Ecología y Comportamiento Animal

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1 Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires Teórica #13: Selección sexual III 1 Selección sexual por beneficios indirectos Beneficios indirectos: Son aquellos que las hembras obtienen a través de sus crías en la siguiente generación. Por lo tanto, los caracteres elegidos por las hembras deberían tener una base genética. Teniendo en cuenta la demora temporal que tienen las hembras en recibir estos beneficios, sería esperable que la presión de selección que favorece las preferencias de las hembras por beneficios indirectos sea menos importante que la que favorece beneficios directos. Si la expresión de un carácter sexual exagerado está asociada a un beneficio directo (calidad de un territorio, calidad o cantidad del cuidado parental o simplemente la ausencia de transmisión de alguna enfermedad a su pareja o a sus crías) entonces sería más parsimonioso atribuir la preferencia de la hembra al beneficio directo que a posibles beneficios indirectos. Beneficios directos e indirectos no son mutuamente excluyentes (y en muchos casos están asociados). 2 1

2 Selección sexual por beneficios indirectos: Selección Fisheriana o runaway sexual selection Según Fisher, los caracteres elaborados de los machos son seleccionados porque los hacen más atractivos ante las hembras. Un carácter Fisheriano puro no depende de la condición del portador (sólo depende de la preferencia de la hembra por dicho carácter). La principal predicción de esta hipótesis es una asociación positiva entre la exageración del carácter en el macho y la preferencia por dicho carácter en las hembras. En muchos casos resulta difícil excluir la hipótesis de beneficios indirectos Fisherianos ya que hay que demostrar la ausencia de beneficios directos y de beneficios indirectos por buenos genes. Problema: la hipótesis se valida con resultados negativos. Los resultados negativos pueden ser por una baja potencia para rechazar la hipótesis nula (por ejemplo tamaños de muestra pequeños). 3 Selección sexual Fisheriana o runaway sexual selection El modelo de runaway sexual selection funcionaría en dos etapas, la primera involucraría selección natural (o algún sesgo en las preferencias de las hembras) y la segunda selección sexual. -Existe variación en un determinado carácter en los machos (i.e. largo de cola). -Los machos con valores más extremos del carácter tienen un mayor fitness (i.e. tienen mejor maniobrabilidad en el vuelo). -Existe variación en la preferencia de las hembras por aparearse con machos con valores más extremos del carácter (i.e. colas más largas). -La preferencia inicial es antojadiza, pero es favorecida por selección natural porque las hembras que se aparean con machos con valores más extremos del carácter se benefician porque tienen hijos que vuelan mejor (el carácter es heredable). -Además, las hembras que seleccionen machos con valores más extremos del carácter tendrán hijos que serán más preferidos por las hembras. -Los hijos de esa hembra heredan el carácter y las hijas la preferencia por dicho 4 carácter lo que produce una retroalimentación positiva (desequilibrio por ligamiento). 2

3 Selección sexual Fisheriana Los genes por largo de cola (en machos) y preferencia por largo de cola (en hembras) se heredan juntos por ligamiento con un determinado grado de asociación expresado por la pendiente de la recta. Si existe selección natural por colas más largas que el promedio (o si por azar una mayoría de hembras tiene preferencias por machos de colas más largas) se dispara una corrida (runaway) en la que se retroalimentan positivamente el largo de cola y la preferencia por colas más largas. 5 Selección sexual Fisheriana Las hembras preferirán a los machos con el carácter más extremo hasta que los beneficios de la selección sexual sean compensados por un aumento de mortalidad como resultado de la exageración del carácter (selección natural negativa por apartarse del óptimo utilitario). 6 3

4 Selección sexual Fisheriana Las evidencias a favor de un proceso de runaway sexual selection serían: -Asociación entre la exageración del carácter en los hijos y de la preferencia por dicho carácter en las hijas. -Ausencia de asociación entre el carácter preferido y algún beneficio directo o un carácter utilitario heredable (beneficio indirecto por buenos genes ). Correlación entre la intensidad media de la coloración roja en machos y la preferencia media de las hembras por la coloración roja de los machos en hijos e hijas de 6 parejas de espinosos (Gasterosteus aculeatus). 7 Selección sexual Fisheriana Moscas (Cyrtodiopsis dalmanni) tienen ojos montados en largos apéndices oculares (machos tienen apéndices oculares más largos que hembras). Machos con apéndices oculares más largos ganan contiendas por acceso a hembras (selección intrasexual), pero además, las hembras prefieren machos con apéndices oculares más largos (selección intersexual). Machos seleccionados durante 13 generaciones por apéndices oculares largos o cortos. Grupos controles no seleccionado (machos y hembras elegidos al azar). Selección en machos covarió con la preferencia de las hembras por el largo del apéndice ocular de los machos (pernoctar en mismo sitio que el macho). Barra blanca: los machos pueden interactuar entre si (selección intra e intersexual). Barras negras: los machos no pueden interactuar entre si (sólo intersexual) (Wilkinson & Reillo PRS 1994). 8 4

5 Selección sexual por preferencias arbitrarias Hipótesis de explotación sensorial (sensory bias) es una variante de elección de pareja por preferencias arbitrarias de la hembra (pero invocando causas próximas, no últimas). Esta hipótesis plantea que existiría una predisposición del sistema sensorial de la hembra hacia ciertas señales visuales (o auditivas) del macho. Esta preferencia de la hembra es anterior a la aparición del carácter en el macho (para poner a prueba esta hipótesis son necesarias buenas filogenias). Esta hipótesis explicaría por que la mayoría de las hembras en una población responden en una misma dirección ante la aparición de un carácter nuevo en los machos. Primera persona que planteo esta idea fue Nancy Burley (1985) al observar que las hembras de algunas especies de aves preferían consistentemente a machos con ciertas combinaciones de anillos de colores. Posteriormente se desarrolló la hipótesis de sensory bias y varios trabajos en anfibios (Ryan) y peces (Basolo) proveyeron evidencias empíricas en su apoyo. 9 Selección sexual por preferencias arbitrarias Preferencias de las hembras por machos con anillos en los tarsos de color azul o rojo en dos especies de aves (Taeniopygia bichenovii -izquierda- y T. gutatta -derecha-). En la especie del gráfico de la izquierda, las hembras prefieren machos con anillos azules mientras que en la del gráfico de la derecha, machos con anillos rojos. Las barras indican ranking de preferencias intraensayo y los puntos, porcentaje de tiempo en la zona de cada macho (Burley 1986). 10 5

6 Selección sexual por preferencias arbitrarias en Xiphophorus El género Xiphophorus está compuesto por especies que tienen una aleta caudal normal (Platyfishes) y especies que tienen una extensión de la base de la aleta caudal en forma de espada (Swordtails). En experimentos en los que se agregó un espada a la aleta caudal de X. maculatus se observó que las hembras de esta especie mostraban preferencias por los machos con la cola con espada. De acuerdo a la filogenia del grupo, las preferencias de la hembras habrían evolucionado previamente a la aparición del carácter en el macho. 11 Selección sexual por preferencias arbitrarias Las hembras de Taeniopygia guttata (Pinzón Zebra) prefieren machos con un carácter que no está presente en la especie (ni en los ancestros) (Burley & Zimansky 1998). 12 6

7 Selección sexual por beneficios indirectos: las hembras eligen buenos genes Si el carácter sexual secundario está asociado a la calidad genética del portador, entonces las hembras que eligen dicho carácter tendrán hijos que heredarán la calidad genética del padre. Zahavi (1977) propuso que los caracteres exagerados serían handicaps (condiciones desventajosas) a través de los cuales los machos comunicarían a las hembras su calidad genética en forma honesta. Según Zahavi, las hembras deberían preferir a los machos con algún handicap ya que estos machos han demostrado su habilidad para sobrevivir a pesar de poseer el handicap. Los caracteres sexuales secundarios serían señales honestas de la calidad del macho para hembras selectivas. 13 Selección sexual por beneficios indirectos: las hembras eligen buenos genes La hipótesis de beneficios indirectos por buenos genes en su forma actual plantea que deben darse las siguientes condiciones: -La expresión del carácter sexual es dependiente de la condición fenotípica del macho. -El carácter sexual es costoso de producir y de mantener. -Los costos de aumentar el tamaño del carácter son menores para los machos con buena condición fenotípica que para los machos con mala condición fenotípica. En ese caso es esperable una correlación positiva entre la calidad del macho y el grado de expresión del carácter sexual. La principal predicción de esta hipótesis es que debería observarse una correlación positiva entre el carácter preferido por la hembra y la viabilidad de sus crías. 14 7

8 Señales costosas como handicaps condicionales La honestidad de una señal sería el resultado de optimizar los costos diferenciales de producción de la señal (por ejemplo plumaje o vocalizaciones). La curva indica como se incrementan los beneficios en el macho (preferencia por parte de las hembras) en función de la intensidad de la señal. Las rectas indican los costos de producción de la señal (mayores para machos de menor calidad que para machos de mayor calidad). Las líneas verticales indican el óptimo de intensidad de la señal según la calidad fenotípica del macho. 15 Selección sexual por handicaps en el pavo real Machos de pavo real (Pavus cristatus) que tienen más manchas (eyespots) en su cola producen crías que crecen más rápido y tienen una mayor probabilidad de sobrevivir hasta los 2 años de edad (Petrie 1994, Nature 71, ). Las hembras fueron apareadas al azar con machos de distinto largo de cola, los huevos colectados e incubados artificialmente, y los pichones criados en condiciones idénticas. 16 8

9 Selección sexual por otros indicadores de buenos genes a) En arañeros (Acrocephalus schoenobaenus) los machos con un mayor repertorio vocal estimado a partir de sonogramas se aparearon más tempranamente en la temporada reproductiva. b) En experimentos controlados (playbacks a hembras estimuladas con estradiol) se observó una asociación positiva entre la frecuencia de despliegues de cópula de la hembra y el tamaño del repertorio del canto del macho (los repertorios fueron preparados a partir de cantos de machos con repertorio largo). 17 Selección sexual por otros indicadores de buenos genes En arañeros (Acrocephalus schoenobaenus) los machos con cantos con mayor número de sílabas tuvieron un mayor número de hijos que sobrevivieron hasta la edad reproductiva (Buchanan & Catchpole 2000, PRS 267: ). El tamaño del repertorio correlacionó positivamente con la resistencia a parásitos y la resistencia a stress durante el desarrollo. 18 9

10 Selección sexual por indicadores de buenos genes Los ornamentos serían señales condición-dependientes de la calidad del macho que podrían ser utilizadas por las hembras para evaluar la calidad genética de machos potenciales y de esta forma ganar recursos o beneficios genéticos para sus crías. Caracteres que han sido más estudiados como indicadores de buenos genes -Plumaje brilloso u otros ornamentos sensibles a la carga de endo y/o ectoparásitos (hipótesis de Hamilton & Zuk, 1982). -Caracteres cuya expresión depende de testosterona. -Caracteres cuya expresión depende de carotenos. -Grado de asimetría fluctuante de algunos caracteres (i.e. largo de plumas de la cola). 19 Selección sexual por beneficios indirectos y la paradoja del lek (1) Beneficios indirectos deben tener una base genética (el único beneficio que reciben las hembras son genes para sus hijos). Problema: la fuerte selección direccional que ejerce la preferencia de las hembras va a resultar en que los alelos que afectan los caracteres preferidos se fijen rápidamente en la población (disminuye la varianza genética aditiva en dichos caracteres). En el largo plazo, las hembras no tendrían variabilidad para elegir (dado que unos pocos machos obtienen la mayoría de las cópulas, los machos tendrían los mismos padres o abuelos y la varianza genética entre ellos sería muy baja). Esto es lo que se denomina paradoja del lek (hay una preferencia unánime y fuerte de las hembras sin un aparente motivo genético para esa preferencia)

11 Selección sexual por beneficios indirectos y paradoja del lek (2) Una de las soluciones a esta paradoja es que las interacciones entre parásitos y hospedadores ayudarían a mantener la varianza genética en caracteres asociados a la viabilidad del hospedador. Los parásitos ejercen una presión de selección relativamente constante (coevolución parásito-hospedador) por lo que estarían favoreciendo en forma continua el aumento de la frecuencia de nuevas variantes genéticas en el hospedador. De esta forma, las hembras podrían continuamente basar la elección de pareja en caracteres que indiquen resistencia a parásitos (Hamilton & Zuk, 1982). 21 Parásitos y selección sexual en aves (Hamilton & Zuk 1982) Esta hipótesis plantea que el plumaje más brilloso es difícil de mantener cuando un individuo tiene una carga alta de endo o ectoparásitos ya que la expresión de este carácter sería sensible al stress fisiológico. Según estos autores, este plumaje (u otro ornamento sensible a la carga parasitaria) sería una señal honesta de la condición del portador. Las hembras deberían elegir machos que presentan una buena condición de caracteres sensibles a la carga de parásitos. La resistencia a parásitos tendría una base genética que sería transmitida a las crías por lo que las hembras que eligen machos que presentan una buena condición para dicho carácter obtendrían beneficios indirectos (pero también obtendrían beneficios directos -menor probabilidad de contagio de parásitos-). Esta hipótesis tienen predicciones interespecíficas e intraespecíficas

12 Hamilton & Zuk: Predicción interespecífica Las especies más afectadas por parásitos deberían tener plumaje más brilloso que aquellas con menor riesgo de ser parasitadas (en estas últimas el brillo no sería informativo). Las evidencias a favor de esta predicción son contradictorias (algunos resultados positivos, otros negativos). No esta claro qué es causa y qué efecto (si especies poligínicas tienen plumaje brilloso por otro motivo y poliginia implica un stress fisiológico que aumenta la susceptibilidad a parásitos, se obtendría una asociación positiva entre plumaje y carga parasitaria). 23 Hamilton & Zuk: Predicción intraespecífica Los machos más resistentes a parásitos van a tener un mayor desarrollo del color del plumaje o de los ornamentos que los menos resistentes (o con menor carga de parásitos). Varios trabajos han encontrado evidencias correlacionales de que: 1) La carga de parásitos afecta los despliegues sexuales y otros ornamentos. 2) Las hembras prefieren machos no parasitados (pero esto podría ser por beneficios directos). En forma semejante, varios trabajos manipularon experimentalmente la carga de parásitos en los machos y observaron: 1) Un efecto de la carga de parásitos sobre el fenotipo del macho. 2) Una mayor preferencia de las hembras por los machos no parasitados (en test de preferencias en los que no había interacciones entre machos)

13 Selección sexual y resistencia a parásitos Machos de pavos con snoods más largos tienen una menor carga de coccidios en las heces. 25 Selección sexual y resistencia a parásitos en el espinoso En espinosos (Gasterosteus aculeatus, figura a) se observa: 1) una asociación positiva entre la condición física de los peces y la intensidad de la coloración del macho. 2) una asociación positiva entre la preferencia de la hembra y la intensidad de la coloración del macho (tiempo que la hembra pasa cerca del macho más colorido en función de la diferencia de coloración entre pares de machos) (figura b izquierda). Esta última asociación se observa con luz blanca pero no con luz verde (figura b derecha)

14 Selección sexual y ectoparásitos en la golondrina Hirundo rustica En Hirundo rustica, los machos tienen colas mas largas que las hembras. El sistema de apareamiento de esta especie es monogamia social. Qué beneficio obtienen los machos por poseer una cola más larga? (selección natural o selección sexual? 27 Selección sexual en Hirundo rustica Los machos con cola alargada se aparean más temprano en la temporada reproductiva que machos controles o con cola acortada. Los machos con cola alargada tienen una mayor probabilidad de obtener cópulas (y fertilizaciones) por fuera de la pareja. Las hembras que se aparean con machos de cola corta tienen una mayor probabilidad de involucrarse en cópulas por fuera de la pareja

15 Selección sexual y resistencia a parásitos El número de ectoparásitos del macho está asociado positivamente con el número de ectoparásitos de sus pichones (criados en otros nidos). El número de ectoparásitos de los pichones (criados en otros nidos) estuvo asociado negativamente con el largo de cola del padre. 29 Pigmentos carotenos Los carotenos son responsables de los colores amarillos y rojos en el plumaje de las aves. A diferencia de la melanina o los pigmentos derivados de las porfirinas que son sintetizados por el individuo, los carotenos son ingeridos con los alimentos. Por lo tanto, podrían ser vistos como indicadores condición-dependiente de la calidad del macho. Las diferencias entre machos en el grado de pigmentación con carotenos podrían reflejar diferencias entre individuos en su capacidad de localizar alimentos que contengan los pigmentos o en la capacidad de asimilarlos. Estudios más completos en el "House finch" (Carpodacus mexicanus). Los machos de esta especie varían entre y dentro de las poblaciones en la cantidad de pigmentación del plumaje caroteno-dependiente. Las hembras de todas las poblaciones estudiadas prefieren a los machos con mayor pigmentación. A su vez, los machos más coloridos proveen mejor cuidado parental a sus crías y sobreviven más que los machos menos coloridos. Las hembras que eligen machos más coloreados estarían obteniendo tanto beneficios directos (mejor cuidado parental) como indirectos (si la supervivencia es hereditaria)

16 Caracteres sexuales, sistema inmune y radicales libres Carotenos y vitaminas A y E actúan secuestrando radicales libres en el organismo y como inmunoestimulantes. Radicales libres producidos por metabolismo de grasas, sistema inmune (para combatir virus y bacterias), contaminantes del aire (O 3, NO 2 ), etc. Radicales libres oxidan ácidos nucleicos (daños a ADN), lípidos (daños a membranas), enzimas y otras proteínas (incluyendo colágeno de la piel). Los individuos deberían decidir entre asignar carotenos y vitaminas A y E (recursos limitantes) a señales sexuales o a funciones fisiológicas (antioxidantes, inmunidad). Los individuos estarían forzados a ajustar el nivel de su señal a su condición corporal ya que de lo contrario estarían afectando su supervivencia. 31 Caracteres sexuales, sistema inmune y función endocrina Hipótesis de handicap de imnunocompetencia relaciona caracteres sexuales, sistema inmune y función endocrina. El sistema inmune es un sistema de defensas fisiológicas muy costoso que está estrechamente integrado con el sistema endocrino. La expresión de algunos caracteres sexuales está asociada a los niveles de testosterona. En algunos casos las hembras eligen machos en función de caracteres sexuales testosterona dependientes (en otros casos el carácter preferido no depende de testosterona). La testosterona posee efectos antagónicos sobre el sistema inmune (inmunodepresor). Por lo tanto, los individuos estarían forzados a ajustar el nivel de su señal a su condición corporal ya que de lo contrario estarían afectando su supervivencia (hay un compromiso entre selección sexual y selección natural)

17 Caracteres sexuales, sistema inmune y función endocrina Testosterona (principal andrógeno de vertebrados) tiene un efecto positivo sobre el desarrollo de los caracteres sexuales secundarios y la dominancia (A) y un efecto negativo sobre el sistema inmune (B). Los parásitos interactúan con el sistema inmune (C) y tienen un efecto negativo sobre los caracteres sexuales secundarios (D) a través de una reducción de la secreción de testosterona (E). Folstad I. and Karter A.J. Parasites, bright males and the immunocompetence handicap. American Naturalist 139: , Caracteres sexuales, sistema inmune y función endocrina En gallos, la concentración de testosterona correlaciona negativamente con la cantidad de linfocitos y el largo de la cresta correlaciona positivamente con la concentración de testosterona y negativamente con la cantidad de linfocitos

18 Selección sexual por buenos genes y asimetría fluctuante Asimetría fluctuante: Son pequeñas desviaciones al azar del patrón de perfecta simetría bilateral del cuerpo. Estas pequeñas diferencias entre los lados del cuerpo indicarían stress ambiental o una inestabilidad durante el desarrollo. Estabilidad del desarrollo: es la capacidad de un individuo de desarrollar un fenotipo estable bajo determinadas condiciones ambientales. En numerosos trabajos (observacionales y experimentales) se encontró que el grado de asimetría fluctuante de un individuo está negativamente asociado con su grado de atracción y/o de éxito de apareamiento. En golondrinas (Hirundo rustica) machos con cola más larga son más simétricos. En experimentos de manipulación del largo de cola también se afecta el grado de asimetría bilateral relativa (alargar colas reduce la asimetría relativa). Qué eligen las hembras: colas más largas o menos asimétricas? 35 Selección sexual y asimetría fluctuante en Hirundo rustica Machos en los que la asimetría de la cola fue aumentada tardaron más tiempo en obtener pareja que machos control. Machos en los que la asimetría de la cola fue reducida tardaron menos tiempo en obtener pareja que machos control. El mismo efecto se observo en machos con cola acortada o alargada

19 Selección sexual y asimetría fluctuante en Hirundo rustica Machos en los que la asimetría de la cola fue aumentada produjeron menor número de pichones que los machos control. Machos en los que la asimetría de la cola fue reducida produjeron mayor número de pichones que los machos control. El mismo efecto se observo en machos con cola acortada y alargada (beneficios directos?). 37 Preferencias arbitrarias y asimetría fluctuante Ensayo de preferencia de las hembras por machos con anillos simétricos, asimétricos y asimétricos cruzados. Variable dependiente es la cantidad de tiempo que pasó la hembra cerca de cada macho