PARÁSITOS PRESENTES EN OCHO ESPECIES DE PECES MARINOS DEMERSALES SCORPAENIFORMES (SCORPAENIDAE: Scorpaena Y Sebastes) EN LAS COSTAS DE BAJA CALIFORNIA

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1 PARÁSITOS PRESENTES EN OCHO ESPECIES DE PECES MARINOS DEMERSALES SCORPAENIFORMES (SCORPAENIDAE: Scorpaena Y Sebastes) EN LAS COSTAS DE AJA CALIFORNIA Rodríguez-Santiago, Amparo 1, 2 ; Rosales-Casián, Jorge 3 ; Grano-Maldonado, Mayra 4, 5 ; Alderete-Chávez, Ángel 2 y ustamante Avendaño Karen 6 ASTRACT The aims of this study were to determine and compare the parasitic fauna of eight species of marine rockfishes of economic interest: Sebastes auriculatus, S. chlorosticus, S. umbrosus, S. miniatus, S. atrovirens, S. constellatus, S. serranoides, and Scorpaena guttata. Fish were collected from the adjacent coast of Ensenada and San Quintin, aja California, Mexico. A total of 96 fish were obtained through fishing vessels during The fish Sebastes miniatus presented the highest diversity of parasites, with representatives of five groups (monogeneans, digeneans, cestodes, nematodes and copepods), while the lowest diversity was found in S. atrovirens and S. umbrosus (two groups of parasite found, only: nematodes and copepods, respectively). The remaining species S. auriculatus, S. chlorosticus, S. constellatus, S. serranoides and S. guttata showed an intermediate diversity (two to four groups of parasites). This is one of the few parasitological studies performed in this group of important commercial fish for Northwest Mexico. Importantly, five of these fish species of presented larval stages of nematodes Anisakis sp., Pseudoterranova sp. and Hysterothylacium sp., which were particularly important due to its high prevalence and abundance. These results could establish a potential zoonotic risk for humans (Anisakiasis), especially when fish is eaten raw or has not been cooked properly in local cuisine. Although all larvae were found in the fish host mesentery (guts), their importance as a potential of human infection cannot be excluded, and the larval migration to the muscles in dead fish is possible. INTRODUCCIÓN Los peces de la Familia Scorpaenidae conocidos como rocots, rocotes o peces roca son especies que viven desde profundidades cercanas a la superficie hasta los 1,000 m. Al ser especies de crecimiento lento, una vida larga y que tardan en alcanzar la madurez sexual, se las considera muy sensibles a la sobreexplotación pesquera que impide a la especie completar su ciclo biológico. Tales características hacen que algunas de sus especies se consideren en peligro de extinción y a sus stocks se encuentran agotados principalmente en el Atlántico Noreste, Atlántico Este y en el Atlántico Oeste. Actualmente existen 102 especies con ocho géneros, de estas 96 especies se registran en el Pacifico Norte y el Golfo de California (Love et al., 2002), y 67 se les ha registrado en aguas de California (Love et al., 1990) distribuidos al sur hasta las costas de la Península de aja California, México (Love, 2000). Los peces roca de la costa del Pacífico de América del Norte están conformados por lo menos por 65 especies, sin embargo, la mayor diversidad (56 especies) se encuentra en el Sur de California (USA) (Love et al., 2002). Las especies de Escorpenidos (Sebastes sp.) encontradas en el Pacifico Mexicano han sido consideradas como uno de los recursos alimenticios más cotizados por lo cual se convierte en un producto alimenticio preferido por el consumidor. La importancia económica de estos géneros de peces ha aumentado por la calidad de su carne (Kizmann et al., 1974) y actualmente forman parte del grupo denominado escama y están sujetos a una importante explotación comercial y deportiva-recreativa. Este grupo de peces comprende una gran proporción de las capturas de las pesquerías costeras de aja California, México (Rosales-Casián y González-Camacho 2003) y California USA (Love 1996, Stephens et al. 2006). Sin embargo, a pesar de su importancia económica, actualmente, son pocos los estudios de parásitos de peces marinos de las costas del Pacífico mexicano que se han realizado, y en particular en

2 aja California. Rodríguez-Santiago et al., (2014) realizó un análisis de la comunidad parasitaria de parásitos del rocot rojo Sebastes miniatus en el noroeste de aja California, donde se reportó un total de 12 especies de macroparásitos, siendo el grupo de los nematodos los que tuvieron mayor prevalencia y abundancia. Recientemente se registraron unas especies de copépodos parásitos en el pez Vermillon Sebastes miniatus (Scorpaenidae) en las costas de aja California (Rodríguez-Santiago et al., 2015). Como antecedentes de estudios parasitológicos en peces marinos en el norte de aja California solamente se tiene el realizado en el lenguado de California Paralichthys californicus (Castillo-Sánchez et al., 1998), en seis especies de peces del género Sebastes (Alvarado-Villamar y Ruiz-Campos, 1992) y en el pez blanco Caulolatilus princeps (Rodríguez-Santiago y Rosales-Casián, 2011). Finalmente, es importante mencionar que los parásitos de los peces muchas veces han sido utilizados como indicadores biológicos ya que reflejan el tipo de vida de los hospederos, incluyendo sus interacciones con las comunidades bentónicas, planctónicas con otros peces, por lo que es de considerable importancia evaluar su fauna parasitaria. OJETIVO GENERAL Determinar la estructura de las comunidades de parásitos en siete especies de Sebastes y una especie de Scorpaena (Pisces: Scorpaenidae), en aguas costeras de aja California Norte. OJETIVOS ESPECÍFICOS Determinar los parásitos de ocho especies de peces marinos demersales Scorpaeniformes (Scorpaenidae: Sebastes sp. y Scorpaena sp.) en la ahía de Ensenada y la costa adyacente de San Quintín, aja California, México. Identificar el grado de infección, con base en la prevalencia y abundancia de cada especie de parásito. METODOLOGÍA Área de estudio Figura 1. Mapa del área e estudio.

3 La colecta de los especímenes fue por medio de pesca deportiva, en la ahía de Ensenada y en la costa adyacente de San Quintín, aja California, México (entre 30 o N-116 o W y N W) (Fig. 1). Se midió la longitud total (cm), longitud patrón (cm) y peso (g) de cada pez; Sebastes auriculatus, S. chlorosticus, S. umbrosus, S. miniatus, S. atrovirens, S. constellatus, S. serranoides, y Scorpaena guttata. Los peces se conservaron en neveras con hielo y se transportaron al Laboratorio de Ecología Pesquera del Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada (CICESE), aja California donde las muestras fueron fijadas al alcohol al 96% y posteriormente transportadas al Laboratorio Ambiental del Centro de Investigaciones de Ciencias Ambientales de la Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Autónoma del Carmen, Ciudad del Carmen, Campeche, donde se llevó a cabo el examen parasitológico. Los órganos se separaron individualmente en cajas de Petri con solución salina al 0.07% y posteriormente se revisaron por compresión entre 2 vidrios de 10 cm por lado por medio de un microscopio estereoscopio Discovery V8 ZEISS y un microscopio compuesto MOTIC. Los individuos de cada especie de parasito, se preservaron en viales individuales en alcohol al 70% y fueron etiquetados para su identificación definitiva. Se hicieron todas las preparaciones correspondientes a cada grupo de parasito para la identificación taxonómica hasta el más bajo nivel posible, por medio de la utilización de claves taxonómicas especializadas para cada grupo de parásito (Yamaguti, 1961, 1963, Kuchta et al., (2008), Anderson et al., ( ), Cressey,1980, Kabata (1979, 1992a, b), oxshall (2004). A cada una de las especies de parásito identificada se le calculó: la prevalencia (P=N hospederos examinadas x 100), La abundancia (A= número promedio de parásitos por hospedero examinado: A=N total de parásitos /N hospederos examinados) y el rango (R= número máximo y número mínimo de parásitos en un hospedero) (usch et al., 1997). RESULTADOS Se analizaron 96 individuos en total: Sebastes auriculatus (n= 12), S. chlorosticus (n= 12), S. umbrosus, (n= 12), S. miniatus (n= 12), S. atrovirens (n= 12), S. constellatus, (n= 12), S. serranoides (n= 12), y Scorpaena guttata (n= 12). En la tabla 1 se muestran las especies de parásitos identificadas en los ejemplares examinados. El resto de las especies, S. auriculatus, S. chlorosticus, S. constellatus, S. guttata y S. serranoides mostraron una diversidad intermedia (entre dos y cuatro grupos de parásitos). Los órganos con mayor infección fueron el estómago, los ciegos pilóricos, y el intestino (tracto digestivo). Los nemáatodos se encontraron en el mayor número de sitios (mesenterio, estómago, ciegos e intestino), principalmente larvas migratorias del género Hysterothylacium, los digéneos y cestodos solo se encontraron en el tracto digestivo, principalmente en el estómago. Las especies más abundantes fue el nemátodo Anisakis sp. presente en casi todas las especies de peces a excepción de S. atrovirens, seguida por el monogéneo Microcotyle sebastis (presente en cinco especies con excepción de S. umbrosus, S. guttata y Scorpaena guttata). Las prevalencias, abundancias de las especies de parásitos de los hospederos se presentan en la tablas 2.

4 Tabla. 1. Especies de parásitos encontrados en ocho especies de peces hospederos Scorpaenidae en la Costa Adyacente de San Quintín, aja California, México. Sebastes auriculatus (Au), S. chlorosticus (Ch), S. umbrosus (Um), S. miniatus (Min), S. atrovirens (Atr), S. constellatus (Cns), S. serranoides (Serr) Scorpaena guttata (Gtt). Número total de parásitos (NTP). Localización en el cuerpo del hospedero (L), = branquias, CI = ciego intestinal, E = estómago, I = intestino, M = mesenterio P= piel, A= aletas, V= vesícula biliar, CC= cavidad celomica. Especies de parásitos Especies de Hospederos NTP L Monogéneos Microcotyle sebastis enedenia derzhavini Neobenedenia melleni Digéneos Fellidostomum sebastodis Parahemiurus merus Nemátodos Anisakis sp. Pseudoterranova sp. Hysterothylacium sp. Céstodos Parabothriocephalus sagitticeps Copépodos Neobrachiella robusta Lepeoptheirus sp. Caligus hobsoni Au, Ch, Min, Con Min Serr Min Min Au, Ch, Um, Min, Cns, Serr, Gtt Au, Ch, Min, Min, Gtt, Serr Cns Au, Min, Serr, Gtt Atr P, A P, V E.I CC,E,I,M E,M,I,CI M,E.I E, I Tabla 2. Prevalencia (P%), abundancia media (AM (±SE)) e intensidad media (IN) de parásitos de las ocho especies de escorpenidos colectados en San Quintín, aja California. Escorpenidos/hospederos P% AM (± SE) IN Sebastes auriculatus ± ± 0.82 Sebastes umbrosus ± ± 0.10 Sebastes chlorosticus ± ± 0.10 Sebastes miniatus ± ± 0.10 Sebastes atrovirens ± ± 0.45 Sebastes constellatus ± ± 0.31 Sebastes serranoides ± ± 0.25 Scorpaena guttata ± ± 0.30 DISCUSIÓN En el análisis parasitológico de las ocho especies de peces marinos demersales scorpaeniformes (Scorpaenidae: Sebastes sp. y Scorpaena sp.) en las costas de baja california, México, se registraron diferencias en la composición de los grupos taxonómicos de parásitos a nivel intra e inter específico. Estos peces (Sebastes y Scorpaena) a pesar de su amplia distribución batimétrica y latitudinal en el Pacifico noroccidental (Love, 2000) y de presentar diferencias bioecológicas entre especies (Love et al., 1990), ha sido referido a presentar una baja especificidad o exclusividad en la composición de parásitos (Love, 2002), además de una gran similitud entre los miembros congenéricos del género Sebastes de las costas del Pacifico y del Atlántico. Los parásitos encontrados en S. auriculatus, S. atrovirens, S. serranoides y Scorpaena guttata en este estudio corresponden a su primer registro para esta localidad geográfica. Con respecto a S. constellatus, S. umbrosus y S. clorosticus existe un previo registro (Alvarado-Villamar y Campos-Ruiz 1992) realizado en la costa noroccidental de aja California entre la Isla Coronado y la ahía de San Quintín, siendo S. clorosticus el que presentó mayor número de parásitos, principalmente del grupo de los nemátodos. En cuanto a S. miniatus se

5 realizó un estudio sobre su comunidad parasitaria reportándose 12 especies de parásitos, siendo los nemátodos los que presentaron una mayor prevalencia y abundancia (Rodríguez-Santiago et al., 2014). La riqueza de especies en estos peces fue relativamente baja en comparación con lo que reportan otros estudios realizados en otras partes del mundo para otros congéneres. Por ejemplo, en S. nebulosus (del sureste del Pacifico) se reportó una riqueza de 26 especies de parásitos, principalmente digéneos (Holmes, 1990). En S. capensis (del norte de Chile) y S. caurinus (del océano Atlántico y Pacifico) documentaron una riqueza de 16 y 50 especies de parásitos, respectivamente (González, 1998). En S. serranoides (Oregon, USA) la riqueza específica fue de 36 especies, y estuvo relacionada positivamente con la edad y el tamaño del hospedero (Love et al. 1984). En este estudio se encontró que algunas especies de parásitos mostraron especificidad por el intestino, estómago y pared intestinal asi como de las branquias. Por lo que, la especificidad por ciertos microhábitats también puede ayudar a determinar la estructura de la comunidad de parásitos en los peces estudiados. Esta especificidad por el tipo de órgano fue similar a la registrada en los parásitos de S. capensis (González y Acuña 1998). Similar a otros congéneres (e.g. S. capensis) en el presente estudio hubo una predominancia de ciertos grupos de parásitos como son los géneros Hysterothylacium, Anisakis, Microcotyle. En S. serranoides los céstodos fueron los predominantes. En otras especies de Sebastes de aja California (S. constellatus, S. elongatus, S. rosaceus, S. umbrosus, S. helvomaculatus y S. chlorosticus) el grupo dominante fueron los nemátodos (Anisakis) (65-90% de prevalencia), seguidos por los digéneos (4.1%-25% de prevalencia) (Alvarado-Villamar y Ruiz-Campos 1992). El porcentaje de infestación por nemátodos fue variable entre y dentro de las ocho especies de escorpénidos y fue también el grupo con mayor porcentaje de incidencia ( 83%). Esta dominancia de nemátodos ha sido referida en muchos peces marinos por Kietzmann et al., (1974), lo cual puede ser hasta de 94%, y siendo posible encontrar en un mismo pez hasta 50 nemátodos. CONCLUSIÓN Este trabajo contribuye al conocimiento de la ecología y biología de las especies de parásitos en ocho especies de peces marinos demersales scorpaeniformes del Pacifico mexicano. La riqueza de especies en los peces analizados en este estudio fue relativamente menor que lo que se ha reportado en otros peces scorpaeniformes de otras partes del mundo. El grupo de parásitos dominante en estos peces fueron los nemátodos del genero Anisakis e Hysterothylacium. Este estudio, sugiere incrementar los estudios parasitológicos en un mayor número de especies de peces y el número de localidades en la zona, lo que permitirá establecer patrones de estructuración de las comunidades de parásitos en sus hospederos, y los procesos de transmisión que las determinan. LITERATURA CITADA Alvarado-Villamar M.R., Ruíz-Campos G Estudio comparativo del grado de infección de macroparásitos en seis especies de Sebastes (Pisces, Scorpenidae) de la costa Noroccidental de aja California, México. Ciencias Marinas, 18: Anderson R.C., Chabaud A.G., Willmott S CIH keys to the nematode parasites of vertebrates. Commonwealth Agricultural ureaux: Farnham Royal, ucks, England, Vol oxshall G.A An introduction to copepod diversity. The Ray Society, London 940. ush A.K., Lafferty-Lotz J., Shostak A Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, 83: Castillo-Sánchez E., Rosales-Casián J.A., Pérez-Ponce de León G Helminth parasites of Paralychtys californicus (Osteichthyes: Paralichthydae) in Estero de Punta anda, Todos Santos ay and San Quintín ay, aja California, México. Ciencias Marinas, 24:

6 Cressey R. oyle-cressey H Parasitic copepods of Mackerel and tuna-like fishes (Scombridae) of the world. Smithson Contr Zool 311: González L The life cycle of Hysterothylacium aduncum (Nematoda: Anisakidae) in Chilean marine farms. Aquaculture, 162, González M.T., Acuña E Metazoan parasites of the red rockfish Sebastes capensis off northern Chile. Journal of Parasitology, 84, Holmes J.C Helminth communities in marine fishes. In: Esch, G., ush, A., Aho, J. (Eds.) Parasites communities: patterns and processes. Chapman & Hall, London, pp. Kabata Z Parasitic copepoda of ritish fishes. Ray Society, London 468. Kabata Z Copepods parasitic on fishes: keys and notes for identification of the species. Synopses of the ritish Fauna (New Series) No. 47. Universal ook Services/W. ackhuys: Oegstgeest. ISN VII, pp 264 Kabata Z. (1992b. Copepoda parasitic on Australian fishes, XV. Family Ergasilidae (Poecilostomatoida). J Nat Hist 26: Kuchta R., Scholz T., ray R.A Revision of the order othriocephalidea Kuchta, Scholz, rabec and ray, 2008 (Eucestoda) with amended generic diagnoses and keys to families and genera. Syst Parasitol 71: Kietzmann, V., K. Pruebe, D. Rakow Inspección veterinaria de pescados.l Acribia, Zaragoza Love M.S., Shiner K., Morris P Parasites of olive rockfish Sebastes serranoides (Scorpaenidae) off central California. U.S. Fishery ulletin, 82: Love M.S Probably more than you want to know about the fishes of the Pacific coast. Really ig Press, Santa arbara, California, 215 pp. Love M.S., Caselle E., Snook L Fish assemblages around seven oil platforms in the Santa arbara Channel area. Fishery ulletin, 98: Love M.S., Yoklavich M., Thorsteinson L The rockfishes of the Northeast Pacific. University of California Press, Los Angeles, 405 p Rodríguez-Santiago M.A., Rosales-Casián J.A Parasite structure of the Ocean Whitefish Caulolatilus princeps from aja California, México (East Pacific). Helgoland Marine Research, 65: Rodríguez-Santiago M.A., Rosales-Casián J.A., Grano-Maldonado M.I Dynamics of the parasite assemblage of the Vermilion Rockfish Sebastes miniatus from Northwestern aja California, México. Helgoland Marine Research, 68 (2): Rodríguez-Santiago M.A., Gómez S., Rosales-Casián J.A., Grano-Maldonado M.I Parasitic copepods of the Vermilion Rockfish Sebastes miniatus (Pisces: Scorpaenidae) from inshore waters of aja California (Eastern Pacific). Neotropical Helminthology, 9 (1): Stephens J., Wendt D., Wilson-Vandenberg D., Carroll J., Nakamura R., Nakada E., Rienecke S., Wilson J Rockfish resources of the South Central California coast: analysis of the resource from party boat data, , CalCOFI Report, 47: Yamaguti S Systema helminthum. III. Nematodes. Interscience Publishers, INC, New York, p Yamaguti S Systema helminthum. Vol. IV: Monogenea and Aspidocotylea. Interscience Publishers, New York 381. PALARAS CLAVE: PARÁSITOS, SCORPAENA, SEASTES. 1 Catedras CONACyT. 2 Universidad Autónoma del Carmen (UNACAR), Facultad de Ciencias Naturales, Centro de Investigación de Ciencias Ambientales (CICA). Av. Laguna de Términos s/n Col. Renovación 2da Sección, C.P , Ciudad del Carmen, Campeche, México. Tel EXT marodriguezsa@conacyt.mx, amparoshalom@hotmail.com 3 Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada,. C., División de Oceanología, Departamento de Ecología Marina. 4 Departamento de Ecofisiología, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Autónoma de Sinaloa. Mazatlán, Sinaloa. México. 5 CCMAR-CIMAR L.A., Centro de Ciȇ ncias do Mar, Universidade do Algarve, Faro, Portugal. 6 Universidad Autónoma del Carmen, iología Marina, Facultad de Ciencias Naturales, Ciudad del Carmen, Campeche, México.