajas abundancias. Este postulado aportó las bases teóricas que condujeron a explicar el fenómeno de compensación de la densidad, que consiste en que las especies que son morfológicamente más diferentes de las otras experimentan bajas presiones competitivas y por tanto presentan las mayores abundancias poblacionales en la comunidad. Por lo tanto existe una relación positiva entre la abundancia y la distancia morfológica de una especie con respecto a sus competidores potenciales; y la fuerza de esta relación puede ser mayor que la producida por procesos estocásticos (Stevens & Willig 2000). 9

10 2.1.2 Competencia y Coexistencia La competencia por recursos se considera como una combinación de explotación o co-utilización de un recurso limitado y la interferencia o interacciones que afectan la disponibilidad o el acceso de los organismos a un recurso (Gill 1978), por lo tanto puede existir entre organismos de la misma especie (intraespecífica) o de diferentes especies (interespecífica). Se considera que puede ser de dos tipos: la competencia por explotación se da como resultado del uso de recursos por un organismo que genera una menor disponibilidad para otros consumidores; y la competencia por interferencia, que involucra interacción directa entre el organismo que evita a otros individuos el acceso a los recursos (Begon et al. 1986). Con suficiente tiempo e intensidad, las interacciones competitivas pueden manifestarse como exclusión competitiva (una especie subordinada o menos eficiente para usar los recursos no es capaz de coexistir en presencia de un competidor más agresivo o eficiente), o como desplazamiento de caracteres (presentándose un patrón hiperdisperso en algunos caracteres de las especies al interior de las comunidades) (Stevens & Willig 2000). Una gran cantidad de trabajos teóricos en ecología se han centrado en determinar la importancia de la competencia por recursos para determinar la estructura de las comunidades (MacArthur & Levins 1967, Day 2000). Brown & Wilson (1956), iniciaron el estudio de las consecuencias evolutivas de la competencia e introdujeron el término de desplazamiento de caracteres. Esta teoría se basó en el hecho de que las especies que coexisten en algunas regiones geográficas y no en otras, difieren en gran medida cuando ocurren simpátricamente, a diferencia de cuando ocurren alopátricamente. Ellos sugirieron que estos patrones pudieron surgir por divergencia evolutiva de los caracteres debidos a la competencia por recursos en áreas en donde la simpatría pudo resultar en la especialización de cada especie en diferentes recursos. Dadas las dificultades para cuantificar la competencia entre las especies directamente en el campo (Rathcke 1976), es necesario hacer inferencias sobre su importancia e intensidad a partir de algunos atributos que poseen las especies que coexisten. Tales atributos incluyen el tamaño corporal, la morfología, la abundancia, el uso de recursos alimenticios y espaciales, y en el caso de las aves nectarívoras, la dinámica relacionada con sus ciclos de reproducción y muda del plumaje, entre otros. La sobreposición del nicho es el uso común de uno o varios recursos por dos o más especies (Colwell & Futuyma 1971), y se ha propuesto que sus valores pueden usarse como medidas de la competencia actual o pasada (Rathcke 1976), aunque esto es muy controversial (Ricklefs & Travis 1980). 10

11 Dinámica poblacional y competencia La selección diferencial de hábitats es una de las relaciones principales que les permite coexistir a las especies. Ronsenzweig (1981) reconoció dos casos basados en un modelo de competencia en el cual dos especies que usan dos parches de recursos pueden presentar repartición de los recursos. Las características primordiales de las que depende la elección de estos parches son la densidad de cada especie (competencia intraespecífica), la densidad de las especies que interactúan con ellas (competencia interespecífica) y cambios en las dinámicas poblacionales. Las predicciones de esta hipótesis se discuten usualmente en términos de cambios en las densidades de las especies con relación a las abundancias de recursos relativamente constantes. Pimm & Pimm (1982) realizaron una aproximación experimental usando un modelo sencillo de tres passeriformes nectarívoros que se alimentan exclusivamente de dos plantas en la isla de Hawai, para corroborar la validez de estas predicciones. Ellos encontraron evidencias que soportan las predicciones de Rosenzweig: la especie dominante se especializó en recursos altamente rentables y forzó a sus competidores a pasar la mayor parte del tiempo en parches pobres en recursos, y además las especies se especializaron en alimentarse de sus recursos preferidos (aún en épocas de escasez). Se ha propuesto que los valores en la sobreposición del nicho pueden usarse como medidas de la competencia actual y como indicadores de la competencia pasada, pero en realidad la sobreposición puede no necesariamente relacionarse con la existencia de la competencia (Rathcke 1976) Comunidades de aves nectarívoras y plantas Entre las aves nectarívoras se presentan los dos tipos de competencia. En gran medida debido a que el néctar es renovado en tasas predecibles en las flores, las aves pueden encontrar las flores y revisitarlas. En este proceso, los individuos pueden competir agresivamente para acceder a las flores cuando ellas representan un recurso rentable de defender (Gill 1978). La competencia por recursos limitados es un componente importante en las interacciones entre las aves nectarívoras (Stiles & Wolf 1970, Wolf & Hainsworth 1971, Carpenter 1976, Gill 1978, Wolf 1978), y a pesar de ser un punto susceptible de discusión entre los científicos, se ha considerado una de las fuerzas que promueven la organización de las comunidades naturales (Cody & Diamond 1975, Rathcke 1976, Welden & Slauson 1986, Day 2000). Las plantas polinizadas por aves también se ven fuertemente afectadas por la competencia por polinizadores (Stiles 1978, 1985, Heinrich 1981, Murray et al. 1987), y han desarrollado 11

12 mecanismos que previenen la explotación indiscriminada de su néctar por organismos poco eficientes para su polinización lo que depende en gran medida de la morfología de los visitantes florales. Considerando esto, la organización de las comunidades de plantas y aves nectarívoras, esta estrechamente relacionada con el tamaño corporal de los polinizadores (Brown et al. 1978). 2.2 POLINIZACIÓN Y ROBO DE NÉCTAR Estructuras florales y Polinización La flor constituye una pieza importante de las estrategias reproductivas de muchas de las plantas actuales. En las angiospermas ha evolucionado como un elaborado mecanismo útil en la captura de polen de otras plantas y a la vez de donación de su propio polen a otras flores (Howe & Westley 1988). En este sentido, el proceso de polinización está definido como el traspaso de polen de una antera hasta el estigma una flor (Faegri & van der Pijl 1979, Howe & Westley 1988); y constituye un paso crítico en la reproducción sexual de las plantas con flor, ya que hace posible el intercambio de información genética entre diferentes individuos de la especie, confiriendo a las plantas una mayor capacidad de adaptación y diversificación. A través de procesos evolutivos, algunas plantas con flor han desarrollado métodos eficaces de polinización que incluyen animales como vectores de su polen de una flor a otra (polinizadores), quienes logran que se reduzca la incertidumbre de los encuentros entre conespecíficos. La forma en la cual las plantas promueven que los animales vayan de forma sistemática y consistente de una flor a otra realizando la polinización cruzada, es ofreciéndoles recursos que utilizan para realizar diferentes actividades. Éstos recursos han sido llamados la recompensa de las plantas a sus polinizadores y varían en composición química y presentación de acuerdo las necesidades y atributos morfológicos y comportamentales de los animales. El polen y el néctar, constituyen las recompensas producidas por la flor y ofrecidas comúnmente por las plantas para animales tales como algunos insectos, aves y mamíferos que están adaptados en morfología, capacidad sensitiva y fisiología digestiva para encontrar y usar polen y/o néctar como alimento. La tendencia evolutiva general en polinización es dirigida hacia un gran refinamiento, estrechando la interdependencia a diferentes niveles entre la flor y su polinizador. En éste proceso algunos animales actúan como evasores de las restricciones morfológicas que imponen las flores a visitantes que no son polinizadores y tienen repercusiones ecológicas y evolutivas para las plantas. 12

13 Los colibríes (Trochilidae) poseen la máxima especialización dentro de la Clase Aves para alimentarse de néctar floral, con sus picos largos y delgados, su pequeño cuerpo, la capacidad de vuelo cernido son capaces de tomar el néctar ingresando a la flor por su parte distal, atravesando la corola hasta llegar a la cámara de néctar, el cual extraen con su larga lengua. En éste proceso tocan las partes sexuales de la flor, constituyéndose en vectores eficientes del polen de una planta a los estigmas de otras plantas, cumpliendo el papel de polinización de muchas especies. A su vez, las flores polinizadas por colibríes poseen características que las hacen energéticamente rentables (alta tasa de producción de néctar de concentraciones medias), y por tanto son apetecidas por otras aves e insectos nectarívoros que extraen su néctar sin polinizar las flores (robadores de néctar sensu Inouye 1980) Robo de Néctar El robo de néctar es un comportamiento que presentan algunas especies de aves, abejas y hormigas. Este comportamiento ocurre más frecuentemente en situaciones en las cuales el animal no es capaz de acceder al néctar a causa de las limitaciones de acceso que impone la flor por su morfología. Los robadores son animales que incluyen el néctar floral en su alimentación y que poseen estructuras morfológicas aptas para abrir perforaciones en las corolas como mandíbulas cortantes o picos agudos y emplean la lengua para extraer el néctar (Inouye 1980). Los robadores de néctar pueden agruparse en dos categorías por su comportamiento: los robadores primarios de néctar son aquellos animales que realizan perforaciones en las flores para obtener néctar, mientras que los robadores secundarios de néctar visitan las flores a través de las perforaciones hechas por un robador primario. Diferentes individuos de la misma especie pueden presentar los dos diferentes tipos de comportamiento en virtud de su tamaño corporal, aunque es también posible que el mismo individuo exhiba los dos comportamientos (Inouye 1980) Comportamiento de forrajeo de los pinchaflores Al parecer, el néctar floral es el principal recurso alimenticio para los pinchaflores, especialmente las especies del género Diglossa, pero muchas si no todas las especies de ambos géneros consumen insectos y frutas. Las especies de los géneros Diglossa y Diglossopis obtienen néctar exclusivamente de flores adaptadas para la polinización por colibríes, por tanto característicamente viven en simpatría con una o más especies de colibríes (Villeumier 1969). La lengua de estas especies es un canal largo, delgado en forma de U dividido en dos canales más pequeños en forma 13

14 de U hacia la parte distal, con proyecciones en forma de pelos en la punta de los canales que le da aspecto de brocha (Villeumier 1969). Otras aparentes adaptaciones para una alimentación a base de néctar son los movimientos de regurgitación de los padres a sus crías, el saco esofágico de los pichones, la sincronización de la época de reproducción con el periodo de floración (Skutch 1954) y el grado de agresividad interespecífica de algunas especies (Moynihan 1963), siendo especialmente notable en Diglossa lafresnayi (Stiles com. pers) Consecuencias ecológicas del Robo de Néctar Niveles de robo en poblaciones naturales A pesar de ser un tema poco estudiado, especialmente si se compara el volumen de investigaciones en las que se estudia la interacción entre polinizadores y plantas, el robo de néctar en poblaciones naturales es un fenómeno recurrente y es evidente que algunas están sometidas a altos niveles de robo de néctar. Algunos investigadores que han estudiado las interacciones de Diglossa baritula con las plantas de las montañas mejicanas han reportado niveles de robo en algunas plantas: Hernández & Toledo (1979) concluyeron que las flores de Erythrina leptorhiza presentaron altos niveles de robo de néctar por D. baritula (91,5, 100 y 100% en tres conteos diferentes), reflejando la preferencia del ave por esta planta. Lyon & Chadeck (1971) indicaron que el uso de Penstemon kunthii por D. baritula fluctuó a lo largo del muestreo entre el 50 y el 80%. Recientemente Arizmendi (2001) encontró que D. baritula visitó más del 85% de las especies de plantas polinizadas por colibríes, excepto 3 hierbas que no soportarían el peso del ave al percharse para extraer el néctar. También encontró una variación considerable en el porcentaje de flores dañadas por planta, en promedio los porcentajes fueron 57,6% para Salvia mexicana, 53,4% para Salvia iodantha, 31,4% para Ipomoea heredifolia y 8,5% para Lobelia laxiflora. Con esta perspectiva, es claro que los resultados de las investigaciones demuestran los altos niveles de robo al que están sometidas algunas poblaciones de plantas neotropicales. Sin embargo, la mayoría de los estudios realizados en éste tema se enfocan en el efecto de uno o algunos robadores en el éxito reproductivo de una especie de planta y pocos documentan los efectos del robo de néctar a nivel de toda la comunidad, incluyendo tanto las plantas como sus polinizadores. Solamente el estudio de Arizmendi (2001) hace una aproximación a las múltiples interacciones ecológicas entre robadores de néctar y colibríes en un bosque de alta montaña. 14

15 Identidad de los polinizadores y los cambios en su comportamiento debidos al robo de néctar Además de efectuar la polinización directamente, los robadores también pueden tener efectos positivos en la reproducción de las plantas que visitan, ya que pueden promover un incremento tanto en el número de flores visitadas por los polinizadores, como en las distancias de forrajeo (Navarro 2000), aumentando el éxito biológico de las plantas robadas por promover el entrecruzamiento. En éste caso los robadores podrían ser considerados mutualistas (Maloof & Inouye 2000). Por ejemplo, cuando Diglossa baritula remueve néctar de las flores, el colibrí rutero Lampornis clemenciae incrementa su área de forrajeo para conseguir todo el néctar que requieren, teniendo un efecto positivo en la reproducción de Erythrina leptorhiza (Hernández & Toledo 1979). Por otra parte, los robadores pueden crear condiciones que causan a los polinizadores visitas de un menor número de flores por inflorescencia, incrementando la probabilidad de cruzamiento de polen entre individuos y evitando la geitonogamia que puede tener efectos negativos para el éxito reproductivo de la planta. Las condiciones en las cuales los robadores tienen efectos positivos, neutros o negativos para el éxito reproductivo de las plantas depende de factores tales como quién es el polinizador, cuanto néctar deja el robador y si hay más recursos disponibles para el polinizador (Maloof & Inouye 2000). El comportamiento de un polinizador en presencia de flores robadas puede ser dependiente de las capacidades sensitivas del mismo. Por ejemplo se ha encontrado que Bombus vagans, B. impatiens y B. appositus (Maloof & Inouye 2000) y en general los abejorros, no son capaces de detectar los niveles de néctar por visión directa, detección de gradientes de humedad o aromas para discriminar entre inflorescencias con néctar o sin él. Sino parece que su habilidad para detectar flores visitadas depende de un sistema de marcaje químico que les indica que la flor ya ha sido visitada (Goulson et al. 1998). A diferencia, los colibríes aparentemente son capaces de determinar contenido de néctar en las flores visualmente antes de visitarlas (Maloof & Inouye 2000). Esto podría ser posible en flores cortas y poco tubulares en las que la cámara de néctar sea visible, pero muchas de las flores susceptibles de ser robadas se diferencian precisamente de este patrón, y de hecho los colibríes visitan flores que no tienen néctar (Gutiérrez y Rojas 2001). 15

16 La cantidad de néctar removido por los robadores puede afectar el comportamiento de los polinizadores legítimos. En un estudio en el que el 100% del néctar de flores de Justicia aurea fue removido por los robadores, el colibrí que poliniza la planta dejó de visitarla, teniendo un claro efecto negativo para ella. En flores de Aphelandra golfodulcensis los robadores no retiraron todo el néctar disponible por flor y los colibríes continuaron visitándola (Maloof & Inouye 2000). En los dos casos los efectos para la planta son opuestos, el primero tiene un efecto negativo, mientras que el segundo puede ocasionar un aumento en el éxito reproductivo por promover un mayor número de visitas a diferentes flores Los pinchaflores como polinizadores En la definición misma del robo de néctar (Inouye 1980) se considera que los robadores no efectúan la polinización de las plantas que visitan. Esto implica que el forrajeo de éstos animales tiene un efecto negativo en la reproducción de las plantas y por consiguiente en su éxito biológico. Sin embargo, un buen número de estudios ha revelado que el robo puede contribuir a la polinización de las plantas cuando los cuerpos de los robadores entran en contacto con los órganos sexuales de la planta durante el forrajeo (Navarro 2000). En la población de Tristerix longebracteatus estudiada por Graves (1982) virtualmente cada flor abierta fue perforada por pinchaflores o colibríes, y a pesar de esto la fructificación fue del 87,5%, lo que le llevó a concluir que Diglossa parece ser un polinizador principal de la planta en el norte de Perú. Así mismo, Stiles et al. (1992) concluyeron que Diglossa humeralis y D. lafresnayii pueden actuar como polinizadores de Brachyotum. Arizmendi (2001) planteó que Diglossa baritula puede actuar como polinizador de Calliandra grandifolia y Cirsium jaliscoense en las montañas mejicanas. En éstos casos, los robadores actúan como polinizadores de algunas de las plantas con las que interactúan, es decir que afectan directa y positivamente el éxito reproductivo de ellas. Esto es posible gracias a los atributos morfológicos de las flores que hacen que el cuerpo de los robadores entre en contacto con las anteras y el estigma mientras forrajean. Colwell et al. (1974) encontraron que Colibri thalassinus y Diglossa plumbea se dividieron el néctar en una escala micro-espacial en los arbustos de Centropogon valerii. Y argumentaron que este patrón es una consecuencia de diferencias intrínsecas en la morfología funcional de colibríes y 16

17 pinchaflores, los primeros mejor equipados para forrajear en flores expuestas y los últimos para hacerlo en el interior de los arbustos en donde se pueden perchar. E infieren que la repartición espacial demostrada en sus datos puede ser producto de competencia por interferencia entre las aves. Pero a diferencia de la interacción con Brachyotum, las Diglossa no polinizan las flores de C. valerii, por lo tanto se esperaría que la selección favoreciera aquellas plantas que tienden a producir flores solo en las partes donde las flores son polinizadas por colibríes. Lyon & Chadeck (1971) sugirieron que el efecto negativo del forrajeo ilegítimo de néctar en la polinización efectiva se ve reflejado en varias características de los síndromes de ornitofilia. En su investigación estudiaron y discutieron el posible efecto positivo (mayor exclusividad en los polinizadores e incremento en la producción de néctar), más que negativo, que tienen las visitas ilegítimas de Diglossa baritula y dos especies de Bombus en la evolución de la planta Penstemon kunthii, que es visitada y polinizada por colibríes. En la investigación de Stiles et al. (1992) se plantea el mecanismo por el cual las Diglossa actúan como posibles polinizadoras de Brachyotum lindenii. En éste caso, las aves no realizan las visitas en la forma descrita para el comportamiento típico de forrajeo como robadores (perforando la corola), sino que las aves realizan una visita legítima a las flores. Desde una percha inmediatamente por debajo de la flor, el ave se estiraba hacia arriba y sujetaba la flor de tal forma que la mandíbula superior se quedaba fuera de la corola, mientras que la mandíbula inferior se inserta completamente en el tubo floral, sin perforarlo. La lengua aparentemente se insertaba en el tubo floral junto con la mandíbula inferior, que posiblemente le abría paso hacia la cámara de néctar a través de los estambres, tocando en el proceso los espolones de estos y así soltando el polen. Además de ver éste caso como un fenómeno ocasional, Stiles et al. (1992) plantearon que es factible que la interacción Diglossa-Brachyotum tenga una larga historia evolutiva, y que tener a Diglossa como visitante legítimo podría beneficiar a Brachyotum en diferentes sentidos: por un lado, se reduce o evita el robo de néctar como tal y sus consecuentes daños a los tejidos florales. Además, las Diglossa presentan patrones de forrajeo igual o más favorables que los de los colibríes: recorren territorios más o menos grandes, solitarios o en parejas; son agresivos, pero generalmente no defienden parches pequeños de flores por periodos prolongados, como los colibríes territoriales, con sus menores rendimientos energéticos (Wolf et al. 1976, Moynihan 1979). Una posible ventaja de Diglossa como polinizador, comparado con los colibríes, es que rara vez portó polen de otras 17

18 flores (porque las visita ilegítimamente). Esto disminuiría la posibilidad de que se deposite una carga mixta de polen sobre el estigma, reduciendo así la eficiencia de la polinización Otras implicaciones evolutivas del robo de néctar Los efectos que tienen los robadores en el éxito reproductivo de las plantas bien sean positivos o negativos, pueden operar como agentes selectivos influenciado la morfología floral, los patrones de producción de néctar e incluso la fonología de la floración, entre otros aspectos de la biología de las plantas. Si los robadores tienen consistentemente efectos negativos en el éxito biológico de las plantas es de esperarse que desarrollen algunos mecanismos que les permitan protegerse del robo de néctar. Se ha propuesto que algunas características de las flores tales como cálices engrosados, inflorescencias densas, producción de látex, nectarios extraflorales o presencia de algunas sustancias en el néctar que lo hacen repelente para los robadores, son adaptaciones para evitar el robo de néctar en las flores. Por otra parte, si una planta es robada, requiere un cierto volumen de néctar para mantener a los polinizadores efectivos como visitantes constantes, por tanto las plantas o las poblaciones que producen suficiente néctar para satisfacer las necesidades energéticas de sus polinizadores y de los robadores, pueden ser más exitosas biológicamente y tendrán más progenie, promoviendo un incremento en la producción de néctar, es decir que las poblaciones sometidas a altos niveles de robo tienen mayores tasas de producción de néctar que aquellas que no lo están (Maloof & Inouye 2000). Un aspecto relevante para entender éste fenómeno a una escala regional es la distribución geográfica de los principales grupos de robadores (abejas y pinchaflores) y sus efectos en las comunidades, ya que ambos grupos presentan comportamientos de forrajeo diferentes y por tanto los efectos negativos, positivos o neutros que pueden tener para la reproducción de las plantas son igualmente diferentes. Debido a que las abejas presentan mayor diversificación en tierras bajas, mientras que las Diglossa habitan ecosistemas de montaña, es posible que se presenten patrones distintos cuando se comparan grandes regiones geográficas. 18

19 3. PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN Qué aspectos de la biología y la ecología de los pinchaflores hacen posible que coexistan varias especies de Diglossa y Diglossopis en un fragmento de bosque altoandino? 4. HIPÓTESIS Pueden existir varios mecanismos que facilitan la coexistencia de las especies de Diglossa y Diglossopis en el cerro de Torca. Estos pueden involucrar aspectos de su morfología, del uso del espacio, del consumo de recursos alimenticios y de los cambios en la oferta y la demanda energética a lo largo de un año. Considerando esto, las hipótesis de investigación son: 1. Dado que estas especies se alimentan de recursos muy similares, la fuerte competencia entre ellas puede forzar a que ciertas características del cuerpo de las aves en la comunidad presenten patrones con promedios uniformemente distribuidos, significativamente diferentes de patrones debidos al azar. 2. Las aves morfológicamente más similares presentan en bajas abundancias poblacionales, lo que permitiría mitigar la competencia interespecífica. 3. Las especies del género Diglossa son más abundantes en el subpáramo y las partes bajas de la vegetación del bosque, mientras que las especies de Diglossopis son más abundantes en los estratos altos del bosque. 4. Las especies del género Diglossa incluyen en su dieta una mayor proporción de néctar con relación al consumo de frutos o insectos, mientras que las especies del género Diglossopis incluyen en su dieta una mayor proporción de frutos e insectos con relación al consumo de néctar. 5. Las especies usan diferentes técnicas de forrajeo para consumir néctar, relacionadas con la morfología de las aves y las flores. El robo de néctar es más frecuente en flores de corola larga y alta rentabilidad energética. 6. Las especies con mayores afinidades filogenéticas y ecológicas presentan asincronía en los períodos de máximas abundancias poblacionales a lo largo de un año y en las temporadas de mayores demandas energéticas, como las épocas de muda del plumaje y reproducción. 7. El ciclo anual de las especies de Diglossa se asocia con la floración de las plantas que visita por néctar, mientras que el ciclo anual de Diglossopis se asocia más con la fructificación. 19

20 5. OBJETIVOS Objetivo general Estudiar la ecología de los pinchaflores, identificando algunos mecanismos que hacen posible la coexistencia de 5 especies de Diglossa y Diglossopis, en ecosistemas altoandinos colombianos. Objetivos específicos Caracterizar morfológicamente las especies de Diglossa y Diglossopis presentes en el cerro de Torca. Estimar las abundancias poblacionales en los hábitats de bosque y subpáramo a lo largo de un año. Caracterizar el comportamiento de forrajeo y la frecuencia de consumo de néctar, frutos y artrópodos por las especies de Diglossa y Diglossopis. Caracterizar la dinámica de las abundancias, el ciclo anual de los pinchaflores y su relación con la fenología de floración y fructificación de las plantas que consumen. 20

21 6. MÉTODOS Área de Estudio El área de estudio esta ubicada entre las veredas Torca y Yerbabuena (4º N, 74º 01 11,2 O), entre 2700 y 3150 m de altitud. La temperatura media anual de la Sabana de Bogotá es de 14ºC (ABO 2000), y la precipitación media anual en los Cerros Orientales es de 1038 mm, con dos épocas de mayor pluviosidad en una entre marzo y abril, y otra entre octubre y noviembre (Fig. 1). Datos de la estación climatológica San Luis de la Empresa del Acueducto de Bogotá ( N y E), a 2600 metros de altitud. mm de precipitación Mar-Ab May-Ju Ag-Se Oc-No Di-En Mar Promedio mensual Figura 1. Promedio mensual de las precipitaciones en el área de estudio durante el año de muestreo (marzo de 2003 a marzo de 2004). El bosque altoandino de Torca hace parte de una serie de relictos de vegetación nativa ubicados sobre los Cerros Orientales de la ciudad de Bogotá (Departamento de Cundinamarca- Colombia). Posee una de las mayores áreas de matriz continua y grado de conservación del bosque, y se encuentra parcialmente protegido bajo la categoría de reserva forestal. Comprende zonas con vegetación boscosa en las partes pendientes y más húmedas de las montañas. Como elementos de la vegetación dominantes del bosque se encuentran el "encenillo" (Weinmannia tomentosa), el "gaque" (Clusia multiflora), el "canelo de páramo" (Drimys granadensis) y presenta una gran diversidad de plantas epífitas como orquídeas, bromelias, helechos y musgos. El estrato alto de la vegetación del bosque, representa un dosel bien definido, continuo y denso, formado por las copas de los árboles de más de 12 m de altura. Algunas plantas nectaríferas importantes de este estrato son árboles como Axinaea macrophila y C. multiflora, ó hierbas escandentes como Mutisia clematis y varias especies de Fuchsia y Passiflora. El estrato medio ó subdosel se encuentra a alturas entre 3 a 12 m. Allí la 21

22 densidad del follaje es menor y es importante la presencia de epífitas nectaríferas como las bromelias Tillandsia turnerii, T. biflora, T. denudata y Vriesea. El estrato bajo o sotobosque está compuesto por la vegetación herbácea y arbustiva de no más de 3 m, es generalmente denso, con parches de Chusquea. Algunas plantas nectaríferas importantes en este estrato son Siphocampylus columnae y varias especies de Palicourea. El subpáramo consta de una vegetación más achaparrada y densa. Este hábitat se presenta en pequeñas áreas ubicadas en los filos de la montaña, en donde son importantes especies de ericáceas como Macleania rupestris, Pernettya prostrata, Cavendisha nitida y Bejaria resinosa, compuestas como el frailejón (Espeletia), la "tagua" (Gaiadendron punctatum), el "laurel de monte" (Myrica parvifolia) y el "mortiño" (Hesperomeles sp.). En el subpáramo la vegetación es irregular y no forma un estrato continuo. Está conformada por árboles aislados de una altura máxima de 6 m, inmersos en la vegetación arbustiva (estrato medio) que generalmente tiene una altura que varía entre 2 a 4m. Trabajo de campo Realicé 6 muestreos de 30 días entre el 17 marzo de 2003 y el 30 de marzo de 2004, en dos transectos que cubrieron la variación ambiental del área de estudio, uno en el bosque altoandino (de 1237 m) y el otro en el subpáramo (de 1744 m de longitud). Con el fin de caracterizar la morfología de los pinchaflores capturé las aves usando 20 redes de niebla de 12x4 m con ojo de malla de 30 mm, desde las 5: 30 am hasta las 5:30 pm durante 3-5 días en cada hábitat en cada muestreo. Cada individuo capturado fue pesado, medido, fotografiado y marcado con anillos de aluminio coloreados antes de ser liberado. Las partes del cuerpo que medí en campo fueron: cúlmen total, cúlmen expuesto, ancho de la comisura, alto del pico a la altura de las narinas, cuerda alar, tarso y cola. Para estimar la abundancia de las especies de Diglossa y Diglossopis, realicé censos visuales (entre las 6 am y las 10 am), durante 5 días en cada hábitat en cada muestreo, en compañía de un auxiliar, usando binoculares Celestron (8x25). Registramos el número de individuos presentes en los hábitats de bosque y subpáramo a lo largo de las rutas de estudio con ancho de banda infinita, identificando el estrato del bosque en que el ave se encontraba. En el bosque acumulé un total de 76h 15min de censos visuales y en el subpáramo 52h 50min. Con el fin de estimar las abundancias poblacionales también usé los datos de número de individuos capturados de cada especie en los dos hábitats por 22

23 hora/red (h/red) de muestreo. Acumulé un total de 2177,2 h/red en el bosque, y 1994 h/red en el subpáramo, con un promedio de 347,6 h/red por muestreo en cada hábitat. Para calcular la frecuencia de consumo de néctar, frutos e insectos por los pinchaflores, hice observaciones de su comportamiento de forrajeo durante los censos visuales y tomé muestras de heces de las aves capturadas. Con el fin de identificar las especies de plantas que los pinchaflores visitan por néctar ó frutos y la frecuencia con que lo hacen, usé los registros de observaciones directas, tomé muestras de la carga de polen en gelatina coloreada (Amaya 1991) y muestras de las semillas presentes en las heces. Para caracterizar los recursos consumidos por los pinchaflores y la técnica de extracción de néctar usada diferentes plantas, examiné 3457 flores de 20 especies de plantas del bosque altoandino y el subpáramo y conté el número de flores con marcas hechas por el pico de los pinchaflores en las corolas. También caractericé algunos aspectos relevantes a la interacción con los visitantes florales de 33 especies plantas con síndrome de ornitofilia (Faegri & van der Pijl 1979), tal como hábitat en donde se presenta la planta, número de flores producidas, longitud de la flor (corola total y corola efectiva) y tipo de la corola (dialipétala o simpétala), color, orientación, y rentabilidad energética del néctar. Igualmente caractericé los frutos consumidos por las aves, midiendo largo y ancho, color y número de semillas por fruto. Colecté ejemplares botánicos de las plantas nectaríferas y ornitócoras (Faegri & van der Pijl 1979) para su identificación en el Herbario Nacional Colombiano. Tomé muestras de polen en gelatina coloreada con el fin de realizar una colección palinológica de referencia de las especies nectaríferas del área. También realicé una colección de referencia de los frutos y semillas consumidos por aves. Estas colecciones de referencia fueron útiles para comparar los granos de polen y las semillas presentes en las muestras tomadas de las aves capturadas y caracterizar el uso de recursos por los pinchaflores. Para caracterizar la fenología de floración y fructificación de las plantas, estimé el número de flores y frutos a lo largo de los transectos en una franja de 5m a cada lado una vez en cada muestreo. Debido a problemas de visibilidad, para el conteo de recursos en árboles altos y epífitas en el dosel del bosque, amplié verticalmente el ancho de la franja (Stiles 1985). Con el propósito de cuantificar la oferta energética del néctar de las especies nectaríferas, medí el volumen de néctar producido en 24 h y su concentración (con un refractómetro de mano Fisher de 0-32ºBrix). Para medir el 23

24 volumen, extraje el néctar presente en flores frescas, cubrí la flor o inflorescencia con una bolsa de tul y 24 h horas después extraje el todo el néctar acumulado con micropipetas aforadas. Para calcular las calorías producidas por flor en 24 h multipliqué el volumen producido por las calorías por mol presentes en el néctar de diferentes concentraciones considerando el valor calórico de 1 µl de 1,0 molar de sacarosa = 1,35 calorías (Stiles 1976, Wolf et al. 1976, Bolten et al y Gutiérrez y Rojas 2001). Debido a la escasa producción de néctar de G. punctatum, utilicé los valores de la población del volcán Galeras presentados por Gutiérrez y Rojas (2001) para calcular el aporte calórico de ésta especie. Para caracterizar el ciclo anual de las aves, revisé el estado del plumaje de los individuos capturados y evalué su estado reproductivo por la presencia del parche de cría en las hembras, protuberancia cloacal hinchada en los machos y características de individuos juveniles. Trabajo de Laboratorio Medí la longitud y el ángulo del gancho maxilar del pico a partir de las fotografías digitales de los individuos capturados, usando el programa ImageJ (1.31v para Windows). Consideré la longitud del gancho como la distancia entre la primera serración (distal) y la punta de la maxila. Medí el ángulo entre una línea imaginaria descrita entre la primera serración y la punta de la maxila (imaginándola como un lado), y la prolongación de la línea que describe la porción distal del tomio mandibular como el otro lado (Fig. 2). Figura 2. Medidas de la longitud (LG) y el ángulo del gancho (AG) mandibular de los pinchaflores. Analicé 205 muestras de cargas de polen con un microscopio de luz (Zeiss), registrando la presencia de granos de polen de las especies vegetales identificándolos por comparación con la colección palinológica de referencia. Analicé 174 muestras de heces con un estereoscopio (LwScientific), registrando la presencia de semillas, restos vegetales, partes de artrópodos y granos polen. 24

25 Análisis de Datos Apliqué la Correlación ordenada de Spearman (r s ) para detectar relaciones entre las variables morfológicas de las especies. Calculé el Índice de normalidad (standardized skewness) para cada variable morfológica evaluada, valores fuera del intervalo entre 2 a +2 indican una desviación significativa de una distribución normal. Usé el análisis discriminante para diferenciar los machos y las hembras en aquellas especies que no poseen dimorfismo sexual. Usé el análisis univariado de Williams (1995) con el propósito de evaluar patrones aleatorios, agregados o uniformemente distribuidos en los promedios de las variables morfológicas caracterizadas en las aves capturadas. Con este mismo fin usé el módulo de análisis morfológico del programa EcoSim600 (Gotelli & Graves 1996) para Windows para la comunidad de pinchaflores de Torca, transformando los datos a una escala logarítmica y usando el número de iteraciones =5000, la semilla aleatoria =10, la media =0, la desviación estándar =1 y como unidad métrica la varianza en la longitud de los segmentos. Usé el Análisis de Componentes Principales (PCA) para evaluar tendencias de agrupación entre las especies de pinchaflores basadas en la morfología de sus cuerpos. Con el fin de comparar diferencias en las medianas de las abundancias entre pares de especies ussé una pruba de Mann- Whitney (U). Para evaluar cambios estadísticamente significativos en las abundancias de las especies en el área de estudio apliqué a los datos de los censos (por observaciones y redes) un Análisis de Varianza no Paramétrico de Kruskal-Wallis (H) para k muestras (Zar 1996). Apliqué la prueba de Kolmogorov-Smirnov (K-S) para detectar diferencias en la distribución temporal de las abundancias de estas especies al interior de los hábitats y en toda el área. Usé este mismo estadístico con el fin de probar si existen diferencias interespecíficas en la proporción de tipos de recursos alimenticios consumidos y en la diferenciación espacial y temporal en la explotación de los recursos a lo largo del año. Así como también para probar si existen diferencias en la frecuencia del robo de néctar floral por parte de la comunidad de pinchaflores a lo lago del año y entre especies de plantas. Calculé el Índice de Sobreposición del nicho trófico entre pares de especies usando la fórmula de Feinsinger (1976). Apliqué la Correlación ordenada de Spearman (r s ) para probar si los cambios temporales en la abundancia, muda y reproducción de las aves se relacionaron con cambios en las demás especies, con las precipitaciones y con la floración y fructificación de las plantas. Apliqué este mismo estadístico para analizar la relación entre la frecuencia de consumo de cada tipo de recurso y los caracteres morfológicos de las aves. 25

26 7. RESULTADOS 7.1. Composición y ecomorfología de la comunidad de pinchaflores En los ecosistemas altoandinos de Torca habitan cinco especies de pinchaflores de los géneros Diglossa Wagler, 1832 y Diglossopis Sclater, 1856 (Aves: Thraupidae): Diglossopis caerulescens Sclater, 1986, D. cyanea Lafresnaye, 1840, Diglossa lafresnayii Boissonneau, 1840, D. humeralis Fraser, 1840 y D. albilatera Lafresnaye, 1843 (Tabla 1 y Fig. 3). Las tres especies del género Diglossa son de colores poco contrastantes con la vegetación, como negro o verde oliva - ante (en el caso de las hembras de D. albilatera), a diferencia de la coloración azul de las dos especies del género Diglossopis. El peso es una buena medida del tamaño de estas especies y se correlacionó significativamente con la cuerda alar (r s =0,95, p<0,05, n=5) y el cúlmen expuesto (r s =0,89, p<0,05, n=5). Se presentaron importantes diferencias entre el peso de las especies, especialmente entre D. albilatera y D. cyanea, siendo esta última casi dos veces el tamaño de la primera. También se presentó una correlación significativa entre las variables que describen la longitud y la curvatura (ángulo) del gancho maxilar (r s =0,92, p<0,05, n=5). Tabla 1. Morfometría de las especies de pinchaflores presentes en los ecosistemas altoandinos de Torca. Promedio y desviación estándar de las variables morfológicas. El peso es reportado en gramos (g) y las demás variables en mm. n= número de individuos capturados. Especie Peso g Cúlmen Total Cúlmen Expuesto Altura del pico Comisura Largo Gancho Ángulo Gancho Cuerda Alar Cola Tarso n Diglossa albilatera 9,6 ±0,9 12,8 ±0,9 9,5 ±0,6 5,1 ±1,2 6,3 ±1,6 1,7 ±0,3 50,7 ±8,2 56,6 ±2,7 46,3 ±3,3 18,8 ±1,6 37 Diglossa humeralis 12,2 ±0,9 14,3 ±1,2 10,3 ±0,7 4,9 ±0,9 6,8 ±3,2 1,5 ±0,2 50,8 ±6,8 65 ±4,9 55,0 ±4,6 21,5 ±2,3 119 Diglossa lafresnayii 15,2 ±2,6 14,7 ±1,8 11 ±0,8 4,9 ±1,0 7,5 ±1,2 1,3 ±0,1 41,6 ±15,2 71,2 ±2,3 58,6 ±5,9 23,7 ±1,8 11 Diglossopis cyanea 17,6 ±1,9 17,1 ±1,8 13,4 ±0,9 5,9 ±1,3 7,2 ±1,6 1,3 ±0,3 33,4 ±6,6 72,0 ±8,6 58,6 ±3,3 22,1 ±0,8 37 Diglossopis caerulescens 14,7 ±0,8 15,8 ±1,1 12,9 ±0,6 5,2 ±1,3 7,2 ±1,6 0,9 ±0,2 17,6 ±4,6 70,0 ±3,1 53,4 ±3,4 21,4 ±0,8 9 Índice de normalidad -0,37 0,43 0,23 1,76-0,64 0,15-0,89-1,27-1,09-0,45 Todas las variables morfológicas tuvieron una distribución normal (índice de normalidad entre -2 y +2) (Tabla 1). Sin embargo, la altura del pico y la cuerda alar fueron las variables que presentaron una tendencia a concentrarse hacia un lado de la distribución, reflejando diferencias entre los sexos para estas variables. 26

27 Figura 3. Pinchaflores presentes en el cerro de Torca. Arriba: Diglossa albilatera, izquierda: hembra, derecha: macho. Medio izquierda: Diglossa humeralis, derecha: Diglossa lafresnayii. Abajo izquierda: Diglossopis cyanea, derecha: Diglossopis caerulescens. 27

28 Al comparar la distribución de las distancias entre los promedios de cada variable morfológica para las cinco especies, encontré que los datos no difieren de una distribución aleatoria, es decir que no obtuve evidencias de desplazamiento competitivo en las características evaluadas para los pinchaflores por el método univariado de Williams (Tabla 2). No obstante, al comparar las mismas distribuciones con distribuciones generadas aleatoriamente por el programa EcoSim600, al menos las dos medidas de la longitud del pico (cúlmen expuesto y total) se desviaron significativamente de una distribución aleatoria. Esto sugiere que fuerzas de origen biológico (ecológico o evolutivo) pueden estar involucradas en la configuración ecomorfológica de los pinchaflores al menos en estas dos dimensiones morfológicas. Tabla 2. Comparación de la distribución de los promedios de las variables morfológicas de las especies con distribuciones producidas aleatoriamente por dos métodos. Variable V p Índice Observado Índice Simulado p (obs <= esp) Peso 0,023 >0,1 0,0016 0,0025 0,5394 Culmen expuesto 0,022 >0,1 0, ,0025 0,004* Culmen total 0,013 >0,1 0,0001 0,0025 0,037* Alto del pico 0,121 >0,9 0,0024 0,0025 0,666 Comisura 0,029 >0,1 0,0011 0,0025 0,407 Largo del gancho 0,037 >0,1 0,0302 0,0033 0,99 Ángulo del gancho 0,113 >0,9 0,0202 0,0025 0,99 Tarso 0,056 >0,1 0,0008 0,0025 0,307 Cola 0,061 >0,1 0,0007 0,0025 0,256 Ala 0,064 >0,1 0,0006 0,0025 0,204 V= cálculo del estadístico de Williams. Al analizar el patrón de distribución de las especies en el espacio morfológico multivariado (Fig. 4), encontré 3 componentes principales con valor propio mayor a uno, de los cuales los dos primeros explicaron el 86,1% de la variabilidad original de los promedios para 10 variables morfológicas caracterizadas en los pinchaflores. El primer factor explicó en forma aislada el 50% del patrón de distribución morfológica entre las especies y las variables de mayor peso en su construcción fueron algunas medidas del pico, la cola, el tarso y el peso. Por su parte, el segundo componente explicó el 36,2% de la variación de los datos y las variables morfológicas más importantes fueron la cuerda alar y la altura del pico. 28

29 Componente 2 3,1 2,1 1,1 0,1-0,9-1,9 Dca ce Dcy ct ala peso Dl col tar com Dh angulo gch -2,9 pp Da -2,7-1,7-0,7 0,3 1,3 2,3 Componente 1 Figura 4. Tendencia de agrupación entre las especies del género Diglossa (Dh= Diglossa humeralis, Dl= Diglossa lafresnayii y Da= Diglossa albilatera) y el género Diglossopis (Dca= Diglossopis caerulescens, Dcy= Diglossopis cyanea), basada en las afinidades morfológicas entre las especies de pinchaflores presentes en el cerro de Torca (Resultados del Análisis de Componentes Principales para el promedio de las variables morfológicas caracterizadas en las cinco especies). Las líneas representan las variables morfológicas que incluyen medidas del peso, el pico (ce= cúlmen expuesto, ct= cúlmen total, pp= altura del pico, gch= largo del gancho, angulo= ángulo del gancho, com= comisura) y el cuerpo (col= cola, tar= tarso, ala= cuerda alar). Existió una tendencia de agrupación entre los pinchaflores basada principalmente en la morfología de sus picos (Fig. 4). Por un lado, se encontraron las dos especies del género Diglossopis quienes se caracterizan por tener picos largos (cúlmen expuesto y total) y altos, de comisura pequeña y poco ganchudos (longitud y ángulo del gancho) (Tabla 1). Las principales diferencias entre estas dos especies radican en que D. cyanea es sutilmente de mayor tamaño en todas las variables, a excepción del ancho de la comisura (que fue igual para ambas). El otro grupo morfológico está conformado por las tres especies del género Diglossa (Fig. 4). Se caracterizan por tener picos de tamaño medio o corto, comisura ancha y marcadamente ganchudos. Dentro de este grupo la más divergente fue D. albilatera, quien pese a tener el pico corto, posee el gancho maxilar más largo de todas las especies (Tabla 1). A pesar de que D. humeralis y D. lafresnayii son muy similares en coloración y morfología, esta última es mayor en todas las variables morfológicas evaluadas (principalmente el peso y la cuerda alar), con excepción del gancho maxilar que es más largo y pronunciado (mayor ángulo) en D. humeralis. 29

30 7.2. Abundancias generales y distribución de los pinchaflores en los hábitats Las abundancias de D. cyanea y D. caerulescens fueron similares entre sí con 80 y 74 registros respectivamente (Tabla 3). Las especies del género Diglossa tuvieron abundancias contrastantes: Mientras que D. humeralis fue la especie más numerosa con 189 registros, D. lafresnayii fue la menos abundante con 17 registros. D. albilatera tuvo abundancias intermedias entre las dos anteriores con 54 registros. Tabla 3. Número de individuos registrados por los métodos de observación y capturas. Especie Registros de Observación Capturas Anillados Número de Recapturas Diglossa albilatera Diglossa humeralis Diglossa lafresnayii Diglossopis cyanea Diglossopis caerulescens = hembras sexadas, = machos sexados D. cyanea, D. caerulescens, D. albilatera y D. humeralis son especies residentes en el área de estudio durante todo el año. A diferencia, no registré a D. lafresnayii entre octubre y enero (durante la segunda temporada de lluvias), lo que indica que la pequeña población que habita los ecosistemas altoandinos de Torca realiza migraciones a otras zonas en esta época. Además, el nivel de recapturas de individuos de esta especie fue alto en relación al número de individuos anillados (Tabla 3) incluso entre años, sugiriendo que los individuos son altamente afines a usar los mismos espacios a pesar de su condición migratoria. Aunque las cinco especies se presentaron en los dos hábitats muestreados (Fig. 5), encontré diferencias significativas en las abundancias de los pinchaflores tanto al interior del bosque (H=19,4, p<0,01), como del subpáramo (H=11,7, p<0,01), demostrando que estas especies hacen un uso diferencial de los hábitats. D. cyanea fue la única que hizo uso de los dos hábitats en proporciones similares, contrastando con la fuerte preferencia de las demás especies a usar uno de ellos con mayor frecuencia. 30

31 70 Número de individuos B S B S B S B S B S Dh Dca Dcy Da Dl Observaciones Capturas Figura 5. Abundancia de las especies de pinchaflores estimada por dos métodos en los hábitats de bosque (B) y subpáramo (S). (Dh= Diglossa humeralis, Dca= Diglossopis caerulescens, Dcy= Diglossopis cyanea, Da= Diglossa albilatera y Dl= Diglossa lafresnayii). Existió una diferencia significativa entre las abundancias de D. cyanea y D. caerulescens en el bosque (Tabla 4), marcada por la gran abundancia de individuos de D. caerulescens en este hábitat (Fig. 5). Considerando las similitudes filogenéticas, ecomorfológicas y de abundancias totales entre este par de especies, esta diferencia en el uso del espacio es relevante como uno de los mecanismos que facilitan la coexistencia de estas especies. Tabla 4. Resultados del estadístico Mann-Whitney entre pares de especies para las abundancias de las especies al interior de los dos hábitats estudiados. BOSQUE D. humeralis D. lafresnayii D. albilatera D. cyanea D. lafresnayii 0,01* D. albilatera 5* 32,5* D. cyanea 9 NS 32,5* 22 NS D. caerulescens 29 NS 36* 34* 32* SUBPÁRAMO D. lafresnayii 3* D. albilatera 3* 16,5 NS D. cyanea 17 NS 30* 31,5* D. caerulescens 8,5 NS 26 NS 25,5 NS 8,5 NS El asterisco indica diferencias estadísticamente significativas (p<0,05), NS = diferencias estadísticamente no significativas. 31

32 También se presentaron importantes diferencias en el uso de los hábitats entre las especies del género Diglossa (Tabla 4). Estas diferencias se deben por un lado a las bajas abundancias de D. lafresnayii, y por otro, a diferencias en el uso de los hábitats por las otras dos especies: D. humeralis fue más abundante en el subpáramo, mientras que D. albilatera fue principalmente abundante en el bosque. A una escala espacial más fina, encontré que las especies usaron de forma diferente los estratos de la vegetación del bosque (Fig. 6), sin embargo solo se presentaron diferencias estadísticamente significativas entre las abundancias generales de las cinco especies en el dosel (H= 18,43, p<0,01). D. lafresnayii fue la única especie que se desplazó exclusivamente por este estrato. Las demás especies usaron todos los estratos con diferentes frecuencias. D. caerulescens, D. cyanea y D. humeralis usaron con mayor frecuencia el dosel del bosque para desplazarse, forrajear e interactuar con otras aves, mientras que D. albilatera usó más frecuentemente el subdosel para realizar estas actividades Número de individuos Dca Dh Dcy Da Dl Dosel Subdosel Sotobosque Figura 6. Número de individuos observados en tres estratos de la vegetación del bosque (Dh= Diglossa humeralis, Dca= Diglossopis caerulescens, Dcy= Diglossopis cyanea, Da= Diglossa albilatera y Dl= Diglossa lafresnayii). 32

33 7.3. Comportamiento de forrajeo Los dos géneros mostraron diferencias relevantes en cuanto al comportamiento social asociado al forrajeo. Las especies del género Diglossa comúnmente se desplazaron solitarias (Tabla 5) y silenciosas entre las ramas de arbustos y árboles. Este comportamiento (además de su coloración), las hace poco detectables a sus competidores y posibles predadores. En ocasiones uno o pocos individuos formaron parte de bandadas mixtas desplazándose por el dosel del bosque y pocas veces las observé forrajeando en pareja o pequeñas bandadas monoespecíficas. Por el contrario, las especies del género Diglossopis, siempre (o casi siempre) forrajearon en bandadas mixtas, mientras se desplazaban por las copas de árboles y arbustos vocalizando e interactuando con un mayor número de especies insectívoras, nectarívoras y frugívoras. Tabla 5. Frecuencia de registros para diferentes comportamientos sociales asociados al forrajeo de los pinchaflores y algunas características relacionadas con la formación de bandadas mixtas. Especie Solitario Pareja Bandada Bandada Monoespecífica Mixta D. humeralis 0,6 0,1 0,04 0,2 67 1,3 3,5 D. lafresnayii 0, , D. cyanea ,3 4,9 D. caerulescens 0, , ,5 4,5 n Promedio de individuos por bandada Promedio de especies asociadas a la bandada D. albilatera 0, , Bandada monoespecífica= 3 individuos de la misma especie. Moverse en bandada les permitió a las aves atrapar presas que se hacen más evidentes debido a que son ahuyentadas por el movimiento de otros miembros del grupo y defenderse de predadores. Algunos casos en los que registré varias especies de pinchaflores simultáneamente fue en respuesta a la presencia o la imitación del canto de Glaucidium jardinii. Éste es un pequeño búho diurno contra quien las aves del bosque altoandino se defienden rodeándolo haciendo vocalizaciones y vuelos, con esto lograron hacerlo evidente a otras aves y en ocasiones lo ahuyentaron. Usualmente pocos individuos de la misma especie hicieron parte de las bandadas mixtas (Tabla 5), sin embargo es posible observar especies como D. humeralis, D. caerulescens, D. cyanea, D. albilatera, Coeligena helianthea y Eriocnemis vestitus formando parte de bandadas que incluyen hasta tres especies de estos nectarívoros. Otras especies residentes que acompañaron a los pinchaflores fueron Mecocerculus leucophrys, Anisognathus igniventris, Hemispingus verticalis, H. 33

34 superciliaris, Synallaxis subpudica, Dubusia taeniata, Basileuterus nigrocristatus, Atlapetes schistaceus, Margarornis squamiger, el migratorio boreal Dendroica fusca Consumo de recursos por los pinchaflores Fue poco común observar a las aves consumiendo directamente artrópodos, néctar floral o frutos (< 20% de los registros visuales) (Fig. 7a), incluso solo obtuve un registro alimenticio de D. lafresnayii (Anexo 1), debido a su escasa abundancia y furtivo comportamiento de forrajeo. Todas las especies consumieron principalmente néctar floral (Fig. 7a), aunque también incorporaron en su dieta grandes cantidades de artrópodos, según los abundantes restos que encontré en las heces de casi todos los pinchaflores capturados (Fig. 7b). Sin embargo, es preciso considerar como un posible sesgo el hecho de que el exoesqueleto de los artrópodos puede digerirse lentamente y en consecuencia, tardar más tiempo en el tracto digestivo. Solamente registré a las especies del género Diglossopis consumiendo frutos y semillas con arilo. a) b) Figura 7. a. Porcentaje de consumo de artrópodos, néctar y frutos del número total de registros visuales de 4 especies de pinchaflores. b. Porcentaje de registro de partes de artrópodos, granos de polen y semillas en las muestras de heces de individuos capturados las 5 especies de pinchaflores que habitan el cerro de Torca. El número sobre las barras representa el número total de registros visuales (a) y número total de muestras de heces analizadas (b), sobre los cuales calculé los porcentajes. La alta frecuencia de granos de polen en las heces de las aves (Fig. 7b) puede evidenciar consumo ocasional, es decir que los pinchaflores ingirieron polen mientras forrajeaban néctar, ó por consumo directo de partes florales. Incluso observé a Diglossopis engullendo enteras pequeñas flores nectaríferas de pétalos suaves, como las ericáceas P. prostrata y Vaccinium floribundum. 34

35 Consumo de artrópodos Los pinchaflores usualmente cazaron insectos y arañas que encontraron sobre las hojas, ramas, tallos, telarañas, flores, e incluso sobre el suelo. En ocasiones realizaron vuelos cortos para atrapar pequeños insectos voladores desde una percha en el follaje denso de la copa de árboles como W. tomentosa, C. multiflora y B. resinosa. Por algunos períodos fue común observar a un mismo individuo perchado en ramas expuestas de la vegetación, atrapando al vuelo insectos que forman enjambres congregados alrededor de plantas florecidas. También es posible que realicen maniobras desde una percha, como descolgarse de una rama quedando cabeza-abajo y estirarse hasta cazar a una araña de su tela. Basada en los restos de artrópodos presentes en las heces de los pinchaflores, encontré que todas las especies se alimentaron principalmente de pequeños insectos voladores de diferentes órdenes (Tabla 6). Los dípteros, los coleópteros de varias familias y los himenópteros de la familia Ichneumonidae constituyeron una fuente importante de proteína para estas aves. Tabla 6. Frecuencia de aparición de restos de artrópodos en las muestras de heces de los pinchaflores. D. humeralis D. lafresnayii D. albilatera D. cyanea D. caerulescens Clase/ Orden/ Familia Aranae 0,18 Insecta Trichoptera 0,03 Diptera 0,4 0,38 0,36 0,27 0,33 Muscidae 0,03 Lepidoptera 0,14 0,13 Hymenoptera 0,03 0,18 Ichneumonidae 0,06 0,13 0,14 0,18 0,33 Cf. Mymaridae 0,13 Orthoptera 0,06 0,09 0,09 Coleoptera 0,54 1 0,68 0,33 Curculionidae 0,05 0,09 0,67 Carabidae 0,33 Cerambicidae 0,09 n No encontré correlaciones estadísticamente significativas entre la frecuencia de consumo de artrópodos (por los dos métodos) y las características morfológicas de las especies. 35

36 Consumo de frutos Solamente las especies del género Diglossopis consumieron frutos o semillas con arilo de 6 plantas (Tabla 7 y Figs. 8 y 9). Estos frutos miden en promedio 12,8 mm de ancho y 11,7 mm de largo, y tienen cáscaras de colores que contrastan con la vegetación, como vinotinto, anaranjado o verde esmeralda (Anexo 2). Debido a que son de gran diámetro, para alimentarse de los frutos de Cavendishia nitida, C. bracteata y M. rupestris, las aves picotearon pedazos mientras aún se encuentran en las ramas, y en ocasiones transportaron en el pico parte de los frutos para comerlo perchado sobre ramas más gruesas (Fig. 8). A diferencia, consumieron frutos de menor diámetro (como los de Miconia sp.) de un solo bocado. Figura 8. Diglossa cyanea alimentándose de frutos de Macleania rupestris. Tabla 7. Frecuencia de consumo de frutos de 6 especies de plantas ornitócoras por las especies del género Diglossopis. Planta D. cyanea D. caerulescens Obs Heces Sem Obs Heces Sem Cavendishia nitida 0,25 0,03 1 0,31 Cavendishia bracteata 0,25 Macleania rupestris 0,06 Clusia multiflora 0,13 0, ,54 0,88 17 Miconia squamulosa 0,31 Miconia sp. 0,15 # registros de frugivoría # muestras analizadas 34 8 Obs= Frecuencia de registros de observación de consumo de frutos, Heces= Frecuencia de presencia de semillas en las heces y Sem= Promedio de semillas por muestra. 36

37 a b c d Figura 9. Frutos consumidos por Diglossopis cyanea y Diglossopis caerulescens a) Miconia ligustrina, b) Clusia multiflora, c) Macleania rupestris y d) Palicourea sp 1. 37

38 D. cyanea y D. caerulescens en general se alimentaron de los frutos de pocas especies (Tabla 7), considerando que el número de plantas ornitócoras presentes en los ecosistemas altoandinos de Torca es de al menos 45 especies. Además, estos pinchaflores compartieron solamente una pequeña fracción de las plantas, reflejado en un bajo índice de sobreposición del nicho trófico (0,38) entre este par de especies. D. cyanea consumió frutos de una mayor diversidad de especies de plantas, contrastando con el comportamiento de D. caerulescens, quien mantuvo una fuerte tendencia a especializarse en consumir casi exclusivamente las semillas ariladas de C. multiflora (Tabla 7). Las semillas de los frutos de estas plantas son pequeñas y se encuentran rodeadas de pulpa jugosa (Fig. 9), por lo que son tragadas y defecadas enteras por las aves. Como resultado, las especies del género Diglossopis pueden actuar como dispersores eficientes de las semillas de estas plantas nativas. Los pinchaflores de picos picos largos y fuertes, con ganchos poco pronunciados fueron los únicos que consumieron frutos. Como resultado, la frecuencia de consumo de frutos por las cinco especies se correlacionó significativamente con algunas características del pico de los pinchaflores, como el cúlmen expuesto, el cúlmen total, el alto del pico y el ángulo del gancho (Tabla 8). Tabla 8. Correlaciones significativas entre algunas variables del pico y la frecuencia de consumo de frutos (por el método visual) en las especies de pinchaflores (n= 5). Variable Consumo de Frutos rs p Cúlmen expuesto 0,93 0,02* Cúlmen total 0,95 0,01* Alto del pico 0,89 0,04* Ángulo del gancho -0,89 0,04* 38

39 Consumo de néctar floral Los pinchaflores emplearon dos técnicas diferentes para extraer el néctar floral (Tabla 9). La más frecuente consiste en el robo de néctar, en el cual el ave sujeta la flor con su maxila ganchuda, mientras perfora la corola con la mandíbula puntiaguda, introduciendo su lengua repetidamente para extraer el néctar (Fig. 10a). La otra técnica de extracción de néctar consistió en que las aves introdujeron la mandíbula y la lengua a través de la boca de las flores sin perforar la corola, sosteniéndola con la maxila mientras tomaban el néctar (Fig. 10b). Tabla 9. Frecuencia de uso de dos técnicas de extracción del néctar por los pinchaflores con base en las observaciones de forrajeo (Dh= Diglossa humeralis, Dl= Diglossa lafresnayii, Da= Diglossa albilatera, Dcy= Diglossopis cyanea y Dca= Diglossopis caerulescens) Técnica \ Ave Dh Dl Da Dcy Dca General Visitas legítimas 0,47 0 0,33 0,11 0,51 0,38 Robo 0,53 1 0,67 0,94 0,49 0,63 n a b Figura 10. Dos técnicas de forrajeo empleadas por los pinchaflores para extraer néctar floral. a) Diglossa humeralis robando néctar de una flor de Cavendishia bracteata. b) Diglossopis cyanea visita legítimamente una flor de Macleania rupestris. 39

40 Encontré que los pinchaflores dejaron dos tipos diferentes de marcas sobre las corolas como resultado de las dos técnicas de extracción de néctar floral. Un tipo consta de una perforación semiredonda de 2 5 mm de diámetro ubicada en la base de la corola cerca de la cámara de néctar (hecha por la mandíbula aguzada), y otra(s) marca(s) en forma de V dejada por el gancho de la maxila cuando las aves sujetan las flores (Figs. 11 a, b, c y d). Este conjunto de marcas es dejado por las aves en el proceso de robo de néctar. El otro tipo de marcas ( Marca en V ) consiste únicamente en las huellas dejadas por el gancho de la maxila al efectuar visitas de forma legítima. Debido a que el pico se orienta de manera diferente para efectuar la extracción, su ubicación y dirección es diferente a las marcas en forma de V dejadas cuando perforan la corola (Figs. 11 e y f). Algunas flores también se encontraron perforadas por abejorros del género Bombus, pero a diferencia, las marcas dejadas por los abejorros consisten en una única perforación de mayor diámetro y forma más redondeada que las perforaciones hechas por las aves. Los parámetros morfológicos de las cinco especies de pinchaflores no se correlacionaron significativamente con las frecuencias de uso de las dos técnicas de extracción (Tabla 9), es decir que no obtuve evidencias de que la morfología de las aves se relacionó con la técnica de extracción de néctar empleada por las especies. De hecho, contrario a lo esperado, D. cyanea extrajo el néctar legítimamente con menor frecuencia que los otros pinchaflores (Tabla 9), a pesar de tener el pico más largo de todas las especies (Tabla 1). Entonces es necesario considerar la morfología floral como otro posible factor que podría estar afectando la forma en que las aves toman el néctar. Encontré marcas dejadas por los pinchaflores en flores de dieciséis especies de plantas (Tabla 2). En la mayor parte de ellas la técnica más usada para extraer su néctar fue el robo, aunque en varias especies (incluso en la misma flor) observé marcas de las dos técnicas. La única planta en la que registré exclusivamente marcas en V (Bomarea sp. 1) tiene una corola efectiva de 22,7 mm (Anexo 3), la cual es mucho más larga que el pico de los pinchaflores. Sin embargo esta flor presenta los pétalos separados, de manera que las aves introducen sus picos entre ellos para toman el néctar sin necesidad de efectuar perforaciones. Las flores en las que observé marcas de visitas legítimas con mayor frecuencia (Tabla 10) tienen corolas pequeñas o medianas (entre 6,9 y 16,3 mm. Ver Anexo 3), y en términos generales son más cortas que el pico de los pinchaflores (Tabla 1). Por el contrario, en flores como las de C. nitida, los 40

41 a b c c d d e f Figura 11. Marcas dejadas por los pinchaflores. a. Perforaciones dejadas por robo de néctar en Macleania rupestris. b. Perforaciones en Cavendishia nitida. c. Perforaciones en Cavendishia bracteata. d. Perforaciones en B. resinosa. e. Marcas en V en M. rupestres resultado de visitas legítimas. f. Marcas en V en Brachyotum strigosum. 41

42 pinchaflores robaron néctar con mayor frecuencia, debido a que la mayoría de las flores son más largas (23,3 mm) que su pico. Aquellas flores con frecuencias de robo mayores al 20% se caracterizan por tener corolas largas (>17,7 mm) y las aves extraen el néctar exclusivamente a través de perforaciones en la corola. Tabla 10. Porcentaje de flores con marcas dejadas por los pinchaflores durante el robo de néctar (Perforación) y las visitas legítimas (Marca V) en 16 especies de plantas del bosque altoandino y el subpáramo. Planta Perforación Marca V N Bejaria resinosa 77, , Macrocarpaea glabra 64, , Siphocampylus columnae 39, , Macleania rupestris 6,19 28,09 34, Gailussacia buxifolia 6,34 24,63 30, Cavendishia bracteata 26, , Brachyotum strigosum 6,90 18,39 25,29 87 Vaccinium floribundum 19,02 6,13 25, Castilleja integrifolia 18, ,75 16 Bomarea sp1 0 15,38 15,38 13 Cavendishia nitida 6,73 0,36 7, Palicourea sp.2 6,57 0 6, Palicourea sp.3 5,19 0 5,19 77 Pernettya prostrata 0,55 1,10 1, Gaultheria erecta 1,35 0 1,35 74 Palicourea sp.1 1,30 0 1, N= número total de flores examinadas de cada especie. Durante las visitas florales no observé encuentros o despliegues agresivos de territorialidad entre individuos que hacían parte de la misma bandada, incluso cuando varios individuos tomaban néctar en el mismo árbol. Observé a los pinchaflores consumiendo néctar floral de 18 especies vegetales en 187 registros de observación, sin embargo encontré que los pinchaflores llevaron una mayor diversidad y riqueza de granos de polen de diversos tipos de plantas (Anexo 1). Las aves capturadas transportaron polen de 68 especies diferentes de plantas en 205 muestras analizadas. D. humeralis fue el ave que transportó polen de un mayor número plantas (48 palinomorfos), mientras que solo registré 11 plantas en las cargas de polen de D. caerulescens. No obstante, el número de palinomorfos se relacionó significativamente con el número de cargas analizadas de cada especie (r s = 0,92, p= 0,02, n=5). 42

43 Las cinco especies frecuentemente transportaron polen de M. rupestris, Eucalyptus sp., Brachyotum strigosum, A. macrophyla, C. multiflora, G. punctatum, C. bracteata, B. resinosa y Vallea stipularis a lo largo del año (Anexo 1). Su presencia en las cargas se explica porque estas especies fueron visitadas legítimamente, excepto B. resinosa y C. bracteata, de quien las aves solo extraen el néctar a través de perforaciones en la base de la corola. La presencia de B. resinosa se puede deber al hecho de que las aves para acceder a la base de la flor, se perchan sobre flores contiguas y literalmente pegadas (debido a una sustancia fuertemente pegajosa que se presenta sobre los pétalos muchas flores de esta especie), y con su pico manipulan con fuerza las flores. En este proceso el polen se adhiere a sus cuerpos, promoviendo el flujo de polen entre plantas. Las restantes 59 especies de plantas son poco frecuentes y conforman un grupo diverso. Incluye plantas que las aves visitan poco, de forma ilegítima, o que tienen épocas cortas de floración. El polen de M. rupestris fue transportado con mucha frecuencia por todos los pinchaflores, excepto por D. albilatera, quien visitó más las flores de Eucalyptus sp. (Anexo 1). Esta última especie fue también muy frecuente en las cargas polínicas de todos los pinchaflores, lo que puede demostrar que muchas de estas aves se desplazan forrajeando en territorios grandes y ambientalmente diversos, considerando que las aves debieron volar hasta los bordes del parche de bosque para alimentarse de su néctar. Los granos de polen de las especies más frecuentes en las cargas de las aves (Anexo 1), generalmente también se presentaron en grandes números (Fig. 11). Los granos de M. rupestris y A. macrophyla se fueron muy abundantes (en más del 80 y 50% de las muestras respectivamente, presentaron más de 20 granos), seguidos por B. strigosum, G. punctatum y Eucalyptus (en más del 40 % de las muestras, presentaron más de 20 granos). Por el contrario, el polen de plantas como B. resinosa, C. multiflora y C. bracteata, es frecuente pero poco abundante (en más del 60% de las muestras, presentaron menos de 20 granos). Aunque el polen de V. stipularis puede llegar a ser muy abundante en algunas muestras, en la mitad de las muestras que analicé solo se presentaron menos de cinco granos de polen. La morfología del cuerpo y específicamente las características del pico de estas aves no se asociaronaron con los parámetros que evalué para estimar la frecuencia de consumo de néctar floral por las cinco especies, tal como la frecuencia de visitas florales, el número de plantas visitadas (por el método de observación) y el número de especies de plantas representadas en las cargas polínicas. 43

44 V.stipularis B. Resinosa C. bracteata G. punctatum A. macrophylla Eucalyptus C. multiflora B. strigosum M. rupestris MA A E R 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 Figura 11. Proporción de las abundancias del polen de las 9 especies más frecuentes en las cargas de polen. Muy abundante (MA) 100 granos, Abundante (A): , Escasa (E): 5 20 y Rara (R) 5 granos La sobreposición del uso de néctar floral entre todas las especies fue relativamente alta (Tabla 12), es decir que los pinchaflores compartieron una gran proporción de las plantas visitadas. D. humeralis y D. albilatera fueron las especies que compartieron un mayor número de recursos. Sin embargo esto no sucedió en el caso de D. cyanea y D. caerulescens (con índice de sobreposición relativamente bajo). Por el contrario, considerando el consumo de frutos encontré que D. cyanea y D. caerulescens compartieron pocos recursos (bajo índice de sobreposición= 0,38). Tabla 12. Índice de sobreposición del nicho trófico entre pares de especies para los datos de las frecuencias de transporte de polen de 68 plantas. D. humeralis D. lafresnayii D. albilatera D. cyanea D. lafresnayii 0,65 D. albilatera 0,76 0,55 D. cyanea 0,69 0,65 0,64 D. caerulescens 0,46 0,68 0,43 0,53 44

45 7.5. Aspectos dinámicos de la comunidad y su relación con la oferta de recursos Fenología de la floración El patrón general de la floración de 57 especies de plantas nectaríferas (Fig. 12a) y de su oferta calórica (Fig. 12b) fue ligeramente diferente en los dos hábitats. Sin embargo, los niveles máximos se presentaron en el mes de marzo de 2004, coincidiendo con una época de altas precipitaciones (Fig. 1) a) b) Flores/ha Calorías/ha Mar-Ab May-Ju Ag-Se Oc-No Di-En Mar 0 Mar-Ab May-Ju Ag-Se Oc-No Di-En Mar B S Total B S Total Figura 12. a) Número total de flores por hectárea producidas por 57 especies de plantas nectaríferas en los ecosistemas de bosque (B) y subpáramo (S) en el cerro de Torca. b) Suma de las calorías por hectárea aportadas por 57 especies de plantas, calculadas como el producto entre el número de flores de cada especie multiplicado por las calorías por flor producidas en 24 horas. El 44,3% de las plantas nectaríferas están presentes exclusivamente en el bosque, el 27,9% son exclusivas del subpáramo y otro 27,9% de las especies se presentaron en ambos hábitats. Considerando el alto número de especies exclusivas a uno de los dos hábitats, es posible que las marcadas diferencias en la composición vegetal (y por consiguiente en la disponibilidad de recursos para las aves), puede contribuir de forma importante a modular la dinámica poblacional y las interacciones de los organismos que se alimentan de néctar y frutos en estos ecosistemas. Los picos de buena floración (más del 50% de la máxima floración) de las 9 especies visitadas con mayor frecuencia por los pinchaflores (Fig. 13), fueron asincrónicos y consecutivos entre grupos de especies durante un año. Macrocarpaea glabra, C. nitida y C. bracteata florecieron intensamente en los meses de marzo y abril de 2003, seguidas por los picos de floración de A. macrophyla y V. stipularis en mayo y junio, M. rupestris y B. strigosum entre agosto y noviembre, B. resinosa en 45

46 diciembre- enero, y finalmente G. punctatum, C. nitida y C. bracteata en marzo de Esto implica que a pesar de presentarse diferencias importantes en la disponibilidad de néctar floral a lo largo del año, siempre existió una oferta de flores con altas producciones calóricas disponibles para los pinchaflores. Figura 13. Floración de las 9 especies visitadas con mayor frecuencia por los pinchaflores en el área de estudio. 46

47 Fenología de la fructificación Monitoreé la fructificación de 33 especies de plantas con frutos ornitócoros, de las cuales el 42,4% ocurrieron únicamente en el bosque, el 36,4% fueron exclusivas del subpáramo y un 21,2% se presentaron en ambos hábitats. El patrón de la fructificación de 33 especies de plantas con frutos ornitócoros, presentó algunas diferencias entre los dos hábitats (Fig. 14). En el bosque se presentaron dos épocas de máximos números de frutos: la primera (mayo-junio) sucedió después de la temporada de lluvias de abril de 2003 y al comienzo de la época más seca del año (Fig 1); y la segunda (octubre-noviembre), coincidió con la temporada de máximas precipitaciones. A su vez, la fructificación en el subpáramo tuvo un pico único en marzo-abril de 2003, y niveles bajos y poco variables durante el resto del año. Número de frutos por ha Mar-Ab May-Ju Ag-Se Oc-No Di-En Mar B S Total Figura 14. Fructificación de 33 especies de plantas ornitócoras del bosque (B) y el subpáramo (S) La oferta de frutos de las especies más consumidas por D. cyanea y D. caerulescens fue marcadamente diferente a lo largo del año. Éstas plantas fructificaron intensamente entre marzo y junio, a lo cual le siguió una época de gran escasez de frutos entre agosto y noviembre (Fig. 15), al final de la época más seca del año y en el inicio de aumento de las lluvias (Fig. 1). Durante la segunda época de pocas lluvias estas plantas presentaron un pequeño pico de producción de frutos, con excepción de C. multiflora. La fructificación de ésta planta fue importante principalmente en el bosque, donde encontré un número similar de frutos durante el mismo mes (marzo) de dos años consecutivos. 47

48 Figura 15. Fructificación de cuatro especies importantes como recurso para D. caerulescens y D. cyanea en dos hábitats (B= bosque, S= subpáramo) 48

49 Distribución espacial y temporal de las poblacionales Uso del bosque y el subpáramo La distribución temporal de las abundancias de D. cyanea y D. caerulescens fue significativamente diferente especialmente en el bosque (K-S= 1,44, p=0,031*). Mientras que D. cyanea presentó un descenso en el número de individuos registrados entre marzo y septiembre, la población de D. caerulescens aumentó (Fig. 16). Los niveles mínimos de individuos de D. caerulescens en toda el área (en octubre y noviembre) se vieron reflejados como un aumento de D. cyanea en el bosque. La población de D. caerulescens se mantuvo relativamente constante a lo largo del año (entre 10 y 20 registros), con un mínimo de 4 registros en la temporada de mayores lluvias (en octubrenoviembre de 2003), durante la cual las aves se ausentaron totalmente del subpáramo y parcialmente del bosque (Fig. 16). En este ultimo hábitat, la abundancia se relacionó inversamente con los niveles de precipitación (r s =-0,82, p=0,043*, n=6), y en el subpáramo se relacionó significativamente con la floración de M. glabra (r s =0,82, p=0,048*, n=6). El patrón de abundancia de D. cyanea se relacionó inversamente al patrón de D. albilatera (r s =- 0,85, p=0,031*, n=6). Las abundancias mínimas de la primera especie ocurrieron durante las épocas de pocas lluvias (agosto- septiembre de 2003 y enero de 2004), mientras que las abundancias máximas sucedieron en las épocas de mayores precipitaciones (Fig. 1). La abundancia de esta especie se relacionó con la floración de M. glabra (r s =0,89, p=0,015*, n=6), y la fructificación de C. nitida (r s =0,87, p=0,023*, n=6), C. bracteata (r s =0,85, p=0,033*, n=6), C. multiflora (r s =0,85, p=0,032*, n=6) y M. rupestris (r s =0,83, p=0,042*, n=6). La abundancia de D. albilatera fue marcadamente bimodal (Fig. 16), y se relacionó inversamente con los niveles de precipitación para ese mismo año (r s =-0,85, p=0,03*, n=6). Durante el primer pico de abundancia las aves ocuparon principalmente en el bosque (especialmente en junio de 2003), mientras que durante el segundo pico de abundancia ocuparon ambos hábitats. D. lafresnayii y D. humeralis presentaron importantes diferencias en el número de individuos registrados a lo largo de un año en el área de estudio (U=0,01, p=0,005*), pero además sus períodos de máxima abundancia sucedieron en épocas muy diferentes (Fig. 16), de manera que cuando D. humeralis fue más abundante (especialmente en el bosque), D. lafresnayii no fue registrada en el 49

50 Figura 16. Abundancias de las especies de Diglossa y Diglossopis entre marzo de 2003 y marzo de 2004 en el bosque altoandino (B) y el subpáramo (S). 50

51 área de estudio. Además existieron diferencias significativas en las distribuciones temporales de la abundancia de éstas dos especies a lo largo de un año (K-S=1,73, p=0,005*). D. lafresnayii mostró picos asincrónicos y consecutivos de abundancia entre los dos hábitats (Fig. 16), de manera que en junio de 2003 se presentó la máxima abundancia en el bosque y en agostoseptiembre se presentó en el subpáramo. La presencia de esta especie en el bosque se relacionó fuertemente con la floración de los árboles de A. macrophyla (r s =0,89, p=0,02*, n=6), y C. multiflora (r s =0,91, p=0,013*, n=6). D. humeralis fue la especie más abundante durante casi todos los muestreos, con un marcado incremento de su población en el subpáramo en enero de 2004 (Fig. 16). Este comportamiento se relacionó con la floración de M. rupestris en el bosque (r s =0,92, p=0,01*, n=6), y con B. resinosa en toda el área (r s =0,89, p=0,02*, n=6) y en el subpáramo (r s =0,92, p=0,01*, n=6) Uso de los estratos de la vegetación Característicamente el período de abundancia máxima de individuos de una especie en un determinado estrato de la vegetación no ocurrió simultáneamente con la abundancia máxima de otras especies en ese mismo estrato. Este patrón fue especialmente marcado en el sotobosque, en donde nunca se presentaron más de dos especies simultáneamente. Aunque fue más común observar a D. caerulescens, D. cyanea y D. humeralis desplazándose entre el follaje del dosel del bosque durante el forrajeo de artrópodos, néctar y frutos, en algunas épocas del año también usaron los estratos medios y bajos de la vegetación (Fig. 17) para alimentarse de hierbas, epífitas o arbustos. A diferencia de las demás especies, D. albilatera ocupó principalmente el subdosel durante la mayor parte del año. Su pico de máxima abundancia en el dosel y el sotobosque (en junio), coincidió con la floración de algunas plantas visitadas por el ave con mucha frecuencia, como V. stipularis, Palicourea sp. 2, C. bracteata y A. macrophyla (Anexos 1 y 4). El pico de abundancia de D. humeralis en los tres estratos entre agosto y noviembre coincidió con bajas frecuencias de observación de las demás especies en el bosque (Fig. 17). Además ocurrió simultáneamente con la floración de algunas plantas del sotobosque como Palicourea sp. o Salvia amethistina, de epífitas del subdosel como Fuchsia sp., de árboles del dosel como C. multiflora, y especialmente con la época de buena floración de M. rupestris (Fig. 13 y Anexo 4). 51

52 Figura 17. Frecuencia de uso de los tres estratos de la vegetación del bosque por las especies de Diglossa y Diglossopis entre marzo de 2003 y marzo de Frecuencias >1 se deben a que durante el mismo registro un individuo se desplazó en dos (o más) estratos. 52