Primer registro del cariotipo de Sturnira luisi Davis, 1980

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1 Primer registro del cariotipo de Sturnira luisi Davis, 1980 Elkin A.N. Urbano 1*, Héctor E. Ramírez-Chaves 2 y Silvia A. Montenegro M Departamento de Biología, Universidad de Nariño. Investigador GAICA; Ciudadela Universitaria Torobajo. Pasto- Nariño. Colombia. AA Laboratorio de Mamíferos, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. 3. Universidad de Nariño. Ciudadela Universitaria Torobajo. Pasto- Nariño. Colombia. * Corresponding author: elkalexno@gmail.com Resumen Presentamos por primera vez el cariotipo de Sturnira luisi obtenido de un ejemplar macho capturado en cultivos de café en el municipio de Ancuya, Colombia, a 1994 m. Previamente, Sturnira luisi ha sido registrada en Costa Rica, Panamá, Ecuador, Perú y Colombia, pero ningún tipo de carácter cromosómico ha sido reportado. El cariotipo de S. luisi concuerda con el de otros miembros del genero que tienen un cariotipo de 2n=30 y NF=56. El cromosoma X es un metacéntrico grande y el Y un metacéntrico de menor tamaño con relación al homólogo sexual. Palabras Clave: Sturnira luisi, cromosoma, cariotipo, Colombia. Abstract First karyotype record of Sturnira luisi Davis, We present for first time the karyotype of a male specimen of Sturnira luisi collected at a height of 1994 m in coffee plantations in the locality of Ancuya, Colombia. Previously the Sturnira luisi species has been recorded within Costa Rica, Panama, Ecuador, Peru and Colombia, but no any type of chromosomal characters in the species has been reported. The karyotype of S. luisi here presented agree with karyotypes of the other members of genus with 2n=30 and FN=56. The X chromosome is a large metacentric and the Y chromosome a small metacentric chromosome. Keywords: Sturnira luisi, chromosome, karyotype, Colombia. Introducción Los murciélagos del genero Sturnira son comunes en áreas tropicales encontrándose en conjunto con otros géneros de murciélagos nectarivoros-frugivoros. Para Colombia once especies del género Sturnira han sido reportadas (Alberíco et al. 2000; Gardner 2008; Mantilla- Meluk et al. 2009), de las cuales seis especies son reportadas para el departamento de Nariño: Sturnira bidens, Sturnira bogotensis, Sturnira erythromos, Sturnira koopmanhilli, Sturnira ludovici (considerada actualmente subespecie de Sturnira oporaphilum en Gardner 2008) y Sturnira luisi, esta última registrada en una sola localidad nariñense a 640 m (Alberíco y Negret 1992; Mantilla-Meluk et al. 2009). Sturnira luisi presenta distribución en Costa Rica, Panamá, Ecuador, Perú y Colombia, en zonas que incluyen selvas de baja a moderada elevación (desde el nivel del mar hasta cerca de los m). Aunque S. luisi presenta aparentemente una amplia distribución, es muy poco lo que se conoce sobre la especie (Gardner 2008). En este trabajo se presenta por primera vez el cariotipo de S. luisi obtenido de un ejemplar procedente de los Andes del sur de Colombia y se amplía el rango altitudinal de distribución en Nariño a 1994 m con la nueva localidad. Materiales y métodos Durante muestreos correspondientes al desarrollo del trabajo de grado del primer autor 477

2 (EN) sobre características cromosómicas de especies del genero Carollia, un ejemplar macho de Sturnira luisi fue capturado mediante redes de niebla, en la vereda La Quinua (1º15 49 N, 77º W), municipio de Ancuya, a 1994 m de altitud, el 17 de noviembre de El individuo fue preparado en forma de piel, cráneo, tejido y esqueleto y se encuentra depositados en el Museo de Historia Natural de la Universidad de Nariño (PSO-CZ) bajo el número de catálogo PSO-CZ La localidad de muestreo se caracteriza por la presencia de parches de bosque en un avanzado grado fragmentación, con predominio de sistemas agroforestales integrados por cultivos de café (Coffea arabica) y plátano (Musa sp.), suelos de pendientes fuertes y terreno quebrado destinados a la agricultura y ganadería (EN 2008, obs. pers.). La preparación cromosómica fue obtenida en los laboratorios de Biología de la Universidad de Nariño (Colombia), empleando la técnica de obtención de cromosomas a partir de médula ósea de húmero y tinción convencional con Giemsa (Baker y Qumsiyeh 1988; Baker et al. 2003). La nomenclatura cromosómica tenida en cuenta para la determinación del cariotipo fue la propuesta por Levan et al. (1964). El número diploide (2n) y el número fundamental (NF) identificado como el número total de los brazos de los autosomas, se analizaron a partir de 10 células metafásicas (Rodríguez-Piazze 1995). Resultados El análisis de las 10 células del individuo macho de S. luisi (PSO-CZ 0566) reveló un cariotipo de 2n = 30 (Figura 1), el número fundamental (NF) fue 56, el conjunto cromosómico morfológicamente está compuesto por tres grupos: el primero está conformado por siete pares metacéntricos (pares 1-7), el segundo por cuatro submetacéntricos (pares 8-11) y el tercero por 3 subtelocéntricos (pares 12-14) (Figura 1). El cromosoma sexual X es un metacéntrico grande y el Y un metacéntrico de menor tamaño con relación al homólogo sexual (Tabla 1). Se presenta sólo un cariotipo con coloración convencional de Giemsa (Figura 1), porque no se obtuvieron cariotipos bandeados de buena calidad. Figura 1 - Cariotipo del ejemplar de Sturnira luisi (PSO-CZ 0566). EL idiograma (A) se elaboró a partir del extendido en metafase de médula ósea (B). 478

3 Externamente el ejemplar de Sturnira luisi (PSO-CZ 0566), es un adulto con normalidad en el pelaje y charreteras de color amarillo intenso notables. Las características morfológicas y morfométricas del espécimen concuerdan con la descripción realizada por Davis (1980). Las medidas craneales y externas del ejemplar expresadas en milímetros son: longitud mayor del cráneo: 22.64; longitud cóndilo-canino: 20.18; longitud cóndilo-incisivo: 20.91; longitud del paladar: 9.47; constricción postorbital: 5.79; alto de la bóveda craneana: 8.67; ancho de la bóveda craneana: 10.18; ancho mastoidal: 11.66; ancho entre los caninos: 6.03; mayor ancho entre los molares superiores: 7.73; longitud de la serie dental superior con canino: 6.54; longitud de la serie dental superior incluyendo incisivos: 7.83; longitud de la serie dental inferior incluyendo caninos: 7.33; longitud de los molariformes superiores: 4.98; longitud de los molariformes inferiores: 6.08; longitud de la mandíbula: 15.04; Altura de la mandíbula: 5.49; longitud total: 54.18; longitud oreja: 16.69; longitud del antebrazo: 43.01; longitud de la tibia: 16.6; longitud del pie: 11.28; longitud del tercer metacarpal: 39.38; longitud del cuarto metacarpal: 39.89; longitud del quinto metacarpal: Adicionalmente, se registraron otras especies de murciélagos como: Carollia brevicauda, Carollia perspicillata, Anoura geoffroyi, Anoura cultrata, Platyrrhinus dorsalis, Artibeus planirostris y Artibeus lituratus, las cuales no habían sido reportadas en la localidad hasta el presente. Tabla 1 - Variación cromosómica publicada para el género Sturnira. Las letras mayúsculas indican de manera correspondiente la morfología de los cromosómas (A: acrocéntricos; M: metacéntricos; SM: submetacéntricos y ST: subtelocéntrico). La presencia del símbolo interrogante (?) indica la ausencia de descripción para el dato. Nombre del taxón Cariotipo 2n NF Autosomas X Y Fuente Sturnira aratathomasi M_SM + 4 ST ST A Soriano y Molinari 1984; Muñoz 1995 Sturnira magna M_SM + 4 ST ST A Gardner 1977; Tamsitt y Hauser 1985; Baker et al. Sturnira nana M_SM + 4 ST ST A Gardner 1977; Baker et al Sturnira lilium M + 3 SM + 4 ST ST SM Baker 1967; 1979; Baker y Bickham 1980; Baker et al. Sturnira ludovici M + 3 SM + 4 ST ST SM Baker 1967; 1979; Baker et al. Sturnira tildae 30 56? ST SM Baker y Hsu 1970; Baker 1979; Baker et al. 1982; Muñoz 1995 Sturnira bidens 30 56? ST A Baker 1979; Baker et al. Sturnira erythromos 30 56? ST A Baker 1979; Baker y Bickham 1980; Baker et al. Sturnira luisi M+ 3 ST + 4 SM M M Este trabajo Sturnira bogotensis 30 56??? Muñoz 1995 Sturnira mordax 30 56??? Baker 1979 Sturnira thomasi 30 56??? Baker

4 Discusión El cariotipo de S. luisi no ha sido descrito previamente, se caracteriza por tener un número cromosómico (2n=30) y número fundamental (NF=56), las dos características concuerdan con las reportadas para otras especies pertenecientes al género (Baker 1967; 1979; Gardner y O Neil 1969; Baker y Hsu 1970; Gardner 1977; Baker y Molinari 1984; Tamsitt y Hauser 1985; Muñoz 1995; Redi et al. 2005), esto es prueba aparente de la normalidad en el conjunto cromosómico de S. luisi o al menos de la población de donde fue muestreado el ejemplar. Con respecto a la morfología cromosómica, algunas especies de Sturnira como S. lilium, S. ludovici o S. aratathomasi presentan 10 pares metacéntricos y submetacéntricos y cuatro pares de subtelocéntrico (Baker 1967; 1979; Baker y Molinari 1984; Muñoz 1995) a comparación de los siete pares metacéntricos, tres pares subtelocéntricos y cuatro pares submetacéntricos encontrados en el ejemplar de S. luisi (Tabla 1). En S. luisi, el cromosoma X es un gran metacéntrico y el Y un pequeño submetacéntricos (Figura 1), a diferencia S. aratathomasi, S. bidens, S. erythromos, S. magna y S. nana que se caracterizan por presentar un cromosoma Y acrocéntrico (Gardner 1977; Baker 1979; Baker y Molinari 1984; Tamsitt y Hauser 1985). Los cromosomas sexuales en las especies del genero Sturnira (Tabla 1) muestran variabilidad morfológica en uno de los cromosomas, con presencia en algunas especies de un cromosoma Y acrocéntrico (Gardner 1977; Baker 1979; Baker y Molinari 1984; Tamsitt y Hauser 1985), mientras que en otras, como el caso de S. luisi descrita en este trabajo, el cromosoma Y es metacéntrico; este tipo de reordenamientos implican una fusión céntrica de dos cromosomas para formar un submetacentrico (SM) o metacéntrico (M) conocidas como fusiones Robertsonianas (Gibson 1984) y fijadas tras largos procesos de evolución del cariotipo. Las fusiones Robertsonianas en murciélagos representan uno de los mecanismos de evolución cromosómica, relacionada estrechamente con cambios cromosómicos y cambios morfológicos (Wetterer et al. 2000). Dentro de la familia Phyllostomidae, el mecanismo Robertsoniano ha generado cambios intraespecíficos e interespecíficos del conjunto cromosómico en géneros como Macrotus, Uroderma, Vampyressa y Micronycteris (Bickham & Baker 1979). La fórmula cariotípica de especies como S. aratathomasi, S. lilium, S. ludovici, S. luisi, S. magna y S. nana, indican afinidad intraespecifica definida en tres grupos, siendo el primer grupo aquel en el cual comparten la formula cariotípica 10 M_SM+4ST (S. aratathomasi, S. magna y S. nana), el segundo grupo con la formula cariotípica 7M+3SM+4ST (S. lilium y S. ludovici) y el tercero grupo con la formula cariotípica 7M+4SM+3ST (S. luisi). Las afinidades en la formulas cariotípicas mostradas para la formación de los tres grupos, no muestran ningún tipo de relación con ordenamientos morfológicos o genéticos como los propuestos en análisis filogenéticos del género Sturnira (Pacheco y Patterson 1991; Iudica 2000; Villalobos y Valerio 2002). Los cambios en la morfología de los cromosomas en algunos casos pueden deberse a los protocolos de preparación y el tipo de los tejidos utilizados para la obtención del extendido cromosómico, en ocasiones, el simple paso de secado al aire de las placas con el material celular, puede generar dificultades en la determinación de la posición del centrómero en los cromosomas (Baker y Qumsiyeh, 1988), provocando variabilidad en la tipificación del material cromosómico. Para otras especies de murciélagos como algunas del género Carollia (Baker 1967; Patton y Gardner 1971; Stock 1975) variaciones en la morfología cromosómica han sido descritas, pero se concluye que análisis más estrictos requieren del uso de bandas cromosómicas. 480

5 Llama la atención que muchos de los reportes realizados para la descripción de cromosomas en ejemplares del genero Sturnira fueron realizados hasta los años noventa (Gardner 1977; Baker 1979; Baker y Bickhan 1980; Baker et al. 1982; Soriano y Molinari 1984; Tamsitt y Hauser 1985), posteriormente los reportes han sido bajos o se trata de recopilaciones de información (Muñoz 1995), lo cual ha dificultado hacer inferencias filogenéticas a partir de los datos cariológicos reportados hasta el momento (Baker 1967; 1979; Gardner y O Neil 1969; Baker y Hsu 1970; Gardner 1977; Baker y Bickham 1980; Baker et al. 1982; Soriano y Molinari 1984; Tamsitt y Hauser 1985; Muñoz 1995; Redi et al. 2005). Para algunas especies como S. aratathomasi (Soriano y Molinari 1984), S. magna (Gardner 1977; Baker et al. 1982; Tamsitt y Hauser 1985) y S. nana (Gardner 1977; Baker et al. 1982) la fórmula cromosómica no es clara (los reportes indican 10 pares entre metacéntricos y submetacéntricos) (Tabla 1), lo que dificultó realizar comparaciones precisas con el cariotipo de S. luisi aquí presentado. Las afinidades encontradas entre la morfología de los cromosomas de S. luisi y el cariotipo de otras especies del género son poco concluyentes, ya que en este reporte se presenta el conjunto cromosómico obtenido a partir de un solo ejemplar, sin embargo es posible determinar de manera general que existen polimorfismos en los cariotipos de algunas especies de Sturnira (Tabla 1). El ejemplar de Sturnira luisi (PSO-CZ 0566), constituye el segundo registro de la especie para el departamento de Nariño e involucra el aumento del rango altitudinal de la especie en la región de 640 m en Leiva (Alberíco y Negret 1992) a 1990 m en este reporte. Cuando se desconocía la presencia de poblaciones de Sturnira luisi en Colombia, estas fueron incluidas como probables por Cuervo et al. (1986) aparentemente basados en la comunicación personal del Dr. de La Torre a W. B. Davis, sobre la presencia de ejemplares de S. luisi procedentes de Colombia pero que no pudieron ser revisados en la descripción de la especie (Davis 1980). La existencia de ejemplares de referencia en la Colección de Mamíferos de la Universidad del Valle (UV 4014) permitió 481 Chiroptera Neotropical 15(2), December 2009 confirmar la presencia de esta en el municipio de Leiva, departamento de Nariño, Colombia (Alberíco y Negret 1992). Posteriormente Alberíco et al. (2000) sugirieron que la distribución de la especie comprende los departamentos de Cauca, Choco, Valle del Cauca y Nariño, en un rango altitudinal comprendido entre los 0 y 500 m. Los limites altitudinales y distribución de la especie fueron mejor descritos por Contreras (2000) quien además planteó la distribución de la especie para los departamentos de Antioquia y Cundinamarca con una altitud que alcanza los 2130 m en Rio Negro, Antioquia. Las características biológicas y ecológicas de las poblaciones de Sturnira luisi no son muy conocidas y los pocos reportes de su presencia en las distintas zonas de Colombia sugieren que esta especie es restringida o al menos rara; consideramos que es necesario conocer y documentar la abundancia de esta especie y de las especies que cohabitan con ella en el Suroccidente de Colombia (Carollia brevicauda, Carollia perspicillata, Anoura geoffroyi, Anoura cultrata, Platyrrhinus dorsalis, Artibeus planirostris y Artibeus lituratus), para lo cual se podrían realizar muestreos en las zonas de registro que comprenden los Andes y valles interandinos de Nariño en Colombia. Además, según Gardner (2008) el género Sturnira contiene al menos 15 especies descritas; 12 especies tienen datos cromosómicos, mientras que de tres especies del genero (S. koopmanhilli, S. sorianoi, S. mistratensis) se desconocen algún tipo de caracteres cromosómicos, esto motiva al uso de técnicas citogenéticas que permitan aportar información adicional que pueda fortalecer las hipótesis filogenéticas planteadas para el género Sturnira. Agradecimientos Expresamos nuestra gratitud a Sergio Solari y Víctor Manuel Martínez de la Universidad de Antioquia por la colaboración en la revisión preliminar de ejemplares. A la Vicerrectoria de Investigaciones de la Universidad de Nariño y a la Asociación GAICA por el financiamiento y los equipos prestados para el desarrollo de la investigación, al personal de las colecciones de la

6 Universidad de Nariño, Universidad del Valle y Universidad Nacional de Colombia por permitir el acceso a material de referencia. A Timothy McCarthy por el suministro de información sobre el género Sturnira y otros murciélagos. A Yuri Rosero y Milady Betancurth por su apoyo en campo. Referencias Alberíco M.; Cadena A.; Hernández-Camacho J. y Muñoz-Saba Y Mamíferos (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Colombiana 1: Alberíco M. y Negret Á.J Primer aporte sobre los mamíferos del Valle del Patía (Cauca Nariño). Novedades Colombianas. Museo de Historia Natural. Universidad del Cauca. Popayán, Colombia. Nueva Época 5: Baker R.J Karyotypes of the bats of the family Phyllostomidae and their taxonomic implications. The Southwestern Naturalist 12: Baker R.J Karyology. En: Biology of bats of the New World family Phyllostomatidae. Parte III (editado por Baker R.J.; Jones J.K. Jr. y Carter D.C.), pp Special Publications. The Museum, Texas Tech University 16: Baker R.J. y Bickham J.W Karyotypic Evolution in Bats: Evidence of Extensive and Conservative Chromosomal Evolution in Closely Related Taxa. Systematic Zoology 29: Baker R.J.; Haiduk M.W.; Robbins L.W. Cadena A. y Koop B.F Chromosomal studies of South American bats and their systematic implications. En: Mammalian biology in South America (editado por Mares M.A. y Genoways H.H.), pp Special Publication Pymatuning Laboratory of Ecology, University of Pittsburgh 6: Baker R.J.; Hamilton M. y Parish D Preparations of mammalian karyotypes under field conditions. Ocassional Papers, Museum of Texas Tech University 228: 1-8. Baker R.J. y Hsu T.C Further studies of the sex-chromosome system of the American leaf- nosed bats (Chiroptera:Phyllostomidae). Cytogenetics 9: Baker R.J. y Qumsiyeh M Methods in Chiropteran mitotic chromosomal studies. Ecological and behavioral methods for the study of bats (editado por Kunz T.H.), pp Smithsonian Institution Press. Bickham J. y Baker R.J Canalization model of chromosomal evolution. Models and Methodologies in Evolutionary Theory (editado por Schwartz H. y Rollins H.B.), pp Bulletin of the Carnegie Museum of Natural History 13. Contreras M.H Genero Sturnira (Chiroptera: Phyllostomidae) de Colombia. Tesis de Maestría, Universidad Nacional de Colombia. Cuervo-Diaz A.; Hernández-Camacho J. y Cadena A Lista actualizada de los mamíferos de Colombia. Anotaciones sobre su distribución. Caldasia 15: Davis W.B New Sturnira (Chiroptera: Phyllostomidae) from Central and South America, with key to currently recognized species. Ocassional Papers, Museum of Texas Tech University Gardner A.L Chromosomal variation in Vampyressa and a review of chromosomal evolution in the Phyllostomidae (Chiroptera). Syst. Zool. 26: Gardner A.L Tribe Sturnirini. En: Mammals of South America Volume 1. Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats. (editado por Gardner A.L.), pp University of Chicago Press, Chicago, Illinois. Gardner A.L. y O Neill J.P The taxonomic status of Sturnira bidens (Chiroptera: Phyllostomidae) with note of its karyotype and life history. Occasional Papers of the Museum of Zoology, Louisiana State University 38: 1 8. Gibson J Chromosomal change in mammalian speciation: A literature review. Origenes 11 (2): Iudica C.A Systematic revision of the neotropical fruit bats of the genus Sturnira: a molecular and morphological approach. Ph.D. dissertation, University of Florida, Miami. 482

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