PARÁSITOS DEL PEZ LEÓN Pterois volitans (PISCES: SCORPAENIDAE) EN COSTAS DE QUINTANA ROO, MEXICO ABSTRACT

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1 PARÁSITOS DEL PEZ LEÓN Pterois volitans (PISCES: SCORPAENIDAE) EN COSTAS DE QUINTANA ROO, MEXICO Rodríguez-Santiago María Amparo 1,2 ; Morales-Serna, Francisco Neptalí 3 ; Gómez, Samuel 2 ; López- García, Karina del Carmen 1 ; Sánchez-Jiménez, Juan Antonio 4 y Domínguez-Domínguez, Omar 5 ABSTRACT The western Pacific red lionfish Pterois volitans has currently been introduced to several regions of the world, mainly as aquarium fish. In Mexican waters, P. volitans has been recorded in the Yucatan Peninsula (Caribbean) and the western Gulf of Mexico. The main impacts reported by the introduction of this species in wild environments include negative impacts on biodiversity and economic losses (fisheries). However, little is known whether this invasive species could also be carrier of parasites dangerous to native species or even to humans if consumption is promoted as a strategy control. Therefore, the aims of this study were to identify the parasites of P. volitans in coasts of Quintana Roo (Mexican Caribbean). A total of 39 parasites were found in 30 individuals of this invasive fish, which belongs to three parasite species: one digenean: Lecithochirium floridian and two parasitic copepods Caligus wilsoni and C. xystercus. Our findings agree with previous studies conducted in this fish species, which have reported a low diversity of parasites. In both copepod species P. volitans is a new host record and extend their known geographic range. No species of parasites that cause a risk to human health were found. INTRODUCCIÓN El Pez León Pterois volitans (Linnaeus, 1758) (Scorpaeniformes: Scorpaenidae), originario de los océanos Indico Oriental y Pacífico, es una de las especies de peces marinos ornamentales más conocidas y comercializadas, debido a sus llamativos colores, forma del cuerpo y ornamentación de sus aletas (Ruíz-Carus et al., 2006). Actualmente esta especie ha sido reportada como invasora en ambientes arrecifales del Océano Atlántico (Morris et al. 2009; Morris y Whitfield, 2009; Sutherland et al. 2010). En las costas de México, P. volitans se ha registrado en el Caribe y en el Golfo de México. Su gran apetito y la ausencia de depredadores naturales (en aguas del indo pacifico si tiene depredadores, como una especie de pez corneta y un pez piedra), lo convierten actualmente en un eficiente depredador en los arrecifes, capaz de devorar peces de dos tercios de su propia longitud y hasta ejemplares de su propia especie. Los efectos potenciales causados por esta especie podrían incluir la alteración del hábitat, la competencia, depredación, desplazamiento de especies nativas así como introducción de enfermedades y parásitos. Este último aspecto (introducción de parásitos) es aún desconocido, ya que se tiene muy poco conocimiento de la fauna parasitaria que infecta a esta especie de pez, sobre todo cuando se encuentra fuera de área de distribución (Morris, 2013). Por lo tanto, los objetivos del presente estudio fueron: 1) identificar la fauna de parásitos en P. volitans en la región central de las costas de Quintana Roo, México, y 2) determinar si estos organismos podrían ser patógenos para el humano. OBJETIVO GENERAL Determinar la comunidad de parásitos del Pez León Pterois volitans en la costa de Quintana Roo, Caribe mexicano.

2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS. Identificar la fauna parasitaria que afecta al Pez Leon P. volitans en costas de Quintana Roo, centro del caribe mexicano. Determinar si alguna de las especies de parásitos registradas en P. volitans pudieran ser patógenos para el humano. METODOLOGÍA Se analizaron 30 individuos de P. volitans, los cuales fueron recolectados mediante buceo libre y buceo autónomo SCUBA en un arrecife frente a la localidad de Xpu-há, Quintana Roo (Fig. 1). Se midió la longitud total (cm) y el peso (g) de cada pez (Fig. 2 a, b). Posteriormente, se conservaron en neveras con hielo y se transportaron al laboratorio, donde se llevó a cabo un examen parasitológico. Se examinó externa e internamente a cada pez en busca de ecto- y endo-parásitos. Los órganos se separaron individualmente en cajas de Petri con solución salina al 0.7% y posteriormente se revisaron por compresión entre 2 vidrios de 10 cm por lado (Fig. 2c). Los parásitos se clasificaron por grupos taxonómicos y se preservaron en viales en alcohol al 70%, debidamente etiquetados para su posterior identificación definitiva. Se hicieron todas las preparaciones correspondientes a cada grupo de parásito para la identificación taxonómica al más bajo nivel posible, mediante claves especializadas. (Pérez-Vigueras, 1958, Bullar, 2011 y Cressey, 1991). Fig. 1. Mapa del área de estudio.

3 Figura. 2. a) Fase de campo, colecta de los hospederos por medio de buceo libre y buceo autónomo, b) Toma de datos biométricos de los organismos (peso y longitud total), c) Fase de laboratorio, colecta de parásitos, disección, tinción e identificación. RESULTADOS Se revisó parasitológicamente a un total de 30 especímenes de P. volitans, los cuales tuvieron una longitud total entre 390 mm y 150 mm (promedio ± error estándar = 270 ± 1.69 mm). Se colectaron un total de 39 parásitos correspondientes a dos taxa na especie de digeneo (Lecithochirium floridense [Manter, 1934] Crowcroft, 1946, (Digenea: Hemiuridae) y dos especies de copépodos parásitos (Caligus wilsoni Delamare-Deboutteville and Nunes-Ruivo, 1958 y Caligus xystercus Cressey, 1991). Los digeneos fueron encontrados en el estómago y los copépodos en la superficie externa, principalmente en la piel y aletas, estos últimos fueron los más abundantes (32 en total). No se encontraron parásitos en el músculo ni en los demás órganos internos (corazón, hígado, vesícula biliar, intestino, cerebro, vaso, riñón) de estos peces. Es importante señalar que de las tres especies identificadas, ninguna representa un riesgo potencial para la salud humana. DISCUSIÓN La diversidad de parásitos en estos peces invasores fue relativamente baja (tres especies) si se le compara con otros peces marinos arrecifales. Sin embargo, este resultado fue consistente con el de otros estudios realizados para esta misma especie de pez en diferentes partes del mundo: Mar Rojo, dos monogeneos (Paperna, 1972; Ogawa et al., 1995); Japón, dos trematodos (Nagaty y Aal, 1962; Hassanine, 2006), dos sanguijuelas (Paperna, 1976) y un copépodo (Dojiri y Ho, 1988); Norte de Carolina, un digeneo (Bullard, 2010, 2011); costas de Florida, una sanguijuela (Ruiz-Carus et al., 2006). Las especies C. wilsoni y C. xystercus constituyeron nuevo registro geográfico y P. volitans como nuevo hospedero para estas

4 especies de copépodos. Con respecto al monogeneo L. floridense este monogeneo constituye solo un nuevo registro de localidad geográfica. Es importante señalar que este es el primer reporte de copépodos parásitos para el Pez León P. volitans en México. CONCLUSIÓN Este trabajo contribuye al conocimiento de la diversidad de las especies de parásitos que afectan a una especie de pez catalogada como altamente invasora en ambientes arrecifales del Atlántico Occidental. Al igual que en otros estudios, nuestros resultados muestran que la comunidad parasitaria registrada en P. volitans fue poco diversa, lo cual sugiere que el éxito de esta especie fuera de su área de distribución no solo puede deberse a la falta de depredadores sino también a la falta de patógenos que controlen sus poblaciones. No se encontraron especies de parásitos que pudieran ser patógenos para el hombre. No obstante para presentar un resultado más concluyente en este aspecto, se pretende ampliar el área de estudio y el tamaño muestral antes de emitir una recomendación (desde un punto de vista parasitológico) acerca del consumo de este pez como estrategia de control. Aunque se tiene conocimiento que ya está siendo consumido en la región, sin que hasta el momento haya habido reportes de zoonosis relacionada con su consumo. LITERATURA CITADA Bullard S. A. and Jensen, K Blood flukes (Digenea: Aporocotylidae) of stingrays (Myliobatiformes: Dasyatidae): Orchispirium heterovitellatum from Himantura imbricata in the Bay of Bengal and a new genus and species from Dasyatis sabina in the Northern Gulf of Mexico of Parasitology 94: Bullard S. A Littorellicola billhawkinsi n. gen., n. sp. (Digenea: Aporocotylidae) from the myocardial lacunae of Florida pompano, Trachinotus carolinus (Carangidae) in the Gulf of Mexico; with a on the interrelationships and functional morphology of intertrabecular aporocotylids. Parasitology International 59: Bullard S. A., Barse A. M., Curran S. S. and Morris J. A. Jr First record of a digenean from invasive lionfish, Pterois cf. volitans, (Scorpaeniformes: Scorpaenidae) in the Northwestern Atlantic Ocean. Journal Parasitoogyl., 97(5), 2011, pp Cowen R. K., Paris C. B., and Srinivasan A Scaling of connectivity in marine populations. Science, 311(5760), Cressey R Parasitic copepods from the Gulf of Mexico and Caribbean Sea, III: Caligus. Smithsonian Contribution to Zoology. 497: Dojiri M., and Ho. J. S Two species of Acanthochondria (Copepoda, Poecilostomatoida) parasitic on fishes of Japan. Report of the Sado Marine Biological Station, Biigata University 18: Hassanine R. M. E Trematodes from Red Sea fishes: Proneohelicometra aegyptensis gen. nov., sp. nov. (Opecoelidae Ozaki, 1925) and Neohypocreadium gibsoni sp. nov. (Lepocreadiidae Odhner 1905). Acta Parasitologica 51: Morris J. A. JR. and Akins J. L Feeding ecology of invasive lionfish (Pterois volitans) in the Bahamian archipelago. Environmental Biology of Fishes 86: Morris J. A. JR, and Whitfield P. E Biology, ecology, control and management of the invasive Indo- Pacific lionfish: An updated integrated assessment. NOAA Technical Memorandum NOS NCCOS 99, Washington, D.C., 59 p. Morris J.A. Jr., Akins J.L., Barse A., Cerino D., Freshwater D.W., Green S.J., Muñoz R.C., Paris C., and Whitfield P.E. (2009). Biology and ecology of the invasive lionfishes, Pterois miles and Pterois volitans. Proc. Gulf Caribbean Fish. Inst., 29:

5 Morris J.A. Jr. (Ed.) El pez león invasor: guía para su control y manejo. Gulf and Caribbean Fisheries Institute Special Publication Series, No. 2, Marathon Florida, USA. 126 pp. Nagaty H. F. and Abdel Aal T. M Trematodes of fishes from the Red Sea. Part 15. Four new species of Hamaceadium Family Allocreadiidae. Journal of Parasitology 48: Ogawa K., Bondad-Reantaso M. G. and Wakabayashi H Redescription of Benedenia epinepheli (Yamaguti, 1937) Meserve, 1938 (Monogenea: Capsalidae) from cultured and aquarium marine fishes of Japan. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 52 (Suppl.): Paperna I Monogenea of Red Sea fishes. III. Dactylogyridae from littoral and reef fishes. Journal of Helminthology 46: Paperna I Parasitological survey of fishes of the Red Sea and the Indian Ocean. In Fifth report of the H. Steinitz Marine Biology Laboratory, Z. Reiss and I. Paperna (eds.). H. Steinitz Marine Biology Laboratory, Elat, Israel, 69 p. Pérez -Vigueras, I Contribucion al conocimiento de la fauna helminthological Cubana. Universidad de La Habana Memorias 24: Ruiz-Carus R., Matheson J.R.E., Roberts J.D.E., and Whitfield P.E The western Pacific red lionfish, Pterois volitans (Scorpaenidae), in Florida: evidence for reproduction and parasitism in the first exotic marine fish established in state waters. Biol Conserv 128: Sutherland W. J., Clout M., Cote I.M., Daszak P.M., Depledge H., Fellman L., Fleishman E., Garthwaite R,. Gibbons D. W., De Lurio J. et al A horizon scan of global conservation issues for Trends in Ecology and Evolution 25: 1 7. PALABRAS CLAVE: Pterois volitans, especie invasora, parásitos. 1 Universidad Autónoma del Carmen (UNACAR), Facultad de Ciencias Naturales, Centro de Investigación de Ciencias Ambientales (CICA), Ciudad del Carmen, Campeche, México. Correo electrónico: amparoshalom@hotmail.com, marodriguezsa@conacyt.mx 2 Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Unidad Académica Mazatlán, Joel Montes Camarena s/n, Mazatlán, Sinaloa, México. *Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México 3 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Unidad Mazatlán, México 4 Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C. Calle 43 No. 130, Chuburná de Hidalgo CP 97200, Mérida, Yucatán, México. 5 Laboratorio de Biología Acuática, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Edificio "R" planta baja, Ciudad Universitaria, Morelia, Michoacán, México.