Segundo informe parcial

Segundo informe parcial Proyecto: Análisis para la determinación de los centros de origen, domesticación y diversidad genética del género Persea y la especie Persea americana (aguacate) "Recopilación y análisis de la información existente acerca de la biología reporductiva y ecología de la especie Persea americana Documento realizado por: Biol. Lev Jardón Barbolla, Biol. Valeria Alavez Gómez, M. en C. Violeta Méndez, Biol. María de Jesús Xóchitl Damián Domínguez, Biol. Amparo Gaona, Dr. Daniel Piñero; Instituto de Ecología, UNAM. M en C. Ana Laura Wegier Briuolo, Instituto Nacional de investigaciones dorestales y agropecuarias (INIFAP). Asesores del proyecto: Dr. Francisco Lorea-Hernández, Instituto de Ecología A.C. (Xalapa, Ver.); Dr. Michael T. Clegg (UC-Irvine) 1

ÍNDICE Presentación 3 1. Biología reproductiva del aguacate 1.1 Fenología 3 1.2 Morfología Floral 4 1.3 Sistemas de reproducción 7 1.4 Visitantes florales y polinizadores 9 1.5 Morfología del fruto 14 1.6 Mecanismos de dispersión 15 1.7 Referencias 16 2. Revisión bibliográfica de artrópodos asociados a Persea americana Mill. (Lauraceae) 2.1 Introducción 21 2.2 Métodos 21 2.3 Resultados 22 2.4 Discusión 24 2.5 Conclusiones 27 2.6 Referencias 28 2

Análisis para la determinación de los centros de origen, domesticación y diversidad genética del género Persea y la especie Persea americana Mill. (aguacate) En el siguiente documento se sintetiza la información existente sobre la biología reproductiva y algunos aspectos ecológicos del género Persea americana Mill., tomando en cuenta, particularmente, aquellas especies, domesticadas y silvestres, que se distribuyen en México. La información que existe sobre la biología reproductiva de Persea americana y sobre las comunidades de artrópodos asociadas a esta especie, proviene fundamentalmente de estudios realizados en poblaciones ya domesticadas y se cuenta con pocos datos de esta u otras especies del género en condiciones silvestres. Sin embargo, los estudios realizados hasta la fecha permiten identificar algunas características relevantes tanto para plantear hipótesis acerca del proceso de domesticación de Persea americana, como para comprender algunas de las características ecológicas de esta planta. 1. BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL AGUACATE 1.1 Fenología La floración del aguacate (Persea americana Mill.) comienza en el otoño y termina a finales de la primavera. Los cultivos de aguacate se clasifican en tres razas: la Mexicana, la Guatemalense y la de las Indias-Occidentales. Bajo las mismas condiciones ambientales se observan diferencias en los cultivos de las tres razas. En los climas subtropicales, los árboles mexicanos comienzan a florecer a finales del otoño y principios del invierno y extenderse hasta la primavera (Davenport, 1986; Gazit y Degani, 2002). La temporada de floración dura aproximadamente dos meses, sin embargo, en temperaturas templadas el periodo se reduce y en temperaturas frías se prolonga (Bergh, 1977; Sedgley, 1977). Por ejemplo, el periodo de floración del aguacate mexicano Hass es de 85 días a una temperatura de 12 a 17 C y disminuye a 15 días a una temperatura de 28 a 33 C (Gazit y Degani, 2002). La temperatura es el factor responsable de la transición de la etapa vegetativa a la reproductiva, la cual ocurre a final de la expansión de los tallos a finales de julio y principios de agosto (Salazar-García et al., 1998, 1999). Los aguacates subtropicales sólo pueden producir botones florales a bajas temperaturas. En las zonas altas de México, el 3

aguacate Hass presenta la llamada floración loca en septiembre, sobre todo en los árboles jóvenes y se extiende hasta febrero e incluso marzo (Davenport, 1986; Gazit y Degani, 2002). Lo anterior sugiere que el periodo de floración puede estar influenciado por las condiciones del medio ambiente y que, al igual que otros caracteres, no necesariamente son diagnósticos para determinar las variedades de P. americana. 1.2 Morfología floral Las flores del aguacate son bisexuales, es decir, presentan estambres y pistilos al mismo tiempo y miden aproximadamente 10 mm de diámetro (figura 1). Presentan simetría radial y se producen en grandes cantidades. Cada árbol genera grupos de flores de manera continua, por lo que la floración es constante durante semanas e incluso meses. Casi todos sus verticilos florales están agrupados en múltiplos de tres y presenta dos grupos de estambres, el primero con tres internos y tres externos (verticilo exterior) y el segundo con tres (verticilo interior), todos rodeando un carpelo central (figura 2) (Ish-Am y Eisikowitch, 1991; Chanderbali et al., 2008). A su vez, cuentan con dos grupos de nectarios, los nectarios estaminoidales y los nectarios verdaderos, cuya función es producir la recompensa para los polinizadores (figura 2). La flor abre dos veces, en cada ocasión por varias horas. En la segunda apertura el diámetro de la flor aumenta 10% con respecto al original (Bergh, 1969; Ish-Am y Eisikowitch, 1991; Gazit y Degani, 2002). 4

Figura 1. Flor de aguacate (tomado de Chanderbali et al., 2008). Figura 2. Morfología de la flor del aguacate (modificado de Ish-Am y Eisikowitch, 1991). Las flores del aguacate presentan dicogamia, es decir, desarrollo secuencial de las funciones reproductoras de la planta. En Persea americana esta dicogamia consiste en dos periodos de apertura, es decir, primero madura la parte femenina o las flores pistiladas (protoginia sincrónica) y posteriormente en la segunda antesis la parte masculina comienza a producir polen (Figura 3; Alcaraz y Hormasa, 2011). A través de la separación temporal de las funciones sexuales se promueve el entrecruzamiento (Richards, 1997), lo cual es relevante, pues indica justamente adaptaciones que promueven el flujo génico entre individuos de esta especie. La protoginia no sólo es común en la familia Lauraceae, sino que se observa también en todas las angiospermas que se encuentran ubicadas en clados de reciente divergencia (Bertin y Newman, 1997; Routley et al., 2004; Endress, 2010). Durante la etapa femenina, el estigma se encuentra receptivo al polen, pero las anteras no lo producen, evitando la autofecundación. Por el contrario, en la etapa masculina las anteras comienzan a producir polen, pero el estigma ya no se encuentra receptivo. Es común encontrar flores femeninas y masculinas al mismo tiempo, sin embargo a temperaturas menores a 15 C, las flores no abrirán en etapa femenina (Bergh, 1977; Ish-Am y Eisikowitch, 1991; Gazit y 5

Degani, 2002). Por lo tanto, el sistema es muy sensible a las condiciones ambientales, ya que puede alterar tanto la duración de cada una de las fases, así como el traslape de ambas funciones sexuales (Alcaraz y Hormasa, 2011). Los cultivos de aguacate se clasifican dependiendo del tiempo en que las flores pasan de una etapa sexual a la otra. Los cultivos de tipo A tienen flores en etapa femenina cuya antesis ocurre en la mañana y pasan a la etapa masculina la siguiente tarde. Las flores de los cultivos de tipo B se abren en etapa femenina en la tarde y pasan a la etapa masculina a la mañana siguiente (Stout, 1933; Sedgley, 1985; Gazit y Degani, 2002). La polinización cruzada ocurre como una consecuencia de este ritmo de floración del aguacate y la siembra en un mismo lugar de los cultivos de tipo A y B se suele recomendar a los agricultores para favorecer el entrecruzamiento y producción de frutos (Stout, 1933; Bergh, 1969; Sedgley, 1977; Gazit y Degani, 2002). El aguacate se considera un caso especial llamado heterodicogamia, en el que dos genotipos diferentes que presentan dicogamia sincrónica, tienen un comportamiento de floración recíproca. En otras palabras, mientras las flores de un individuo se encuentran en etapa femenina, las flores del otro se encuentran en etapa masculina, favoreciendo la entrecruza (Alcaraz y Hormasa, 2011). El néctar es secretado por los nectarios estaminoidales durante la fase femenina y por los nectarios verdaderos durante la etapa masculina. Las flores pistiladas (etapa femenina) son similares morfológicamente a las flores estaminadas (etapa masculina) debido a la localización equivalente del estilo y el estigma de la flor femenina con los filamentos y las anteras de los tres estambres de las flores masculinas. Además, el arreglo espacial es semejante debido a la disposición de los tépalos y de los nectarios estaminoidales en la primera etapa y verdaderos en la segunda. Este arreglo favorece la polinización, debido a que el mimetismo entre las flores de cada etapa sexual permite que los polinizadores visiten ambos tipos de flores por igual, favoreciendo el entrecruzamiento (Vane-Wright, 1976; Ish-Am y Eisikowitch, 1991). Los rasgos adaptativos que favorecen el entrecruzamiento, se reflejan tanto en el sistema de apareamiento de Persea americana como en los visitantes florales que se tiene reportados para esta planta. Ambos temas serán tocados a continuación. 6

Figura 3. Etapas morfológicas de la flor del aguacate (modificado de Ish-Am y Eisikowitch, 1991). 1.3 Sistemas de reproducción Aunque la polinización cruzada parece ser una regla en el aguacate, se ha observado que las flores en etapa masculina pueden producir frutos, lo que permite identificar a la autopolinización como un sistema de reproducción importante, sobre todo en zonas tropicales. Se observan principalmente tres mecanismos de reproducción en el aguacate: la autogamia, la geitonogamia y la polinización cruzada (Gazit y Degani, 2002). Es importante mencionar que los estudios de sistemas de reproducción en Persea americana sólo se han llevado a cabo en plantas cultivadas, debido a su relevancia para la agricultura. Autogamia La autogamia se define como la polinización de las anteras hacia el estigma de la misma flor (Richards, 1997). Debido a la protoginia que presentan las flores del aguacate, la autogamia sólo se puede llevar a cabo durante la apertura de las flores masculinas, mientras el estigma permanezca receptivo y las condiciones para la germinación del tubo polínico sean favorables. Usualmente el polen germina fácilmente cuando las flores estaminadas 7

abren. Sin embargo, en todos los cultivos subtropicales el crecimiento del tubo polínico se detiene en el estilo y el tubo no alcanza el óvulo, por lo que en estos cultivos la autogamia se considera un proceso ineficiente para producir frutos (Bergh, 1977; Davenport, 1989; Gazit y Degani, 2002). En contraste, en los cultivos tropicales se observa que la fecundación se lleva a cabo exitosamente. Entonces, la efectividad de la autogamia depende de la zona en que se localice el cultivo (Gazit y Degani, 2002). Geitonogamia Este tipo de reproducción ocurre cuando el polen de una flor es depositado en el estigma de otra flor, pero del mismo árbol o cultivar. La geitonogamia se puede llevar a cabo de dos formas: 1) Entre flores de diferentes inflorescencias que se encuentran liberando polen. Esto puede ocurrir en flores estaminadas cuyos estigmas aún se encuentren receptivos, lo cual es muy parecido a lo que sucede en la autogamia, pero en este caso el polen se transfiere de una flor cercana a otra. 2) Polinización de flores que se encuentran en el primer periodo de apertura a partir del polen de flores en etapa masculina. Diferentes inflorescencias en un árbol pueden encontrarse en diferentes etapas sexuales, sin embargo, el tiempo de traslape de ambos tipos de flores es muy corto. En general, se observa que cuando las flores femeninas coinciden con la apertura de flores masculinas, éstas últimas no producen polen hasta que las flores postiladas se han cerrado. Por lo tanto, este tipo de polinización sólo se lleva a cabo cuando los ciclos de apertura de las flores femeninas y masculinas se ven modificados por las condiciones ambientales. Para los aguacates subtropicales la geitonogamia efectiva ocurre cuando las etapas femenina y masculina se traslapan antes de que el polen deje de ser viable (Davenport, 1989; Gazit y Degani, 2002). En México, en elevaciones que van de los 1400 a los 2500 m s.n.m. se ha observado el traslape efectivo de las etapas sexuales durante la temporada de floración, el cual es favorecido por la temperatura adecuada (de 10 a 27 C) (Gazit y Degani, 2002). 8

Polinización cruzada La polinización cruzada ocurre cuando el polen es transferido de las anteras de un hacia el estigma de flores que se encuentran en árboles diferentes y alejados uno de otro (Davenport, 1989; Gazit y Degani, 2002). Los vectores que transportan el polen son principalmente insectos (figura 4), los cuales llevan a cabo una función clave en la reproducción y aumento en la variabilidad genética de los aguacates subtropicales, ya que sólo a través de la polinización cruzada se produce una cantidad considerable de frutos (Bergh, 1977; Gustafson y Bergh, 1966; Gazit y Degani, 2002). Por el contrario, en los cultivos tropicales se ha comprobado que la autogamia es suficiente para generar una alta productividad de frutos. La polinización cruzada es crucial cuando no se observa el traslape de la etapas sexuales en plantas de la misma zona y cuando la autogamia no es efectiva para producir frutos (Lesley y Bringhurst; 1951; McGregor, 1976; Gazit y Degani, 2002). Menos del 1% de las flores exitosamente polinizadas llegan a formar un fruto, debido a la pérdida masiva de las mismas y de frutos en desarrollo que ocurre a lo largo de la temporada de floración. Una de las posibles explicaciones a la baja proporción de frutos resultantes con respecto al número de flores producidas es la limitación de los recursos disponibles asignados a la formación del fruto (Alcaraz et al., 2010). Figura 4. Ejemplo de polinizadores de la flor del aguacate (tomado de la página web: http://www.nzavocado.co.nz/best%20practice/best%20practice%20pollination%20avocado.pdf.). Aunque son necesarios estudios que involucren a poblaciones silvestres de Persea americana, existen reportes de que las especies del Subgénero Persea (al que pertenece el aguacate) son interfértiles (Ashworth et al., en prensa), es decir pueden producir frutos cuando son polinizadas con polen correspondiente a otras especies. Lo anterior plantea aspectos relevantes para el caos de Mesoamérica, donde habitan hasta 4 especies del 9

Subgénero Persea y, al menos en pricincipio, existe la posibilidad de hibridización entre Persea americana y parientes silvestres de ésta planta, 1.4 Visitantes florales y polinizadores Entre los órdenes de insectos que tienen actividad asociada con las flores del aguacate, se mencionan Hymenoptera, Diptera, Coleoptera, Neuroptera y Thysanoptera. Una revisión bibliográfica sobre la diversidad se puede consultar en el Anexo 1, mientras que en la Tabla 1 se muestra el número de familias y especies registradas como visitantes y polinizadores del aguacate, aunque cabe destacar que estos resultados se basan en trabajos de huertas de aguacate de diferentes variedades y no en plantas silvestres, por lo que es de esperarse que el número de especies pueda aumentar dependiendo del sitio de estudio. Tabla 1. Número de registros por categoría taxonómica para polinizadores (antes de la diagonal) y visitantes florales del aguacate (después de la diagonal). Orden Familias Especies Coleoptera 5 / 5 5 / 3 Diptera 6 / 10 52 / 31 Hemiptera 0 / 5 0 / 5 Hymenoptera 6 / 8 36 / 14 Lepidoptera 0 / 2 0 / 2 Neuroptera 0 / 1 0 / 1 Thysanoptera 1 / 3 1 / 40 En los cultivos la aplicación frecuente de insecticidas disminuye la riqueza y densidad de las especies visitantes y polinizadoras (Castañeda-Vildózola et al., 1999; Ish- Am et al., 1999), lo cual podría repercutir en las tasas de visita y la efectividad de la polinización. Los polinizadores efectivos del aguacate incluyen a Apis mellifera, abejas silvestres (Apidae: Meliponinae), algunas especies de Bombus (Apidae: Bombinae), la avispa colectora de néctar Brachygastra mellifica (Vespidae) y la mosca Chrysoma megacephala (Calliphoridae). Sin duda alguna, y debido a la estrategia de forrajeo y a las características anatómicas, los himenópteros son los insectos más importantes como polinizadores del aguacate. Sin embargo, las especies de abejas silvestres pueden ser fácilmente desplazadas por Apis mellifera, sobre todo en zonas perturbadas o en los lugares donde Apis mellifera ha 10

sido introducida intencionalmente. En los cultivos comerciales las colmenas de A. mellifera son utilizadas con frecuencia para realizar la polinización, aunque ésta especie puede detener el forrajeo sobre el aguacate si hay especies cercanas en floración que le resultan más atractivas (Eardley y Mansell, 1996; Ish-Am et al., 1999; Vithanage, 1990), este comportamiento ha demostrado ser un factor limitante en la producción de frutos en Israel (Ish-Am y Eisikowitch, 1998). Por otra parte, en muestras de miel de aguacate de diferentes regiones de España, Terrab y colaboradores (2004) encontraron una alta diversidad de granos de polen correspondientes a 56 taxa de 36 familias; lo que muestra el comportamiento de visita generalista de A. mellifera. Vithanage (1990) reporta que entre el polen colectado por esta especie, además del aguacate, se encuentra el de Vitis vinifera, Acacia victoriae, Asphodelus fistulosus y el de Arctotheca calendula, mientras que en la miel se encuentra abundante polen de Citrus spp. Cuando A. mellifera no es un polinizador eficiente otras especies, en particular abejas sin aguijón y moscas califóridas, como Stomorhinia spp., pueden actuar como polinizadores efectivos (Eardley y Mansell 1996). El trabajo de Can-Alonzo y colaboradores (2005) muestra que especies nativas de los Trópicos como Nannotrigona perilampoides y Trigona nigra pueden ser polinizadores tan efectivos como A. mellifera, pues tienen tasas de visita, picos de actividad y número de granos de polen transportados similares. A las características mencionadas se suma el tamaño corporal, que parece más adecuado para realizar el transporte de polen y acceder al néctar de las flores (Figura 5). Mohammed (1999) reporta que en Trinidad las cargas polínicas de Trigona nigra incluyen polen de 10 especies entre las que se encuentran Citrus aurantifolia (Rutaceae), Cocos nucifera (Palmae) y Mimosa pudica (Mimosaceae), por lo que es no es un polinizador específico del aguacate. Tanto Nannotrigona perilampoides y Trigona nigra, son especies nativas de México, y son especies que por sus características de tamaño pueden ser polinizadores muy eficientes para Persea americana. Por otra parte, éstas abejas son polinizadores generalistas y existen reportes de la participación de Nannotrigona perilampoides en la polnización de espceies del género Capsicum (Palma et al., 2008). Si bien, en principio la evidencia sugiere una relación no tan estrecha entre estas abejas y Persea, la presencia de polinizadores de este tipo en México sugiere la presencia en México de fuentes de alimento 11

desde hace bastante tiempo, lo cual aporta evidencia colateral al origen mexicano de Persea. Debido a que fuera de las áreas de distribución original del aguacate los servicios de polinización limitan la productividad del cultivo, se ha experimentado con la introducción de polinizadores de gran tamaño, como Bombus terrestris, que han mostrado ser más efectivos en el transporte de polen y la polinización cruzada que A. mellifera (Ish-Am et al., 1998). Ish-Am y colaboradores (1999) mencionan que antes de la introducción de A. mellifera las principales especies polinizadoras debían ser abejas sin aguijón (Apidae: Meliponinae) debido a que el tamaño corporal permite que hagan contacto eficiente entre los órganos reproductivos de la flor y que su conducta de forrajeo es un movimiento constante entre flores masculinas y femeninas, además de que en México fueron encontradas polinizando eficientemente diferentes variedades de aguacate. Figura 5. El tamaño relativo de las abejas que visitan las flores de aguacate en Yucatán, de izquierda a derecha: Nannotrigona perilampoides, Trigona nigra y Apis mellifera (Tomado de Can-Alonzo et al. 2005). La avispa Brachygastra melifica colecta néctar para alimentar a sus larvas y transporta polen en cabeza, tórax y patas, así como dentro de las cavidades torácicas, se ha registrado una alta tasa de visitas y altas densidades en algunas localidades, por lo que se considera un polinizador efectivo (Castañeda-Vildózola et al., 1999; Ish-Am et al., 1999). Otras especies de avispas de los géneros Polistes, Mischocyttarus, Belonogaster y 12

Metabolybia se han registrado visitando las flores de aguacate, y transportando polen, pero al registrar bajas tasas de visita pueden contribuir en menor proporción a la polinización (Eardley y Mansell, 1996; Ish-Am et al., 1999; Papademetriou, 1976; Wysoki et al., 2002). En cuanto a los dípteros, se han registrados especies de las familias Calliphoridae, Muscidae y Syrphidae que pueden transportar grandes cantidades de polen, pero la mayor actividad de forrajeo la hacen colectando néctar sin tocar los órganos reproductivos (Eardley y Mansell, 1996; Ish-Am et al., 1999), pero no son polinizadores especialistas, sino generalistas; inclusive moscas de los géneros Calliphora, Lucilia, Eristalis y Osmia son polinizadores eficientes en Allium cepa (Clement et al. 2007). Este último aspecto es relevante, pues aporta elementos sobre la gama de posibiles interacciones entre Persea americana y otras plantas. Al existir un buen número de polinizadores de tipo generalista que visitan esta planta, se puede esperar que, tanto en condiciones cultivadas como silvestres, estospolinizadores muevan sustancias químicas, granos de polen e incluso a otros insectos, entre Persea americana y otras plantas; lo anterior es particularmente cierto para el caso de lugares, como Mesoamérica, donde es posible encontrar más de una especie del género Persea. Otros insectos registrados en baja proporción pertenecen Coleoptera, aunque las estructuras setosas presentes en zonas de la mandíbula y el cuerpo los convierten en organismos que pueden transportar polen (Krenn et al., 2005), es frecuente que se encuentren visitando flores masculinas de aguacate, por lo que no llevan a cabo polinización (Ish-Am et al. 1999), e incluso pueden estar comiéndolo. De forma similar, el hemíptero Stenomacra marginella se encontró transportando grandes cantidades de polen, pero no se detectó sobre las flores femeninas (Ish-Am et al., 1999). Un orden que fue altamente diverso en la revisión de visitantes florales fue Thysanoptera, y aunque existen reportes de polinización especializada para Castilla elástica (Sakai, 2001) y Wilkiea huegeliana (Williams et al., 2001) es posible que en las flores del aguacate se encuentren alimentándose de polen. Cabezas y Cuevas (2007) reportan a Frankliniella occidentalis como polinizador en España, probablemente debido a la alta densidad que esta especie puede alcanzar en los cultivos, aunque comúnmente esta especie es tratada como plaga (Wysoki et al., 2002; Equihua-Martínez et al., 2007). 13

Es importante señalar que la inmensa mayoría de los reportes publicados hasta la actualidad corresponden a los visitantes florales de los cultivos comerciales de Persea americana, mientras que las poblaciones silvestres se encuentran prácticamente inexplorads a este respecto. Lo anterior es relevante en el sentido de que la revisión actual abarca probablemente solo una submuestra de los vistantes florales y polinizadores del aguacate. Por otra parte, la presencia de un número importante de polinizadores de tipo generalista, relacionada con el hecho de que las flores de las Lauráceas suelen caracer de adaptaciones especializadas en la atracción de polinizadores, probablemente facilitó que para la llegada de los españoles, el cultivo ya estuviese ampliamente expandido hacia el Caribe y Sudamérica (Ashworth et al., en prensa). 1.5 Morfología del fruto El fruto del aguacate se conoce como drupa, se trata de un fruto carnoso con una sola semilla, el cual presenta una gran variedad de formas, colores de piel y textura de la pulpa (ver Figura 6; Raven, 2005). Dicho fruto presenta una de las mayores cantidades de aceite que se conocen entre las angiospermas y probablemente uno de los más nutritivos (Gazit y Degani, 2002). El desarrollo y posterior maduración de esta drupa es diferente con respecto a otros frutos, puesto que, en general, el proceso de formación de los frutos carnosos se lleva a cabo a través de una etapa temprana de rápida división celular, seguida por el aumento de tamaño de las células. En contraste, en el aguacate la división celular se realiza continuamente en el mesocarpo hasta que el fruto es cosechado. Entonces, la diferencia en el tamaño del fruto depende del número de células generadas, a diferencia de otras drupas en las que su dimensión depende del tamaño de sus células (Chanderbali et al., 2008). En el caso particular de los aguacates mexicanos, éstos permanecen acumulando aceite mientras permanezcan unidos al árbol y no madurarán hasta que sean separados del mismo (Gazit y Degani, 2002; Chanderbali et al., 2008). La drupa del aguacate se caracteriza por presentar una semilla de gran tamaño, la cual le confiere ciertas ventajas. Por ejemplo, las plantas del aguacate pueden establecerse en bosques cerrados en donde la luz es escasa, pues debido a la gran cantidad de tejido nutritivo que presenta, la planta puede crecer durante un año sólo con las reservas de la semilla. 14

Respecto a los cambios ocurridos en el fruto o en la flor debidos al proceso de domesticación, la literatura consultada no contiene información relvante, principalmente debido a la ausencia de studios comparativos de los patrones de variación morfológica entre plantas silvestres y cultivadas. Debido a lo anterior, con la información disponible hasta el momento, es difícil establecer la naturaleza del síndroem de dispersión que se habría presentado en el aguacate. Sin embargo, es importante señalar que aparantemente el proceso de domesticación en el aguacate habría ocurrido sin pérdidas sensibles de diversidad genética (Chen et al., 2008; Ashworth et al., en prensa), lo cual se correspondería con el elevado nivel de variación que se observa en Persea americana en caracteres como el tamaño del fruto. Figura 6. Fruto del aguacate (tomado de Chanderbali et al., 2008). 1.6 Mecanismos de dispersión 15

Probablemente las aves son los principales agentes de dispersión del aguacate, aunque no existen estudios específicos sobre tales mecanismos en plantas silvestres. La mayoría de las especies de la familia Lauraceae presentan el síndrome de la ornitocoria (Nathaniel et al., 1984; Kubitzki y Kurz, 1984; Ávila et al., 1996; Solórzano, 2000). Algunas hipótesis señalan que el fruto del aguacate coevolucionó con dispersores de gran tamaño, que en la actualidad están extintos, como los grandes mamíferos del Cenozoico (Barlow, 2000). Es posible que con el paso del tiempo y debido a la desaparición de sus dispersores originales, el fruto experimentara cambios en tamaño, permitiendo a los animales más pequeños su fácil manipulación. En general, los frutos del aguacate silvestre son más pequeños que los cultivados, por lo que las aves pueden alimentarse de éstos tomándolos al vuelo de las ramas distales (Ávila et al., 1996). 1.7 Referencias Alcaraz M.L. y Hormaza J.I. 2011. Influence of physical distance between cultivars on yield, outcrossing rate and selective fruit drop in avocado (Persea americana, Lauraceae). Annals of Applied Biology 158: 354 361. Alcaraz, M. L., Hormaza J. I., y J. Rodrigo. 2010. Ovary starch reserves and pistil development in avocado (Persea americana). Physiologia Plantarum 140: 395 404. Ashworth VETM, Chen H & Clegg MT. En prensa. Persea. En: C. Kole (ed.), Wild Crop Relatives: Genomic and Breeding Resources, Tropical and Subtropical Fruits. Springer-Verlag, Berlín. Ávila, M.L., Hernández V.H. y Velarde E. 1996. The Diet of resplendent Quetzal (Pharomachrus mocinno mocinno: Trogonidae) in a mexican cloud forest. Biotropica 28 (4b): 720-727. Barlow C. 2000. The Ghosts of Evolution. Basic Books. New York. Bergh BO. 1969. Avocado, Persea americana Miller, pp. 23-51. En Ferwerda FP y F Wit (eds.). Outlines of Perennial Crop Breeding in the Tropics, pp. 23-51. 16

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2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA DE ARTRÓPODOS ASOCIADOS A Persea americana MILL. (Lauraceae) 2.1 INTRODUCCIÓN El aguacate (Persea americana Mill) pertenece a la familia Lauraceae, que incluye a especies de porte arbóreo o arbustivo, con flores reducidas y cuyos frutos son bayas, conocidas y domesticadas por habitantes de México, América Central y Sudamérica (Zentmyer et al. 1987). La familia Lauraceae se encuentra entre los clados basales de angiospermas y por ello las flores carecen de mecanismos especializados para la atracción de los polinizadores pues los sépalos y pétalos casi no se encuentran diferenciados y tienen una coloración verdosa (Chanderbali et al. 2008). El aguacate es un cultivo altamente preciado por sus frutos, siendo de amplio interés la documentación de las especies que ocasionan daños en los huertos y representan fuertes pérdidas económicas. Sin embargo, menos interés se ha puesto en la investigación de los ensambles de polinizadores y visitantes florales, a pesar de que la productividad de los cultivos está limitada por la polinización poco eficiente de Apis mellifera. 2.2 MÉTODOS En los buscadores Scopus y Google Scholar se usaron las siguientes palabras clave para encontrar documentos relacionados con los artrópodos asociados al aguacate: Persea, arthropods, pollinators, pest, flower. Se localizaron 18 artículos. Posteriormente y con las referencias en ellos se localizaron otras fuentes bibliográficas. Se realizó una base de datos para obtener el listado faunístico de las especies de artrópodos relacionados con el aguacate, clasificados por Orden, Familia, Género y Especie. Además se consideró el gremio o papel ecológico de las especies, bajo los siguientes criterios: Depredadores. Organismos que utilizan la planta para cazar otros organismos que les sirven de alimento. Polinizadores. Son aquellos organismos que llevan a cabo el transporte de polen y permiten la deposición de éste en el estigma de la flor. Visitantes. Organismos que contactan hojas o flores de la planta, pero que no tocan las partes reproductivas. 21

Parasitoides. Organismos que pasan su estado larvario alimentándose dentro del cuerpo de sus huéspedes y al ser adultos emergen de éste. Parásitos. Organismos que obtienen sus recursos a partir de otro organosmo. Herbívoros generalistas. Organismos que se alimentan de las hojas, tallos o tejidos fllorales. Plagas. Organismos de importancia económica que causan efectos negativos a la sobrevivencia o desarrollo de los cultivos. Plagas secundarias: Organismos con densidades poblacionales generalmente bajas, y que no son sujetos a medidas de control, pero que bajo ciertas condiciones podrían tener impacto sobre la producción agrícola. 2.3 RESULTADOS Se revisaron 18 artículos y 5 capítulos de libros, obteniendo 718 registros (Anexo 1), en los que se encontraron 563 especies de artrópodos clasificados en 379 géneros, 115 familias y 10 órdenes (Anexo 2). Del total de especies, 78 pertenecen a Arachnida, aunque 77 especies son ácaros (13.7%) y una especie de araña no identificada. Las restantes son de insectos, de los cuales el orden Hymenoptera tiene el 22% de especies totales, le siguen Thysanoptera con el 17%, Diptera con el 16.7 % y Hemiptera con el 15.5% (Tabla 1, Figura 1). Tabla 1. Artrópodos asociados a Persea americana. Orden Familias Géneros Especies % especies Acari 14 38 77 13.7 Araneae 1 1 1 0.2 Coleoptera 14 31 41 7.3 Diptera 13 74 94 16.7 Hemiptera 23 71 87 15.5 Hymenoptera 26 100 124 22.0 Isoptera 1 2 2 0.4 Lepidoptera 15 31 36 6.4 Neuroptera 3 5 5 0.9 Thysanoptera 5 26 96 17.1 TOTAL 115 379 563 100 22

Figura 1. Número de familias, géneros y especies de artrópodos asociados al aguacate registrados por nivel taxonómico. En cuanto al papel ecológico que desempeñan las especies registradas, la Tabla 2 detalla el número de registros por nivel taxonómico en cada gremio, la información más específica puede consultarse en el Anexo 3 de este reporte. El 30.5% de las especies registradas son considerados plagas, le siguen los depredadores con 18.9% y los polinizadores con 15.3% y los visitantes florales con el 15%. Tabla 2. Papel ecológico de los artrópodos asociados a Persea americana. Gremio Orden Familias Géneros Especies % especies Depredador 10 36 70 115 18.9 Herbívoro 4 9 15 16 2.6 Parásito 1 4 8 8 1.3 Parasitoide 3 21 57 67 11.0 Plaga 7 42 124 185 30.5 Plaga secundaria 2 12 28 32 5.3 Polinizador 4 19 71 93 15.3 Visitante floral 6 30 59 91 15.0 TOTAL 37 173 432 607 100 23

Figura 2. Gremios de las especies de artrópodos asociadas con Persea americana. 2.4 DISCUSIÓN Es posible encontrar una variedad de artrópodos asociados con el aguacate, en algunos casos, su presencia es ocasional y puede depender de las condiciones microclimáticas o del muestreo realizado en el sitio de estudio. Entre los artrópodos registrados ocasionalmente se encuentran los órdenes Araneae, Isoptera y Neuroptera. La araña es reportada como depredador de ácaros y trips (Yee et al. 2001), mientras que las dos especies de isópteros, las termitas Macrotermes spp. y Microhodotermes spp., se reportan como plagas en África, al ser herbívoros de raíces y madera en los árboles jóvenes (Wysoki et al. 2002). Las especies de neurópteros referidos forman parte del gremio de depredadores y son enemigos naturales de plagas como Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae) o Protopulvinaria pyriformis (Hemiptera: Coccidae), y en algunos lugares se han utilizado como control biológico (Wysoki et al. 2002). Los ácaros se encuentran asociados a varios cultivos de importancia económica y generalmente se les encuentra asociados con trips y otros insectos. Como plagas dañan los tejidos provocando clorosis, deformación de las áreas de crecimiento y necrosis además de que pueden atacar hojas, flores y frutos (Equihua-Martínez et al. 2007). Las especies de plagas más importantes se clasifican en la familia Tetranychidae, siendo las más 24

importantes Oligonychus coffeae, O. punicae, O. perseae, O. yothersi y Eotetranychus sexmaculatus. Los ácaros también son importantes enemigos naturales de otros ácaros, entre los que se encuentran Anysts baccarum (Anystidae), Agistemus africanus, A. tranatalensis (Stigmaeidae) y Eupalopsellus brevipilus (Eupalopsellidae) (Meyer 2001). Durante su estado larvario y como herbívoros voraces, los lepidópteros pueden ser plagas importantes, como Cryptoptila immersana (Lepidoptera: Metarbelidae, Australia), Stenoma catenifer (Lepidoptera: Oecophoridae, Neotrópico), Tortrix capensana (Lepidoptera: Tortricidae, África) (Wysoki 2002); o plagas secundarias, entre las que se consideran Copaxa multifenestrata (Lepidoptera: Saturniidae), Papilio garamas garamas (Lepidoptera: Papilionidae) y Pyrrohopyge chalybea (Lepidoptera: Hesperiidae) (Equihua- Martínez 2007). Como adultos se han reportado como visitantes florales (Eardley y Mansell 1996) y es posible que realicen la toma de néctar, pero debido a la morfología, tanto de la flor como de las mariposas, es difícil que puedan llevar a cabo el transporte de polen. Entre las plagas con gran importancia en los huertos comerciales están los trips (Thysanoptera), los cuales pueden provocar la deformación de frutos, disminuir su calidad y limitar su comercialización, a pesar de su pequeño tamaño (0.3 a 14 mm, Johansen y Mojica-Guzmán 1997). Para México se han registrado más de 80 especies de trips asociadas a Persea americana (Hoddle et al. 2002), a comparación de las pocas especies registradas en otras partes del mundo. Las especies mexicanas pertenecen a la familia Thripidae con los géneros Scirtothrips, Neohydatothrips, Frankiniella y Heliothrips y a Phlaeothripidae el género Pseudophilothrips. Según la clasificación de gremios de Equihua-Martínez y colaboradores (2007), se considera que pueden actuar como fitófagos (incluidos en este trabajo como plagas y herbívoros) dañando el follaje y frutos.; o como visitantes, siendo dispersadas por el viento, a partir de la maleza dentro de los cultivos, o en especies de ecosistemas cercanos. Existe un reporte (Cabezas y Cuevas 2007) de que Frankliniella occidentalis, una plaga importante (Wysoki et al. 2002) puede actuar como polinizador en España, probablemente debido a la alta densidad que esta especie puede alcanzar en los cultivos. En estado adulto los trips también pueden actuar como depredadores de ácaros, otros trips, hormigas y pequeños hemípteros (Johansen y Mojica 1996). 25

Presentes en los cultivos de aguacate, los escarabajos se consideran plagas por ser herbívoros de hojas y frutos, los más importantes son Monolepta apicalis, M. australis y M. bfasciata (Coleoptera: Chrysomelidae) (Erichsen y Schoeman 1993, Wysoki 2002), en México Conotracheolus aguacatae y C. serpentinus (Coleoptera: Curculionidae). Como insectos benéficos pueden fungir como depredadores de trips, hemípteros, ácaros, entre otras especies (de Villiers y van den Berg 1987), y pueden incluso ser visitantes florales, aunque debido a que se alimentan de polen sólo visitan las flores de aguacate durante la etapa masculina, y no llevan a cabo polinización (Ish-Am et al. 1999). Las especies de hemípteros más importantes en términos de plagas son Coccidae, Coreidae, Diaspididae y Miridae que penetran las hojas y los frutos con las estructuras bucales para succionar líquidos celulares; éstas especies pueden cubrir el dosel de los árboles al punto de tonarlo café, mientras que disminuyen la calidad de los frutos (Peña et al. 2003), algunas especies son enemigos naturales de trips y ácaros. Los dípteros puede constituir plagas al ovipositar sobre los frutos, y aunque las larvas no llevan a cabo daños sobre ellos, el daño estético producido limita la comercialización, estas especie son Ceratitis rosa (Diptera: Tephritidae), Bactrocera spp. y Anastrepha spp. (Wysoki et al. 2002). Especies de las familias Caliphoridae y Muscidae pueden ser visitantes que transportan grandes cantidades de polen, mientras que las especies de la familia Syrphidae colectan néctar sin tocar los órganos reproductivos (Eardley y Mansell, 1996; Ish-Am et al., 1999). Las moscas Chrysomia megacephala (Calliphoridae) (Castañeda-Vildózola et al. 1999) o Stomorhinia spp. (Eardley y Mansell 1996) pueden actuar como polinizadores efectivos Los himenópteros pueden clasificarse en varios gremios, algunas especies de los géneros Oligosita, son empleadas como control biológico ya que una parte de su ciclo de vida pueden estar como parasitoides en plagas. También hay especies depredadoras, especialmente de hormigas que seleccionan a sus presas entre los trips, ácaros o hemípteros, pero el papel más importante lo desempeñan como polinizadores y visitantes florales. Se ha comprobado que entre los polinizadores efectivos del aguacate están Apis mellifera, abejas silvestres (Apidae: Meliponinae), algunas especies de Bombus (Apidae: Bombinae) y la avispa colectora de néctar Brachygastra mellifica (Vespidae). Especies silvestres como Nannotrigona perilampoides y Trigona nigra en Yucatán (Can-Alonzo et 26

al. 2005) o Getrigona acapulconis y Brachygastra mellifica, en Michoacán y el estado de México (Castañeda-Vildózola et al. 1999), pueden ser polinizadores tan efectivos como A. mellifera, pues tienen tasas de visita, picos de actividad y número de granos de polen transportados similares. Entre los visitantes también se han encontrado avispas de los géneros Polistes, Mischocyttarus, Belonogaster y Metabolybia, que pueden transportar polen, pero que al registrar bajas tasas de visita pueden contribuir en menor proporción a la polinización (Castañeda-Vildózola et al. 1999, Eardley y Mansell, 1996; Ish-Am et al., 1999; Papademetriou, 1976; Wysoki et al., 2002). 2.5 CONCLUSIONES Las fuentes revisadas en este trabajo señalan la falta de estudios realizados en poblaciones silvestres de P. americana, y la necesidad de determinar los ensambles de artrópodos asociados, así como los polinizadores silvestres en la zona de distribución de esta especie (Can-Alonzo et al. 2005, Castañeda-Vildózola et al. 1999, Ish-Am et al. 1999). Ish-Am y colaboradores (1999) mencionan que antes de la introducción de A. mellifera los polinizadores debían ser abejas sin aguijón (Apidae: Meliponinae) debido a que el tamaño corporal permite que hagan contacto eficiente entre los órganos reproductivos de la flor y que su conducta de forrajeo es un movimiento constante entre flores masculinas y femeninas, además de que en México fueron encontradas polinizando eficientemente diferentes variedades de aguacate. Esto es de gran importancia, pues a pesar de que A. mellifera es utilizada ampliamente para llevar a cabo la polinización en las huertas (Gazit y Degani 2002), no es un polinizador natural y ello reduce la eficiencia y atracción que el aguacate ejerce sobre ella (Afik et al. 2006, Ish-Am y Eisikowitch 1998, Vithanage 1990), por lo que los polinizadores nativos cobran importancia en posibles esfuerzo para aumentar la productividad (Eardley y Mansell 1996). En los cultivos la aplicación frecuente de insecticidas disminuye la riqueza y densidad de las especies visitantes y polinizadoras (Castañeda-Vildózola et al., 1999; Ish- Am et al., 1999), lo cual podría repercutir en las tasas de visita, la efectividad de la polinización, y en la actividad ecológica de otras especies de artrópodos asociados, sobre todo de aquellos depredadores o enemigos naturales de las plagas. Desde el punto de vista dela domesticación de Persea americana, resulta interesante que 27

uno de los hemípteros que se tiene reportado como plaga para esta especie, Pseudacysta perseae, tiene como hospederos alternativos a otras lauráceas americanas como Persea borbonia (Hoddle et al., 2005; Ahsworth et al., en prensa); conocer el grado de especificidad o la forma de una posible coevolución (específica o difusa) entre Persea americana y algunas de sus plagas, podría arrojar elementos acerca del área en la que el grupo evolucionó y del área donde probablemente se comenzó a cultivar. Sin embargo, como hemos señalado, el grueso de la información respecto a la artropofauna asociada a Persea americana proviene de los cultivares de aguacate, desconociéndose hasta el momento el tipo de cambios que se habrían producido en esta en el proceso de domesticación. 2.6 Referencias Afik O, A Dag y S Shafir. 2006. The effect of avocado (Persea americana) nectar composition on its attractiveness to honey bees (Apis mellifera). Apidologie 37:317-325. Cabezas C y J Cuevas. 2007. Avocado pollinators in southeast Spain. Proceedings VI Worl Avocado Congress. Can-Alonzo C, JJG Quezada-Euán, P Xiu-Ancona, H Moo-Valle, GR Valdovinos-Nunez y S Medina-Peralta. 2005. Pollination of criollo avocados (Persea Americana) and the behavior of associated bees in subtropical Mexico. Journal of Apicultural Research, 44; 3-8. Castañeda-Vildózola A, A Equihua-Martínez, J Valdés-Carrasco, AF Barrientos-Priego, G Ish-Am y S Gazit. 1999. Insectos polinizadores del aguacatero en los estados de México y Michoacán. Revista Chapingo Serie Horticultura, 5: 129-136. Chanderbali AS, VA Albert, VETM Ashworth, MT Clegg, RE Litz, DE Soltis y PS Soltis. Persea americana (avocado): bringing ancient flowers to fruit in the genomics era. BioEssays, 30: 386-396. de Villiers EA y MA van den Berg. 1987. Avocado insects of South Africa. South African Avocado Growers Association Yearbook, 10: 75-79. 28

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