UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

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1 UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA Trabajo de grado para optar al título de biólogos: DINÁMICA ANUAL DE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN ECOSISTEMAS ALTOANDINOS DEL VOLCÁN GALERAS, SUR DE COLOMBIA Presentado por: Eduardo Aquiles Gutiérrez Zamora (112483) Sandra Victoria Rojas Nossa (112535) Director: F. Gary Stiles Profesor del Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia Bogotá, febrero 19 de 2001

2 DINÁMICA ANUAL DE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN ECOSISTEMAS ALTOANDINOS DEL VOLCÁN GALERAS, SUR DE COLOMBIA Autores: Eduardo Aquiles Gutiérrez Zamora Sandra Victoria Rojas Nossa Director: F. Gary Stiles Julio Betancur Director ad. hoc Marisol Amaya M. Jurado Orlando Vargas Jurado

3 CONTENIDO Página AGRADECIMIENTOS RESUMEN INTRODUCCIÓN OBJETIVOS MARCO TEÓRICO Las flores visitadas Colibríes: los visitantes florales más especializados PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN HIPÓTESIS MÉTODOS Área de estudio Trabajo de Campo Estudio de la comunidad de plantas Estudio dela comunidad de colibríes Análisis de los datos RESULTADOS COMPOSICIÓN DE LA COMUNIDAD Plantas El polen transportado por los colibríes Colibríes RELACIÓN COLIBRÍ-FLOR Escogencia de las flores

4 Tasas y eficiencia en la extracción del néctar SUBCOMUNIDADE DE COLIBRÍES Y FLORES Subcomunidad de pico corto Subcomunidad de pico mediano Subcomunidad de pico largo Subcomunidad de pico curvo PATRONES ESTACIONALES FLORACIÓN EN LA COMUNIDAD DE PLANTAS CICLO ANUAL DE LOS COLIBRÍES Abundancia y movimientos poblacionales Reproducción y muda Subcomunidad de picos cortos Subcomunidad de pico mediano Subcomunidad de pico largo Subcomunidad de pico curvo DISCUSIÓN CONCLUSIONES BIBLIOGRAFÍA ANEXOS

5 ÍNDICE DE FIGURAS Página Fig. 1 Ubicación general del Área de Estudio Fig. 2 Panorámica del Flanco Oriental del Volcán Galeras (Altitud: 4250 m).. 10 Fig. 3 Precipitación de los últimos 29 años y durante el período de muestreo.. 11 Fig. 4 Comportamiento anual de la Temperatura Fig.. 5 Cuenca del río Mijitayo m Fig. 6 Subpáramo m Fig. 7 Páramo m Fig. 8 Medidas morfológicas realizadas a los colibríes Fig. 9 Tendencias de las principales características de las plantas Fig. 10 Tendencias de la morfometría de las flores y características del néctar a nivel comunitario Fig. 11 Tendencias generales de las características del polen transportado por los colibríes Fig. 12 Curva Acumulativa de Especies Fig. 13 Tendencias de la morfometría de los colibríes Fig. 14 La recta que describe la ecuación de regresión lineal (Tabla 9) para la velocidad de extracción del néctar en los casos estudiados Fig. 15 La recta que describe la ecuación de regresión lineal (Tabla 11) para la eficiencia en la extracción del néctar en los casos estudiados Fig. 16 Traslape en los nichos de forrajeo: las líneas representan diferentes grados de traslape entre pares de especies (escala) entre los nichos de forrajeo de los colibríes según el método palinológico (Tabla 6) Fig. 17 Dendrograma de agrupación usando los datos de frecuencias de aparición de 37 plantas, en las cargas de polen transportadas por diez especie de colibrí (Tabla 6)

6 Fig. 18. Subcomunidad pico corto Fig. 19 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros para la subcomunidad de colibríes de pico corto Fig. 20 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos cortos sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) 51 Fig. 21 Subcomunidad de colibríes de pico mediano Fig. 22 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros para la subcomunidad de colibríes de pico mediano Fig. 23 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos medianos sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total). 56 Fig. 24 Subcomunidad pico largo Fig. 25 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros para la subcomunidad de colibríes de pico largo Fig. 26 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos largos sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total). 61 Fig. 27 Subcomunidad de pico curvo Fig. 28 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros para la subcomunidad de colibríes de pico curvo Fig. 29 Distribución del número de especies visitadas por el colibrí de picos curvo sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total).. 66 Fig. 30 Oferta anual de recursos para colibríes en cada hábitat Fig. 31 Variación en el número de especies en buena floración a lo largo del monitoreo en las áreas de estudio y en total para la comunidad Fig. 32 Fenología de la Floración de plantas visitadas por colibríes en los hábitats de subpáramo y páramo Fig. 33 Fenología de la Floración de plantas visitadas por colibríes en el bosque Fig. 34 Comportamiento general de la Riqueza en la comunidad de colibríes a lo largo del monitoreo

7 Fig. 35 Abundancia general para la comunidad de colibríes Fig. 36 Distribución espacial y temporal de la abundancia para 10 especies de colibríes en el área de estudio Fig. 37 Reproducción en la comunidad de colibríes Fig. 38 Muda en la comunidad de colibríes Fig. 39 Fluctuación anual del peso promedio en gramos de los colibríes capturados. 82 Fig. 40 Proporción del total de colibríes capturados que presentaron indicios de reproducción, muda o ninguna de las dos (inactividad)

8 ÍNDICE DE TABLAS Página Tabla 1. Características de 37 especies de plantas visitadas por los colibríes en el Flanco oriental del Volcán Galeras Tabla 2. Principales características morfológicas y del néctar de las flores visitadas por colibríes Tabla 3. Colibríes registrados en las áreas de estudio y el número de aves anilladas de cada especie Tabla 4. Promedios de la morfometría para los sexos de cada especie Tabla 5 Visitas observadas y frecuencias correspondientes del total de registros para cada especie individualmente y en general y el número de colibríes visitantes para cada planta Tabla 6 Registros polínicos en las cargas de los colibríes para cada planta (Nº de cargas en que aparece) y la frecuencia correspondiente del total de registro polínicos. 34 Tabla 7 Número de especies vegetales detectadas (espectro trófico), usando dos métodos de estudio (observación directa y palinológico) Tabla 8 Diferencias entre los rangos de ordenación (rs) correspondientes a cada planta 38 Tabla 9 Tasas de extracción de néctar Tabla 10 Costo del revoloteo para 4 colibríes de diferentes tallas Tabla 11. Rendimiento energético de la extracción del néctar Tabla 12 Correlación (rs) entre el orden de preferencia de las flores en E mosquera (estimada por dos métodos de estudio), con eficiencia y velocidad con que el colibrí extrae el néctar de las flores Tabla 13 Promedio del número de especies o palinomorfos transportados en diferentes partes del cuerpo Tabla 14 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de colibríes de pico corto y aporte individual de cada colibrí al valor total del índice Tabla 15. Palinomorfos que fueron transportados en diferentes partes del cuerpo.. 57

9 Tabla 16 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de colibríes de pico mediano y aporte individual de cada colibrí al valor total del índice Tabla 17 Promedio del número de especies o palinomorfos que fueron transportados en diferentes partes del cuerpo Tabla 18 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de colibríes ruteros de pico largo y aporte individual de cada colibrí al valor total del índice Tabla 19 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de colibríes de pico curvo Tabla 20 Valores para las correlaciones según el Índice de Correlación de Spearman entre el régimen de lluvias y los parámetros con los que se evaluó la floración de las plantas en cada hábitat Tabla 21 Valores para las correlaciones según el Índice de Correlación de Spearman para algunos factores que pueden influir en el ciclo anual de los colibríes a nivel comunitario y en cada hábitat Tabla 22 Comparación de las flores/ha disponibles para especies de colibríes de diferentes subcomunidades en diferentes estaciones de actividad Tabla 23 Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de pico corto Tabla 24 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas más importantes para cada especies de colibrí Tabla 25 Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de pico mediano (por los métodos de observación y cargas de polen) por la subcomunidad o colibrí Tabla 26 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas más importantes para cada especies de colibrí Tabla 27 Correlaciones en la subcomunidad de Picos Largos Tabla 28 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas más importantes para cada especie de colibrí Tabla 29 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas más importantes para la especie de colibrí en los meses de muestreo. 94

10 AGRADECIMIENTOS Agradecemos de todo corazón a las personas y entidades que nos colaboraron en la realización de esta investigación: Gary Stiles nuestro maestro, por toda su colaboración, sus indispensables y muy valiosas orientaciones que nos ayudaron a enfocar tanto el trabajo de campo como el análisis y discusión de los resultados. James Luteyn del New York Botanical Garden y Julio Betancur del Instituto de Ciencias Naturales, quienes nos colaboraron en la identificación de las plantas. Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Naturales Nacionales. Especialmente a Nancy López de Viles, Directora del Santuario de Flora y Fauna Galeras y a los guardaparques, quienes nos prestaron su valiosa colaboración y apoyo logístico a lo largo de todo el trabajo de campo. Secretaría del Medio Ambiente del municipio de Pasto por la financiación parcial de la investigación. Empresa de Acueducto de Pasto EMPOPASTO por la financiación parcial de la investigación. Nuestros padres por todo su afecto, apoyo incondicional y ayuda económica durante la realización del trabajo. A personas como: Francisco Piaguaje, Esteban Carrillo, Rodulfo Ospina y Andrés Burbano por que sin su ayuda las cosas seguramente hubieran sido más difíciles. Luz Marina Arciniegas Christian Devenish, Natalia Rojas, Melina Ángel, Stephane Lemyre, Erica Gutiérrez, Henry Benavides, Paola Pedraza y Marcela Alvear quienes nos ayudaron y acompañaron en el trabajo de campo. Arturo Rodríguez que nos colaboró en la restauración de algunas pieles de estudio. Al Pavo, nuestro transporte durante el trabajo de campo y especialmente a Agata.

11 Este trabajo esta dedicado a nuestros padres, hermanos y sobrinos quienes nos dieron toda la fuerza espiritual y física para culminar con éxito esta etapa de nuestra vida

12 1 INTRODUCCIÓN Como sucede en otras comunidades de aves tropicales, los colibríes presentan ritmos estacionales bien definidos de reproducción, muda y movimientos poblacionales parciales o totales. Muchas de las migraciones de colibríes en el neotrópico involucran gradientes ambientales- altitudinales en zonas de influencia montañosa (Skutch, 1950; Fogden, 1972, cit. por Stiles, 1985; Feinsinger, 1980; Wolf et al. 1976). Esta organización depende de los requerimientos específicos de energía en las aves, comportamiento inter e intra específico de las especies en diferentes comunidades. Se asume que las poblaciones de colibríes se desplazan de un lugar a otro siguiendo la floración de las plantas, de hecho, datos en Costa Rica sugieren tales movimientos, pero no se han estudiado simultáneamente distintas comunidades de una región, hasta ahora los datos se refieren a una comunidad a la vez (Stiles com. pers.). Los grandes contrastes climáticos y geográficos que originan la diversidad ambiental en nuestro entorno neotropical no hacen posible generalizaciones con respecto a la regulación del ciclo anual o dinámica ecológica en las comunidades de colibríes. El factor limitante: la fenología de la floración en la comunidad de plantas de un lugar, evoluciona como una unidad (Stiles, 1978), de tal manera que la presencia de una planta puede afectar la fenología de otras especies, incluso la misma especie puede mostrar patrones de una comunidad a otra (Frankie et al cit. por Stiles, 1978). Las variaciones en la capacidad de carga de diferentes ecosistemas hace que la cambiante composición en las comunidades de plantas permitan a su vez una correspondiente diversidad de ensamblajes en las comunidades de colibríes, ritmos estacionales y patrones de selección y polinización de las flores. A pesar que el centro de origen y evolución de la familia Trochilidae probablemente esta en las montañas mucho más antiguas del Este del Brasil, se sospecha que el centro de distribución y diversificación de la familia Trochilidae se encuentra a lo largo del eje andino entre Perú y Colombia, como bien lo señalan Snow & Snow (1980). De hecho es un centro de especiación muy importante: las comunidades colibrí-flor más ricas (con mayor número de especies) son andinas especialmente en elevaciones medias de la vertiente del Pacífico (Stiles com. pers.; Salaman & Mazariegos, 1998). Sin embargo, son muy pocos los trabajos publicados que abordan el estudio de la relación colibrí - flor en estos ecosistemas: Carpenter, 1976; Snow & Snow, 1980; Murcia, 1983; Ayala, 1986; todos estos con un enfoque más angosto, de una o pocas especies o a corto plazo.

13 2 Sólo Wolf et al. (1976) estudiaron la organización espacial y temporal de dos comunidades por arriba de 3000 m en el Cerro de La Muerte (Costa Rica), donde la diversidad y complejidad ecológica de las interacciones en relación a otros estudios similares en Centro América es muy limitada. Debido a su aislamiento de los páramos sudamericanos y la pequeña extensión de sus páramos. Este trabajo es el primero en estudiar el problema a nivel de comunidad en la transición entre bosque alto andino y páramo por arriba de los 3000 m en los Andes suramericanos. A diferencia del estudio en el Cerro de la Muerte (Wolf et al., 1976), nosotros incluimos ahora un gradiente altitudinal mayor entre 3200 y 3950m y para este trabajo también usamos métodos de estudio palinológico para elucidar los patrones de polinización y de selección de los recursos florales. Las cerca de diez mil hectáreas de ecosistemas andinos en el Santuario de Flora y Fauna Galeras resultan muy apropiadas para este estudio. Aquí es posible encontrar grandes extensiones de bosque alto andino y de páramos que llegan muy cerca de 4000 m, al menos en su porción sur-oriental. Por otro lado cabe resaltar la importancia humana del lugar: seis cabeceras municipales, incluyendo la capital del departamento (Pasto), suplen prácticamente toda su demanda de agua potable con las fuentes hidrográficas que se originan en la parte alta del volcán. No obstante, el conocimiento que se tiene en la actualidad sobre la dinámica o funcionamiento de estos ecosistemas en particular es inexistente. Los escasos estudios realizados se han centrado en la composición florística del lugar (Salazar, 1984), pero aspectos básicos e importantes como la composición faunística en general, de aves en particular o su ecología se han estudiado de manera superficial (Calderón, 1998). OBJETIVOS Objetivo General Estudiar la estructura espacial y el ciclo anual de la comunidad de colibríes y plantas ornitófilas en un gradiente entre bosque altoandino y páramo en el Santuario de Flora y Fauna Galeras. Objetivos Específicos 1. Determinar para áreas de bosque altoandino, subpáramo y páramo del S. F. F. Galeras las especies de colibríes presentes y las plantas cuyas flores visitan y polinizan.

14 3 2. Caracterizar la oferta anual de néctar en las áreas de estudio. 3. Determinar cambios en las abundancias y actividades de reproducción y muda de los colibríes con relación a cambios en la disponibilidad de flores en cada área y entre áreas de estudio; entre éstos parámetros y el régimen de lluvias. 4. Evaluar la importancia de movimientos de las poblaciones entre áreas para el mantenimiento de la comunidad de colibríes y la dinámica del sistema polinizador - planta. 5. Caracterizar las morfologías de colibríes y flores determinando las características que influyen en la elección de los recursos. 6. Evaluar las características predominantes de los granos de polen transportados por colibríes. 7. Determinar la tasas y eficiencia de la extracción de néctar de colibríes en diferentes plantas y evaluar la importancia de estos parámetros en el patrón de selección de recursos en las aves. MARCO TEÓRICO Entre las aves nectarívoras conocidas, los colibríes (Aves: Trochilidae), han alcanzado la máxima especialización para visitar y polinizar flores (Stiles, 1981). En ellos, el tamaño corporal, el pico y las estructuras de la boca, tracto digestivo, locomoción, patrones de comportamiento y ciclo anual, han sido fuertemente modificados a lo largo de su historia evolutiva, para suplir los requerimientos energéticos a base de néctar floral. Aunque complementan su nutrición con pequeños artrópodos como arañas o insectos de los cuales obtienen una importante fuente de nitrógeno y proteínas (Stiles, 1995), al parecer la oferta de flores resulta ser el recurso crítico para estas aves. En términos generales se ha observado que la importancia de la ornitofilia en las plantas aumenta a medida que crece la humedad y la altura sobre el nivel del mar (Stiles, 1985); y debido a la influencia de las bajas temperaturas que reduce la actividad de los insectos, el consumo de néctar en los colibríes se vuelve más importante a grandes elevaciones. Probablemente el papel ecológico que desarrollan estas aves en el mantenimiento del potencial de variabilidad genética de las plantas a través de la polinización se hace también más importante a alturas mayores (Cruden, 1972). El grupo de aves nectarívoras es estable en el número de especies en diferentes comunidades entre m en la cordillera

15 4 de Vilcabamba (Perú), mientras que otros grupos de aves como insectívoros o frugívoros decrece rápidamente a partir de alturas superiores a 2200 m (Terborgh, 1977). Acercamientos teóricos (Terbogh, 1971) sugieren que la distribución de las especies a lo largo de gradientes ambientales altitudinales puede estar determinada por: a) factores físicos o biológicos del medio ambiente que varían continuamente y en paralelo con el gradiente, b) exclusión competitiva entre las especies, y c) discontinuidades en los hábitats (ecotonos). Entre las características físicas se encuentran temperatura y nubosidad; las biológicas incluyen la red de productividad anual de las plantas, densidad de insectos y la importancia de las plantas epífitas en la vegetación, la primera y segunda decrecen mientras que la tercera aumenta cuando se asciende en el gradiente. Las especies que componen una comunidad se traslapan entre sí de forma diferente en sus patrones de visitación de flores. Estos valores de traslape permiten subdividir la comunidad en grupos de aves que explotan grupos de flores similares: Subcomunidades (Stiles, 1985). Las flores visitadas Las presiones evolutivas de las plantas que atraen polinizadores eminentemente visuales como las aves, desembocan en una serie de atributos morfológicos fisiológicos y ecológicos descritos en el síndrome de ornitofilia : El mecanismo de atracción primaria son colores brillantes en sus flores y algunas veces en sus partes vegetativas, que contrastan con el follaje en el hábitat o microhábitat que comparten con las aves (Stiles, 1976), la coloración de partes vegetativas o flores inmaduras puede aumentar la duración de la señal visual (Stiles, 1981). Sus colores son con frecuencia rojo, naranja, amarillo, e incluso una combinación de ellos para optimizar el contraste. En términos generales las flores que atraen colibríes poseen colores de longitud de onda larga (Stiles, 1981); sin embargo, son predominantemente rojas, probablemente porque este color es inconspicuo para los insectos, excepto solamente para algunas abejas y mariposas (Raven, 1972), que muy pocas veces pueden acceder a las recompensas de las flores ornitófilas con sus aparatos bucales. Los colibríes tienen preferencias jerárquicas entre los azúcares así: sacarosa glucosa fructuosa, a pesar de ser energéticamente equivalentes (Stiles, 1976) y

16 5 prácticamente todas las flores polinizadas por colibríes estudiadas tienen diferentes concentraciones de sacarosa en el néctar (Stiles, 1976; Baker & Baker, 1981 cit. por Stiles, 1981). A diferencia de muchas flores que atraen insectos, el néctar de flores visitadas por colibríes tiene muy poca cantidad de sustancias como aminoácidos, lípidos y polisacáridos que probablemente no son nutricionalmente esenciales para las aves nectarívoras, ya que pueden obtenerlos de otras fuentes como insectos. Incluso, en ensayos de laboratorio bajas concentraciones de aminoácidos no son detectadas por los colibríes, pero altas concentraciones son rechazadas. Las flores polinizadas por colibríes poseen mecanismos que restringen visitas de otros animales que no son polinizadores y que eventualmente pueden parasitar esta interacción. Para los insectos además del color rojo, se han identificado otros como: néctar diluido (Baker, 1975 citado por Stiles, 1981; Bolten et al., 1979), tiempo adecuado de los picos de producción del néctar y posiblemente la composición del néctar (Stiles, 1975). Partes duras de las flores y una gran distancia entre la cámara de néctar y las partes sexuales, además de tejidos protectores del perianto también pueden asociarse como características que protegen la recompensa de visitantes no polinizadores. La restricción del número de visitantes a unos pocos colibríes como polinizadores potenciales puede promover la eficiencia de polinización en la planta y reducir la interferencia producida al mezclarse el polen de diferentes flores en las cargas transportadas (Feinsinger, 1990; Stiles, 1981). La rentabilidad energética del néctar en las flores disponibles es importante para la elección por parte del ave, donde al parecer la disponibilidad del néctar, eficiencia de extracción del néctar, y costo del transporte entre flores parecen ser determinantes a este nivel (Wolf et al., 1976; Stiles, 1981), corolas tubulares de diferentes longitudes y/o curvaturas con relación a diferencias en la morfología y longitud del pico, pueden afectar la eficiencia de extracción del néctar de diferentes especies de colibríes en distintas plantas, lo que a su vez ejerce una gran influencia en la elección de la flor por parte del colibrí. Las corolas tubulares pueden ser un mecanismo para forzar al pájaro a orientar su pico de manera particular al momento de visitar la flor, especialmente cuando picos y corolas son curvados; esto facilita la ubicación del polen desde las anteras hasta partes específicas del cuerpo del ave para reducir la mezcla de polen en un vector poco especializado. Esto ha abierto el camino para una variedad de coadaptaciones morfológicas específicas (Stiles, 1975; 1981).

17 6 Colibríes: los visitantes florales más especializados El Neotrópico contiene indudablemente los ensamblajes ave - flor más especializados y numerosos, donde el grupo dominante numérica y ecológicamente es el de los colibríes (315 de 340 especies nectarívoras presentes). Efectivamente el 90% o más de las aves nectarívoras del neotrópico son colibríes, difícil especificar exactamente porque muchas especies pueden libar néctar de forma ocasional u oportunista (Stiles, 1981). Los colibríes son aves exclusivas del Nuevo Mundo, caracterizadas por su tamaño reducido, colores iridiscentes y su especial tipo de vuelo que les permite volar en cualquier dirección, inclusive en reversa o mantenerse en el mismo sitio en vuelo cernido. Por su reducido tamaño los colibríes presentan las tasas metabólicas y requerimientos energéticos más altos de todas las aves (Stiles & Skutch, 1995). En todas las especies de colibríes estudiadas hasta el momento la hembra es la encargada de hacer el nido, empollar y cuidar de los polluelos, sin ayuda del macho. Los machos de algunas especies se reúnen en asambleas de cortejo o leks en los que cada macho mantiene un territorio pequeño de apareamiento. Los machos de muchas especies anuncian su disponibilidad a las hembras mediante sus cantos y unos pocos realizan elaborados despliegues aéreos. En la mayor parte de las especies lo machos son más coloridos que las hembras y pueden ostentar gargantas o coronillas brillantes, colas largas, collares y otros adornos que probablemente facilitan la defensa de sus territorios y ayudan en el reconocimiento rápido de las especies, estos colores iridiscentes en los colibríes son producidos principalmente por la estructura microscópica de las plumas y cambian con el ángulo de visión y pueden verse negros si la iluminación es pobre. Usualmente los nidos de los colibríes son tazas pulidas y compactas de material suave. Unen los materiales con telarañas y con éstas anclan el nido a su soporte, que generalmente es una ramita de un arbusto o árbol. Los colibríes siempre ponen 2 huevos blancos alargados que eclosionan entre días. Los pichones son alimentados por la madre con néctar regurgitado e insectos y permanecen días en el nido, cuando lo abandonan ya vuelan bien (Stiles & Skutch, 1995). La muda es el cambio de plumaje del ave. Un individuo posee varios plumajes según el estado de desarrollo hasta conseguir el plumaje definitivo o plumaje del adulto. Los colibríes generalmente presentan un período de muda al año que les

18 7 garantiza óptimas condiciones físicas para el vuelo y una efectiva termorregulación. El proceso de renovación del plumaje en los colibríes es lento y dura entre 2 4 meses, mucho más que otros passeriformes de igual o mayor tamaño (Stiles & Skutch, 1995). La muda de las primarias se realiza en un estricto orden para minimizar el efecto de la pérdida de plumas de vuelo. En el cuerpo las plumas crecen en zonas definidas llamadas terilos. En la renovación de estas plumas las viejas protegen a las plumas nuevas para que la pérdida no afecte la termorregulación. Durante la muda el metabolismo de las aves aumenta entre 20-45%, esto requiere que los recursos alimenticios sean abundantes en ésta época (Gill, 1995; Stiles, com. pers.). Debido a características ecológicas y morfológicas, los colibríes se han segregado taxonómica y ecológicamente en dos grandes grupos: El primero de ellos conformado por los colibríes ermitaños (Subfamilia Phaethorninae) de picos típicamente curvos y largos que habitan principalmente las tierras bajas, con centro de distribución en la cuenca Amazónica. Éstos toman el néctar visitando flores de plantas con crecimiento disperso estableciendo rutas de forrajeo. Son polinizadores exclusivos de muchas de ellas con las que han coevolucionado grandes afinidades morfológicas. Un segundo grupo en el que podemos encontrar el 90% de las especies en la familia, es el de colibríes no ermitaños (Subfamilia Trochilinae), presentan una distribución altitudinal mayor que la de los ermitaños y son las especies más importantes numéricamente en todas las comunidades de colibríes neotropicales estudiadas hasta el momento. Los no ermitaños son los únicos colibríes presentes hacia los extremos de la distribución de la familia, tanto latitudinalmente como altitudinalmente (y también en los ambientes más secos). Los colibríes no ermitaños son de tallas variables entre 2 y 20 gramos de peso corporal y aunque algunos tienen el pico curvo, la gran mayoría los posee rectos y con longitudes que pueden variar desde 8 mm a más de 100 mm de longitud (Hilty & Brown, 1986). En virtud de su morfología estos colibríes han sido separados en tres grupos (Stiles, 1985): Pequeños, de picos típicamente cortos (<15 mm y menos de 3.5 gramos) Tallas medianas (entre 3.5 ó 4 a 7 gramos), que poseen picos alrededor de mm Especies con picos largos y/o curvos de más de 30 mm de longitud de tallas medianas a grandes (5.5 a más de 12 gramos)

19 8 La mayoría de no ermitaños pertenecen al segundo grupo (medianos), en el que la elección de flores esta influenciada por interacciones de dominancia, territorialidad y en algunos casos preferencias por un hábitat o microhábitat en particular. Las diferencias morfológicas entre especies simpátricas pueden ser marcadas. En una comunidad medianamente diversa se podría encontrar la mayor parte de la variación en toda la (sub)familia, y son suficientes para producir diferencias en la eficiencia de forrajeo y la elección de flores (Wolf et al., 1976). Los Trochilinae pequeños tienden a ser excluidos de las flores visitadas por los medianos, ya que por sus tallas tienen un rango social subordinado o por que sus picos cortos no les permiten forrajear eficientemente en ellas. Visitan entonces plantas con flores de corola pequeña, con poca producción de néctar, muchas veces diluido en azúcares que no atraen a los colibríes dominantes, los polinizadores primarios de estas plantas son generalmente insectos como mariposas o abejas. Los miembros del tercer grupo se asemejan a los ermitaños en sus hábitos de forrajeo, éstos visitan flores de largas corolas tubulares y/o curvadas que se distribuyen en pequeños parches aislados. Estos colibríes predominan en microhábitats o en regiones donde los verdaderos ermitaños son escasos o están ausentes: el dosel de las selvas de tierras bajas, el bosque seco o las tierras altas, como en este caso, donde al igual que los ermitaños, son polinizadores exclusivos de algunas plantas debido a su peculiar morfología (Stiles, 1985; Snow & Snow, 1980). PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN 1. Cuál es la estructura espacial y el ciclo anual de la comunidad de colibríes y plantas ornitófilas en ecosistemas altoandinos, en el gradiente entre bosque altoandino y páramo en el Santuario de Flora y Fauna (SFF) Galeras? 2. Cuáles son las especies de colibríes presentes y las especies de plantas cuyas flores visitan y polinizan en áreas de páramo, bosque altoandino y subpáramo del SFF Galeras? 3. Cuál es el patrón de oferta anual de néctar en las áreas de estudio? 4. Cómo se relacionan los cambios en la abundancia y actividades de reproducción y muda en las especies de colibríes con la disponibilidad de

20 9 flores en cada área y entre áreas de estudio? Éstos a su vez responden a cambios en el régimen de lluvias? 5. Son importantes los movimientos de las poblaciones entre áreas a diferentes alturas para el mantenimiento de la comunidad de colibríes y la dinámica del sistema polinizador-planta? 6. Cuáles características morfológicas de colibríes y flores influyen en la elección de los recursos por parte de los colibríes? 7. Cuáles son las características dominantes de los granos de polen transportados por colibríes? 8. Las tasas y eficiencia en la extracción de néctar en diferentes plantas son importantes para definir el patrón de selección de recursos en las aves? HIPÓTESIS El patrón temporal de la oferta de néctar en las áreas de estudio define la distribución estacional de las actividades de los colibríes (reproducción y muda) y la abundancia de las especies en diferentes áreas a lo largo del año. Los movimientos de las poblaciones entre áreas son una estrategia importante para el mantenimiento energético de la comunidad de colibríes. A su vez responden a la estructura espacial y temporal de la floración en las plantas a lo largo del gradiente ambiental altitudinal. El ajuste morfológico entre flores y colibríes explica patrones de explotación de recursos, estrategias de polinización y las diferencias en la eficiencia y velocidad de extracción del néctar en los colibríes en diferentes plantas. La diversidad taxonómica de colibríes y flores ornitófilas presentes en el área de estudio, así como la diversidad y complejidad ecológica de sus interacciones, es mayor que en otras comunidades estudiadas en Costa Rica a elevaciones similares.

21 10 MÉTODOS ÁREA DE ESTUDIO Fig. 1 Ubicación general del Área de Estudio Fig. 2 Panorámica del Flanco Oriental del Volcán Galeras (Altitud: 4250 m) Este trabajo se realizó en el Santuario de Flora y Fauna Galeras que comprende hectáreas de ecosistemas de montaña presentes en el volcán activo Galeras, a cargo de la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Naturales Nacionales del Ministerio del Medio Ambiente desde marzo de El volcán Galeras se encuentra en el nudo de los Pastos en el ramal centro-oriental de la cordillera de los Andes (Fig. 1), se eleva 4276 m en el departamento de Nariño (Colombia). Está ubicado en los municipios de Pasto, Consacá, Yacuanquer, Tangua, La Florida y Sandoná. Se localiza de oriente a occidente entre la capital (Pasto) y la población de Consacá. El área específica de nuestro estudio se encuentra ubicada en la ladera oriental del volcán (Fig. 2) entre los 3300 y 3950 m. El comportamiento del clima es difícil de caracterizar porque el IDEAM no posee estaciones por arriba de 3000 m. En Obonuco (2800 m), la estación más cercana, la precipitación promedio anual es de

22 mm, las lluvias disminuyen entre los meses de junio a agosto y presentan dos picos de precipitación, el primero de marzo a abril y uno de mayor intensidad entre octubre y diciembre (Fig. 3). La temperatura promedio oscila entre 10 y 15ºC; este promedio puede reducirse a 3ºC en las partes más altas, en donde las oscilaciones diarias alcanzan a ser hasta de 25 ºC: desde -8ºC en la madrugada hasta 17º al mediodía en días soleados (Fig. 4). Estos cambios bruscos de temperatura determinan alteraciones fuertes de en la humedad relativa que puede cambiar entre menos del 50% a más del 90%. 250 PRECIPITACIÓN 16 TEMPERATURA mm Mensuales ºC ene feb mrz abr may jun jul ago sep oct nov dic medios Fig. 3 Precipitación de los últimos 29 años y durante el período de muestreo 10 ene feb mrz abr may jun jul ago sep oct nov dic máximos mínimos Fig. 4 Comportamiento anual de la Temperatura La topografía del área de estudio es irregular (de quebrada a escarpada), con pendientes moderadas a muy fuertes y escarpes rocosos en la porción occidental sobre la curva de nivel de los 3600 m. Algunas de las características más relevantes que se presentan de los tres hábitats en el gradiente altitudinal en el que trabajamos son: Bosque Las partes altas de las quebradas, sobre todo en el cañón del Río Mijitayo (entre 3100 y 3500 m) (Fig. 5) albergan un bosque bien conservado de "Encenillo" o "Encino" (Weinmannia sp.), con elementos de la vegetación importantes que aún se conservan como: Ocotea sp., Cedrela sp., Ficus sp., Oreopanax sp., entre otros. Posee un dosel bajo (10-12 metros aproximadamente), especialmente hacia los filos

23 12 de la montañas. En las partes planas del cañón el dosel es más alto alcanzando alturas hasta de 30 m. Este bosque se caracteriza por poseer un sotobosque muy denso y con dominio de epífitas como bromelias, musgos y orquídeas (López, 1994), que son un elemento constante en todo el bosque. La humedad es muy alta a lo largo de todo el año y numerosas quebradas y fuentes de agua atraviesan por la espesa vegetación desde las partes altas hasta el río. El bosque altoandino asciende protegido por el cañón del Río Mijitayo hasta más arriba de 3500 m, antes de interrumpirse bruscamente por escarpes rocosos. Se clasifica como bh-m (Bosque Húmedo Montano) en el sistema de Holdridge (Salazar, 1984). Fig.5 Cuenca del río Mijitayo m Subpáramo La vegetación del subpáramo se presenta en la transición entre el bosque altoandino y el páramo (Fig. 6), se encuentra dominado principalmente por arbustos y pequeños arbolitos achaparrados dispersos de una altura máxima aproximada de 3 m, con pajonales dispersos (Calamagrostis sp.). Este tipo de vegetación se presenta en zonas donde la pendiente es constante y ocupa una franja algo irregular dependiendo de la topografía del terreno, pero se encuentra aproximadamente entre m. Cerca de los escarpes rocosos de la cuenca alta del río Mijitayo la transición entre la vegetación del bosque y el páramo es abrupta, siendo el subpáramo muy reducido o inexistente. Fig. 6 Subpáramo m En éste hábitat pueden presentarse agrupaciones de árboles y arbustos al interior de los cuales hay especies de interior de bosque, como Tillandsia orbicularis o T. compacta. Este mosaico puede deberse en buena parte a diferentes etapas de regeneración de la vegetación después de sucesivas quemas que fueron comunes

24 13 antes que estas áreas fueran declaradas Santuario de Flora y Fauna, además puede involucrar parches con procesos de paramización en muchos sectores de la región oriental del volcán. Páramo Entre m se despliega el páramo dominado por macollas de Calamagrostis sp., Espeletia sp., Hypochoeris sp. y se pueden encontrar algunos parches extensos de Hypericum sp. (Fig. 7). En el sistema de Holdridge (1962), se clasifica como Páramo Subandino (P-SA) (Salazar, 1984). En general se presenta una vegetación achaparrada con arbustos dispersos que nunca alcanzan alturas superiores a 1,50 m y es muy notable la presencia del frailejón (Espeletia sp.) que domina el paisaje. En la parte alta del volcán pueden encontrarse extensas áreas de páramo con bajas pendientes que ocupan varios kilómetros. En algunas áreas las depresiones del terreno forman pequeñas lagunas permanentes o temporales que ofrecen refugio y sustratos de alimentación y anidación para las aves. Fig. 7 Páramo m TRABAJO DE CAMPO Realizamos un total de 6 muestreos de 30 días de trabajo de campo cada uno entre junio de 1999 y julio de 2000, en los siguientes meses: M1 julio - agosto, M2 septiembre - octubre, M3 noviembre - diciembre (1999), M4 enero febrero, M5 abril - mayo y M6 junio- julio (2000). Antes de realizar el primer muestreo (junio de 1999) establecimos en total 3 rutas de estudio o transectos de 1 kilómetro de longitud, una en cada uno de los tres hábitats que estudiamos: bosque, subpáramo y páramo. Estos mismos transectos fueron usados en todos los muestreos a lo largo de la investigación. Para las observaciones de campo usamos binoculares Nikon Travelite IV 10x25.

25 14 Estudio de la comunidad de plantas Contamos las flores disponibles para los colibríes (con características del síndrome de ornitofilia) en una banda de 10 m de ancho a lo largo de cada transecto (1 ha en total) para cada hábitat en cada muestreo. Para árboles altos y epífitas en el dosel del bosque, debido a problemas de visibilidad, ampliamos verticalmente el ancho de la franja aproximadamente 30º a cada lado e hicimos estimaciones cuantitativas aproximadas de las flores usando binoculares (Stiles, 1985; Stiles com. per.). Para evaluar la estacionalidad en la floración se tuvo en cuenta el número de especies en Buena Floración: plantas que presentaron en el muestreo el 50% o más de la máxima floración registrada para esa especie en todos los muestreos (Stiles, 1978; 1979; 1985). Caracterizamos la tasa diaria de producción de néctar midiendo la cantidad de néctar producido con micropipetas marca SIGMA de 10, 20 y 50 µl, en flores embolsadas 12 o 24 horas antes para evitar visitantes. El néctar de éstas flores contiene diferentes combinaciones de tres azúcares (sacarosa, glucosa y fructosa), y debido a que los tres tienen igual índice de refracción por unidad de peso en solución, medimos la concentración usando un refractómetro de mano (Fisher 0-32) que permite leer directamente en gramos de soluto por 100 gramos de solución o ºBrix, medida recomendada como estándar para reportar la concentración de azúcar en el néctar (Bolten et al., 1979). Finalmente expresamos la concentración de néctar en términos de equivalentes de sacarosa para calcular las calorías por mol en el néctar (1 µl de 1.0 molar de sacarosa = 1.35 calorías) (Stiles, 1976; Wolf et al., 1976; Bolten et al., 1979). Para algunas plantas caracterizamos la curva de producción diurna de néctar tomando grupos de 10 flores y midiendo la cantidad de néctar producido a intervalos regulares de tiempo a lo largo del día. En el desarrollo de los censos tomamos muestras botánicas de todas las plantas visitadas por colibríes, o que consideramos ornitófilas, para su determinación y caracterización morfológica. Tomamos las siguientes medidas de la corola: longitud total, longitud efectiva (distancia mínima entre la boca de la corola y la cámara de néctar) y curvatura. Tomamos muestras de polen de las flores de todas las plantas colectadas usando gelatina coloreada, para elaborar una colección palinológica de referencia que empleamos en la identificación del polen en las cargas transportadas por los colibríes. Las muestras botánicas acumuladas en el desarrollo de esta investigación se encuentran depositadas en el Herbario Nacional Colombiano.

26 15 Estudio de la comunidad de colibríes Realizamos censos de los colibríes a lo largo de los recorridos de cada una de las rutas de estudio usando binoculares, para estas observaciones el ancho de banda del transecto fue infinita. Para cada colibrí detectado, anotamos su especie, el hábitat asociado, la altitud, sus actividades en el momento de registrarlo, las flores visitadas y cualquier indicio del estado reproductivo (transportando material para el nido, nidos activos, alimentación de juveniles fuera del nido y más indirectamente machos en canto activo). Los datos de los censos nos ayudaron a documentar variaciones estacionales a lo largo del año de las actividades y abundancias de los colibríes en los diferentes hábitats. Durante cada muestreo capturamos colibríes con 10 redes de niebla (3 m de alto x 12 m de largo). Siempre que no estuviera lloviendo abrimos las redes a las 6 am y las cerramos a las 5 pm (110 horas/red), en promedio 300 horas/red por muestreo en cada hábitat, acumulando un total de 5717 horas/red con un promedio 1830 horas/red por hábitat. Fig. 8 Medidas morfológicas realizadas a los colibríes. T: tarso; U: uña; Ep: extensión de la pata; Ca: cuerda alar; C: cola; Ct: culmen total; Ce: culmen expuesto; La: largo del ala; Aa: ancho del ala Cada colibrí capturado se pesó y midió (culmen total, culmen expuesto, ancho de la comisura, altura del pico, cuerda alar, longitud de la cola, tarso, la uña del primer dedo de la pata y la extensión de la pata) (Fig. 8). Hicimos dibujos del ala extendida para tomar medidas de largo, ancho y área (Stiles, 1995). Revisamos los individuos capturados para cuantificar el estado de muda en las plumas primarias del ala, de acuerdo con el sistema de Stiles & Wolf (1974). Las hembras en estado reproductivo y juveniles capturados reforzaron las estimaciones de época reproductiva, las hembras en reproducción se identificaron por la presencia del parche de cría (Stiles, 1985) y los juveniles por estriaciones de la ranfoteca maxilar y plumaje distintivo. También tomamos muestras de la carga de polen discriminando la parte del cuerpo del colibrí en donde son transportados los granos como pico, base del pico, frente o garganta usando gelatina coloreada (Amaya, 1991), antes de retirar al ave

27 16 de la red para evitar pérdidas por manipulación. Antes de liberarlo le pusimos en una pata un anillo de aluminio numerado y llevamos un registro de las capturas por especie y recapturas de los individuos. Hicimos grabaciones con una cámara de video Sony Handycam Vision de algunos colibríes visitando flores. Para determinar el tiempo invertido y la técnica de cada visita (revoloteando, perchado o perchado revoloteando), analizamos las secuencias de video en cámara lenta (a una velocidad 5 veces menor que en el registro original) y usamos promedios de cada tiempo tomado (entre 3 y 5 réplicas) desde que la punta del pico del colibrí entra en la boca de la flor hasta el momento en que sale. El procedimiento que usamos para medir las tasas y eficiencias de extracción del néctar para 6 especies de colibríes en algunas de sus flores más importantes fue básicamente el de Wolf et al. (1972, 1976), incluyendo el uso del valor de 43 ml de oxígeno/gramo/hora (cociente respiratorio =1) para calcular el costo del revoloteo (o vuelo suspendido). Sin embargo, para muchos de los casos nosotros usamos soluciones de sacarosa a diferentes concentraciones (dependiendo del promedio para la flor evaluado previamente), para introducir en la flor volúmenes conocidos de néctar con micropipetas aforadas antes que el ave efectuara la visita, en estos casos nosotros solo usamos la curva de producción de néctar de la planta para hacer una corrección por volumen producido cuando el intervalo de tiempo entre el llenado de la flor y la visita del colibrí fue muy prolongado. Analizamos 251 cargas de polen de los colibríes con microscopios de luz, registrando presencia, ausencia y número de granos de los diferentes palinomorfos que fueron transportados por los colibríes en diferentes partes del cuerpo. Estos palinomorfos fueron identificados con referencia a la colección palinológica de plantas ornitófilas de la zona de estudio en lo posible hasta nivel de especie, género o familia, y en pocos casos no tuvimos certidumbre de la determinación taxonómica de los granos de polen, entonces les asignamos el nombre Tipo para efectos del análisis de los resultados. Para mostrar la tendencia general en las medidas de los granos tuvimos en cuenta la medida mas característica de la posición típica (más usual) para cada palinomorfo o especie, aunque por lo general se trata de la longitud del eje ecuatorial en vista polar y para el caso de palinomorfos en tétradas como las ericáceas tuvimos en cuenta las medidas de la mónada individual.

28 17 ANÁLISIS DE LOS DATOS Usamos Análisis de Varianza Paramétrico, prueba t de Student y Mann-Whitney (U) (Zar, 1996) para determinar si existen diferencias en la morfometría del polen de especies similares, la prueba usada dependió del número de distribuciones a comparar y el tamaño de la muestra cuando comparamos dos distribuciones (t o U). Para comparar dos distribuciones de datos como las medidas morfológicas de machos y hembras entre los colibríes aplicamos la prueba t de Student y Mann- Whitney (Zar, 1996). Usamos Análisis de Varianza no Paramétrico Kruskal-Wallis para k muestras y X 2 para evaluar los promedios de número de palinomorfos y el número de granos de cada palinomorfo que son transportados en diferentes partes del cuerpo del animal. Usamos regresión lineal simple para estimar la tasa de extracción de néctar y para relacionar el costo de la extracción con el beneficio energético del néctar (eficiencia) (Wolf et al., 1972; 1976). Comparamos las pendientes con la prueba t de Student para coeficientes de regresión (Zar, 1996). Análisis de Varianza no Paramétrico Kruskal-Wallis para k muestras para evaluar diferencias en la oferta de recursos florales disponibles para los colibríes en diferentes épocas de su ciclo anual (Zar, 1996). Usamos la prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos muestras para comparar los patrones estacionales de los colibríes en las tres áreas de estudio. Calculamos el índice no paramétrico de Correlación ordenada de Spearman rs (Zar, 1996) para evaluar el grado de asociación de variables como abundancias y actividades de los colibríes con abundancia de recursos y éstos a su vez con el comportamiento de las lluvias en las épocas del año; producción de néctar y rendimiento energético con la longitud de la corola. Se determinó la significancia de la correlación de acuerdo a los siguientes valores de rechazo: Significativo p<0,05; Muy significativo p<0,025<p0,01; Altamente significativo p<0,0025. Ya que para patrones estacionales el monitoreo consistió en seis muestreos (n=6). Con el valore de rechazo escogido y la muestra pequeña éste Índice (rs) da como valores significativos los resultados muy cercanos a 1 o 1 (Zar, 1996). Por esto nosotros

29 18 también reportamos valores altos pero estadísticamente no significativos, los cuales fueron útiles para interpretar las asociaciones entre los datos. Para comparar el patrón de visitas y espectro de polen transportado en las cargas polínicas de las diferentes especies de la comunidad y generar agrupaciones, calculamos valores de sobreposición usando la fórmula de Feinsinger (1976, cit. por Stiles, 1985), entre el espectro total de plantas visitadas por cada par de especies así: se calculan las frecuencias de observación de una especie de colibrí con cada planta en relación al total de registros. De cada planta se toma el menor valor que se presentó en cualquiera de las dos especies de colibrí y finalmente éstos valores se suman. De tal modo que el valor del Índice va de 0 (colibríes que no comparten ninguna planta) hasta 1 (ambos colibríes comparten las mismas plantas). Ej. Colibrí A Colibrí B Menor valor Obs Frec Obs Frec Planta x Planta y Planta z Total Índice de Sobreposición entre especies A y B= 0.67 Complementariamente analizamos los datos de frecuencias de aparición del polen de las plantas en las cargas de los colibríes por un Análisis de Clusters usando el programa: Statgraphics (Plus 2.0). Usamos el Índice de Valor de Importancia (IVIR) para hacer una estimación de la importancia individual de las plantas para las subcomunidades de colibríes (Amaya et al., 2000): n (Pix Fix) x IVIR = N Donde: Pix = Frecuencia de uso del recurso floral i por parte de la especie x de colibrí/ Frecuencia total de recursos utilizados por la especie x de colibrí*. Fix = Número de individuo de la especie x de colibrí que hicieron uso del recurso i / Número total de individuos de la especie x evaluados (abundancia) N= Número total de especies de colibríes * Este valor de uso Pi se define utilizando la frecuencia de registros del polen i en la especie x de colibrí en relación con la frecuencia total de registros de polen de todos los recursos utilizados por la especie de colibrí.