Repilo del Olivo Antonio Trapero, José R. Viruega, Luís M. López-Doncel, Rosa Segura, Mohamed Juan Moral y Luís F. Roca
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1 Capítulo 13 Repilo del Olivo Antonio Trapero, José R. Viruega, Luís M. López-Doncel, Rosa Segura, Mohamed Alsalimiya, Juan Moral y Luís F. Roca 1. Importancia y distribución geográfica El Repilo, "vivillo", "ull de gall" o caída de las hojas es una enfermedad del olivo ampliamente difundida en todas las regiones oleícolas del mundo, siendo especialmente grave en zonas húmedas o años lluviosos, en olivares próximos a ríos, arroyos, vaguadas, en viveros y en plantaciones densas y mal ventiladas. En España, se ha considerado la enfermedad más importante del olivar, tanto por su extensión como por los perjuicios que ocasiona en condiciones favorables para su desarrollo. A pesar de ello, losdatos sobre las pérdidas de cosecha debidas a esta enfermedad son escasos e imprecisos, aunque se ha estimado una pérdida media ligeramente superior al 6% de la producción para el período (De Andrés, 1991). A estas pérdidas directas hay que añadir el coste económico y medioambiental de los tratamientos fungicidas utilizados para su control, considerando que sólo el gasto de fungicidas cúpricos, utilizados principalmente contra esta enfermedad, supuso unos 200 millones de euros en el año 2007 (Trapero et al., 2009). La principal consecuencia de los ataques de Repilo es la intensa defoliación del árbol (Fig. 1), con el consiguiente debilitamiento y disminución del rendimiento del cultivo. En ocasiones, también se han observado infecciones del pedúnculo del fruto, que originan su caída, lo que conlleva un efecto negativo indirecto sobre la calidad del aceite. La infección del fruto, aunque es muy rara, perjudica la calidad del mismo y reduce su rendimiento graso, pero no afecta al aceite (Trapero y Blanco, 2008). 2. Sintomatología y diagnóstico El síntoma más característico de la enfermedad se presenta en el haz de las hojas, donde destacan manchas circulares o anulares de tamaño variable y de color marrón oscuro-negro, a veces rodeadas de un halo amarillo característico (Fig. 2A). Este halo suele estar ausente en otoño-invierno, mientras que en primavera es muy acusado. El color oscuro de las manchas se debe a las conidias del agente causal, las cuales pueden cubrir la totalidad de la mancha, o bien aparecer 267
2 Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado Figura 1. Olivos gravemente defoliados por el Repilo ("repilados"). distribuidas en anillos concéntricos, sobre todo en las lesiones viejas. La apariencia de las manchas depende del cultivar de olivo, edad de la lesión y condiciones ambientales en las que éstas se han desarrollado, pero en cualquier caso se identifican sin dificultad. Las lesiones viejas suelen presentar una coloración blanquecina debida a la separación de la cutícula de la epidermis foliar y a la pérdida de las conidias (Fig. 28). En el envés de las hojas, los síntomas son menos aparentes y consisten en zonas enneqrecidas discontlnuas a lo largo del nervio central (Fig. 2C). Algunas veces las1esiones afectan sólo al pecíolo de las hojas, las cuales caen aún verdes o tras amarillear. Otras veces las lesiones pueden afectar al pedúnculo del fruto, originando la deshidratación de la aceituna y caída prematura de ésta, acompañada del pedúnculo. Ocasionalmente se observan lesiones en el fruto, produciendo su deformación al detenerse el crecimiento de la zona afectada. Cuando el fruto está desarrollado no hay deformación del mismo, pero las partes afectadas permanecen verdes más tiempo y presentan una ligera tonalidad negra debida a las esporas del hongo (Fig. 2C). En ataques severos, el crecimiento del hongo forma una verdadera costra o roña en la superficie de la aceituna, llegando a producir el agrietamiento de la misma (Fig. 20). Como consecuencia de las lesiones foliares se produce una caída importante de hojas, lo cual se aprecia claramente en los árboles y, especialmente, en las 268
3 Repilo del Olivo Figura 2. Síntomas del Repilo del olivo. A, hojas con manchas típicas con y sin halo amarillo; B, hojas con manchas atípicas de Repilo: lesiones necróticas, manchas anulares, manchas y pecas irregulares con escasa formación de esporas; e, lesiones en el envés de la hoja y en el pedúnculo del fruto; D, lesiones en aceitunas. ramas bajas, que son las más afectadas por la enfermedad y que pueden quedar totalmente defoliadas o "peladas" (Fig. 1), a lo cual hace referencia el nombre común de Repilo. Evidentemente, otras afecciones de naturaleza biótica (Cf., Capítulo 11) o abiótica pueden ocasiónar defoliaciones en olivo, si bien esta enfermedad es la causa principal de ellas. El diagnóstico del Repilo del olivo se basa en los síntomas característicos, por lo que no presenta dificultades. En condiciones desfavorables, las infecciones permanecen latentes, sin mostrar signos ni síntomas visibles durante largos periodos de tiempo, por lo que es importante su detección en esta fase asintomática. Para ello se emplea el método de la "sosa" desarrollado por Loprieno y Tenerini (1959), aunque ligeramente modificado para su utilización a temperatura ambiente (Zarco et al., 2007). Este método se basa en la oxidación de compuestos fenólicos acumulados en los tejidos infectados y permite detectar las infecciones latentes como manchas circulares o anillos de color oscuro y tamaño variable que aparecen tras sumergir las hojas presumiblemente infectadas en una solución de NaOH al 5% durante min (Fig. 3). 269
4 Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado Figura 3. Detección de las infecciones latentes de Fusicladium oleagineum tras sumergir las hojas de olivo en NaOH al 5% durante 20 mino 3. Etiología El agente causal del Repilo es un hongo Hifomiceto descrito en 1845 en Marsella (Francia) como Cycloconium oleagineum Castagne. En 1953, el hongo se reclasificó en el género Spilocaea, como Spilocaea oleaginea (Castagne) Hughes, hasta que en 2003 el género Spilocaea fue revisado y eliminado, reubicándose todas sus especies en el género Fusicladium (Schubert et al., 2003). Así pues, la nomenclatura propuesta actualmente para la especie causante del Repilo del olivo es Fusicladium oleagineum (Castagne) Ritschel & U. Braun. Este nombre hace referencia exclusivamente al estado asexual (anamórfico) del hongo. El estado sexual (teleomórfico) no se conoce, aunque ha sido objeto de numerosos estudios 270
5 Repilo del Olivo F;igura 4. A, Conidias y anélidas de F oleagíneum; B, Formación de una conidia sobre una anélida, en la que se distinguen los collaretes característicos. pero se clasificaría en el género Venturia de los Ascomicetos Pleosporales por analogía con otras especies de Spilocaea y de acuerdo con análisis filogenéticos de. regiones del DNA ribosómico (González et al., 2002). El hongo se desarrolla en la cutícula de los tejidos infectados, formando un entramado de hifas de las que emergen al exterior células conidiógenas simples (anélidas), globoso-ampuliformes de color castaño, con collaretes formados por la producción sucesiva de esporas asexuales o conidias. Las conidias son bicelulares, obpiriformes, de color castaño claro y de 15 a 30 x 9 a 15 urn, con pared verruculosa, truncadas por la base y más estrechas y alargadas en el ápice (Fig. 4). En los tejidos muertos el crecimiento micelial es más extenso, formando densas masas estromáticas. Fusicladium oleagineum es un patógeno biotrofo específico del olivo y acebuche, aunque en inoculaciones artificiales ha resultado patógeno de Phil/yrea angustifolia y en varios países mediterráneos se han descrito infecciones en Ligustrum, Phillyrea y Quercus por hongos morfológicamente parecidos, pero que corresponden a diferentes especies de Spilocaea (Navarro y Trapero, 1998). La dificultad para cultivar el hongo in vitro ha impedido conocer en profundidad la variabilidad de esta especie, que parece ser amplia, como se desprende de los estudios sobre requerimientos nutritivos y de inoculaciones artificiales, donde se han llegado a identificar seis grupos que se distinguen por su virulencia sobre varios cultivares de olivo (Alsalimiya, 2004; López-Doncel et al., 2000). 4. Ciclo de patogénesis El ciclo de patogénesis del Repilo consta de seis fases principales según Loprieno y Tenerini (1959): infección, que comprende la germinación de la conidia y la penetración de la cutícula de la hoja por el hongo (i), desarrollo vegetativo bajo la cutícula de la hoja (ii), emisión de hifas hacia la superficie foliar perforando nue- 271
6 Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado vamente la cutícula (iii), formación de las anélidas una vez alcanzada la superficie foliar (iv), esporulación o comienzo de la formación de conidias (v) y aparición de la mancha foliar, debido a la acumulación de anélidas y conidias (vi) (Fig, 5). El patógeno sobrevive durante los períodos desfavorables, principalmente tiempo seco y caluroso, en las hojas infectadas que permanecen en el árbol, bien en las lesiones visibles o como infecciones latentes. Las conidias formadas en las hojas se mantienen viables durante varios meses, aunque una vez separadas de los conidióforos pierden su capacidad germinativa en menos de 1 semana. Tras un período húmedo puede producirse con facilidad una nueva tanda de conidias en las manchas foliares. Ello determina que en ambientes favorables puedan existir conidias In - v 1... "'---1 Periodo de incubación Conidias Miedio interreluiar' ti, l Conidia ~ Reproducción sexual? Miedio intercdular Hojas infectadas t11 d suelo Figura 5. Ciclo de patogénesis del Repilo del olivo causado por Fusicladium oleagineum. 272
7 Repilo del Olivo viables (inóculo) disponibles para la dispersión e infección durante casi todo el año, con un número muy escaso o nulo durante el verano (Tjamos et al., 1993). En las hojas caídas también se producen conidias; sin embargo, su papel como inóculo para producir nuevas infecciones se considera sin importancia epidemiológica, debido a que pierden su viabilidad en pocas semanas (Viruega y Trapero, 1999). Las conidias son separadas de las lesiones y transportadas hasta otras zonas de infección por la acción del agua procedente de la lluvia, rocío o nieblas. Se trata de una dispersión a corta distancia favorecida por el viento en tiempo húmedo. Por ello, las infecciones más severas se producen en las ramas bajas e interiores que son las que permanecen más tiempo mojadas y reciben mayor cantidad de inóculo (Trapero y Blanco, 2008). En tiempo seco, las conidias no son separadas con facilidad de los conidióforos por corrientes de aire; sin embargo, también se ha determinado su dispersión por el viento e insectos (Tjamos et al., 1993), o bien por el viento facilitada por los tricomas de las hojas (Viruega, 1999). La importancia epidémica de esta dispersión en ausencia de lluvia no se conoce, pero parece limitada. Una vez que las conidias han quedado depositadas sobre los tejidos susceptibles, la germinación sólo tiene lugar si existe agua libre o uha humedad superior al 98%, con temperaturas en el intervalo de O a 27 C y el óptimo en torno a 15 C (Obanor et al., 2008b; Viruega y Trapero, 1999). Posteriormente, el establecimiento de la infección requiere agua libre o una atmósfera saturada de humedad durante al menos 12 h, dependiendo de la temperatura, que presenta un amplio intervalo (8 a 24 C) y el óptimo próximo a 15 C (Vi ruega y Trapero, 1999). Tras la infección, el desarrollo del hongo queda restringido a la capa cuticular de las paredes de las células epidérmicas. Este hábitat cuticular proporciona al patógeno, además de los nutrientes que requiere para su desarrollo y esporulación, un ph subalcalino favorable para sus enzimas extracelulares y una protección contra la desecación y la radiación solar (Tjamos et al., 1993).. El período de incubación o latencia de las infecciones es muy variable, pudiendo oscilar entre 1 y 10 meses, en función de la temperatura, humedad relativa, cultivar y edad de la hoja (Trapero y Blanco, 2008). 5. Epidemiología El desarrollo de las epidemias de Repilo requiere el concurso simultáneo de los tres componentes fundamentales de la enfermedad: población del patógeno, receptividad del huésped y condiciones clirnáticas. La gravedad de las epidemias dependerá del tiempo en que estos tres factores interaccionen favorablemente (Trapero y Roca, 2004). La población del patógeno viene definida por su virulencia y por la cantidad de inóculo (conidias) que se produce en las lesiones, siendo el nivel de inóculo el único factor a considerar si el cultivar es susceptible a la enfermedad. Aunque F oleagineum puede forrt;ar conidias casi todo el año (Tjamos et al., 1993), en las 273
8 , 1 Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado investigaciones desarrolladas en Andalucía se ha comprobado que la producción de inóculo se inicia al final del otoño, alcanzando rápidamente el máximo en invierno (Enero-Febrero) y decreciendo paulatinamente durante la primavera hasta anularse con el tiempo seco y caluroso al final de la primavera (Trapero y Roca, 2004). La receptividad del olivo a la infección depende de la susceptibilidad del cultivar, la edad de las hojas y su estado nutricional. Aunque la información respecto a la susceptibilidad de los cultivares de olivo al Repilo es abundante (Rallo et al., 2005; Bartolini y Cerreti, 2009), la inmensa mayoría de los trabajos se refieren a observaciones puntuales de campo, generalmente en ambientes diferentes y sin elementos comunes de comparación, lo que ha generado frecuentes contradicciones. El desarrollo de un método de inoculación con conidias de F. oleagíneum apto para diferenciar genotipos de olivo (López Doncel et al., 2000), junto con las evaluaciones sistemáticas realizadas en el Banco Mundial de Germoplasma de Olivo del IFAPA de Córdoba y en las descendencias de cruzamientos del programa de mejora genética del olivo (Rallo et al., 2005), han permitido clasificar más de genotipos por su resistencia al Repilo, destacando la elevada susceptibilidad de los principales cultivares españoles (Tabla 1). A veces, se observan contradicciones entre la información bibliográfica y los resultados de estas evaluaciones. Un factor que podría explicar estas discrepancias es la existencia de grupos de virulencia en las poblaciones de F. oleagíneum, que da lugar a que algunos cultivares de olivo que son muy susceptibles en su zona de origen, como 'Arbequina' en Cataluña y 'Frantoio' en Italia, hayan resultado moderadamente o muy resistentes a las poblaciones del patógeno existentes en Córdoba (Alsalimiya, 2004; Moral et al., 2005). El mecanismo o mecanismos responsables de la resistencia de los cultivares de olivo a F. oleagíneum no es bien conocido, habiéndose indicado características estructurales, como el grosor y composición de la cutícula, y sobre todo, mecanismos bioquímicos relacionados con la formación y acumulación de compuestos tenólicos en la zona de infección, principalmente derivados de la oleuropeína, un componente habitual de las hojas y frutos del olivo (Tjamos et al., 1993). Las bases qenéticas de la resistencia al Repilo también se desconocen, aunque existen evidencias que apuntan hacia un alelo recesivo y estudios moleculares recientes han identificado varios genes implicados en la resistencia del cv. Lechín de Sevilla (Benítez et al., 2005). En este cultivar se ha comprobado que la resistencia se expresa en los primeros momentos de la infección, durante la germinación de las conidias y la formación de los apresorios, reduciendo drásticamente el número de infecciones (Benítez et al., 2005). También se ha observado una reducción de la esporulación en las lesiones ya formadas, lo que demuestra que en el mismo cultivar pueden operar otros mecanismos de resistencia (Moral et al., 2005). La fenología y el estado nutricional de la planta son otros factores determinantes de la receptividad del olivo a esta enfermedad. Así, la edad de las hojas se correlaciona inversamente con la susceptibilidad al Repilo, siendo las hojas recién formadas en primavera extremadamente susceptibles, mientras que las hojas viejas muestran cierto grado de resistencia (Viruega, 1999). Por otro lado, el exceso 274
9 Repilo del Olivo de N Y la deficiencia de K y Ca favorecen la infección por F oleagineum (De Andrés,.1991; Trapero y Blanco, 2008).. La lluvia, o humedad relativa próxima a saturación, y la temperatura (8 a 24 C, óptimo 15 C) son los factores clirnáticos determinantes de las principales etapas del ciclo de patogénesis del Repilo. Ello, junto a la receptividad de la hoja, ha permitido establecer que la primavera es el periodo crítico para las infecciones por F oleagineum en Andalucía (Trapero y Roca, 2004; Viruega, 1999). Si existen lesiones de invierno y la primavera se presenta fresca y lluviosa, la abundancia de lnóculo y la existencia de hojas nuevas, que son más susceptibles y no están protegidas por fungicidas, dan lugar a infecciones severas. Estas infecciones permanecen latentes durante el verano, sin producir caída de las hojas, y constituyen la fuente de inóculo principal para las infecciones del otoño-invierno siguiente (Trapero y Roca, 2004). Se trata, por tanto de epidemias de desarrollo lento, mono- u oligocíclicas, cuya máxima expresión se presenta al final del invierno, aunque la infección principal ocurre en primavera. Tabla 1. Susceptibilidad de cultivares de olivo al Repilo causado por Fusicladium oleagineum a. Categoría b Cultivar AS Blanqueta, Callosina, Cornicabra, Empeltre, Lechín de Granada, Manzanilla de Sevilla, Meski, Morisca, Ocal, Pajarero, Picholine marroquí, Picual, Verdial de Huévar, Verdial de Vélez-Málaga. S Alameño de Cabra, Changlot Real, Gordal de. Granada, Gordal Sevillana, Hojiblanca, Lucio, Manzanilla del Piquito, Morona. M Alfafara, Arbequina, Bical, Cobrancosa, Manzanilla Cacereña, Manzanilla de Guadix, Morrut, Picudo, Royal de Cazorla. R Borriolenca, Chetoui, Escarabajillo, Gordal de Archidona, Leccino, Megaritiki, Racimal, Rapasayo, Temprano, Vallesa, Zarza. AR Arbosana, Cipressino, Dolce Agogia, Frantoio, Galega vulgar, Koroneiki, Lechín de Sevilla, Manzanilla de Montefrío, Oblonga, Hazzola. a Evaluación realizada en inoculaciones artificiales y en el Banco Mundial de Germoplasma de olivo del IFAPA de Córdoba. b AS= altamente susceptible, S= susceptible, M= moderadamente susceptible, R= resistente, AR= altamente resistente. 275
10 _.._ _ Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado 6. Control La estrategia general de lucha contra el Repilo puede variar según las distintas zonas olivareras, debido a la complejidad de las epidemias, a su dependencia de las condiciones climáticas y a la incidencia de otras enfermedades o plagas. Por ello, se aconseja seguir las indicaciones de los Servicios de Sanidad Vegetal o de los técnicos del olivar (ATRIAs, APls, ADVs, etc.) de la zona (Civantos, 1999). A continuación se indican las principales medidas de control ordenadas según su naturaleza; si bien hay que resaltar que la lucha contra las enfermedades del olivo debe contemplarse de forma integral, como un componente más del cultivo del olivar, con vistas a lograr una producción elevada y de calidad, pero con el mínimo impacto ambiental Métodos culturales Debido a la importancia que tienen la elevada humedad ambiental y el agua libre en el. desarrollo de la enfermedad, son recomendables aquellas medidas culturales que favorezcan la ventilación de los árboles, tales como podas selectivas y marcos de plantación que eviten copas densas o muy juntas. En este sentido, los nuevos sistemas de plantaciones superintensivas o en seto propician un mayor sombreado de los árboles, favoreciendo los ataques de Repilo y obligando a intensificar las medidas de control. Otro factor que influye significativamente en la severidad de las infecciones es el estado nutritivo del árbol. Por ello, se recomienda una fertilización equilibrada, no abusando de los abonados nitrogenados y evitando que se produzcan deficiencias nutritivas (Trapero y Blanco, 2008) Resistencia genética En zonas endémicas y en campos donde se den condiciones muy favorables para la enfermedad, es recomendable la elección de cultivares poco susceptibles. Sin embargo, el predominio de los criterios de calidad y productividad, así como la escasez de cultivares resistentes con buenas caracteristicas agronómicas, limitan las posibilidades de aplicación de esta medida (Rallo et al., 2005). No obstante, esta situación podría mejorar en un futuro próximo, ya que el desarrollo de resistencia a F. oleagíneum está incluido en el programa de mejora genética del olivo que se desarrolla en Andalucía y se han identificado genotipos resistentes entre las descendencias seleccionadas por características agronómicas (Alsalimiya, 2004), 6.3. Métodos químicos La eficacia de los tratamientos foliares con fungicidas protectores, principalmente productos cúpricos, contra la enfermedad es bien conocida. En España, el "tratamiento de Repilo" constituye una práctica más del cultivo en la mayoría de los olivares, realizándose al menos dos aplicaciones antes de las lluvias otoñales o pri- 276
11 .. Repilo del Olivo Figura 6. Diferencias de susceptibilidad entre cultivares de olivo tras una grave epidemia de Repilo. maverales (Civantos, 1999). No obstante, la frecuencia y momento de las aplicaciones varía considerablemente con el nivel de infección existente, la susceptibilidad del cultivar, el ambiente favorable y la persistencia del fungicida. Por ello, se ha desarrollado un modelo de predicción de epidemias, que está siendo validado en campo incluyendo diferentes cultivares (Trapero et al., 2009; Trapero y Roca, 2004). Este modelo asume que la época crítica para realizar los tratamientos contra el Repilo es la primavera, como demuestran los estudios realizados en Andalucía (Roca et al., 2004; Viruega, 1999) y ha sido confirmado en otros países (Obanor et al., 2008a; Shabi et al., 1994). En esta época, el momento de comenzar los tratamientos y el número de aplicaciones viene determinado por el nivel de infección al final del invierno y por las condiciones meteorológicas, pudiendo realizarse de O a 3 tratamientos entre final de invierno y final de primavera. Estos tratamientos van dirigidos principalmente a proteger la hoja nueva, aunque también ayudan a reducir el inóculo formado en las lesiones foliares previas, sobre todo en el tratamiento de final de invierno, cuando se alcanza la máxima producción de inóculo. Cuando se requiera más de un tratamiento en primavera, se recomienda reducir la dosis de fungicida y fragmentar las aplicaciones para proteger mejor la hoja en desarrollo. 277
12 Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado El factor determinante de los tratamientos otoñales es el nivel de infección al final del verano. Si no es elevado «1 % de hojas infectadas), los tratamientos pueden demorarse hasta la aparición de las primeras manchas esporuladas, o incluso eliminarse, ya que si el otoño no es muy lluvioso, las infecciones permanecen latentes hasta el invierno, después de la recolección de las aceitunas. No obstante, la eliminación del tratamiento(s) otoñal(es) debe realizarse sólo cuando el cultivar sea resistente a la Antracnosis causada por Colletotrichum spp., como ocurre con 'Picual' (Moral y Trapero, 2009). En. el caso de cultivares susceptibles a la Antracnosis, como 'Hojiblanca' o 'Picudo', el tratamiento otoñal es crítico para el control de esta enfermedad, aunque no resulte de utilidad contra el Repilo por el bajo nivel de infección detectado al final del verano. Entre los fungicidas utilizados contra el Repilo hay que destacar los productos de cobre (hidróxido, oxicloruro, óxido, sulfato), aunque también se emplean compuestos orgánicos (mancozeb, maneb, propineb), generalmente mezclados con cobre. Dado que son tratamientos preventivos, es necesario mojar muy bien con el caldo fungicida toda la copa del árbol y preferentemente las ramas bajas e interiores, que es donde más frecuentemente se desarrolla la enfermedad. La cantidad de cobre depositado en las hojas guarda una relación inversa con la severidad de las infecciones, por lo que la dosis de aplicación es de gran importancia para una adecuada protección de las hojas (Roca et al., 2007). Como los períodos de infección pueden ser relativamente largos, un factorrelevante para la eficacia de los fungicidas preventivos en campo es su persistencia o resistencia al lavado por lluvia. Estudios realizados en condiciones controladas y en campo han puesto de manifiesto que existen diferencias notables de persistencia entre fungicidas cúpricos, pero estas diferencias no dependen del tipo de salo compuesto cúprico, ni de la dosis aplicada, sino de la formulación comercial del producto (Marchal et al., 2003). Aparte de la posible contaminación ambiental por cobre, que debe ser controlada, el efecto secundario más preocupante de los tratamientos cúpricos es su fitotoxicidad. Sin embargo, no se han observado defoliaciones o efectos significativos sobre el cuajado de frutos en olivos tratados en primavera con diferentes formulaciones comerciales de cobre (Roca et al., 2007). En cambio, es conocido que el cobre puede penetrar en las hojas infectadas por las aberturas producidas por el patógeno y resultar fitotóxico, provocando una caída de las hojas con lesiones, por lo que resultaría beneficioso, ya que contribuye a disminuir el inóculo disponible para nuevas infecciones (Tjamos et al., 1993). Sin embargo, en investigaciones recientes, este efecto sólo ha podido confirmarse para el sulfato de cobre puro, pero no para los diferentes fungicidas cúpricos comerciales evaluados (Roca et al., 2007). Finalmente, al igual que ocurre con las Roñas de los frutales, el crecimiento cutícular del hongo facilita la acción de productos penetrantes o sistémicos. Varios de ellos (difenoconazol, dodina, kresoxim-metil, tebuconazol, trifloxistrobin) están registrados contra el Repilo y podrían ayudar a mejorar la estrategia de lucha, sobre todo en primavera, por su mayor efecto curativo. No obstante, se recomienda su aplicación en mezcla o alternancia con cobre para aumentar su eficacia y para evitar el desarrollo de resistencia en el patógeno (Trapero et al., 2009). Antes 278
13 Repilo del Olivo del empleo de los fungicidas mencionados se recomienda consultar el portal del Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino (httpv/ a fin de elegir productos fitosanitarios que estén. autorizados en España Métodos biológicos Las medidas indicadas en los apartados anteriores permiten un control satisfactorio del Repilo si se integran y aplican adecuadamente. Ello ha propiciado que no se hayan realizado estudios sobre otros métodos de control alternativos o complementarios (Trapero et al., 2009). Sin embargo, en los últimos años, la necesidad de minimizar el impacto ambiental de los fungicidas, está impulsando la utilización de métodos de control biológico, como el uso de microorganismos antagonistas o productos de origen natural. Por ello, se han iniciado investigaciones al respecto en relación con el Repilo del olivo, cuyos resultados más significativos se indican a continuación, aunque todavía no son de aplicación práctica en campo. Respecto a los microorganismos antagonistas, se ha evaluado el efecto de numerosos aislados fúngicos y bacterianos, procedentes de hojas de olivo, sobre la germinación de las conidias de F. oleagineum y sobre la infección en plántulas inoculadas artificial mente. De ellos, dos aislados bacterianos, uno identificado como Bacillus subtilis, y varios aislados fúngicos, principalmente de los géneros Alternaria, Aureobasidium, Cladosporium, Coniothyrium y Phoma, redujeron la germinación de conidias y la infección de las plántulas en más de un 50% respecto a los testigos correspondientes (Segura, 2003), pero no han resultado eficaces en plantones de olivo en condiciones semicontroladas (Roca et al., 2009). Asimismo,se han evaluado numerosos extractos vegetales y productos comerciales a base de éstos. De ellos, extractos de cítricos, lentisco, olivarda, romero, saúco o tomillo, e incluso el extracto de hojas del cv. Frantoio resistente al Repilo han demostrado su eficacia frente a F. oleagineum, tanto in vitro sobre las conidias del patógeno, como en plantones inoculados (Horchani, 2009). Sin embargo, estos productos han resultado poco eficaces en los experimentos de infección natural en campo (Roca et al., 2009). En algunos casos, el efecto de los microorganismos o extractos vegetales parece estar relacionado con la inducción de resistencia, ya que no son activos frente al patógeno y actúan en hojas no tratadas con dichos productos. Este fenómeno de inducción de resistencia sistémica en olivo ha sido también observado para diversos fitofortificantes comerciales, productos químicos orgánicos e inorgánicos, e incluso el propio cobre, lo que abre nuevas perspectivas para el control del Repilo (Roca et al., 2006). 7. Bibliografía seleccionada Alsalimiya, M Resistencia del olivo al Repilo causado por $pilocaea oleagi- 279
14 Enfermedades de las plantas causadas por Hongos y Oomicetos. Naturaleza y control integrado na: evaluación de cruzamientos, variabilidad del agente e inducción de resistencia sistémica adquirida. Tesis Doctoral, ETSIAM, Universidad de Córdoba. Bartolini, G., y Cerreti, S Olive germplasm (O/ea europaea L.). Online publication. [ Benítez, Y, Botella, MA, Trapero, A., Alsalimiya, M., Caballero, J.L., Dorado, G., y Muñoz-Blanco, J Molecular analysis of the interaction between O/ea europaea and the biotrophic fungus Spi/ocaea o/eagina. Mal. Plant Pathol. 6: Civantos, M Control de Plagas y Enfermedades del Olivar. Consejo Oleícola Internacional. Madrid.' De Andrés, F Enfermedades y Plagas del Olivo, 2 a ed. Riquelme y Vargas Ediciones, Jaén. González-Lamothe, R., Segura, R., Trapero, A., Baldoni, L., Botella, MA, y Valpuesta, V Phylogeny of the fungus Spi/ocaea o/eagina, the causal agent of peacock leaf spot in olive. FEMS Microbiol. LeUers 210: Horchani, H Evaluación de productos alternativos al cobre para el control del Repilo del olivo causado por Fusic/adium o/eagineum. Tesis de Máster en Olivicultura y Elaiotecnia, ETSIAM, Universidad de Córdoba. Córdoba. López-Doncel, L.M., Viruega, J.R., y Trapero, A Respuesta del olivo a la inoculación con Spi/ocaea o/eagina, agente del Repilo. Bol. San. Vegetal-Plagas 26: Loprieno, N., y Tenerini, Metodo para la diagnosi precoce dell'occhio di pavone dell' olivo (Cyc/oconium oleeqineum Cast.). Phytopath. Z. 34: Marchal, F, Alcántara, E., Roca, L.F, Boned, J., y Trapero, A Evaluación de la persistencia de fungicidas cúpricos en hojas de olivo. Vida Rural 176: Moral, J., Ávila, A., López-Doncel, L.M., Alsalimiya, M., Oliveira, R., Gutiérrez, F., Navarro, N., Bouhmidi, K., Benali, A., Roca, L.F, y Trapero, A Resistencia a los repilos de distintas variedades de olivo. Vida Rural 208: Moral, J., y Trapero, A Assessing the susceptibility of olive cultivars to anthracnose caused by Colletotrichum acutatum. Plant Dis. 93: Navarro, N., y Trapero, A Gama de huéspedes de Spilocaea o/eagina, agente del Repilo del olivo. Programa y resúmenes IX Congreso de la Sociedad Española de Fitopatología. Salamanca. abanar, F.O., Jaspers, M.V., Jones, E.E., y Walter, M. 2008a. Greenhouse and field evaluation of fungicides for control of olive leaf spot in New Zealand. Crop Prot. 27: abanar, Fa., Walter, M., Jones, E.E., y Jaspers, M.v. 2008b. Effect of temperature, relative humidity, leaf wetness and leaf age on Spi/ocaea o/eagina conidium germination on olive leaves. Eur. J. Plant Pathol. 120: Rallo, L., Barranco, D., Caballero, J.M., Del Río, C., Martín, A., Tous, J., y Trujillo, í., eds Variedades del olivo en España. Junta de Andalucía / MAPA / Edic. Mundi-Prensa, Madrid. Roca, L.F., Horchani, H., y Trapero, A Search for alternatives to copper for the control of olive leaf spot caused by Fusic/adium o/eagineum. Pg. 54 en: 280
15 Repilo del Olivo Abstracts 4th European Meeting of the IOBC/wprs working Group Integrated Protection of Olive Crops. Córdoba, Spain. Roca, L.F., Virueqa, J.R., Ávila, A, Oliveira, R., Marchal, F., Moral, J., y Trapero, A Los fungicidas cúpricos en el control de las enfermedades del olivo. Vida Rural 255: Roca, L.F., Zamri, A, Alsalimiya, M., y Trapero, A Resistencia sistémica adquirida en olivo al Repilo causado por Spí/ocaea oleagina. Pg. 114 en: Actas XIII Congreso de la Sociedad Española de Fitopatología. Murcia. Schubert, K., Ritschel, A, y Braun, U A monograph of Fusicladium s. lat. (Hyphomycetes). Schletchtendalia 9: Segura, R Evaluación de microorganismos antagonistas para el control del Repilo y de la Antracnosis del olivo. Tesis Doctoral, ETSIAM, Universidad de Córdoba. Shabi, E., Birger, R., y Lavee, S Leaf spot (Spí/ocaea oleaginea) of olive in Israel and its control. Acta Hort. 356: Tjamos, E.C., Graniti, A, Smith, I.M., y Lamberti, F., eds Conference on olive diseases. EPPO Bulletin 23: Trapero, A, y Blanco, MA Enfermedades. Pgs en: El Cultivo del Olivo. D. Barranco, R. Fernández-Escobar, y L. Rallo, eds. Mundi-Prensa/Junta de Andalucía. Madrid. Trapero, A., y Roca, L.F Bases epidemiológicas para el control integrado de los Repilos del olivo. Phytoma-España 164: Trapero, A., Roca, L.F., Moral, J., López-Escudero, F.J., y Blanco-López, M.A Enfermedades del olivo. Phytoma-España 209: Viruega, J. R Epidemiología del Repilo del olivo causado por Spilocaea oleagina (Castagne) Hughes. TesisDoctoral, ETSIAM, Universidad de Córdoba. Viruega, J.R., y Trapero, A Epidemiology of leaf spot of olive tree caused by Spilocaea oleagina in southern Spain. Acta Hortic. 474: Zarco, A., Viruega, J.R., Roca, L.F., y Trapero, A Detección de las infecciones latentes de Spí/ocaea oleagina en hojas de olivo. Bol. San. Veg. Plagas 33:
de forma integral, como un componente más del cultivo, con vistas a lograr una producción elevada y de calidad, pero con el mínimo impacto ambiental.
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